Зоологический журнал, 2020, T. 99, № 12, стр. 1386-1397

Популяционно-кариологический анализ фитофильного Endochironomus tendens F. (Diptera, Chironomidae). 1. Новые хромосомные последовательности в кариофонде вида

А. А. Оглезнева a*, Н. А. Дурнова a

a Саратовский государственный медицинский университет имени В.И. Разумовского
410012 Саратов, Россия

* E-mail: cucurbita25@gmail.com

Поступила в редакцию 06.08.2018
После доработки 18.07.2020
Принята к публикации 29.07.2020

Полный текст (PDF)

Аннотация

Проведен кариологический анализ фитофильного Endochironomus tendens (Fabricius 1794) (Diptera, Chironomidae) из шести водоемов Саратовской и Волгоградской областей. Кариотип E. tendens (2= 6), центромерные районы морфологически хорошо выражены и представлены крупными гетерохроматиновыми блоками. Хромосома I (EF). Для плеча Е характерны пять последовательностей дисков: tendE1, tendE2, tendE3, tendE4, tendE5. Впервые описан порядок дисков для последовательности tendE5. B плече F присутствуют три ранее описанные последовательности: tendF1, tendF3, tendF4. Хромосома II (CDG). В плече C для большинства изученных личинок присутствует последовательность tendC1, редкими последовательностями являются tendC2 и tendC3. В плече tend(DG) отмечены три ранее описанные последовательности (tend(DG)1, tend(DG)2, tend(DG)3) и уточнен порядок отделов описанной ранее последовательности tend(DG)4. Впервые описаны и картированы две новые последовательности: tend(DG)5 и tend(DG)6, которые были встречены как в гомозиготном, так и гетерозиготном состояниях. Хромосома III (AB). В плече A присутствуют четыре известные последовательности: tendA1, tendA2, tendA3, tendA4. В плече B отмечены только две последовательности (tendB1, tendB2). Всего в изученных выборках E. tendens обнаружены 24 хромосомные последовательности.

Ключевые слова: политенные хромосомы, хромосомные последовательности, Endochironomus tendens

Роль хромосомного полиморфизма в микроэволюции хирономид (Diptera, Chironomidae) неоднократно рассматривалась на примере представителей родов Chironomus и Camptochironomus, личинки которых обитают в бентосе: для видов этих родов установлена роль межконтинентальной изоляции в цитогенетической дивергенции природных популяций (Гундерина и др., 1996; Kiknadze et al., 1996; Кикнадзе и др., 2006), а также выявлена корреляция между показателями хромосомной изменчивости и некоторыми условиями обитания личинок (Шобанов, 1994, 1994а; Petrova et al., 2000). Изучение хромосомного полиморфизма фитофильных хирономид, к которым относятся представители Endochironomus, Glyptotendipes, Phaenopsectra и ряда других родов, является актуальным, так как в зоне зарослей прибрежно-водных растений создается уникальное разнообразие экологических ниш. Поэтому заселение личинками разных видов макрофитов даже в пределах одного водоёма, вероятно, может быть сопряжено с изменением спектра и частот инверсионных последовательностей.

Endochironomus tendens (Fabricius 1794) – фитофильный вид хирономид, который может служить хорошей моделью для изучения межпопуляционного хромосомного полиморфизма. Во-первых, ранее было установлено, что на территории Саратовской области личинки этого вида являются наиболее массовыми минерами макрофитов, хорошо приспособленными к заселению как разлагающихся, так и живых частей разных видов растений (Дурнова и др., 2011; 2012). Во-вторых, ранее была разработана и усовершенствована фотокарта политенных хромосом этого вида и были накоплены данные по инверсионному полиморфизму в его популяциях. Первоначально кариотип E. tendens был описан из Болгарии и Венгрии (Michailova, Gercheva, 1982), при этом для популяций этого вида были описаны два цитототипа (I, II) и установлен высокий уровень хромосомного полиморфизма, определяемый гомо- и гетерозиготными инверсиям (Michailova, Gercheva, 1982; Michailova, 1989). В дальнейшем были обобщены данные по изменчивости кариотипа этого вида из разных географических зон (Белянина, 1978, 1983; Michailova, Gercheva, 1982; Michailova, 1987, 1989, 1992), а также предложена более детальная фотокарта политенных хромосом E. tendens и описано 22 хромосомные последовательности, обнаруженные в кариотипах личинок из России (Дурнова, 2009).

Для популяций E. tendens из Болгарии и Венгрии (Michailova, 1992) была отмечена определенная связь между некоторыми гомозиготными инверсиями и приуроченностью личинок к заселению тканей разных видов растений: личинки, относящиеся к цитотипу I, предпочитали минировать листья и стебли рогоза широколистного (Typha latifolia L.), а личинки цитотипа II чаще минировали ткани чилима (Trapa natans L.) и очень редко поселялись в тканях рогоза. Для достоверного исследования состава и распространения инверсий в разных популяциях E. tendens и анализа взаимосвязи между хромосомным полиморфизмом этого вида и приуроченностью личинок к заселению тканей разных видов макрофитов необходимо иметь максимально полное описание хромосомных последовательностей в кариофонде вида и их маркировку в строгом соответствии со стандартной фотокартой.

Цель настоящей работы – исследование кариотипа, описание и маркировка хромосомных последовательностей и их сочетаний у личинок E. tendens, собранных из разных водоемов Саратовской и Волгоградской областей.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ

Материалом для кариологического анализа послужили выборки личинок из 22 проб, собранных в летний период 2012–2015 гг. в нескольких водоемах Саратовской и Волгоградской областей (табл. 1). Были исследованы кариотипы личинок IV возраста, собранных из полуразложившихся листьев сусака зонтичного (Butomus umbellatus L.), ежеголовника обыкновенного (Sparganum erectum L.), рогоза узколистного (Typha angustifolia L.), стрелолиста обыкновенного (Sagittaria sagittifolia L.) и листьев телореза обыкновенного (Stratiotes aloides L.). Всего собрано и проанализировано 673 особи.

Таблица 1.  

Места и даты сбора личинок Endochironomus tendens F.

№ пп Субстрат Место сбора Кол-во особей Дата сбора
1 Sparganum erectum L. Волгоградская обл., Даниловский р-н, п. Даниловка, р. Медведица 30 21.07.13
2 Sparganum erectum L. Волгоградская обл., Фроловский район, п. Фролово, р. Медведица 11 21.07.13
     3 Sparganum erectum L. Саратовская обл., Ртищевский р-н, д. Потьма, р. Хопер 64 22.07.13
     4 Sparganum erectum L. Саратовская обл., Балашовский р-н, с. Репное, р. Хопер 27 17.08.12
     5 Sparganum erectum L. Саратовская обл., Лысогорский р-н, п. Лысые горы, р. Медведица 13 20.07.13
     6 Butomus umbellatus L. Саратовская обл., Хвалынский р-н, с. Кулатка, р. Терешка 27 18.07.13
     7 Butomus umbellatus L. Саратовская обл., Лысогорский р-н, п. Лысые горы, р. Медведица 53 29.07.12
     8 Sparganum erectum L. Саратовскаяобл., Аркадакский р-н, окр.с. Аркадака, р. Хопер 61 22.07.13
     9 Typha angustifolia L. Саратовская обл., Лысогорский р-н, п. Лысые горы, р. Медведица 50 29.07.12
     10 Sparganum erectum L. Саратовская обл., окр. п. Чардым, р. Волги 28 29.07.13
     11 Sagittaria sagittifolia L. Саратовская обл., Аткаркий р-н, с. Приречное, р. Медведица 37 15.08.12
     12 Butomus umbellatus L. Саратовская обл., Аткаркий р-н, с. Приречное, р. Медведица 15 15.08.12
     13 Sparganum erectum L. Ростовская обл., хутор Хмельницкое р. Дон 72 14.09.12
     14 Butomus umbellatus L. Волгоградская обл., окр. хутора Хмельницкое, р. Дон 8 15.09.12
     15 Butomus umbellatus L. Саратовская обл., Балашовский р-н, окр. с. Алмазово, р. Хопер 9 22.07.13
     16 Butomus umbellatus L. Саратовская обл., Воскресенский р-н, с. Чардым, протока р. Волга 6 01.08.13
     17 Sparganum erectum L. Саратовская обл., Энгельсский р-н, п. Шумейка, р. Саратовка 35 31.08.14
     18 Sparganum erectum L. Саратовская обл., Энгельсский р-н, п. Шумейка, р. Саратовка 59 03.08.15
     19 Typha angustifolia L. Саратовская обл., Энгельсский р-н, п. Шумейка, р. Волга 27 29.08.14
     20 Sagittaria sagittifolia L. Саратовская обл., Энгельсский р-н, п. Шумейка, р. Саратовка 23 03.08.15
21 Sagittaria sagittifolia L. Саратовская обл., Лысогорский р-н, п. Лысые горы, р. Медведица 12 27.07.15
22 Stratiotes aloides L. Саратовская обл., Лысогорский р-н, с. Невежкино, р. Медведица 6 12.08.13

Определение личинок проводилось по морфологическим признакам (Макарченко, Макарченко 2006). Препараты политенных хромосом из клеток слюнных желез личинок готовили по этил-орсеиновой методике (Демин, Шобанов, 1990). Анализ препаратов проводили с использованием микроскопа Axioskop2 Plus, CCD-камеры AxioCamHRc и пакета программ AxioVision 4 (Ziess, Германия) при увеличении 10 × 20; 10 × 40 и 10 × 100. Обработку изображений проводили с использованием программ AdobePhotoshop CS6 и CoralDraw 13.

Описание и наименование хромосомных последовательностей проводили в соответствии с фотокартой политенных хромосом этого вида (Дурнова, 2009).

РЕЗУЛЬТАТЫ

Кариотип E. tendens (2n = 6) характеризуется следующим сочетанием хромосомных плеч: хромосома I – EF, хромосома II – CDG, хромосома III – АВ (Michailova, Gercheva, 1982; Michailova, 1987, 1989). Центромерные районы морфологически хорошо выражены и представлены крупными гетерохроматиновыми блоками.

Хромосома I (EF). В плече Е ранее было описано пять последовательностей дисков: tendE1, tendE2, tendE3, tendE4, tendE5. Последовательность tendE5 была встречена ранее только в гетерозиготном состоянии (tendE1.5) и поэтому не была картирована (Дурнова, 2009). Нами эта инверсия обнаружена у личинок, минирующих сусак зонтичный в р. Терешке (табл. 1), как в гомозиготном – tendE5.5 (рис. 1а), так и в гетерозиготном – tendE4.5 (рис. 1б) – состояниях. Последовательность tendE5, вероятно, возникла из последовательности tendE4 и отличается от нее простой инверсией на участке, затрагивающем отделы 14–17а–d (так как разрыв произошел внутри отдела 17, он был дополнительно разбит на районы a–e):

Рис. 1.

Гомо- и гетерозиготные инверсии в хромосоме I (EF) E. tendens: а – сочетание последовательностей E5.5F1.1, б – E4.5F1.11, в – E1.5F1.1. Стрелками обозначены центромеры, N – ядрышко, BR – кольцо Бальбиани, p – пуфф.

tendE4: 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 $\underline {{\text{14 15 16 17abcd}}} $e…

tendE5: 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 $\underline{\underline {{\text{17dcba16 15 14}}}} $ 17e…

В исследованных нами популяциях впервые описано сочетание двух последовательностей E1 и E5 – tendE1.5, при этом конъюгирующие гомологи образуют сложную двойную петлю (рис. 1в).

Из четырех известных последовательностей дисков в плече F (Дурнова, 2009) нами были встречены три ранее описанные последовательности (tendF1, tendF3, tendF4) и выявлены разные их сочетания: tendF1.3; tendF1.4; tendF3.3; tendF4.4.

Хромосома II (CDG). В плече C у большинства изученных нами личинок было встречено сочетание последовательностей (tendC1.1), редкими сочетаниями, описанными нами, были tendС1.2, tendС3.3. В плече C ядрышковый организатор находится в отделе 10 (рис. 2, 3). Особенностью плеча tend(DG) явилась разная степень активности районов BR1, BR2 и p в зависимости от инверсий, затрагивающих разные участки этого плеча. Ранее для него были описаны четыре последовательности – tend(DG)1, tend(DG)2, tend(DG)3 и tend(DG)4 (Дурнова, 2009), которые были встречены нами в изученных популяциях в разных комбинациях. В популяции из сусака зонтичного впервые в гомозиготном состоянии была встречена последовательность tend(DG)4 (рис. 2б), картирование которой до настоящего времени следует считать предварительным, так как ранее эта последовательность была встречена только в гетерозиготном состоянии – tend(DG)1.4 и tend(DG)2.4 (Дурнова, 2009). Последовательность tend(DG)4 образована, вероятно, из последовательности tend(DG)2 в результате простой инверсии участка 16–20 (так как разрыв произошел внутри отдела 16, он был дополнительно разбит на районы a–e):

Рис. 2.

Гомо- и гетерозиготные инверсии в хромосоме II (CDG) E. tendens: а – сочетание последовательностей C1.1(DG)2.2, б – C1.1(DG)4.4, в – C1.1(DG)2.4.

Рис. 3.

Гомо- и гетерозиготные инверсии в хромосоме II (CDG) E. tendens: а – сочетание последовательностей C1.1(DG)1.4, б – C1.1(DG)4.5, в – C1.1(DG)4.6.

tend(DG)2: 11 12 13 14 15 16abc$\underline {{\text{ed1718 26 25 24 23 22 21 20}}} $ 19 27

tend(DG)4: 11 12 13 14 15 16abc$\underline{\underline {{\text{20 21 22 23 24 25 26 18 17 16de}}}} $ 19 27

Эта последовательность была нами обнаружена не только в гомозиготном состоянии – tend(DG)4.4 (рис. 2б), – но и в гетерозиготном, в комбинации с разными последовательностями – tend(DG)1.4 (рис. 3а), tend(DG)2.4 (рис. 2в), tend(DG)4.5 (рис. 3б), tend(DG)4.6 (рис. 3в).

Последовательность tend(DG)5 встречена нами впервые, и, вероятно, образована из последовательности tend(DG)4 в результате простой инверсии участка (23-16ed):

tend(DG)4: 11 12 13 14 15 16abc20 21 22 $\underline{\underline {{\text{23 24 25 26 18 17 16ed}}}} $19 27

tend(DG)5: 11 12 13 14 1516abc 20 21 22 $\underline{\underline {{\text{16de 17 18 26 25 24 23}}}} $ 19 27

Последовательность tend(DG)6 встречена впервые только в гетерозиготном состоянии tend(DG)4.6 (рис. 3в) и, вероятно, образована из последовательности tend(DG)4 в результате инверсии участка 12b-25a:

tend(DG)4: 11 12а$\underline{\underline {{\text{b 1314 15 16abc 20 21 22 23 24 25a}}}} $вс 26 18 17 16ed 19 27

tend(DG)6: 11 12a $\underline{\underline {{\text{25a 24 23 22 21 20 16cba 15 14 13 12b}}}} $ 25bc 26 18 17 16ed 19 27

В исследованных нами популяциях впервые обнаружено и описано сочетание двух инверсионных последовательностей в плече DG: tendDG3.4 (рис. 4а–4в). Изначально эти последовательности образованы из последовательности tend(DG)2 в результате инверсий разных участков. При совместном присутствии в хромосоме гомологи образуют сложную гетерозиготную инверсию, при этом конъюгируют участки, которые на рисунке обозначены скобками (рис. 4a, 4б).

Рис. 4.

Гомо- и гетерозиготные инверсии в хромосоме II(CDG) E. tendens: а – сочетание последовательностей C1.1(DG)3.3, б – C1.1(DG)4.4, в – C1.1(DG)3.4.

ХромосомаIII (AB). В плече A ранее описано четыре последовательности: tendA1, tendA2, tendA3, tendA4 (Дурнова, 2009). В изученных нами популяциях новых последовательностей не обнаружено, последовательности tendA2 и tendA3 встречены как в гомозиготном, так и в гетерозиготном состояниях: tendA2.2; tendA2.3; tendA3.3. В популяции из сусака зонтичного (р. Терешка) встречено новое сочетание последовательностей tendA1.3 (рис. 5).

Рис. 5.

Гетерозиготная инверсия в плече A хромосомы III(AB) E. tendens: A1.3.

Для плеча B в исследованных популяциях нами отмечено только две последовательности (tendB1, tendB2), описанные ранее (Дурнова, 2009), и встречены следующие их сочетания: tendB1.1; tendB1.2; tendB2.2.

ОБСУЖДЕНИЕ

Уровень хромосомного полиморфизма у различных видов хирономид сильно варьирует и зависит от разных причин. Например, в кариофонде ряда узкоспециализированных видов хирономид, чей образ жизни связан с минированием губок (Xenochironomus xenolabis (Kieffer 1916), Demeijerea rufipes (Linnaeus 1761)), а также лубяного слоя затопленных древесных стволов и ветвей (Stenochironomus gibbus (Fabricius 1794)), наблюдается почти полное отсутствие хромосомных перестроек, что, вероятно, связано с относительным консерватизмом среды обитания (Durnova, 2009; Дурнова, 2010; Дурнова, 2010а).

Для хирономид с относительно высоким уровнем хромосомного полиморфизма (представители Chironomus, Camptochironomus и Glyptotendipes) проведение сравнительного анализа кариофондов затруднено в связи разным уровнем изученности видов, и, прежде всего, числом исследованных популяций. На сегодняшний день самый высокий уровень хромосомного полиморфизма, оцениваемого только по числу хромосомных последовательностей, обнаружен у бентосных видов: Ch. balatonicus (Devai et al. 1983) – всего Палеарктике зарегистрировано 60 последовательностей, и у Ch. plumosus (Linnaeus 1758) – 54 последовательности (Кикнадзе, 2008). В Рыбинском водохранилище у Ch. plumosus встречено 15 последовательностей, которые сформировали 64 геномные комбинации, и среднее число гетерозиготных инверсий на одну особь составило 1.3–2.2; при этом появление разнообразных геномных комбинаций, вероятно, было связано с микроусловиями водоема, в котором обитали личинки (Большаков, Шобанов, 2017).

У фитофильных хирономид, заселяющие разнообразные растительные субстраты, также отмечен различный уровень хромосомного полиморфизма. Например, у эврибионтного G. glaucus (Meigen 1818), который заселяет разнообразные погруженные субстраты, в водоемах Саратовской и Калининградской областей всего встречено 20 последовательностей дисков хромосом, которые сформировали 30 геномных сочетаний, среднее число гетерозиготных инверсий на особь составляло 0.55–0.93 (Белянина, Дурнова, 1998; Дурнова и др., 2012; Дурнова и др., 2014; Винокурова и др., 2017). У высоко специализированного G. mancunianus (Edwards 1929), заселяющего только живые ткани растений, описано 17 последовательностей; среднее число гетерозиготных инверсий на особь составило 0.11–0.53 (Дурнова, Оглезнева, 2015). В роде Endochironomus для E. albipennis (Meigen 1830) в кариофонде зарегистрировано 17 хромосомных последовательностей и 20 зиготических сочетаний; для Endochironomus sp. – шесть последовательностей (Durnova et al., 2015).

В кариофонде личинок E. tendens, собранных из водоемов Саратовской и Волгоградской областей, описано 24 хромосомные последовательности (табл. 2); анализ закономерностей хромосомного полиморфизмабудет представлен во второй части. Впервые обнаружены и описаны две хромосомные последовательности: tend(DG)5, tend(DG)6, которые встречены как в гомозиготном, так и в гетерозиготном состояниях. Впервые уточнен порядок районов последовательности tend(DG)4, которая ранее встречалась только в гетерозиготном состояниии; картирована последовательность tendE5, также обнаруженная ранее только в гетерозиготном состоянии.

Таблица 2.  

Частота последовательностей в хромосомных плечах E. tendens F. из водоемов Саратовской и Волгоградской областей

Последователь-ности Выборки
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22
E1 0.52 0.77 0.56 0.54 0.63 0.63 0.53 0.53 0.52 0.85 0.47 0.13 0.72 0.75 0.39 0.67 0.29 0.20 0.91 0.94 0.83 0.83
E2 0 0 0.01 0 0.08 0.18 0.27 0.03 0.30 0 0.04 0.63 0.04 0 0 0.33 0.11 0.34 0.09 0.09 0.13 0
E3 0 0.14 0.07 0 0 0.10 0.09 0 0.11 0 0 0.02 0.01 0 0 0 0.03 0.02 0 0 0.21 0
E4 0.45 0.09 0.25 0.32 0.12 0 0.12 0.30 0.07 0.11 0.47 0.17 0.19 0.13 0.55 0 0.03 0.05 0 0.02 0 0.27
E5 0.03 0 0.17 0.15 0.08 0.04 0.05 0.14 0 0.02 0 0 0.04 0.12 0.05 0 0.86 0.64 0 0 0 0
F1 0.48 0.56 0.66 0.74 0.69 0.82 0.8 0.75 0.80 0.65 0.81 0.73 0.79 0.57 0.11 0.67 1 0.98 0.59 0.50 0.33 0.91
F2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0.01 0 0 0 0 0.02 0 0 0 0
F3 0.28 0.46 0.34 0.26 0.31 0.17 0.2 0.26 0.20 0.33 0.19 0.20 0.21 0.25 0.89 0.33 0 0 0.41 0.46 0.67 0.19
F4 0.03 0 0 0 0 0.04 0 0 0 0.02 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0.04 0 0
C1 0.93 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 0 0 1 1 1 1
C2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
C3 0.07 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
(DG)1 0.07 0.09 0.01 0 0.04 0.44 0.18 0 0.04 0 0.14 0 0.01 0 0 0.17 0 0 0 0.09 0.13 0.30
(DG)2 0.55 0.32 0.28 0.20 0.27 0.35 0.68 0.31 0.52 0.63 0.83 0.83 0.56 0.38 0.39 0.83 0 0.02 0.74 0.67 0.67 0.56
(DG)3 0.03 0.18 0.23 0.17 0.15 0 0.39 0.29 0 0 0.01 0 0 0 0 0 0 0.01 0 0.07 0 0
(DG)4 0.32 0.23 0.45 0.56 0.46 0.20 0.09 0.36 0.44 0.19 0.01 0.04 0.29 0.49 0.44 0 0 0 0.26 0.15 0.17 0.24
(DG)5 0.02 0.18 0 0 0.08 0 0 0 0 0.17 0 0 0.15 0.13 0 0 0.17 0.27 0 0.02 0 0
(DG)6 0 0 0.02 0.06 0 0 0 0.04 0 0.02 0 0 0 0 0.17 0 0.51 0.44 0 0 0 0
A1 0 0.05 0 0 0 0.11 0.3 0 0.01 0.24 0 0 0 0 0 0 0 0 0.02 0 0.08 0.22
A2 0.52 0.46 0.53 0.52 0.58 0.57 0.76 0.36 0.65 0.28 0.89 0.97 0.43 0.25 0.22 0.67 0 0 0.50 0.65 0.63 0.11
A3 0.46 0.50 0.44 0.46 0.58 0.32 0.2 0.53 0.33 0.46 0.11 0.03 0.50 0.61 0.64 0.33 0 0 0.48 0.33 0.25 0.67
A4 0.07 0 0.03 0.02 0 0 0.04 0.11 0.01 0.02 0 0 0.07 0.13 0.11 0 0.29 0.80 0 0.02 0.17 0
B1 0.48 0.64 0.59 0.50 0.65 0.70 0.47 0.49 0.62 0.93 0.26 0.33 0.41 0.33 0.25 1 0.66 0.20 0.86 0.61 0.75 0.67
B2 0.52 0.36 0.41 0.50 0.35 0.30 0.53 0.51 0.38 0.07 0.74 0.67 0.59 0.67 0.75 0 0.09 0 0.18 0.39 0.25 0.33

Проведенный кариологический анализ E. tendens показал, что среди изученных к настоящему времени фитофильных хирономид по числу последовательностей и их сочетаний этот вид является наиболее полиморфным.

Список литературы

  1. Белянина С.И., 1983. Кариотипический анализ хирономид (Diptera, Chironomidae) фауны СССР. Дис. … докт. биол. наук. М.: ИМЭЖ. 455 с.

  2. Белянина С.И., 1978. Кариотип личинок комара Endochironomus tendens F. из разных районов Волги // Цитология. Т. 20. № 5. С. 596–598.

  3. Белянина С.И., 1993. Кариотип волжской хирономиды Demeijerea rufipes L. эндопаразита губок. В кн.: Кариосистематика беспозвоночных животных II (Cб., науч. тр.). СПб. С. 55–58.

  4. Белянина С.И., Дурнова Н.А., 1998. Морфология и хромосомы фитофильного Glyptotendipes glaucus Mg. (Diptera, Chironomidae) из водоемов Саратовской области II. Кариологический анализ // Зоологический журнал. Т. 78. № 12. С. 243–251.

  5. Большаков В.В., Шобанов Н.А., 2017. Влияние микроусловий среды обитания на формирование цитогенетической структуры популяции на Chironomus plumosus из Рыбинского водохранилища // Труды ИБВВ. Вып. 80 (83). С. 20–29.

  6. Винокурова Н.В., Калинина Е.А., Столь Э.Э., 2017. Кариотип и инверсионный полиморфизм природных популяций Glyptotendipes glaucus Meigen, 1818 (Diptera, Chironomidae) малых водоемов г. Калининграда // Экологическая генетика. Т. 14. № 4. С. 41–51.

  7. Гундерина Л.И., Кикнадзе И.И., Айманова К.Г., Истомина А.Г., Провиз В.И., Салова Т.А., Ракишева А.Ж., Батлер М.Дж., 1996. Цитогенетическая дифференциация природных и лабораторных популяций Camptochironomus tentas (Fabricius) (Chironomidae: Diptera) // Генетика. № 32. С. 53–67.

  8. Демин С.Ю., Шобанов Н.А., 1990. Кариотип комара Chironomus entis из группы plumosus в европейской части СССР // Цитология. Т. 32. № 10. С. 1046–1054.

  9. Дурнова Н.А., 2009. Хромосомный полиморфизм и цитотипы Endochironomus tendens F. (Diptera, Chironomidae) из водоемов Саратовской и Самарской областей // Цитология. Т. 51. № 7. С. 592–601.

  10. Дурнова Н.А., 2010. Цитогенетические особенности Stenochironomus gibbus (Fabricius, 1794) (Diptera, Chironomidae) – облигатного минера разлагающейся древесины // Цитология. Т. 52. № 7. С. 883–887.

  11. Дурнова Н.А., 2010а. Хирономиды перифитона водоемов Саратовской области: экологические особенности, морфология, цитогенетика (Diptera, Chironomidae, Chironomini). Дис. … докт. биол. наук. Санкт-Петербург: ЗИН РАН. 48 с.

  12. Дурнова Н.А., Воронин М.Ю., Сухова Е.И., 2011. Биотопическая приуроченность перифитонных хирономид в водоемах Саратовской области // Поволжский экологический журнал. № 3. С. 304–313.

  13. Дурнова Н.А., Воронин М.Ю., Оглезнева А.А., 2012. Избирательность заселения макрофитов некоторыми видами хирономид-минеров (Diptera, Chironomidae) // Энтомологические и паразитологические исследования в Поволжье. Сб. науч. трудов. Саратов: Изд. Сарат. ун-та. Вып. 10. С. 55–58.

  14. Дурнова Н.А., Воронин М.Ю., Оглезнева А.А., 2014. Хромосомный полиморфизм и цитогенетическая дивергенция Glyptotendipes glaucus (Meigen) (Diptera: Chironomidae) из водоемов Саратовской области // Труды Русского энтомологического общества. С.-Петербург. Т. 85. № 2. С. 19–26.

  15. Дурнова Н.А., Оглезнева А.А., 2015. Новые данные по хромосомному полиморфизму фитофильного Glyptotendipes mancunianus Mg. (Diptera, Chironomidae) из водоемов Саратовской области // энтомологические и паразитологические исследования в Поволжье. № 12. С. 27–34.

  16. Кикнадзе И.И., 2008. Роль хромосомного полиморфизма в дивергенции популяции и видов Chironomus (Diptera) // Зоологический журнал. Т. 87. № 6. С. 686–701.

  17. Кикнадзе И.И., Михайлова П., Истомина А.Г., Голыгина В.В., Инт Панис Л., Крастанов Б., 2006. Хромосомный полиморфизм и дивергенция популяций у Chironomus nuditarsis Str. (Diptera, Chironomidae) // Цитология. Т. 48. № 7. С. 595–609.

  18. Макарченко Е.А., Макарченко M.A., 2006. Семейство Chironomidae – комары-звонцы // Определитель насекомых Дальнего Востока России. Т. VI. Ч. 4. Двукрылые и блохи. Владивосток: Дальнаука. С. 204–734.

  19. Шобанов Н.А., 1994. Кариофонд Chironomus plumosus L. (Diptera, Chironomidae). Внутри- и межпопуляционный полиморфизм // Цитология. Т. 36. № 11. С. 1129–1145.

  20. Шобанов Н.А., 1994а. Кариофонд Chironomus plumosus L. (Diptera, Chironomidae). III. О зависимости характеристик кариофонда от объема выборки и структуры популяции // Цитология. Т. 36. № 3. С. 289–297.

  21. Durnova N.A., 2009. Chromosome analysis of Chironomus (Diptera: Chironomidae) obligatory miners of freshwater sponges (Peripheral) // Comparative Cytogenetics. V. 3. № 1. P. 25–31.

  22. Durnova N.A., Sigareva L., Sinichkina O., 2015. Chromosome analysis of Endochironomus albipennis Meigen, 1830 and morphologically similar Endochironomus sp. (Diptera, Chironomidae) from water bodies of the Volga region, Russia // Comparative Cytogenetics. V. 9. № 4. P. 579–593.

  23. Kiknadze I.I., Butler M.G., Aimanova K.G., Gunderina L.I., Cooper J.K., 1996. Geographic variation in the polytene chromosome banding pattern of the Holarctic midge Chironomus (Camptochironomus) tentans (Fabricius) // Canadian Journal of Zoology. V. 74. № 1. P. 171–191.

  24. Michailova P.V., 1987. Comparative karyological analysis of species of genus Endochironomus Kieff. // Entomology. V. 29. P. 105–111.

  25. Michailova P.V., 1989. The polytene chromosoms and their significance to the systematic and phylogeny of the family Chironomidae, Diptera // Acta zoologica Fennica. № 186. 107 p.

  26. Michailova P.V., 1992. Endochironomus tendens (F.) (Diptera, Chironomidae) an example of stasipatric speciation // Netherlands Journal of Aquatic Ecology. V. 26. P. 173–180.

  27. Michailova P.V., Gercheva P., 1982. Cytotaxonomical characteristics of the genus Endochironomus Kieff. (Diptera, Chironomidae) // Caryologia. V. 35. P. 33–56.

  28. Petrova N., Michailova P., Bovero S. 2000. Cytogenetic characteristics of Chironomus nuditarsis Str. (Chironomidae, Diptera) and its relationship with species from the plumosus group // Late 20th Century Research on Chironomidae: аn Anthology from the 13th International Simposium on Chironomidae, Freiburg. 5–9 September 1997. Aachen: Shaker Verlag. P. 201–208.

Дополнительные материалы отсутствуют.