Зоологический журнал, 2020, T. 99, № 8, стр. 866-876

МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ

Подробные методика и техника приготовления препаратов цестод и их изучения приведена в нашей работе (Матевосян, Мовсесян, 1977). В целом, были использованы общепринятые в гельминтологии методы.

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

В настоящей работе нами проанализированы результаты многолетних собственных исследований (Мовсесян, 2003; Мовсесян, 2017 и др.) и данных литературы.

Предложенный Скрябиным (1940) новый таксономический ранг “подотряд” послужил основой для разработки систематики цестод отряда Cyclophyllidea. В семь обоснованных подотрядов были сгруппированы таксоны ранга подсемейств и семейств: 16 и 14, соответственно.

В дальнейшем исследователями гельминтологической школы академика К.И. Скрябина были изданы 14 томов “Основ цестодологии”, содержащие описания видового разнообразия циклофиллид по подотрядам, начиная с аноплоцефаллят (Спасский, 1951, т. 1) до аплопараксид из подотряда Hymenolepidata (Бондаренко, Контримавичус, 2006, т. 14). Данные по гименолепедидам были приведены в монографиях (Скрябин, Матевосян, 1945; 1948; Спасский, 1963). В итоге, все видовое многообразие циклофиллид было распределено между семью подотрядами: Davaineata Skrjabin 1940, Anoplocephalata Skrjabin 1933, Hymenolepidata Skrjabin 1940, Acoleata Skrjabin 1940, Taeniata Skrjabin et Schulz 1937, Mesocestoidata Skrjabin 1940, Tetrabothriata Skrjabin 1940.

При классификации ряда таксонов циклофиллид Корнюшин (1989) придерживается распределения их по следующим надсемействам: Davaineoidea Braun 1900, Biuterinoidea Meggitt 1927, Paruterinoidea Fuhrmann 1907. Подробные сведения о видовой структуре надсемейства Paruterinoidea приведена в монографии Матевосян (1969).

Между тем, Спасский (2017) предлагает совершенно иную систематику для циклофиллидных цестод. При этом всех цепней он распределяет между следующими семью подотрядами (из которых три создано самим Спасским): Nematotaeniata Spassky 1958, Skrjabinorchata Spassky 2002, Linstowiata Spassky 2001, Anoplocephalata Skrjabin 1933, Davaineata Skrjabin 1940, Taeniata Skrjabin et Schulz 1937, Hymenolepidata Skrjabin 1940. Структура каждого подотряда раздроблена на многочисленные таксоны разных уровней: надсемейств, семейств, подсемейств, трибы, роды и т.п. Все это привело к тому, что работать, пользуясь указанной системой, по циклофиллидным цестодам стало проблематичным.

В иностранной литературе в систематике цестод таксон ранга подотряда, как правило, отсутствует. В структуре отряда Cyclophyllidea приводятся таксоны ранга семейств. Так, в определителе цестод Ямагути (Yamaguti, 1959) систематика циклофиллидных цестод приводится по классам хозяев — от рыб до млекопитающих. В структуре Cyclophyllidea у амфибий имеется одно семейство этих цестод Nematotaeniidae Lühe 1910, у рептилий − 3 (Nematotaeniidae Lühe 1910, Anoplocephalidae Cholodkovsky 1902, Dilepidae Railliet et Henry 1902), у птиц − 12, и у млекопитающих − 9. Общими для птиц и млекопитающих оказались следующие 7 семейств: Mesocestoididae Perrier 1897; Tetrabothriidae Linton 1891; Anoplocephalidae Cholodkovsky 1902; Davaineidae Fuhrmann 1907; Dilepididae Railliett et Henry 1909; Hymenolepididae Railliett et Henry 1909; Taeniidae Ludwig 1886 (Bona, 1975).

Халил, Джонс и Брэй в определителе цестод позвоночных (Khalil, Jones, Bray, 1994) таксон ранга подотряда также не указывают, ограничиваясь перечислением 15 семейств, а Шмидт, Робертс и Янови (Schmidt, Roberts, Janovi, 2000) ограничиваются 7 семействами: Taeniidae, Hymenolepididae, Davaineidae, Dilepididae, Anoplocephalidae, Mesocestoididae, Dioecocestidae.

Учитывая особенности морфологии и выраженную специфичность тетработриат к морским и океаническим птицам и млекопитающим, Темирова С.И. и Скрябин А.С. (1978) вывели эту группу цестод из отряда Cyclophyllidea. Указанные авторы включили тетработриат в отряд Tetraphyllidea (Beneden 1849) Carus 1863. Мы считаем такое изменение обоснованным. В составе тетработриат в настоящее время зарегистрировано 52 вида.

В последние десятилетия, в связи с развитием молекулярно-генетических методов, был предпринят ряд попыток их применения для уточнения взаимоотношений в отряде циклофиллидных цестод. В частности, в публикации Марьё (Mariaux, 1998) описывается изучение молекулярной филогении (на основе фрагмента 18S рДНК) 47 видов гельминтов, в том числе 45 видов из 10 отрядов, принадлежащих к классу Eucestoda. В качестве контроля взяты по 1 виду Monogenea и Amphilinidea. Циклофиллидами среди них были представители семейств Hymenolepididae, Davaineidae, Dilepididae, происхождение которых автор оценил как монофилетическое. В результате исследований автор пришел к выводу, что сем. Taeniidae является базальной группой (наиболее близкой к общему предку), а сем. Mesocestoidae необходимо вывести из состава Cyclophyllidea. В работе была предложена дендрограмма структуры отряда Cyclophyllidea на основе метода максимальной парсимонии. Кроме того, автор считал необходимым интегрировать цестод отрядов Pseudophyllidea и Tetraphyllidea. В данной работе поддерживается гипотеза (Hoberg et al., 1997) о близости между собой отрядов Pseudophyllidea, Caryophyllidea и Spatheobothriidae, как и отрядов Nippotaeniidea и Cyclophyllidea. Между тем, в тот момент автор ограничился небольшим количеством исследованных видов и семейств, и лишь одним фрагментом ДНК, так что основным значением работы была демонстрация возможностей метода.

Впоследствии группой Марьё (Mariaux et al., 2017) проведена (за 2008−2016 гг.) огромная работа по инвентаризации мировой фауны циклофиллидных цестод птиц и млекопитающих. В этой работе даются морфологическая характеристика циклофиллид, география изученных экземпляров цестод, их хозяева и места распространения. Даны фотографии ряда видов изученных цестод. Значительный объем исследований посвящен вопросам филогении и взаимоотношений таксонов циклофиллид. Результаты молекулярно-генетических исследований приведены на диаграмме (рис. 1), из которой явствует, что авторы склоняются к выведению из структуры отряда Cyclophyllidea семейства Mesocestoididae. Кроме того, обсуждаются и другие вопросы сходства, дивергенции или происхождения отдельных групп циклофиллид и их монофилетические или полифилетические корни.

Рис. 1.

Диаграмма филогении циклофиллид, построенная Марьё (Mariaux et al., 2017) на основании данных по рибосомальной ДНК, митохондриальной рибососмальной ДНК и гена цитохромоксидазы cox1. Серыми точками обозначена поддержка узлов (с вероятностью ≥ 0.95) при байесовском анализе.

В итоге авторы в структуре отряда Cyclophyllidea признают валидными 437 родовых таксонов, в том числе 20 новых. Эти родовые таксоны распределены между 16 семействами. Не определена принадлежность родов: Qventinia Spasskii 1969, Deltokeras Roeggiff 1927, Anoplotaenia Beddard 1911, Dasyurotaenia Bedard 1912, Insinuarotaenia Spassky 1948.

Серьезным недостатком данной работы являются отсутствие таксона ранга подотряда, на основе которого Скрябиным (1940) была разработана систематическая классификация циклофиллид. К сожалению, в работе Марьё (Mariaux et al., 2017) имеются также многочисленные некорректные моменты в названиях семейств и в их авторствах. Так, в случае семейства Acoleidae Fuhrmann 1907 авторы приводят некорректную дату 1899 г., в то время как это – дата обоснования подсемейства Acoleinae Fuhrmann 1899, которое было возведено Фурманом в ранг семейства только в 1907 г. Семейство Davaineidae (Braun 1900) Mola 1929 создано не Брауном, как в указанной работе, а Мола на основе подсемейства Davaineinae. В истории создания семейства Dipylidiidae Райе (Railliett), в отличие от того, как это указано в работе (Mariaux, 2017), не принимал никакого участия. Оно было обосновано Матевосян на основе предшествовавших работ Мола (Матевосян, 1963). Относительно приведенного в работе семейства Paruterinidae Fuhrmann 1907 – этот таксон у Фурмана числится в ранге подсемейства Paruterininae Fuhrm. 1907, в то время как семейство парутеринид обосновано Скрябиным (1940). Что касается правописания названия семейства Dioecocestidae, то оно уже вошло в разные издания, однако, Рыжиков и Толкачева (1981) вносят корректировку в орфографию − Dioicocestidae (отмечая старое написание в качестве синонима). Это, по-видимому, более правильно с точки зрения латинского написания греческих слов. Спорным остается также указание в качестве валидного семейства Gryporhynchidae (Mariaux, 1998; Hoberg, 1999), поскольку оно является сборной группой личиночных форм неопределенного таксономического положения – genera incertae sedis (Khalil et al., 1994). В списках таксонов циклофиллид ошибочно указано несуществующее подсемейство Mesogyninae, тогда как имеется лишь семейство Mesogynidae Tschertkova et Kosupko 1977 (Черткова, Косупко, 1978). В целом, ряд корректировок в названиях таксонов циклофиллид и в их авторствах были сделаны последователями гельминтологической школы академика К.И. Скрябина.

Выявлению и реконструкции филогенетических взаимоотношений циклофиллидных цестод, полученных на основании молекулярно-генетических исследований (использовались ITS2, rDNA, метод sequence-structure alignment) посвящена работа Тэндон и др. (Tandon et al., 2010). Авторы изучили ряд видов цестод из 6 семейств отряда Cyclophyllidea: Hymenoledidae, Dipylidiidae, Taeniidae, Anoplocephalidae, Mesocestoididae, Davaineidae. В качестве контроля был взят Diphyllobothrium latum из отряда Pseudophyllidea. Также исследовалось процентное содержание Г–Ц пар в геномах изучаемых видов. Наиболее высоким оно оказалось у Taenia saginata (=Taeniarhynchus saginatus) и Taenia serialis (=Multiceps serialis по: Абуладзе, 1964): 62.4−62.6%. Значительное внимание в данной работе уделялось вторичной структуре ДНК участка ITS2, которую они считали перспективным признаком, и выявили значительную изменчивость, причем особенно внутри родов Taenia и Echinococcus. Также большое внимание было уделено систематическому положению семейства Mesocestoididae. Авторами была составлена кладограмма, показывающая монофилетический характер отряда Cyclophyllidea. Они пришли к выводу, что молекулярный подход может, в сочетании с морфометрическими исследованиями, служить хорошей основой для установления филогенетических взаимосвязей между надвидовыми таксонами циклофиллид до уровня отряда.

В работе Шарма и др. (Sharma et al., 2016) авторы подвергли молекулярно-генетическому исследованию 5 видов цестод из Индии, в том числе 2 зрелые формы (Moniezia sp., Hymenolepis diminuta) и 3 личиночные формы (Taenia hydatigena, T. solium, Echinococcus granulosus). В исследовании также использовались данные из коллекции GeneBank по 9 семействам цестод с указанием хозяев и стран. Авторами использовались байесов анализ и различные статистические методы обработки последовательности гена cox-1 митохондриальной ДНК. В результате виды из родов Taenia и Hydatigera составили единую группу, тогда как виды рода Echinococcus сгруппировались отдельно, составляя монофилетическую группу, которая через ветвь Versteria mustelae образует сестринский таксон. Установлены также близкие взаимоотношения между родовыми группами Dipylidium и Taenia-Hydatigera в семействе Taeniidae.

В работе Шнабель и др. (Šnabel et al., 2019) приведены исследования генетического разнообразия у 25 изолятов циклофиллид Echinococcus multilocularis (=Alveococcus multilocularis по: Абуладзе, 1964) из восьми европейских стран на материале митохондриальных и ядерных ДНК. В изученных европейских изолятах были обнаружены фрагменты, близкие к североамериканскому штамму. Это свидетельствует о том, что генотип данного штамма имеет не только циркумполярное трансберингиальное, но и более южное распространение за счет дефинитивного хозяина-лисы. Авторы предлагают следующее объяснение этому явлению: исторически сложилось, что формирование Берингова сухопутного моста (“Берингии”) в течение нескольких периодов плейстоцена сформировало убежище для распространения евразийских изолятов в Северную Америку и наоборот, служило важным регионом для успешного развития E. multilocularis. Мы считаем более правильным придерживаться систематики, предложенной Абуладзе (1964), где данный вид фигурирует в составе рода Alveococcus – Alveococcus multilocularis.

Следует отметить, что ряд исследователей (Mariaux, 1998; Olson et al., 2001; Waeschenbach et al., 2007; Caira et al., 2014) склонны на основании преимущественно молекулярно-генетических данных отрицать принадлежность Mesocestoididae к циклофиллидным цестодам. Однако, как отмечают в обзоре Mariaux et al., 2017, даже молекулярные данные остаются в этом отношении противоречивыми. В то же время морфология данной группы сходна с характерной для остальных циклофиллид, хотя и имеет свои особенности. Мы считаем оптимальным сохранить мезоцестод в составе циклофиллид, принимая во внимание гипотезу их раннего ответвления от основного ствола отряда.

На основании изучения большого количества оригинального материала из разных подотрядов (Davaineata, Taeniata, Hymenolepidata, Acoleata и др.) и анализа их морфологических критериев нами выделены наиболее характерные и стабильные признаки для диагностирования подотрядов циклофиллид.

Так, для подотряда Acoleata (рис. 2) – не имеют женского полового отверстия. Паразиты птиц.

Рис. 2.

Подотряд Acoleata: a – сколекс, b – крючок, c − бурса цирруса, d − гермафродитный членик с половыми органами, e − зрелая матка.

Anoplocephalata (рис. 3) – сколекс без хоботка, крючьев и хоботкового влагалища. Паразиты наземных четвероногих (Tetrapoda).

Рис. 3.

Подотряд Anoplocephalata: a – сколекс, b − гермафродитный членик с многочисленными семенниками.

Davaineata (рис. 4) – хоботок вооружен многочисленными давэноидного (молотковидного) типа крючками. Паразиты птиц, в основном сухопутных, и млекопитающих.

Рис. 4.

Подотряд Davaineata: a − молоткообразный крючок хоботка, b − матка с яйцевыми капсулами, c − матка с околоматочным органом.

Hymenolepidata (рис. 5) – у большинства видов цестод хоботок сколекса вооружен одной короной крючков, в количестве 8, чаще 10, но имеются и многочисленные. Паразиты птиц и млекопитающих.

Рис. 5.

Подотряд Hymenolepidata: a – сколекс, b − венец крючков, c − гермафродитный членик, d и e − характер расположения семенников в члениках, f − зрелый членик.

Mesocestoidata (рис. 6) – сколекс без вооружения. Половые отверстия открываются в половую клоаку, расположенную вентрально по средней линии тела. Взрослые формы паразитируют у млекопитающих и птиц (преимущественно у плотоядных млекопитающих и хищных птиц), тетратиридии (личинки) − у млекопитающих, птиц, рептилий и амфибий.

Рис. 6.

Подотряд Mesocestoidata: a – сколекс, b − половые поры на средней линии тела, c − характер расположения вагины (образует петли).

Taeniata (рис. 7) – хоботок вооружен тениоидными крючками, расположенными обычно в два ряда; имеются также виды цестод, у которых отсутствует вооружение хоботка. Паразиты млекопитающих и птиц.

Рис. 7.

Подотряд Taeniata: a − крючок хоботка, b и c − различные формы матки.

Nematotaeniata Spassky 1958 (рис. 8) – мелкие цестоды, сколекс без хоботка и без вооружения. Семенников два в середине членика. Имеются парутеринные капсулы – две или больше. Дефинитивными хозяевами являются амфибии и рептилии.

Рис. 8.

Подотряд Nematotaeniata: a – сколекс, b – гермафродитный членик, c – парутеринный орган с яйцевыми капсулами (с – семенники, ж – желточники, я – яичники).

В итоге нами предлагается следующая таксономическая классификация цестод отряда Cyclophyllidea (табл. 1).

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Таксономическая классификация циклофиллидных цестод предложена нами на основании многочисленных собственных исследований и анализа литературных данных. В итоге в структуре отряда Cyclophyllidea валидными признаны следующие таксоны в ранге подотрядов: Acoleata, Anoplocephalata, Davaineata, Hymenolepidata, Mesocestoidata, Taeniata, Nematotaeniata. В структуру каждого подотряда включены валидные таксоны ранга семейств и подсемейств. В целом, правомочными нами признаны 25 семейств и 27 подсемейств, при этом 12 семейств и 10 подсемейств были обоснованы разными авторами после выхода публикации Скрябина (1940). Нами выделены наиболее характерные и стабильные морфологические признаки для каждого подотряда с иллюстрациями. Альтернативная систематическая классификация циклофиллидных цестод, предложенная Спасским (2017), содержит также 7 подотрядов, в том числе три были обоснованы Спасским: подотряды Nematotaeniata Spassky 1958, Linstowiata Spassky 2001, Skrjabinorchata Spassky 2001. Каждый из указанных подотрядов также раздроблен на многочисленные надвидовые систематические группы, так что система представляет собой искусственную классификацию.

Учитывая особенности морфологии и выраженную специфичность к дефинитивным хозяевам, каковыми являются морские и океанические птицы и млекопитающие, мы поддерживаем исключение тетработриат Темировой С.И., Скрябиным А.С. (1978) из состава отряда циклофиллид и включение его в отряд Tetraphyllidea (Beneden 1849) Carus 1863 в ранге подотряда Tetrabothriata (Ariola 1899) Skrjabin 1940.