Зоологический журнал, 2020, T. 99, № 7, стр. 772-783

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Берег центрального Вьетнама с заливами Ня Чанг и Ня Фу (рис. 1) часто испытывает штормовое воздействие, поэтому мангровые заросли здесь встречаются только в хорошо защищенных бухтах и лагунах (Hong, San, 1993). Но и в заливах Ня Чанг и Ня Фу мангры скудны и часто находятся в плохом состоянии из-за антропогенного влияния. На данный момент они присутствуют вокруг марикультурных прудов в устье реки Бэ в границах города Ня Чанг и в куту залива Ня Фу. Самая крупная естественная мангровая ассоциация без марикультурных хозяйств расположена на северо-восточном побережье залива Ня Фу. Кроме того, мангры, представленные узкими поясами растительности, присутствуют на островах залива Ня Фу и во внутренней части залива Дам Бай.

Рис. 1.

Карта исследованных районов (по: Zvonareva et al., 2015): а – карта района исследования с указанием его местоположения на карте Вьетнама, б – схема мангровой ассоциации в заливе Ня Фу, в – спутниковый снимок естественной мангровой ассоциации и мангровых посадок в заливе Дам Бай (2014 г.), г – схема мангровых посадок в заливе Дам Бай с указанием расположения исследованных станций.

В заливе Дам Бай (о-в Че, залив Ня Чанг, рис. 1) до высадки мангровых саженцев верхний горизонт в небольшом углублении береговой линии восточного побережья залива был занят узким поясом мангровых деревьев Rhizophora apiculata с небольшой примесью Avicennia marina (Forsk.) Vierh. (координаты: 12°13.116′ с.ш., 109°18.230′ в.д.). В 2004 г. в среднем горизонте песчано-илистой литорали (12°12.097′ с.ш., 109°18.213′ в.д.) были высажены саженцы Rhizophora apiculata, а затем в 2007 г. – саженцы высажены и в нижнем горизонте литорали (12°12.086′ с.ш., 109°18.166′ в.д.).

Материал собирали не только в мангровых посадках, но и в двух естественных ассоциациях. Южнее посадок в заливе Дам Бай в небольшой бухте расположена естественная мангровая ассоциация (координаты: 12°11.858′ N; 109°17.949′ E, рис. 1), которая по типу и размеру соответствует верхнему горизонту в районе посадок до высадки саженцев в среднем и нижнем горизонтах. Кроме того, была исследована крупная естественная ассоциация в заливе Ня Фу рядом с парком Orchid Stream (станция НФ, координаты: 12°24.362′ N; 109°14.407′ E рис. 1). Она отличается от мангров в заливе Дам Бай структурой растительности, деревья здесь растут вдоль ручья, который несколько распресняется стоками с гор (до 18 ‰ в верховьях). Мангровые деревья представлены семью видами с доминированием видов семейства Rhizophoreacea в низовьях и Xylocarpus granatum и Excoecaria agallocha в верховьях. Эта ассоциация подвергается антропогенному влиянию, поскольку расположена рядом с рекреационным парком.

Начиная с 2005 г., в районе посадок проводили сбор количественных проб. Использовали разные орудия лова – дночерпатели, трубки и рамки различной площади, но в большинстве случаев использовали рамку площадью 0.11 м². Количество проб на станции так же варьировало от года к году, в большинстве случаев собирали по четыре пробы. Из рамки извлекали грунт на глубину 15–20 см, затем отделяли животных от грунта путем отмучивания в ведре. Оставшуюся крупную фракцию осадка промывали через сито с размером ячеи 3 мм. Начиная с 2014 г., грунт из рамки площадью 0.11 м² сразу помещали на сито, а отмучивали только грунт из маленькой рамки площадью 0.01 м². Из полученных проб животных выбирали в лаборатории в Ня Чанге. Червеобразных животных фиксировали 4% формалином, остальных – 75% спиртом. Для каждой количественной пробы затем были подсчитаны плотность и биомасса.

Помимо количественных проб, собирали и качественные пробы со стволов и корней деревьев, также собирали крупных и редко встречающихся животных (ручной сбор). В табл. 1 приведен список станций и площадей проб в заливах Дам Бай и Ня Фу.

В данную работу было решено не включать данные по типу Annelida, поскольку это очень сложная для видовой идентификации группа, определение требует больших трудозатрат и их обработка не входила в задачи данной работы.

Все собранные коллекции хранятся в лаборатории морфологии и экологии морских беспозвоночных ИПЭЭ РАН.

РЕЗУЛЬТАТЫ

В исследованных нами мангровых ассоциациях было найдено 139 видов макробеспозвоночных (исключая Annelida, видовая идентификация которых оказалась фактически невозможной). Наибольшим разнообразием обладали брюхоногие и двустворчатые моллюски и крабы, другие же группы представлены 1–2 видами.

На рис. 3 показано видовое богатство групп макробентоса на исследованных станциях.

Брюхоногие моллюски

Брюхоногие моллюски – самая богатая группа, представленная 64 видами из 24 семейств. Наиболее разнообразными семействами были Neritidae (8 видов), Cerithiidae (7 видов), Potamididae (6 видов), Littorinidae (6 видов), Onchidiidae (6 видов) и Ellobiidae (5 видов).

Брюхоногие моллюски были наиболее разнообразной группой на всех станциях, кроме ниженго горизонта литорали. В мангровых посадках было найдено 45 видов, причем верхний и средний горизонты имели 27 и 28 видов соответственно, а нижний горизонт несколько меньше – 22 вида. В естественной ассоциации в Ня Фу было найдено 35 видов, а в естественной ассоциации в Дам Бае – 27.

Специализированными можно назвать 17 из всех найденных видов. Наиболее богата ими естественная ассоциация в Ня Фу (16 видов, см. рис. 2). В посадках самым бедным был нижний горизонт – всего 3 специализированных вида, а верхний и средний имели 10 и 11 видов соответственно. Следует отметить, что в последней съемке в среднем горизонте посадок найдено два специализированных мангровых вида: Terebralia sulcata (Born 1778) и Cassidula nucleus (Gmelin 1791), которые до этого не встречались в посадках, но присутствовали во всех сборах из естественной мангровой ассоциации в Ня Фу. В естественной мангровой ассоциации в Дам Бае обнаружено 8 специализированных мангровых видов.

Рис. 2.

Видовое богатство макробентосных беспозвоночных (кроме аннелид) в трех горизонтах литорали мангровых посадок и в двух естественных мангровых ассоциациях, найденных за весь период исследований. ВГЛ – верхний горизонт литорали в районе мангровых посадок в заливе Дам Бай, СГЛ – средний горизонт литорали в посадках, НГЛ – нижний горизонт литорали в посадках, ДБе – естественная мангровая ассоциация в заливе Дам Бай, НФ – естественная мангровая ассоциация в заливе Ня Фу.

Рис. 3.

Количество специализированных мангровых видов и неспециализированных видов-эврибионтов в мангровых посадках с 2005 по 2015 гг. и двух естественных мангровых ассоциациях.

На рис. 3 видно, что во всех мангровых ассоциациях преобладают эврибионтные виды, характерные, в основном, для эпифауны мягких грунтов литорали. Однако в естественной мангровой ассоциации в Дам Бае значительную долю видов составляют виды-эврибионты, характерные для каменистой литорали, например, Pictocolumbella ocellata (Link 1807), Planaxis sulcatus (Born 1780) и т.д. В нижнем горизонте большинство найденных моллюсков – виды, характерные для сублиторали, например, Lataxiena blosvillei (Deshayes 1832), представители семейств Rannelidae, Cypraeidae и др.

Видовое богатство в мангровых посадках менялось с течением времени. На рис. 4 проиллюстрирован рост разнообразия в трех горизонтах. На рис. 3 видно, что этот рост происходит как за счет специализированных видов, так и за счет видов-эврибионтов.

Рис. 4.

Динамика видового богатства брюхоногих моллюсков в трех горизонтах литорали в районе мангровых посадок.

По количественным характеристикам брюхоногие моллюски, опять же, лидируют среди других групп беспозвоночных на всех станциях, кроме нижнего горизонта литорали. В верхнем и среднем горизонтах литорали показатели плотности и биомассы имеют ярко выраженную тенденцию к росту (рис. 5). Обилие и биомасса в естественной мангровой ассоциации в Дам Бае были заметно ниже показателей верхнего и среднего горизонтов литорали в поздний период наблюдений. Нижний же горизонт был крайне беден брюхоногими моллюсками на протяжении всего периода наблюдений.

Рис. 5.

Динамика средней плотности (экз./м²) и биомассы (г/м²) брюхоногих моллюсков в трех горизонтах мангровых посадок и в двух естественных ассоциациях.

Обилие и биомасса брюхоногих моллюсков в некоторых съемках имели очень высокие значения. Так, максимальная плотность брюхоногих зарегистрирована в 2015 г. в среднем горизонте посадок – 2698 ± 1127 экз./м², максимальная биомасса зарегистрирована осенью 2011 г. – 447 ± ± 318 г/м².

На всех станциях доминирующими видами были эврибионты и виды-оппортунисты Battilaria sp., Clithon oualaniense (Lesson 1831) и Pirenella cingulata (Gmelin 1791). В некоторых съемках на позднем этапе мониторинга посадок их суммарный вклад в плотность (рис. 6а) и биомассу превышает 90%. Рост численности и биомассы в верхнем и среднем горизонтах литорали также происходит исключительно благодаря этим трем видам, способным образовывать очень плотные скопления (рис. 6б).

Рис. 6.

Массовые виды брюхоногих моллюсков в посадках и естественных мангровых ассоциациях: а – процентное соотношение плотности массовых видов брюхоногих моллюсков в двух верхних горизонтах литорали в районе мангровых посадок в Дам Бае (нижний горизонт не приводится, поскольку обилие брюхоногих моллюсков здесь ничтожно) и в двух естественных мангровых ассоциациях на момент последней съемки (для Ня Фу – 2014 г., для остальных станций – 2015 г.); б – скопление брюхоногих моллюсков Battilaria sp., Clithon oualaniense и Pyrenella cingulata в среднем горизонте литорали.

Двустворчатые моллюски

В ходе работы было найдено 43 вида двустворчатых моллюсков, относящихся к 18 семействам. Эта группа по видовому богатству следует за брюхоногими моллюсками на всех станциях, кроме нижнего горизонта литорали, где разнообразие двустворчатых моллюсков превышает разнообразие брюхоногих, и Ня Фу, где двустворчатых моллюсков крайне мало.

Наиболее богат в видовом отношении из исследованных мангровых ассоциаций нижний горизонт литорали (26 видов), в среднем горизонте литорали найдено несколько меньше видов (21 вид), а самым бедным в мангровых посадках был верхний горизонт литорали (15 видов). В естественной мангровой ассоциации в заливе Дам Бай видовое богатство примерно соответствовало богатству верхнего горизонта (14 видов). В естественной мангровой ассоциации в Ня Фу зарегистрировано самое низкое видовое богатство, здесь найдено всего 3 вида двустворчатых моллюсков.

В исследованных ассоциациях найдено всего два специализированных вида Geloina erosa (Lightfoot 1786) и Pegophysema philippiana (Reeve 1850). Оба они встречены и в естественной мангровой ассоциации в Ня Фу, и в мангровых посадках залива Дам Бай, а в естественной мангровой ассоциации в Дам Бае была найдена только P. philippiana. Остальные обнаруженные в ходе работы двустворчатые моллюски – это виды-эврибионты, характерные для инфауны мягких грунтов литорали и сублиторали (например, представители семейств Tellinidae и Cardiidae). Кроме инфауны, на корнях и стволах мангровых деревьев встречаются представители эпифауны, например, Saccostrea cuccullata (Born 1778) и представители семейства Mytilitdae. В нижнем горизонте литорли доля сублиторальных видов выше, чем на других станциях. Кроме того, также на этой станции в качественных пробах встречаются крупные формы, например, представители семейств Veneridae и Pinnidae.

На начальном этапе мониторинга (2005–2006 гг.) разнообразие двустворчатых моллюсков не превышало 1–2 вида, тогда как в последующие годы их разнообразие достигает 8 видов в верхнем, 9 в среднем и 12 видов в нижнем горизонте литорали (см. рис. 7).

Рис. 7.

Динамика видового богатства двустворчатых моллюсков в трех горизонтах литорали в районе мангровых посадок.

Плотность и биомасса двустворчатых моллюсков испытывали сильные колебания на всем протяжении работ без видимых тенденций к увеличению или уменьшению с течением времени. Наибольшая плотность была зарегистрирована в нижнем горизонте в 2008 г. (153 ± 138 экз./м²). Наибольшая биомасса была зарегистрирована в 2013 г. в естественной мангровой ассоциации в Дам Бае (338 ± 151 экз./м²). В верхнем и среднем горизонтах литорали, а также в естественной мангровой ассоциации в Дам Бае – наибольший вклад в плотность и биомассу вносит вид-эврибионт Gafrarium pectinatum (Linnaeus 1758).

Крабы

В трех мангровых ассоциациях за весь период наблюдений было найдено 18 видов крабов. В верхнем горизонте литорали обнаружено 11 видов крабов, в среднем – 14 видов, в нижнем – 8 видов. Самыми бедными в видовом отношении были естественные мангровые ассоциации, и в заливе Дам Бай и в Ня Фу разнообразие в обоих случаях было представлено шестью видами. Надсемейство Ocypodoidea в исследованных ассоциациях представлено 9 видами. Надсемейство Grapsoidea представлено всего двумя видами: 1. Metopograpsus latifrons (White 1847) найден на всех станциях, 2. единственный экземпляр Sesarmidae gen. sp., найден в последней съемке (октябрь 2015 г.) в СГЛ.

Видовое богатство выросло с течением времени от 1–2 видов в первых двух съемках до 6 видов в верхнем, 7 в среднем и 5 видов в нижнем горизонте литорали в разные годы позднего этапа мониторинга (рис. 8).

Рис. 8.

Динамика видового богатства крабов в трех горизонтах литорали в районе мангровых посадок.

Биомасса и плотность крабов испытывали значительные колебания без видимых тенденций на протяжении всего периода мониторинга, но в целом их значения были невелики по сравнению с обилием моллюсков. В большинстве случаев значения плотности крабов не превышали 40 экз./м², а значения биомассы – 16 г/м².

На всех исследованных станциях наибольший вклад в плотность и биомассу вносили представители надсемейства Ocypodoidea, причем в нижнем горизонте литорали это был вид Macrophthalmus miloti (Crosnier 1965), тогда как на остальных станциях доминировали представители рода Uca.

ОБСУЖДЕНИЕ

Разнообразие брюхоногих моллюсков данных ассоциаций подробно обсуждалось в статье Звонаревой и др. (Zvonareva et al., 2016). Проведенное ими сравнение списков видов ряда работ по Тайланду, Филиппинам, Малайзии, Вьетнаму и др. показало, что для мангровых ассоциаций заливов Дам Бай и Ня Фу характерно довольно высокое разнообразие брюхоногих моллюсков.

Оценка разнообразия двустворчатых моллюсков проведена в основном по количественным пробам (в отличие от оценки брюхоногих моллюсков и крабов), т.к. представители этой группы принадлежат преимущественно к инфауне, находятся в толще грунта и визуально плохо заметны. Т.е. обнаруженное видовое богатство в большой степени зависит от количества проб. В работе по естественным манграм северного Вьетнама приведен список из 91 вида двустворчатых моллюсков (Hong, San, 1993), из них всего три вида присутствуют в материале, собранном в ходе настоящего исследования, однако большая часть видов из этого списка относится к фауне сублиторали. В различных работах из других районов Юго-Восточной Азии было найдено от 4 до 44 видов двустворчатых моллюсков (Jiang, Lee, 1995; Macintosh et al. 2002; Lozouet, Plaziat, 2008; Wells, 1983). Таким образом, видовой список двустворчатых моллюсков данной работы является одним из самых длинных. Возможно, это связано с высокой интенсивностью отбора проб и с тем, что в ходе работы пробы отбирали и в нижнем горизонте литорали, где попадалось много видов, характерных для сублиторали, например, Vasticardium angulatum, Ruditapes philippinarum и др.

В статье Чертопруд (Chertoprud et al., 2012) приведен список видов из мангровых посадок в заливе Дам Бай. Нам удалось обнаружить все виды из этого списка, кроме Parasesarma ungulatum, поскольку он встречается уже в супралиторали, а в нашей работе сборы проводили только на литорали. Но нами было обнаружено пять видов, отсутствующих в работе Чертопруд и коллег, включая 1 вид семейства Sesarmidae. Для фауны залива Ня Фу в той же статье приведены еще пять видов, отсутствующих в наших сборах (включая P. ungulatum). В указанной работе сборы проводили в другой мангровой ассоциации в кутовой части залива, вероятно, поэтому и существует разница в видовых списках. Хонг и Сан (Hong, San, 1993) сообщают о 44 видах крабов в мангровых лесах северного Вьетнама, причем с нашей работой общими являются лишь 4 вида. В естественных ассоциациях Малайзии в районе Саравак был найден 31 вид крабов (Ashton, 2002), 30 видов крабов найдено в районе Селангор (Sasekumar, 1974); 25 видов крабов было найдено в естественных мангровых ассоциациях, 23 вида в восьмилетних посадках (10 из них принадлежат семейству Grapsidae), 13 видов в однолетних посадках в Тайланде (7 из них принадлежат семейству Grapsidae) (Macintosh et al., 2002). Таким образом, видовое богатство крабов в данной работе уступает видовому богатству крабов и в естественных ассоциациях, и в посадках других районов Юго-Восточной Азии. Число видов надсемейства Ocypodoidea сравнимо с их количеством в других районах, но семейства Grapsidae и Sesarmidae представлены очень слабо. Эти различия в таксономическом составе и видовом богатстве могут быть обусловлены несовершенством методики отбора проб, (крабы очень подвижны и быстро прячутся в глубокие норы, и, возможно, для более полного охвата всего разнообразия крабов требуются дополнительные методы лова, например, крабовые ловушки). Но не исключено и то, что мангровые ассоциации других районов сильно отличаются по структуре и степени сложности от исследованных в данной работе и потому обладают более богатой фауной.

В исследованных ассоциациях наиболее разнообразными и обильными являются те же ключевые группы, что и в других районах Индо-Вест Пацифики (Berry, 1963; Kathiresan, Bingham, 2001; Lee, 1998, 1999; Macnae, 1968). Состав менее значимых групп макробентоса также типичен для мангров Индо-Вест Пацифики (Kathiresan, Bingham, 2001). Таким образом, полученные данные о составе и разнообразии макробентоса вписываются в общую картину мангровой фауны Индо-Вест-Пацифики и Юго-Восточной Азии.

Обобщив полученные данные по динамике видового состава и обилия, можно восстановить события, произошедшие за 10 лет существования мангровых посадок. До высадки саженцев в СГЛ мангры представляли собой очень узкий пояс Rhizophora apiculata с включением нескольких деревьев Avicennia marina в верхнем горизонте литорали. Эта мангровая ассоциация имела небольшую площадь и была просто организована, и биогенные элементы свободно вымывались приливами. Этим можно объяснить низкое разнообразие макробентоса и низкое обилие моллюсков на начальном этапе наблюдения мангровых посадок. В отличие от моллюсков, крабы обладали высоким обилием в первый год наблюдений, причем эти значения достигаются исключительно благодаря крабам Uca spp., которые (по литературным данным) характерны для незрелых мангровых посадок и фрагментированных мангров (Macintosh et al., 2002).

Высадка в 2004 г. монокультуры R. apiculata в СГЛ привела к ряду изменений, как на этой станции, так и в верхнем горизонте. В среднем горизонте саженцы хорошо прижились и росли довольно быстро, в связи с чем появилось большое количество свободной органики в среднем горизонте напрямую – виде опада, а также опосредованно – появление затененных манграми участков создало благоприятные условия для развития микроводорослей и макрофитов. Появление в экосистеме дополнительной органики вызвало резкий рост разнообразия неспециализированных видов моллюсков и крабов, рост обилия видов-оппортунистов, неспециализированных к манграм хищников и падальщиков. Привлечению новых видов также способствовало появление твердого субстрата в виде подрастающих деревьев. О подобном росте обилия макробентоса сообщается в работе, где сравниваются посадки разного возраста в Таиланде (Macintosh et al., 2002). Саженцы в среднем горизонте замедляют приливно-отливные течения и препятствуют вымыванию органики из верхнего горизонта. Также здесь происходит рост численности видов-оппортунистов и неспециализированных видов. Таким образом, теперь мангры занимают значительную площадь и предоставляют большое количество микросред. Вследствие этого, в фауне начинают появляться специализированные мангровые виды. По литературным данным (что подтверждают наши наблюдения), площадь мангровой ассоциации и разнообразие ее растительности являются главными факторами, определяющими разнообразие мангровой фауны и особенно специализированных видов (Ellison et al., 1999, Hutchings, Saenger, 1987; Lee, 1998). Резкие колебания биомассы и плотности разных групп макробентоса можно объяснить естественной вариабельностью.

Естественная мангровая ассоциация в заливе Дам Бай имела много общего с верхним горизонтом литорали в районе посадок до 2004 г. (небольшая площадь, структура растительности). И этим объясняется низкое разнообразие специализированной мангровой фауны в этой ассоциации, а также относительно невысокое обилие брюхоногих моллюсков.

Естественная мангровая ассоциация в Ня Фу была самой обширной, имела сложную пространственную структуру и обладала высоким флористическим разнообразием. Вероятно, именно с этим связано высокое видовое богатство специализированных брюхоногих моллюсков. Эта ассоциация отличается от остальных исследованных станций крайне низким разнообразием и обилием двустворчатых моллюсков. Это может быть связано с тем, что мангровые заросли – не самая благоприятная среда для жизни двустворчатых моллюсков. Большинство двустворчатых моллюсков – фильтраторы, и для многих из них проблематично жить в условиях редкого затопления в верхних горизонтах, а в естественных условиях мангровые деревья способны заселить только верхнюю часть литоральной зоны (Morton, 1976). Кроме того, известно, что в зрелом мангровом лесу грунт имеет кислую реакцию и в нем способны жить двустворчатые моллюски лишь с очень толстой раковиной (Morton, 1976). Таким образом, в зрелых манграх могут жить лишь специализированные двустворчатые моллюски, которые имеют определенные приспособления к этим сложным условиям, остальные же живут здесь на пределе своей экологической пластичности (Morton, 1976).

Фауна нижнего горизонта литорали даже через 8 лет после высадки саженцев резко отличалась по всем показателям от верхнего и среднего горизонтов в районе мангровых посадок, а также от обеих естественных мангровых ассоциаций. Рост саженцев здесь угнетен, а фауна больше похожа по составу на фауну илистой литорали и верхней сублиторали, нежели на фауну мангров. Вероятно, это происходит из-за влияния слишком частого и продолжительного затопления грунта, т.к. здесь создаются условия, не подходящие ни для саженцев ризофоры, ни для нормальной мангровой фауны.

На момент последней съемки можно заключить, что после 10 лет развития нового сообщества структура и состав фауны в нем все еще сильно отличаются от фауны зрелой мангровой ассоциации в Ня Фу. Но в то же время фауна верхнего и среднего горизонтов мангровых посадок уже больше похожа на фауну зрелых мангров, чем фауна естественной ассоциации в заливе Дам Бай, характеризующаяся небольшой площадью, простотой пространственной структуры и низким разнообразием растительности.