Зоологический журнал, 2019, T. 98, № 9, стр. 1019-1024

Паразиты речной (Sterna hirundo) и полярной (Sterna paradisaea) крачек (Charadriiformes, Laridae) в Карелии

Д. И. Лебедева a*, Г. А. Яковлева a, А. В. Артемьев a

a Институт биологии – обособленное подразделение Федерального государственного бюджетного учреждения науки Федерального исследовательского центра “Карельский научный центр РАН”
185910 Петрозаводск, Россия

* E-mail: daryal78@gmail.com

Поступила в редакцию 13.02.2019
После доработки 27.03.2019
Принята к публикации 14.04.2019

Полный текст (PDF)

Аннотация

Изучена фауна паразитов речной (Sterna hirundo) и полярной крачек (Sterna paradisaea), добытых в период весенней охоты 2013–2015 гг. на побережье Ладожского озера. Найдено 15 видов паразитов разных систематических групп: Cestoda (6 видов), Trematoda (4 вида), Nematoda (2 вида), Acanthocephala (2 вида), Crustacea (1 вид). У речной крачки отмечено 11 видов паразитов, у полярной крачки – 7 видов. Все выявленные паразиты – типичные и широко распространенные гельминты рыбоядных птиц, повсеместно встречающиеся в Палеарктике. Впервые на территории Карелии отмечен вид Reighardia sternae Diesing 1864.

Ключевые слова: крачки, Sterna hirundo, Sterna paradisaea, паразиты, Ладожское озеро

Карелия характеризуется богатым видовым разнообразием птиц благодаря географическому положению, ландшафтным особенностям, значительной протяженности с юга на север и многообразию различных типов местообитаний. Одним из основных мест концентрации и гнездования птиц служит Ладожское озеро – крупнейший пресноводный водоем Европы, расположенный на Беломоро-Балтийском пролетном пути птиц (Михалева и др., 2000). Этого пути придерживается более 70 видов водоплавающих и околоводных птиц, в том числе птицы семейства Laridae Vigors 1825 (на территории Карелии отмечено 13 видов) (Зимин и др., 1993; Носков, 1997). Одними из представителей этого семейства являются крачки рода Sterna Linnaeus 1758.

Речная крачка (Sterna hirundo) – один из массовых видов рыбоядных птиц Северо-Запада России. Она гнездится на всей территории Карелии, но наиболее крупные колонии расположены на Ладожском и Онежском озерах и на некоторых более мелких водоемах в южной части республики. С продвижением к северу численность птиц падает, и на границе с Мурманской обл. речная крачка становится редкой (Зимин и др., 1993). Представитель арктической фауны – полярная крачка (Sterna paradisaea) – в пределах республики гнездится в основном на островах и побережьях Белого моря, где по численности доминирует над остальными видами чайковых птиц (Бианки, 1967, Черенков и др., 2014). Отдельные пары отмечены на гнездовании и на крупных пресноводных водоемах региона – на Ладожском и Онежском озерах, где полярная крачка обычна во время миграций (Хохлова, Артемьев, 2015).

В связи с тем, что крачки, как и большинство рыбоядных птиц, являются перелетными, они могут приносить с собой новые виды гельминтов, для которых, в свою очередь, существует вероятность найти себе подходящих промежуточных хозяев для реализации жизненного цикла на территории Карелии. Таким образом, во время миграций хозяев происходит расселение паразитов. Исследования последних лет показали, что в наибольшей степени чужеродные виды осваивают европейскую часть России. Здесь проживает 78% населения страны, проходят основные транспортные пути и наблюдается самый высокий уровень нарушенности природных экосистем (Дгебуадзе, 2014).

Специальных исследований паразитов рыбоядных птиц на территории Карелии не проводилось. На сегодняшний день имеются лишь отрывочные данные о фауне паразитов чайковых птиц республики, в том числе речной крачки, которые приведены в работах Мартьянова (2001), Пельгунова (2012), Яковлевой и др. (2013). Целью данной публикации служит расширение знаний о видовом составе паразитов речной и полярной крачек на территории Карелии.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА

Исследовано 16 экз. речной крачки и 6 экз. полярной крачки, добытых на восточном побережье Ладожского озера (Олонецкий р-н) в районе устья р. Олонки (61°06′ с.ш., 32°58′ в.д.). Материал собран в мае 2013–2015 гг. (в период весенней охоты).

Сбор, фиксация и камеральная обработка паразитологического материала проводились по общепринятой методике (Дубинина, 1971). Идентификация гельминтов проводилась на основе ключей и многочисленных оригинальных описаний (Смогоржевская, 1976; Определитель трематод …, 1985; Определитель трематод …, 1986; Хохлова, 1986; Шигин, 1993; Сонин, Баруш, 1996; Barus et al., 1978; Ryzhikov et al., 1985; Pérez-del-Olmo et al., 2014). По результатам идентификации и подсчета обнаруженных гельминтов вычисляли значения количественных параметров зараженности птиц – экстенсивность инвазии (ЭИ, %), индекс обилия (ИО, экз. на птицу).

Дополнительно нами было изучено питание крачек путeм анализа содержимого желудков и кишечника. Было установлено, что в содержимом присутствуют три основные фракции: рыба, растения, остатки беспозвоночных. Преобладает в рационе питания рыба – корюшка и ряпушка, которые были идентифицированы по отолитам.

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

В результате проведенного исследования выявлено 15 видов паразитов различных групп (табл. 1): Cestoda (6 видов), Trematoda (4 вида), Nematoda (2 вида), Acantocephala (2 вида), Maxillopoda (1 вид). У речной крачки отмечено 11 видов паразитов, а у полярной – 7 видов.

Таблица 1.  

Видовой состав паразитов крачек и показатели зараженности

Виды паразитов Речная крачка (n = 16) Полярная крачка (n = 6)
ЭИ, % ИО, экз. ЭИ, % (экз.) ИО, экз.
Тип Platyhelminthes
Cestoda  
Dibothriocephalus dendriticum Nitzsch 1824 (плероцеркоид) 18.75 ± 9.76 0.25
Dibothriocephalus sp. 6.25 ± 6.05 0.13
Schistocephalus pungitii Dubinina 1959 6.25 ± 6.05 0.13    
Schistocephalus sp. 16.67 (1) 0.17
Tetrabothrius erostris (Lönnberg 1889) Baylis 1926 12.50 ± 8.27 *
Cestoda 6.25 ± 6.05 *
Trematoda  
Diplostomum pseudospathaceum Niewiadomska 1984 16.67 (1) 0.33
Diplostomum sp. 16.67 (1) 0.50
Giganthobilharzia mazuriana Khalifa 1974 12.50 ± 8.27 * 66.67 (4) *
Echinochasmus sp. 16.67 (1) 0.17
Тип Nematoda
Eucoleus contortus Creplin 1839 12.50 ± 8.27 0.13 16.67 (1) 0.17
Contracaecum microcephalum Rudolphi 1809 6.25 ± 6.05 0.06 16.67 (1) 0.33
Тип Acanthocephala
Corynosoma semerme Forssell 1904 6.25 ± 6.05 0.06
C. strumosum (Rudolphi 1802) Lühe 1904 6.25 ± 6.05 0.06
Тип Arthropoda
Maxillopoda  
Reighardia sternae Diesing 1864 6.25 ± 6.05 0.13
Всего видов 11 7

Примечания. n – число исследованных птиц. ЭИ для полярной крачки – в скобках дополнительно приведено фактическое число зараженных птиц. Прочерк – паразит не обнаружен. * ИО сосчитать невозможно, так как материал представлен фрагментами тел.

Из найденных видов паразитов 9 впервые отмечаются и у полярной, и у речной крачек на территории Карелии. Среди них общими для обоих видов крачек оказались 3 вида паразитов – Giganthobilharzia mazuriana, Eucoleus contortus и Contracaecum microcephalum (табл. 1). Эти гельминты указывают на общность экологии и рациона питания хозяев.

Для трематод Gigantobilharzia mazuriana отмечены самые высокие показатели зараженности. Однако сосчитать точное количество червей, к сожалению, невозможно из-за их хрупкости и большого числа фрагментов тела. Эти трематоды найдены не только на юго-восточном побережье Ладожского оз., но и у сизой и озерной чаек на оз. Костомукшское (Лебедева и др., 2016). Ранее мариты G. mazuriana описаны только от озерной чайки и речной крачки в Польше (Khalifa, 1974), а церкарии найдены у моллюсков Anisus vortex на территории Беларуси (Акимова и др., 2012). Поэтому можно предположить, что миграционный путь крачек проходит через территорию этих стран, и оттуда птицы несут гельминтов. В пользу этого свидетельствует и тот факт, что исследованные мариты G. mazuriana были половозрелыми. По данным орнитологов, крачки, гнездящиеся или проводящие летние месяцы на Северо-Западе России, летят сюда как вдоль побережья Балтийского моря, так и через восточное Средиземноморье (Миграции…, 2016).

У исследованных крачек было отмечено два вида нематод (табл. 1): Eucoleus contortus в пищеводе и Contracaecum microcephalum в желудке. Оба вида нематод – типичные паразиты рыбоядных птиц. Ранее представители этих родов встречались у серебристых чаек с побережий Ладожского и Онежского озер (Мартьянов, 2001). Находка вида C. microcephalum свидетельствует, что в рацион питания крачек, кроме рыб, входят беспозвоночные. Для этих нематод вторыми промежуточными хозяевами служат пресноводные насекомые (хирономиды, личинки стрекоз) и рыбы (Смогоржевская, 1990; Сонин, Баруш, 1996). Вид E. contortus – биогельминт с прямым циклом развития. Их личинками птицы заражаются, поедая траву. Однако в развитии этого вида могут принимать участие паратенические хозяева: дождевые черви разных видов и, возможно, другие беспозвоночные (Сонин, Баруш, 1996).

Еще 6 видов паразитов впервые отмечены на территории Карелии либо только у речной крачки, либо только у полярной. У обоих видов крачек отмечены цестоды рода Schistocephalus, что указывает на питание птиц мелкой рыбой. В циклах развития цестод этого рода могут принимать участие разные виды рыб – колюшки, гольцы, подкаменщики (Дубинина, 1966). У речной крачки был найден Schistocephalus pungitii. В цикле развития этого вида в Ладожском оз. участвует девятииглая колюшка (Румянцев, Иешко, 1997). У полярной крачки цестоды были отмечены в виде половозрелых фрагментов (12–58 проглоттид), у которых концы стробил оборваны. Определительные ключи паразитов построены на количестве члеников в стробиле и специфичности на стадии 2-го промежуточного хозяина (Ryzhikov et al., 1985), поэтому мы можем идентифицировать червей только как Schistocephalus sp. На территории Фенноскандии могут обитать 4 вида рода Schistocephalus: S. cotti, S. nemachili, S. pungitii, S. solidus (Румянцев, Иешко, 1997; Евсеева, 2001; Chubb et al., 2006). Для паразитов этого рода разрабатывается молекулярная систематика (Waeschenbach et al., 2017; Pruter et al., 2018), с использованием которой в дальнейшем можно будет уточнять список видов шистоцефалюсов у птиц и рыб Карелии.

Трематоды рода Diplostomum, найденные только у полярной крачки, характеризуются низкими показателями зараженности (табл. 1). Встречаемость небольшого количества диплостомид объяснима низкими показателями индекса обилия метацеркарий, паразитирующих в глазах рыб, в частности корюшки и ряпушки на Ладожском оз. (Румянцев, Иешко, 1997; Лебедева, 2006). В кишечниках птиц нами были найдены отолиты этих видов рыб, являющихся одним из объектов питания крачек.

Единичная встречаемость характерна также для трематод Echinochasmus sp. у полярной крачки. Цикл развития паразитов этого рода связан с моллюсками, в качестве первых промежуточных хозяев, и рыбами – вторыми промежуточными хозяевами (Фауна Украины …, 1985). Вероято, этими трематодами птицы инвазировались по пути миграции с мест зимовки, поскольку ни в водоемах Карелии, ни на Кольском Севере у рыб паразиты Echinochasmus sp. не отмечаются (Румянцев, Иешко, 1997; Митенев, 2000, 2003; Барская и др., 2008; Румянцев, Мамонтова, 2008).

Цестоды рода Dibothriocephalus (syn. Diphyllobothrium) в виде единичных экземпляров были найдены у 3 из 16 исследованных речных крачек. Эти виды – характерные паразиты чайковых птиц и распространены в Европе, Азии, Африке и Северной Америке (Baer, 1962; Смогоржевская, 1976; Bakke, 1985; Waeschenbach et al., 2017). В Карелии диботриоцефалюсы были зарегистрированы у речной крачки, сизой чайки и клуши на побережьях Ладожского и Онежского озер (Мартьянов, 2001; Пельгунов, 2012). Тогда как у крачек в близлежащих к Карелии Вологодской и Мурманской областях эти паразиты не отмечены (Шабунов, 2002; Кулачкова, Кочетова, 1964; Куклин, Куклина, 2005).

Цестоды Tetrabothrius errostris найдены нами только в кишечнике речной крачки. Виды этого рода на соседних с Карелией территориях отмечались ранее у полярной крачки Кандалакшского залива Белого моря (Кулачкова, Кочетова, 1964) и на архипелаге Семи Остовов (Белопольская, 1952; цит. по: Куклин, Куклина, 2005). У речной крачки в Карелии цестоды этого рода обнаружены впервые, хотя в Скандинавии S. hirundo уже регистрировалась в качестве хозяина для T. erostris (Ryzhikov et al., 1985). Вероятно, птица была инвазирована еще в период отлета с мест зимовки, так как паразиты очень плохо сохранились к моменту отлова птиц.

Один фрагмент стробилы паразита Cestoda был найден в кишечнике речной крачки и, вероятно, был получен ею еще на местах зимовки. Из-за плохой сохранности материала определить паразита не представляется возможным.

У речной крачки обнаружены 2 вида акантоцефал Corynosoma semerme и C. strumosum (табл. 1). Найденные гельминты были неполовозрелыми. Вероятно, скребни попали в желудочно-кишечный тракт крачек при поедании рыбы. На Ладожском оз. оба вида рода Corynosoma являются паразитами полости тела и внутренних органов различных видов рыб – дополнительных хозяев акантоцефал (Румянцев, Иешко, 1997).

Впервые на территории Карелии отмечен язычковый “клещ” Reighardia sternae из группы Pentastomida, паразитирующий во взрослом состоянии в дыхательных путях чаек и крачек. Паразит был найден в количестве 2 экз. у 1 особи речной крачки. Географически паразит распространен чрезвычайно широко (Дубинина, Смогоржевская, 1956; Kanarek et al., 2005; Naupay et al., 2016; Literak et al., 2017): на крайнем севере (Гренландия, Норвегия, Восточный Мурман) и на юге (дельты Дуная и Волги, восточный Китай, Бразилия, Италия, Польша). Птицы заражаются R. sternae, поедая яйца паразита с личинками, которые вылупляются в кишечнике хозяина и мигрируют в полость тела к задним воздушным мешкам. Самки перемещаются через легкие в трахею и полость клюва для откладки яиц, которые в дальнейшем проглатываются хозяином и выводятся естественным путем из организма птицы (Banaja et al., 1975, Böckeler, 1984; Kanarek et al., 2005). Также некоторые авторы считают, что в качестве промежуточного хозяина в жизненном цикле R. sternae может выступать рыба (Bakke, 1972; Riley, 1972). Возможно, для этого паразита характерно самозаражение, что является одним из приспособлений к условиям жизни (Banaja et al., 1976). Либо R. sternae является одним из немногих паразитов, у которого развитие протекает по двойному пути развития. При этом в развитии паразита участвуют одна или две особи хозяина одного вида (окончательный и промежуточный), и оба происходят из одной популяции (Kanarek et al., 2005).

Полученные данные о паразитах крачек Sterna hirundo и S. paradisaea в Карелии согласуются с материалами об их образе жизни и питании (Зимин и др., 1993). Речные крачки ныряют в поисках пищи, к которой относится главным образом небольшая рыба. Также они кормятся моллюсками и насекомыми. В рацион питания полярных крачек входят рыбы, ракообразные, моллюски, насекомые, дождевые черви.

Гельминтофауна крачек на акватории Ладожского оз. в весенний период отличается небольшим разнообразием в отношении видового состава паразитических червей. Возможно, это объясняется естественной дегельминтизацией при перелете: исчезновением из паразитофауны видов с непродолжительным циклом и отсутствием или ограничением возможности нового заражения. Ожидается, что при дальнейшем исследовании птиц список паразитов крачек будет расширен.

Список литературы

  1. Акимова Л.Н., Хрисанфова Г.Г., Толстенков О.О., Бычкова Е.И., Жукова Т.В. и др., 2012. Морфологическая и молекулярно-генетическая идентификация новых видов птичьих шистосом (Trematoda: Schistosomatidae), обнаруженных на моллюсках Anisus vortex (Planorbidae) в Беларуси // Доклады НАН Беларуси. Т. 56. № 2. С. 86–91.

  2. Барская Ю.Ю., Иешко Е.П., Лебедева Д.И., 2008. Паразиты лососевидных рыб Фенноскандии. Петрозаводск: КНЦ РАН. 168 с.

  3. Белопольская М.М., 1952. Паразитофауна морских водоплавающих птиц // Ученые записки ЛГУ. № 141. Сер. биол. Вып. 28. С. 127–180.

  4. Бианки В.В., 1967. Кулики, чайки, чистиковые Кандалакшского залива // Труды Кандалакшского гос. заповедника. Вып. 6. Мурманск. 365 с.

  5. Дгебуадзе Ю.Ю., 2014. Чужеродные виды в Голарктике: некоторые результаты и перспективы исследований // Российский журнал биологических инвазий. № 1. С. 2–8.

  6. Дубинина М.Н., 1966. Ремнецы фауны СССР. Л.: Наука. Ленингр. отд-ние. 262 с.

  7. Дубинина М.Н., 1971. Паразитологическое исследование птиц. Л.: Наука. 140 с.

  8. Дубинина М.Н., Смогоржевская Л.А., 1956. О Reighardia sternae dies (Pentastomiga) описанной как Squamofilaria macroovata Sercova (Nematoda) // Паразитологический сборник Зоол. ин-т АН СССР. Т. 16. С. 213–216.

  9. Евсеева Н.В., 2001. Разнообразие паразитов гольца усатого (Nemachilus barbatulus L.) и бычка-подкаменщика (Cottus gobio L.) в урбанизированной экосистеме р. Лососинки // Эколого-паразитологические исследования животных и растений Европейского Севера. Петрозаводск: КНЦ РАН. С. 30–35.

  10. Зимин В.Б., Сазонов С.В., Лапшин Н.В., Хохлова Т.Ю., Артемьев А.В. и др., 1993. Орнитофауна Карелии. Петрозаводск: Карельский научный центр РАН. 220 с.

  11. Куклин В.В., Куклина М.М., 2005. Гельминты птиц Баренцева моря: фауна, экология, влияние на хозяев. Апатиты: Кольский научный центр РАН. 289 с.

  12. Кулачкова В.Г., Кочетова И.В., 1964. Характерные особенности гельминтофауны чайковых птиц Кандалакшского залива // К природной очаговости паразитарных и трансмиссивных заболеваний в Карелии. М.; Л. С. 48–57.

  13. Лебедева Д.И., 2006. Трематоды рыб Ладожского озера: фауна, экология, зоогеография. Автореф. дис. … канд. биол. наук. Спб.: Зоол. ин-т РАН. 25 с.

  14. Лебедева Д.И., Яковлева Г.А., Иешко Е.П., 2016. Паразиты чаек (Larus canus L., 1758 и L. ridibundus L., 1766) Северной Карелии // Труды Карельского научного центра Российской академии наук. № 1. С. 84–88.

  15. Мартьянов Р.С., 2001. Гельминтологические исследования Larus canus, L. argentatus и Sterna hirundo Онежского и Ладожского озер // Эколого-паразитологические исследования животных и растений Европейского Севера. Петрозаводск: Карельский научный центр РАН. С. 96–99.

  16. Миграции птиц Северо-Запада России. Неворобьиные. 2016. Под ред. Носкова Г.А., Рымкевич Т.А., Гагинской А.Р. СПб.: Профессионал. 656 с.

  17. Митенев В.К., 2000. Паразиты карповых рыб Cyrinidae Кольского Севера (фауна, экология, зоогеография). Мурманск. 84 с.

  18. Митенев В.К., 2003. Паразиты сиговых рыб Кольского Севера (фауна, экология, зоогеография). Мурманск. 136 с.

  19. Михалева Е.В., Сазонов С.В., Медведев Н.В., Лапшин Н.В., Зимин В.Б., 2000. Инвентаризация и изучение биологического разнообразия на территории Заонежского полуострова и северного Приладожья. Птицы. Петрозаводск. С. 279–301.

  20. Носков Г.А., 1997. Миграции водоплавающих и околоводных птиц в Северо-Западном регионе России и задачи по их изучению // In: Proceedings of the First Seminar on the Topic: “Study of the State & Trends of Migratory Birds Populations in Russia”. Moscow, St. Petersburg. P. 12–19.

  21. Определитель трематод рыбоядных птиц Палеарктики (брахилаймиды, клиностомиды, циклоцелиды, фасциолиды, нотокотилиды, плагиорхиды, шистосоматиды), 1985. М.: Наука. 256 с.

  22. Определитель трематод рыбоядных птиц Палеарктики (описторхиды, рениколиды, стригеиды), 1986. М.: Наука. 216 с.

  23. Пельгунов А.Н., 2012. Зараженность чайковых птиц двумя видами дифиллоботриид в Карелии // Труды Центра Паразитологии. Том. XLVII. М.: Наука. С. 177–186.

  24. Румянцев Е.А., Иешко Е.П., 1997. Паразиты рыб водоемов Карелии: систематический каталог. Петрозаводск: Карельский научный центр РАН. 120 с.

  25. Румянцев Е.А., Мамонтова О.В., 2008. Паразиты пресноводных рыб: Учебное пособие. Петрозаводск: Изд-во ПетрГУ. 176 с.

  26. Смогоржевская Л.А., 1976. Гельминты водоплавающих и болотных птиц фауны Украины. Киев: Наукова Думка. 416 с.

  27. Смогоржевская Л.А., 1990. Акуароидеи (Acuaroidea). Нематоды. Киев: Наукова Думка. 188 с.

  28. Сонин М.Д., Баруш В., 1996. Нематоды диких куриных птиц Палеарктики. М.: ИНПА РАН. 177 с.

  29. Фауна Украины: Трематоды. Эхиностомататы. 1985. Т. 34. Вып. 4. Киев: Наукова думка. 198 с.

  30. Хохлова И.Г., 1986. Акантоцефалы наземных позвоночных фауны СССР. М.: Наука. 277 с.

  31. Хохлова Т.Ю., Артемьев А.В., 2015. О гнездовании полярной крачки Sterna paradisaea на крупных водоемах Карелии // Русский орнитологический журнал. Т. 24. Вып. 1109. С. 599–601.

  32. Черенков А.Е., Семашко В.Ю., Тертицкий Г.М., 2014. Птицы Соловецких островов и Онежского залива Белого моря: материалы и исследования (1983–2013 гг.). Архангельск. 384 с.

  33. Шабунов А.А., 2002. Роль чайковых птиц в распространении гельминтов рыб в крупных водоемах Вологодской области. Автореф. дис. … канд. биол. наук. СПб. 27 с.

  34. Шигин А.А., 1993. Трематоды фауны России и сопредельных регионов. Род Diplostomum. Мариты. М.: Наука. 208 с.

  35. Яковлева Г.А., Лебедева Д.И., Иешко Е.П., 2013. Трематоды некоторых чайковых (Laridae) Карелии // Материалы V Съезда Паразитологического общества при РАН: Всероссийская конференция с международным участием (24–27 сентября 2013 г., Институт систематики и экологии животных СО РАН, Новосибирск). Новосибирск: Гарамонд. С. 228.

  36. Baer J.G., 1962. Cestoda // The zoology of Iceland. V. 2. 63 p.

  37. Bakke T.A., 1972. Reighardia sternae (Diesing, 1864) Ward 1899 [Pentastomida; Cephalobaenida] from the common gull (Larus canus L.) in a Norwegian locality // Norwegian Journal of Zoology. № 20. P. 273–277.

  38. Bakke T.A., 1985. Studies of the helminth fauna of Norway XL: The common gull, Larus canus L., as a final host for Cestoda (Platyhelminthes) // Fauna norvegica. Ser. A. V. 6. № 5. P. 42–54.

  39. Banaja A.A., James J.L., Riley J., 1975. An experimental investigation of a direct life-cycle in Reighardia sternae (Diesing, 1864), a pentastomid parasite of the herring gull (Larus argentatus) // Parasitology. V. 71. P. 493–503.

  40. Banaja A.A., James J.L., Riley J., 1976. Some observations on egg production and autoreinfection of Reighardia sternae (Diesing, 1864), a pentastomid parasite of the herring gull // Parasitology. V. 72. P. 81–91.

  41. Barus V., Sergeeva T.P., Sonin M.D., Ryzhikov K.M., 1978. Helminths of Fish-eating Birds of the Palaearctic Region I. Nematoda. Prague, Academia. 318 p.

  42. Böckeler W., 1984. Der Entwicklungszyklus von Reighardia sternae (Pentastomida) nach Untersuchungen an natürlich und experimentell infestieren Möwen // Zoologischer Anzeiger. № 213. P. 374–394.

  43. Chubb J.C., Seppala T., Luscher A., Milinski M., Valtonen E.T., 2006. Schistocephalus cotti n. sp. (Cestoda: Pseudophyllidea) plerocercoids from bullheads Cottus gobio L. in an Arctic river in Finland, with a key to the plerocercoids of the Palaearctic species of the genus // Systematic Parasitology. V. 65. P. 161–170.

  44. Kanarek G., Rolbiecki L., Misztal M., 2005. Reighardia sternae (Diesing, 1864) – a pentastomid (Pentastomida) species new for the fauna of Poland // Fragmenta faunistica. V. 48. № 1. P. 101–106.

  45. Khalifa R., 1974. Studies on Schistosomatidae Looss, 1899 (Trematoda) of aquatic birds of Poland. II. Gigantobilharzia mazuriana sp. n. with a discussion of the subfamily Gigantobilharziinae Mehra 1940 // Acta Parasitologica Polonica. V. 22. № 23. P. 265–284.

  46. Literák I., Casero M., Koubková B., Těšínský M., Heneberg P., 2017. Morphological and molecular assessment of pentastomes from gulls in Portugal // Journal of Parasitology. V. 103. № 5. P. 588–592.

  47. Naupay A.I., Cribillero N.G., Lopez-Urbina M.T., Gonzalez A.E., Gomez-Puerta L.A., 2016. Finding of pentastomes of genus Reighardia (Pentastomida) in the Belcher’s gull (Larus belcheri) // Parasitology International. V. 65. № 3. P. 288–290.

  48. Riley J., 1972. Some observations on the life-cycle of Reighardia sternae Diesing, 1864 (Pentastomida) // Zeitschrift fur parasitenkunde. V. 40. P. 49–59.

  49. Ryzhikov K.M., Ryšavý B., Khokhlova I.G., Tolkacheva L.M., Kornyuchin V.V., 1985. Helmihths of Fish-Eating Birds of the Palaearctic Region. II. Cestoda and Acanthocephales. Prague: Academia. 412 p.

  50. Pérez-del-Olmo A., Georgieva S., Pula H.J., Kostadinova A., 2014. Molecular and morphological evidence for three species of Diplostomum (Digenea: Diplostomidae), parasites of fishes and fish-eating birds in Spain // Parasites & Vectors. V. 7. P. 502–517.

  51. Prüter H., Franz M., Auls S., Czirják G.Á., Greben O. et al., 2018. Chronic lead intoxication decreases intestinal helminth species richness and infection intensity in mallards (Anas platyrhynchos) // Science of the Total Environment. V. 644. P. 151–160.

  52. Waeschenbach A., Brabec J., Scholz T., Timothy D., Littlewood J., Kuchta R., 2017. The catholic taste of broad tapeworms – multiple routes to human infection // International Journal for Parasitology. V. 47. P. 831–843.

Дополнительные материалы отсутствуют.