Зоологический журнал, 2022, T. 101, № 8, стр. 843-874

Зависимость типа коммуникации от размера насекомых

Процессы генерации и распространения звукового сигнала подчиняются определенным физическим закономерностям. С одной стороны, чем ниже частота звука, тем более крупная колеблющаяся структура нужна для генерации колебаний заданной амплитуды. С другой – чем выше частота звука, тем сильнее его затухание, как непосредственно в процессе распространения в воздушной среде, так и при прохождении через препятствия – заросли растительности и т.п. (Bennet-Clark, 1998; Cocroft, De Luca, 2006).

Первая закономерность проявляется в том, что мелкие животные издают звуки с более высокой несущей частотой; в этом легко убедиться, сравнив звуки крупных и мелких млекопитающих или птиц разных размеров. Поскольку насекомые принадлежат к числу мелких организмов, их звуковые сигналы характеризуются высокой несущей частотой, а у многих видов значительно заходят в область ультразвука.

Проявление второй закономерности заключается в том, что насекомые часто издают сигналы с минимальной допустимой для их размеров частотой, чтобы по возможности увеличить дальность коммуникации. Дальнейшее уменьшение размеров тела теоретически должно было бы привести к переходу звуковой коммуникации в область глубокого ультразвука и, как следствие, к сокращению расстояния, на котором возможно восприятие сигнала. Поэтому для мелких насекомых использование звуковой коммуникации невозможно по чисто физическим причинам.

Генерация низкочастотных колебаний в твердых субстратах, в первую очередь, в стеблях и листьях растений, не требует высоких энергетических затрат. Поэтому даже для насекомых размером 1–1.5 мм возможность вибрационной коммуникации сохраняется. При этом следует помнить, что организмы большого размера, в том числе и наиболее крупные из насекомых, обладая потенциальной или реальной способностью издавать звуки, не лишаются возможности генерировать вибрационные сигналы. Поэтому, если звуковые сигналы издают лишь формы крупного и среднего размера, то вибрационная коммуникация доступна как наиболее крупным представителям класса насекомых, так и довольно мелким.

Вибрационная коммуникация в разных отрядах насекомых

Число частных работ, содержащих описания вибрационных сигналов и связанного с ними поведения представителей той или иной группы, невероятно велико. Поэтому, описывая разнообразие таксонов, в которых обнаружена вибрационная коммуникация, мы в большинстве случаев ограничимся уровнем отрядов (реже семейств) и ссылками на немногие работы общего характера; приведенные ниже данные суммированы в табл. 1.

В доступной литературе не удалось найти сведений о вибрационной коммуникации первичнобескрылых насекомых (Archaeognatha и Zygentoma), а также стрекоз (Odonata) и поденок (Ephemeroptera). Среди ортоптероидов в широком понимании вибрационная коммуникация пока не обнаружена у Zoraptera, уховерток (Dermaptera), Grylloblattodea, богомолов (Mantoptera) и палочников (Phasmatodea). Несмотря на это, они, по всей вероятности, обладают способностью воспринимать колебания субстрата. Например, у палочников в голенях имеются виброрецепторы – хордотональные органы трех типов, насчитывающие в общей сложности около 70 сколопидиальных сенсилл и обладающие максимальной чувствительностью в диапазоне 500–1000 Гц (Strauss, Lakes-Harlan, 2017).

О способности веснянок (Plecoptera) издавать акустические сигналы стало известно в середине XIX века. К настоящему времени изучены сигналы около 150 видов обитающего в северном полушарии подотряда Arctoperlaria; в то же время, у населяющих южное полушарие представителей подотряда Antarctoperlaria, несмотря на специальные исследования, вибрационная коммуникация не обнаружена (Stewart, 2001; Stewart, Sundberg, 2006). Веснянки могут издавать сигналы, ударяя или потирая концом брюшка о субстрат, а также с помощью тремуляции – вибрации телом без ударных контактов с поверхностью, на которой находится насекомое. Коммуникация у них двусторонняя: готовый к копуляции самец спонтанно издает призывные сигналы, рецептивная самка отвечает ему, и в ходе этой переклички партнеры находят друг друга. При этом у одних видов такой дуэт включает сигналы двух типов (спонтанный призыв самца и ответ самки), у других – сигналы трех типов (спонтанный призыв самца, ответ самки, ответ самца). Сигналы самцов обычно имеют более сложный амплитудно-временнóй рисунок, чем у самок, т.к. они несут информацию о его видовой принадлежности.

У двух неотропических видов колониальных эмбий из семейства Clothodidae (Embioptera) самки, охраняющие кладки яиц, реагируют на приближение других насекомых, в т.ч. особей своего вида, издавая вибрационные сигналы при помощи тремуляции или коротких резких рывков, а также дергая сплетенное ими укрытие из паутины, под которым располагается колония. У одного из видов самцы издают вибрационные сигналы, ухаживая за самкой (Proaño et al., 2012; Dejan et al., 2013).

Изучение вибрационной коммуникации тараканов (Blattoptera) с помощью вибродатчиков не проводили. Отдельные сообщения о том, что некоторые виды вибрируют частями тела при ухаживании за самкой или при конкурентных взаимодействиях, суммированы в общих работах по этой группе. В них же имеются данные о способности тараканов воспринимать колебания субстрата при помощи субгенуальных органов (Schal et al., 1984; Bell et al., 2007: pp. 152–153).

Близкие к тараканам термиты (Isoptera), напротив, изучены в этом плане достаточно подробно; приведенные здесь сведения изложены, главным образом, по трем обзорным работам (Hunt, Richard, 2013; Bagnères, Hanus, 2015; Hager et al., 2019). В отличие от общественных перепончатокрылых, в жизни термитов зрение играет сравнительно небольшую роль, поэтому в основе их внутри- и межвидовых взаимодействий лежат химические стимулы. Тем не менее, как и тараканы, термиты способны воспринимать колебания субстрата при помощи субгенуальных органов и реагируют на них, повышая двигательную активность или демонстрируя иные признаки беспокойства. Термиты способны издавать вибрационные сигналы при помощи тремуляции, ударов о субстрат, а также ориентируются по колебаниям, возникающим при грызении древесины.

Наиболее распространены у термитов сигналы тревоги, издаваемые при опасности, например при нападении на гнездо или его повреждении. Для человеческого уха они звучат как барабанная дробь и их назначение верно определили уже первые исследователи, столкнувшиеся с этим явлением в конце XVIII века. Поскольку радиус распространения вибрационных сигналов невелик по сравнению с размерами термитников и окружающих их фуражировочных ходов и галерей, насекомые, услышавшие сигнал тревоги, тоже начинают барабанить по субстрату; такая многократная передача информации от особи к особи позволяет быстро оповестить об опасности все население гнезда. Представители разных каст могут реагировать на эти сигналы по-разному: солдаты устремляются к источнику беспокойства, в то время как рабочие начинают перемещаться в противоположном направлении. У некоторых видов коммуникация при опасности бимодальная: издавая вибрационные сигналы, они одновременно выделяют феромон тревоги. У одного из видов описаны сигналы, которые издает особь, загрязненная спорами патогенных грибов; интактные особи реагируют на них, старясь не приближаться к зараженному собрату.

Помимо сигналов в узком понимании, специально продуцируемых для передачи информации другим особям, термиты также ориентируются по колебаниям, генерируемым ими самими или другими насекомыми в процессе механической активности. Живущие в сравнительно небольших кусках дерева виды рода Cryptotermes Banks 1906 (Isoptera, Kalotermitidae), грызя древесину, способны по возникающим при этом колебаниям оценивать размеры заселенного ими фрагмента, т.е. запаса пищи. Если фрагмент невелик, доля рабочих особей, развивающихся до состояния неотенической репродуктивной формы, в семье увеличивается. Сигналы, возникающие при питании, могут выполнять и агрегационную функцию, препятствуя распаду колонии. Кроме того, один из видов Cryptotermes способен по вибрационным сигналам обнаруживать присутствие в субстрате конкурирующего вида семейства Rhinotermitidae, образующего гораздо более крупные семьи, и избегать столкновений с ним.

Достаточно полно изучена вибрационная коммуникация у представителей недавно описанного небольшого отряда Mantophasmatodea, включающего 21 рецентный вид. К настоящему времени описаны сигналы 13 из них (Eberhard, Picker, 2008, 2019; Eberhard et al., 2010; Eberhard, Eberhard, 2015). Особи обоих полов Mantophasmatodea продуцируют сигналы, ударяя концом брюшка о субстрат. У самцов сигналы имеют более сложную структуру, чем у самок; самцы могут петь спонтанно, самки – только в ответ на сигнал конспецифического самца. Несмотря на то, что большинство изученных видов аллопатрично, их сигналы четко различаются по временнóму рисунку. Как у самцов, так и у самок во всех парах ног обнаружены сколопидиальные органы, максимум чувствительности которых совпадает с диапазоном доминирующих частот сигналов.

Парадоксальная ситуация наблюдается в отряде прямокрылых (Orthoptera). На первый взгляд, создается впечатление, что эта группа избрала альтернативный по сравнению с большинством других насекомых путь, используя вместо вибрационных сигналов звуковые. Тем не менее практически во всех семействах прямокрылых существуют виды, использующие вибрационную коммуникацию (Stritih, Čokl, 2014). При этом вибрационные сигналы могут издавать как мелкие, так и крупные формы, относящиеся к числу гигантов мира насекомых и теоретически способные к звуковой коммуникации.

Например, у представителей семейства Rhaphidophoridae были зарегистрированы издаваемые как до, так и после копуляции вибрационные сигналы с максимумом энергии в диапазоне до 300–500 Гц (Stritih, Čokl, 2012). Авторы цитируемой работы полагают, что вибрационная коммуникация представляет собой у длинноусых прямокрылых (Orthoptera, Ensifera) апоморфное состояние, а звуковая возникла позднее лишь в некоторых таксонах. Вместе с тем, некоторые тропические Tettigoniidae, по-видимому, вторично перешли от звуковой коммуникации к вибрационной, чтобы избежать демаскирующего эффекта звуков и пресса хищников (Morris et al., 1994). Для восприятия вибрационных сигналов у Rhaphidophoridae служат виброчувствительные субгенуальные органы (Strauss et al., 2014).

Крупные бескрылые новозеландские прямокрылые из семейств Stenopelmatidae и Anostostomatidae, известные под сборным местным названием “weta”, издают вибрационные сигналы, ударяя брюшком по субстрату (Gwynne, 2004), используя тремуляцию (Howard et al., 2018) или стридулируя задними ногами по боковым поверхностям брюшка (McVean, Field, 2009). У одних видов сигналы служат для привлечения особей противоположного пола (Gwynne, 2004), у других, по-видимому, не связаны с поведением ухаживания и издаются при конкурентных взаимодействиях (Howard et al., 2018). У одного из видов Anostostomatidae подробно описан сложно устроенный сенсорный тибиальный орган, предназначенный для восприятия вибраций (Strauss et al., 2017).

Детальное исследование биологии и акустической коммуникации двух видов Phyllophorinae (Orthoptera, Tettigoniidae) было недавно проведено Корсуновской с соавторами (Korsunovskaya et al., 2020). Представители этого подсемейства достигают весьма крупных размеров: размах крыльев одного из изученных видов составляет около 25 см. Оказалось, что, помимо звуков, продуцируемых при помощи стридуляции, Phyllophorinae способны издавать вибрационные сигналы за счет тремуляции, быстрых движений крыльев, ударов брюшка о субстрат и сокращения мышц-антагонистов; последний механизм был описан также у Tetrigidae (Benediktov et al., 2020).

Среди короткоусых прямокрылых вибрационная коммуникация известна у Tetrigidae (Бенедиктов, 1998; Benediktov et al., 2020), Trydactylidae (Бенедиктов, 2012) и Eumastacidae (Бенедиктов, 2008). Показано, что Tetrigidae издают вибрационные сигналы за счет сокращения мускулатуры средних ног, что не сопровождается видимыми движениями ноги (Benediktov et al., 2020). Также имеются указания на наличие вибрационной коммуникации в некоторых таксонах Acrididae (например, Бенедиктов, 2015), но не исключено, что движения, при которых генерируются вибрационные сигналы, служат для насекомых зрительным стимулом, а колебания субстрата представляют лишь побочный эффект механической активности.

О способности сеноедов (Psocoptera) издавать характерные тикающие звуки было известно с давних пор; вероятно, именно по этой причине один из наиболее обычных синантропных представителей этого отряда получил название Trogium pulsatorium (Linnaeus 1758) (Psocoptera, Trogiidae). На вентральной поверхности концевой части брюшка у этого вида имеется выступ, которым он ударяет о субстрат (Pearman, 1928). Этот же автор описал стридуляционные (коксальные) органы на внутренней поверхности тазиков у ряда видов; в англоязычной литературе они получили название “Pearman’s organs” по имени их первооткрывателя. Однако все более поздние источники ссылаются на эту работу, а выполненные на современном уровне описания сигналов сеноедов, сопровождающиеся осциллограммами или спектрограммами, нам неизвестны. Данных о вибрационной коммуникации у паразитических форм (пухоедов и вшей), включаемых в настоящее время в отряд сеноедов, в доступных источниках также найти не удалось.

В надотряде хоботных насекомых (Rhynchota), который мы здесь традиционно рассматриваем в составе двух отрядов (Homoptera и Hemiptera), вибрационная коммуникация известна во всех группах, за исключением тлей (Aphidinea) и червецов (Coccinea).

О том, что мелкие цикадовые (Homoptera, Auchenorrhyncha) способны издавать акустические сигналы, стало широко известно после выхода в свет монографии Оссианнильссона (Ossiannilsson, 1949), хотя отдельные сообщения об этом появлялись и ранее. Тот факт, что эти насекомые воспринимают именно вибрационный, а не звуковой компонент сигнала, был экспериментально доказан 25 лет спустя японскими авторами (Ichikawa, Ishii, 1974). В настоящее время в литературе имеются описания сигналов сотен видов мелких цикадовых не менее чем из 15 семейств; в качестве примера сошлемся на четыре наши работы, где приведены осциллограммы сигналов более 250 видов (Tishechkin, 2000, 2000a, 2003, 2003a). Нужно отметить, что даже относящиеся к одному надсемейству с певчими цикадами (Homoptera, Auchenorrhyncha, Cicadidae) и внешне схожие с ними примитивные австралийские Tettigarctidae (Homoptera, Auchenorrhyncha) издают не звуковые, а вибрационные сигналы (Claridge et al., 1999). Таким образом, Cicadidae в плане коммуникации представляют собой среди Auchenorrhyncha крайне своеобразную специализированную группу.

Еще Оссианнильссон (Ossiannilsson, 1949) показал, что звуковой аппарат мелких цикадовых гомологичен таковому певчих цикад и представляет собой тимбалы – упругие склериты, прогибающиеся при сокращении прикрепленных к ним мышц. В результате быстрого прогиба генерируется щелчок; усиленные параллельными утолщениями так называемые ребристые тимбалы при одном сокращении мышцы прогибаются в несколько этапов, генерируя серию щелчков. Кроме этого, цикадовые могут во время пения ритмично хлопать крыльями или вибрировать брюшком, модулируя амплитуду колебаний. Такой звуковой аппарат позволяет им издавать чрезвычайно сложные многокомпонентные сигналы, по уровню ритмической организации превосходящие песни большинства других насекомых.

Недавно у фулгороидных цикадовых (Homoptera, Auchenorrhyncha, Fulgoroidea) был подробно исследован и описан так называемый “щелкающий орган” (“snapping organ”), который авторы назвали новым типом звукового аппарата у цикадовых, противопоставив его тимбальному (Davranoglou et al., 2019). Международная группа специалистов в области виброакустики насекомых выступила против такой интерпретации данных, утверждая, что описанный механизм представляет собой одну из модификаций тимбального аппарата (Hoch et al., 2019). Позже тот же автор с коллегами подробно изучил описанные еще в начале XX века (Kirkaldy, 1907) так называемые стридуляционные органы, имеющиеся на крыльях у некоторых представителей сем. Derbidae (Homoptera, Auchenorrhyncha, Fulgoroidea) (Davranoglou et al., 2019а). Нужно, однако, пояснить, что способность Derbidae издавать с помощью этих органов вибрационные сигналы экспериментально не проверена; три вида рода Cedusa Fowler 1904 – единственные представители Derbidae, сигналы которых были исследованы, – во время пения не совершают движений крыльями (Tishechkin, 2008).

Также вибрационные сигналы были зарегистрированы у одного из видов Peloridiidae – единственного рецентного семейства реликтовой группы Coleorrhyncha (Homoptera), распространенной ныне только во внетропических областях южного полушария (Hoch et al., 2006). Судя по форме колебаний, авторы предполагают, что Peloridiidae обладают тимбальным механизмом, но пока это не подтверждено морфологическими исследованиями.

Двусторонняя вибрационная коммуникация существует и у листоблошек (Homoptera, Psyllinea). Готовый к спариванию самец спонтанно издает призывные сигналы, рецептивная самка отвечает на них; в ходе этой переклички партнеры находят друг друга (Tishechkin, 2006; Тишечкин, 2007, 2007а). В отличие от цикадовых, звуковой аппарат у листоблошек стридуляционного типа; при издавании сигнала насекомое, держа крылья, как в позе покоя, быстро двигает ими в почти вертикальной плоскости. Изучение звукового аппарата 14 видов листоблошек из трех семейств при помощи СЭМ позволило предположить, что они проводят анальными жилками крыльев по зазубренным аксиллярным тяжам на мезо- и метаскутеллуме (Tishechkin, 2006a). Недавно китайские авторы провели серию экспериментов для проверки всех возможных гипотез о механизмах работы звукового аппарата листоблошек и пришли к выводу, что сигналы генерируются при трении анального края переднего крыла об аксиллярные тяжи (предположение, ранее высказанное нами) или при трении аксиллярных склеритов передних крыльев о среднегрудь (Liao et al., 2019).

Близкие к листоблошкам белокрылки (Homoptera, Aleyrodinea) издают сигналы при помощи вибрации брюшка и хлопков крыльев; также на определенных стадиях ухаживания за самкой самец может совершать резкие движения всем телом или барабанить по субстрату антеннами (Kanmiya, 1996, 2006). Как и у большинства других хоботных насекомых, коммуникация у белокрылок двусторонняя: самец спонтанно издает призывные сигналы, конспецифическая рецептивная самка отвечает на них, и в ходе этой переклички партнеры находят друг друга.

Клопы (Heteroptera) относятся к числу наиболее полно изученных в плане вибрационной коммуникации таксонов. Литература по этому вопросу весьма обширна, что заставляет ограничиться, главным образом, ссылками на недавние обзорные работы (Gogala, 2006; Čokl et al., 2019).

Основными объектами биоакустических исследований в этой группе традиционно являются клопы-щитники (надсемейство Pentatomoidea), однако вибрационные сигналы описаны и у представителей многих других семейств наземных клопов, например Coreidae (Шестаков, 2009), Rhopalidae (Zych et al., 2012), Pyrrhocoridae (Бенедиктов, 2007), Reduviidae (Lazzari et al., 2006) и т.д.; есть все основания полагать, что список таких семейств будет расширяться. Коммуникация при помощи волн, распространяющихся по поверхности или в толще воды, описана у многих водных полужесткокрылых, но колебания в жидкостях мы в данном обзоре не рассматриваем.

Клопы могут издавать вибрационные сигналы при помощи ударов брюшка о субстрат, колебаний крыльев, тремуляции или при использовании специализированных стридуляционных и тимбальных механизмов. Для восприятия колебаний служат хордотональные органы в ногах, хотя не исключено участие в этом процессе и антенн.

В отличие от многих других насекомых, у клопов коммуникация бимодальная: наряду с вибрационными сигналами они используют химические стимулы (Čokl et al., 2019). Для коммуникации на больших расстояниях служат половые или агрегационные феромоны; первые привлекают только особей противоположного пола, вторые – особей обоих полов и иногда даже личинок. Оказавшись на одном субстрате, насекомые начинают издавать вибрационные сигналы, предназначенные для привлечения конспецифических особей. После встречи партнеры в процессе ухаживания используют как вибрационные, так и химические сигналы; значительную роль в этом процессе, по-видимому, играют также тактильные и зрительные стимулы.

Данные о наличии вибрационной коммуникации в отряде Thysanoptera нам неизвестны.

Среди насекомых с полным превращением вибрационная коммуникация пока не обнаружена только у веерокрылых (Strepsiptera) и блох (Siphonaptera), хотя у последних описан потенциальный стридуляционный аппарат (Smit, 1981). Во всех остальных отрядах хотя бы часть представителей обладает способностью издавать вибрационные сигналы.

В надотряде сетчатокрылообразных (Neuropteroidea) связанная с репродуктивным поведением вибрационная коммуникация описана в обоих семействах Megaloptera, в обоих семействах Raphidioptera и в пяти семействах подотряда Hemerobiiformia отряда Neuroptera. Планомерное исследование вибрационной коммуникации сетчатокрылых на протяжении нескольких десятилетий проводит Ч. Генри с соавторами; приведенные здесь данные взяты преимущественно из его обзорной работы (Henry, 2006). Сетчатокрылообразные издают сигналы при помощи хлопков крыльев, ударов о субстрат и вибрации брюшка. Кроме того, у некоторых златоглазок (Neuroptera, Chrysopidae) описаны стридуляционные органы, но их назначение экспериментально не подтверждено.

Несмотря на отсутствие специализированных вибрационных органов, сигналы Chrysopidae отличаются высокой сложностью амплитудно-временнóго рисунка; при издавании таких сигналов брюшко насекомого колеблется за счет одновременной работы двух и более нервно-мышечных элементов, генерирующих колебания разной частоты (Henry, Wells, 2015). Структура сигналов златоглазок строго видоспецифична, что позволяет использовать акустический анализ для различения криптических видов. Также проводятся исследования роли сигналов в процессе видообразования в этой группе.

О способности жуков (Coleoptera) издавать акустические сигналы было известно с давних времен: достаточно вспомнить характерное скрипение взятого в руки жука-усача (Coleoptera, Cerambycidae) или тикающие звуки, издаваемые точильщиками (Coleoptera, Anobiidae). К настоящему времени стридуляционные органы описаны у представителей порядка 30 семейств жесткокрылых; разнообразие их чрезвычайно велико и свидетельствует о том, что стридуляционный аппарат возникал у них многократно и независимо (Wessel, 2006). Например, у мирмекофильных жуков трибы Paussini (Coleoptera, Carabidae) описано три типа стридуляционных аппаратов, различающихся по расположению ребристой части (pars stridens) и скребущего по ней выступа (plectrum) (Di Giulio et al., 2014). Кроме того, некоторые жесткокрылые могут издавать сигналы при вибрации брюшка или крыльев и при ударах головой или брюшком о субстрат (Шестаков, Каспарсон, 2019).

В то же время, этологические исследования и выполненные на современном уровне описания сигналов жуков не столь многочисленны, поэтому в большинстве семейств наличие вибрационной коммуникации весьма вероятно, но до сих пор экспериментально не подтверждено. Кроме того, звуки, издаваемые многими жуками при опасности, можно отнести к разряду коммуникационных сигналов лишь с некоторой долей условности, поскольку конспецифические особи на них не реагируют. В частности, на примере одного вида полусоциальных жуков семейства Passalidae (Coleoptera) было показано, что вороны более охотно атакуют особей, искусственно лишенных способности стридулировать, и быстрее поедают их; при этом сигналы тревоги не вызывали выраженной реакции у других членов колонии (Buchler et al., 1981).

Видоспецифические коммуникационные сигналы, издаваемые при репродуктивном поведении, описаны в семействе Scarabaeidae (Kasper, Hirschberger, 2006), в надсемействах Chrysomeloidea (Schmitt, Traue, 1990), Curculionoidea (например, Шестаков, Каспарсон, 2019; Hofstetter et al., 2019; Kerchev, 2020) и в некоторых других группах. При этом, известно, что у короедов коммуникация бимодальная: наряду с вибрационными сигналами они используют феромоны (например, Liu et al., 2017); здесь усматривается аналогия с некоторыми таксонами клопов.

Наиболее богатый набор функциональных типов сигналов описан у представителей семейства Passalidae; он включает сигналы, связанные с размножением, с конкурентными взаимодействиями, издаваемые при беспокойстве, а также издаваемые одиночными особями, не демонстрирующими определенного типа активности (Schuster, 1983). Кроме того, в этом семействе способностью издавать акустические сигналы обладают и личинки (Reyes-Castillo, Jarman, 1980).

Недавно было показано, что один из видов Paussini (Coleoptera, Carabidae) способен к акустической мимикрии: он имитирует сигналы муравьев, в гнездах которых паразитирует. При этом он издает сигналы трех типов, сходные с сигналами рабочих особей, солдат и царицы; последнее позволяет ему пользоваться всеми ресурсами муравьиной семьи наравне с маткой. Вероятно, именно поэтому муравьи не проявляют агрессии даже при нападении жуков на взрослых членов колонии и личинок (Di Giulio et al., 2015).

Личинки некоторых видов усачей (Coleoptera, Cerambycidae) издают сигналы при конкурентных взаимодействиях (Бенедиктов, 2015а); автор цитируемой работы называет их звуковыми, хотя отсутствие слуховых органов у личинок заставляет предположить, что они воспринимают вибрационные, а не звуковые колебания. У Monochamus urussovi (Fischer-Waldheim 1806) сигналы представляют собой серии пульсов с видоспецифической структурой. Одиночная личинка периодически издает отдельные серии (территориальный сигнал), в ответ на сигнал другой особи она начинает издавать их попарно (сигнал агрессии). Предполагается, что акустическая коммуникация способствует более равномерному распределению личинок под корой и избеганию физических контактов, которые могут заканчиваться гибелью одной из особей.

Широкомасштабное сравнительное исследование вибрационных сигналов ручейников (Trichoptera) было проведено Ивановым (1994), зарегистрировавшим сигналы представителей 13 семейств. Оказалось, что ручейники могу продуцировать их при ударах брюшка или крыльев или при трении брюшка о субстрат, а также с помощью тремуляции. Система коммуникации включает сигналы нескольких функциональных типов, связанные с размножением или с конкурентными взаимодействиями. Кроме вибрационных сигналов, ручейники осуществляют поиск полового партнера при помощи феромонной коммуникации и зрительных стимулов, а также при роении. Автор цитируемой работы предполагает, что вибрационная коммуникация представляет у ручейников архаичный механизм, который в ходе эволюции постепенно редуцируется, сменяясь более прогрессивными вариантами, в частности роением.

У близких к ручейникам, но эволюционно более продвинутых чешуекрылых (Lepidoptera) имаго при репродуктивном поведении используют химические и визуальные стимулы. Однако у личинок (гусениц) ряда видов описаны вибрационные сигналы.

У гусениц, строящих укрытия из свернутого листа, скрепленного паутиной, они связаны с конкурентными взаимодействиями (Yack et al., 2001; Fletcher et al., 2006; Scott et al., 2010). Особь, строящая или уже построившая укрытие, воспринимает колебания, вызванные приближением других гусениц своего вида, и издает сигналы, заставляя пришельца покинуть занятый ею лист. При этом гусеницы способны отличать колебания, вызванные движениями конкурента, от шумов, возникающих при дожде или ветре, при питании, т.е. грызении листа, а также при перемещении хищников – клопов семейства Pentatomidae (Hemiptera) (Guedes et al., 2012).

Сравнительный анализ поведения гусениц разных видов позволил предположить, что при генерации сигналов они производят движения, сходные с совершаемыми при конфликте двух особей. Таким образом, издавание конкурентных сигналов представляет собой “безопасную” и, следовательно, более выгодную для вида в целом альтернативу физическому контакту, который может повлечь за собой увечье или гибель особи (Scott et al., 2010). Напомним, что аналогичный вариант конкурентных взаимодействий наблюдается у живущих в древесине личинок жуков-усачей.

Кроме того, паразитирующие в гнездах муравьев гусеницы голубянок (Lepidoptera, Lycaenidae), как и упомянутые выше жуки трибы Paussini, способны имитировать акустические сигналы своих хозяев. Из примерно 6000 известных видов Lycaenidae около 75% относятся к числу мирмекофилов, поэтому не исключено, что способностью издавать сигналы обладает подавляющее большинство представителей данного семейства (Riva et al., 2017). В одних таксонах голубянок близкого сходства между сигналами определенного вида и его специфического хозяина не наблюдается. Это позволяет предположить, что в таких случаях основную роль при адаптации гусениц в муравьиной семье играет имитация химических стимулов (DeVries et al., 1993). У других видов взаимодействия с муравьями, по-видимому, основываются преимущественно на акустической мимикрии, а значение хеморецепции в этом процессе не столь велико (Barbero et al., 2009; Casacci et al., 2019).

На первых стадиях развития гусеницы голубянок свободно живут и питаются на своих кормовых растениях; в более позднем возрасте они проникают в муравейник, где одни виды хищничают, поедая муравьиных личинок, а другие паразитируют, живя в выводковых камерах, где рабочие муравьи вскармливают их наравне с собственным потомством. Сравнение сигналов хищного и паразитического видов на этапе проникновения в муравейник и после поселения в нем показало, что их акустические стратегии заметно различаются (Sala et al., 2014). В целом, гусеницы обоих видов имитируют сигналы муравьиной матки; это позволяет им успешно проникнуть в гнездо хозяина. В дальнейшем хищный вид держится в укрытиях, контактируя с муравьями только во время выходов за пищей, т.е. за муравьиными личинками. Поселившись в муравейнике, особи этого вида начинают издавать более тихие сигналы, чем в момент проникновения в муравейник; такие сигналы вызывают у муравьев сравнительно невысокий процент ответных реакций. Сигналы паразитического вида, напротив, становятся более громкими, и их привлекательность для муравьев существенно возрастает, за счет чего гусеница получает от рабочих такое же питание и уход, как и будущие матки.

В отряде Mecoptera вибрационная коммуникация описана у скорпионниц рода Panorpa Linnaeus 1758 (Mecoptera, Panorpidae). В процессе ухаживания насекомые взмахивают крыльями и вибрируют брюшком; показано, что именно вибрации стимулируют поисковую активность готовых к размножению особей (Rupprecht, 1974; Hartbauer et al., 2015).

Вибрационные сигналы, издаваемые в процессе ухаживания самца за самкой или при конкурентном поведении, описаны как для длинноусых, так и для короткоусых двукрылых (Diptera, Nematocera и Brachycera) (Kanmiya, 2006а). Насекомые издают эти сигналы при помощи крыльев, находясь в этот момент на субстрате, реже – за счет сокращения мышц грудного отдела или при вибрации брюшка. Амплитудно-временнáя структура сигналов у многих видов достаточно сложна и видоспецифична, что позволяет использовать акустические признаки в систематике для различения близких видов. Кроме того, у Drosophilidae, давно ставших модельными объектами генетических исследований, проводится изучение закономерностей наследования акустических признаков (Hoikkala, 2006).

В отличие от большинства других насекомых, субгенуальные органы, служащие для восприятия вибраций субстрата, у двукрылых неизвестны. При этом у особей обоих полов одного из видов Chloropidae на средних тазиках были описаны выросты, по-видимому, служащие для восприятия колебаний при помощи средних ног; позднее аналогичные органы были обнаружены и у других двукрылых из групп Acalyptratae и Calyptratae (Kanmiya, 2006а).

Среди перепончатокрылых (Hymenoptera) вибрационная коммуникация наиболее подробно изучена у общественных видов, использующих сигналы для общения между особями в семье (Hunt, Richard, 2013). Сигналы взрослых особей, как правило, выполняют агрегационную функцию при фуражировке (Hrncir, Barth, 2014) или при опасности, кроме того, они могут нести информацию о статусе индивидуума (матка или рабочая особь). Как уже говорилось выше, такие сигналы нередко представляют собой первостепенный стимул для других членов колонии. В частности, муравьи относятся к имитирующим их гнездовым паразитам как к матке, несмотря на то, что они внешне абсолютно несхожи с ней.

Сигналы складчатокрылых ос рода Polistes Latreille 1802 (Hymenoptera, Vespidae) вызывают ответные поведенческие реакции личинок (Pepiciello et al., 2018) и даже могут оказывать влияние на их развитие: в зависимости от того, насколько часто самка издает сигналы, личинки развиваются в самок или рабочих особей (Suryanarayanan et al., 2011).

У одиночных пчел самец издает сигналы в процессе ухаживания за самкой. На примере видов рода Osmia Panzer 1806 (Hymenoptera, Apidae) было показано, что по издаваемым перед копуляцией сигналам самка не только определяет конспецифичность самца, но и способна оценить его качества как производителя. Кроме того, в некоторых случаях самки отвергают самцов из географически удаленных популяций, что, возможно, свидетельствует о существовании в этой группе криптических видов (Conrad, Ayasse, 2015, 2019).

Механизмы генерации сигналов у перепончатокрылых весьма разнообразны. Муравьи (Hymenoptera, Formicidae) обычно издают сигналы, ударяя головой или брюшком о субстрат или при помощи стридуляции (Roces et al., 1993), пчелы (Hymenoptera, Apidae) – за счет вибрации грудной мускулатуры (Hrncir et al., 2006; Krausa et al., 2017), складчатокрылые осы барабанят антеннами по краю ячейки или вибрируют брюшком (Pepiciello et al., 2018). Для восприятия вибраций субстрата у пчел служат субгенуальные органы (Hrncir et al., 2006); по-видимому, это относится и ко всем другим перепончатокрылым.

Таким образом, можно смело утверждать, что виды, издающие и воспринимающие звуки, представляют собой в классе насекомых довольно редкое явление, а большинство представителей этой огромной группы использует для коммуникации вибрационные сигналы.

Любая механическая активность даже мелкого насекомого сопровождается колебаниями субстрата. С этим постоянно сталкивается энтомолог-виброакустик, записывающий сигналы своих объектов. Дожидаясь, пока насекомые начнут петь, он непрерывно слышит в наушниках шумы, издаваемые ими при ходьбе, чистке покровов, питании и т.п.; при этом по амплитуде они вполне сравнимы с коммуникационными сигналами. В связи с этим насекомым, использующим вибрационную коммуникацию, вовсе не обязательно нужны для этого специализированные органы, поскольку любое движение (резкое сокращение мышц, хлопки крыльев, тремуляция, касание субстрата) позволяет генерировать вибрационные сигналы. Действительно, многие виды, использующие ударный или тремуляционный механизмы, не имеют для этого явных морфологических приспособлений. Безусловно, стридуляционые или тимбальные органы позволяют издавать сигналы с более сложным частотным или временны́м паттерном, но они представляют собой эволюционную вершину развития вибрационного аппарата и имеются далеко не во всех таксонах.

Судя по имеющимся данным, в конечностях практически всех насекомых существуют виброрецепторы, позволяющие воспринимать колебания субстрата, поэтому для восприятия коммуникационных вибрационных сигналов необходимы лишь небольшие адаптации сенсорного аппарата. В итоге, становление вибрационной коммуникации у насекомых, по всей видимости, не требует значительных эволюционных преобразований, что и обусловило ее многократное независимое возникновение во многих таксонах. При этом вибрационные сигналы издают как мелкие насекомые, для которых этот вариант акустической коммуникации является единственным, так и крупные формы, которые потенциально способны к издаванию звуков.

Бимодальная вибрационно-звуковая коммуникация насекомых

Издавание и восприятие звуков, т.е. колебаний, распространяющихся в воздушной среде, представляет собой у насекомых крайне специализированный вариант акустической коммуникации, независимо возникший у прямокрылых и певчих цикад. Однако появление слуховых органов вовсе не означает утрату способности воспринимать вибрации. Поскольку любое находящееся в воздушной среде и помещенное на твердый субстрат колеблющееся тело вызывает колебания как в воздухе, так и в субстрате, вибрационные сигналы насекомых, как уже говорилось, можно регистрировать при помощи чувствительного микрофона, а звуки – вибродатчиком. Вопрос, какую составляющую сигнала – вибрационную или звуковую – воспринимает само насекомое, при этом остается открытым. Если речь идет о формах, лишенных слуховых органов, можно с уверенностью утверждать, что они воспринимают именно вибрации, хотя сигналы некоторых из них, например крупных Scarabaeidae (Coleoptera), воспринимаются человеческим ухом и по этой причине традиционно именуются звуками. Если же мы имеем дело с насекомыми, обладающими слуховыми органами, исключить или, наоборот, подтвердить наличие у них “вибрационного компонента” акустической коммуникации позволяют только специальные эксперименты.

Как правило, насекомые, обладающие вибрационной и звуковой коммуникацией, используют для издавания сигналов обоих типов один и тот же звуковой аппарат, однако некоторые виды издают сигналы разных модальностей при помощи разных механизмов.

Например, кузнечик Tettigonia cantans (Fuessli 1775) (Orthoptera, Tettigoniidae) при стридуляции генерирует звуковые и вибрационные сигналы. Рецептивная самка в поисках самца обычно ориентируется по звуку, но в эксперименте, когда локализация источника звука была затруднена, она предпочитала стебель растения, на который транслировали вибрационный компонент сигнала. Медведки (Orthoptera, Gryllotalpidae) также реагируют не только на звуки, но и на вибрации, распространяющиеся в почве (Caldwell, 2014).

Бимодальная коммуникация с использованием разных механизмов для издавания звуковых и вибрационных сигналов описана у кузнечиков из рода Ephippiger Berthold 1827 (Orthoptera, Bradyporidae) (Busnel et al., 2019). У изученных видов самец обычно поет, сидя на крупных растениях на высоте 0.5–1 м над землей. Как только самка, привлеченная его пением, касается растения, на котором находится самец, последний начинает поочередно издавать звуковые и тремуляционные сигналы; при этом он отличает шаги самки от колебаний, вызванных ветром или манипуляциями экспериментатора. Самка, находясь на одном растении с самцом, также может издавать тремуляционные сигналы.

Conocephalus nigropleurum (Bruner 1891) (Orthoptera, Tettigoniidae) наряду со звуковыми издает тремуляционные сигналы, которые являются одним из факторов, привлекающих самку (Morris, De Luca, 1998).

На примере одного из видов певчих цикад также было показано, что издавание звуков сопровождается колебаниями субстрата, причем частота звуковых и вибрационных колебаний практически одинакова (Stölting et al., 2002). Расположенные в ногах у этого вида виброрецепторы воспринимают колебания в широком диапазоне частот; настройки на частоту вибрационного компонента призывного сигнала выявлено не было. Авторы предполагают, что виброрецепция у цикад может использоваться как при внутривидовой коммуникации, так и для обнаружения приближающихся хищников (Alt, Lakes-Harlan, 2018). Кроме того, известно, что многие цикады во время пения щелкают крыльями, причем в песне некоторых видов “крыловой” компонент по продолжительности не уступает “тимбальному”. Поскольку вибрационная составляющая щелчков имеет высокую амплитуду и способна распространяться по субстрату на значительные расстояния, было высказано предположение, что цикады, сочетающие в своей песне сигналы, издаваемые тимбалами и крыльями, способны одновременно использовать звуковой и вибрационный каналы связи (Gogala, Trillar, 2018).

В итоге на сегодняшний день экспериментальное подтверждение существования бимодальной, вибрационной и звуковой коммуникации имеется лишь для немногих видов насекомых, однако полученные данные позволяют предполагать, что это явление распространено среди прямокрылых и певчих цикад достаточно широко.

Особенности распространения колебаний в стеблях растений

Акустическая среда насекомых, использующих вибрационную коммуникацию, во многом отличается от привычной для человека. Физические закономерности распространения колебаний в стеблях растений были подробно изучены Михельсеном с соавторами (Michelsen et al., 1982); более поздние работы других авторов в основном подтвердили сделанные им выводы.

При распространении звука смещение частиц воздуха происходит параллельно направлению движения волны (рис. 2, 1). В стержнях, т.е. в более или менее однородных по толщине телах, длина которых многократно превышает ширину, колебания распространяются посредством так называемых изгибных волн, при которых смещение частей стержня происходит в направлении, перпендикулярном его оси (рис. 2, 2). Кроме того, колебания стебля редко происходят строго в одной плоскости. В отличие от однородного стержня в физических экспериментах, стебель растения, на котором находится поющее насекомое, обычно колеблется в нескольких плоскостях таким образом, что каждая его точка описывает эллипс или даже круг, в чем можно убедиться, регистрируя сигнал двумя перпендикулярно установленными лазерными виброметрами (McNett et al., 2006). При этом в твердых телах наблюдается повышенное по сравнению со звуком затухание высоких частот. Поэтому вибрационные сигналы насекомых обычно занимают диапазон с верхней границей не более 4–5 кГц (напомним, что верхний порог восприятия человеческого уха составляет около 20 кГц).

Несмотря на то, что стебли растений, безусловно, можно отнести к категории стержней, их форма, масса, коэффициент упругости и прочие физические характеристики на протяжении длины крайне неоднородны за счет наличия разветвлений, листьев, плодов и т.п. Кроме того, побеги растений нередко соприкасаются друг с другом, что демпфирует колебания в точках соприкосновения. Поэтому каждый участок стебля имеет свои резонансные частоты и, наоборот, гасит колебания определенной частоты (рис. 2, 3). Иными словами, он представляет собой сложный фильтр, имеющий уникальную, причем крайне нелинейную частотную характеристику с присущим лишь ей расположением максимумов и минимумов; снижение амплитуды сигнала при прохождении через такой фильтр в отдельных частотных полосах может достигать 30–40 Дб. В связи с этим сигналы одной и той же особи, издаваемые в разных точках на одном и том же растении, могут значительно различаться по частотным спектрам.

В этом заключается одно из основных отличий вибрационных сигналов от звуковых. Частотная структура звукового сигнала, распространяющегося в воздушной среде, не содержащей твердых преград, практически не меняется. Если же вибрационный сигнал включает компоненты с разной несущей частотой (например, у некоторых цикадовых), соотношение их амплитуд зависит от фильтрующих свойств субстрата и нередко может меняться на противоположное: в одних случаях высокочастотные компоненты превышают низкочастотные, в других, наоборот, имеют столь низкую амплитуду, что едва различимы на осциллограммах.

В связи с частотной фильтрацией в субстрате использование узкополосных (тональных) сигналов для вибрационной коммуникации, по мнению Михельсена с соавторами (Michelsen et al., 1982), представляется неадаптивным, поскольку при совпадении несущей частоты такого сигнала с минимумом частотной характеристики значительная часть его энергии будет поглощена (рис. 3, 1). Сигнал с широкополосным (шумовым) спектром не будет ослаблен столь сильно, поскольку часть его энергии сохранится при фильтрации в субстрате с практически любой частотной характеристикой (рис. 3, 2). Тем не менее исследование сигналов порядка 500 видов цикадовых фауны России и сопредельных территорий показало, что более 10% из них издают сигналы, целиком или частично состоящие из тональных компонентов с линейчатым спектром; при высокой скорости развертки колебания в таком сигнале имеют форму правильной синусоиды (рис. 3, 3–4) (Тишечкин, Бурлак, 2013). Вероятно, это объясняется тем, что энергия тонального сигнала сконцентрирована в узкой полосе частот. За счет этого сигнал с линейчатым спектром, равный по энергии шумовому, лучше выделяется на фоне помех, что компенсирует его более сильное затухание в некоторых субстратах (рис. 4, 1). В технике это свойство узкополосных сигналов используется в электронных будильниках и других аналогичных устройствах: несмотря на незначительный расход энергии, их сигналы звучат достаточно громко.

Помимо частотной фильтрации, структура вибрационного сигнала может искажаться за счет того, что колебания разной частоты распространяются в субстрате с разной скоростью (Michelsen et al., 1982). В результате продолжительность сигнала с широкополосным спектром будет возрастать по мере удаления от его источника, поскольку низкочастотные колебания в процессе распространения будут отставать от высокочастотных и достигнут некоей заданной точки с запаздыванием. Теоретически, это явление может вызвать заметные искажения в широкополосных сигналах, но почти не отразится на узкополосных и совсем не повлияет на тональные сигналы. Тем не менее в экспериментах “разложение” сигнала на компоненты разной частоты на расстоянии 15 см от поющего насекомого не наблюдалось, а на расстоянии около 30 см было незначительным (Cocroft et al., 2006).

Также искажения в сигнале могут быть вызваны отражением изгибной волны от конца стебля, но в экспериментах с насекомыми такое явление удавалось наблюдать достаточно редко (Cocroft et al., 2006).

В идеальном случае затухание колебаний в стержне пропорционально расстоянию от их источника. Однако из-за неравномерности частотных характеристик отдельные участки стебля могут входить в резонанс, в результате чего на колеблющемся растении могут возникать устойчивые амплитудные максимумы и минимумы (так называемые стоячие волны). Кроме того, стоячие волны могут образовываться при отражении сигнала от концов стебля. Поэтому в реальных условиях амплитуда сигнала рядом с поющим насекомым иногда может быть ниже, чем на некотором удалении от него (рис. 2, 3; ср. амплитуду сигнала в диапазоне около 0.8–1.1 кГц на разных расстояниях от его источника). В этом состоит еще одно отличие вибрационных сигналов от звуковых: если при поиске источника звука достаточно двигаться к нему по градиенту амплитуды, то локализовать таким способом источник вибраций удается не всегда.

Дальность коммуникации на прямом стебле у насекомых размером 3–4 мм может достигать одного-двух метров; на этом расстоянии самка отвечает на призывные сигналы самца, а вибродатчик позволяет сделать запись с низким уровнем помех. Кроме того, вибрационные сигналы распространяются по всем разветвлениям стебля, на котором находится поющее насекомое, и даже по разным стеблям, растущим от одного корня. Такая неожиданно высокая эффективность вибрационной коммуникации объясняется, в частности, тем, что затухание колебаний в стержне, т.е. при распространении по одной оси вызвано только затратами энергии на его изгибание. В то же время, распространяющаяся в воздухе звуковая волна имеет форму увеличивающейся сферы, поэтому по мере распространения ее энергия распределяется по площади сферы и, следовательно, ослабевает пропорционально квадрату расстояния до источника звука.

Помимо этого, наши эксперименты в природе показали, что в зарослях луговой растительности вибрационные сигналы цикадовых размером 3–5 мм могут распространяться с одного растения на другое при соприкосновении стеблей, листьев и даже корней растений разных видов. Например, сигналы насекомого, сидящего на одном побеге, легко удавалось зарегистрировать вибродатчиком, подключенным к другому побегу, касающемуся первого или растущему рядом с ним (рис. 4, 2–3). Кроме того, сигналы самца, поющего на одном стебле, стимулировали акустическую активность особей, находящихся на других побегах, в результате чего они начинали петь поочередно; это доказывает, что в подобных условиях сигналы способен воспринимать не только датчик, но и сами насекомые (Tishechkin, 2011).

Не следует забывать и о том, что при колебании твердого тела возникают звуковые волны, которые, в свою очередь, достигнув других твердых тел, могут вызвать колебания в них. За счет этого передача вибраций с субстрата на субстрат возможна не только при физическом контакте, но и через воздушную среду. На примере одного из видов Cicadellidae было показано, что на расстоянии до 5 см самец и самка могут вступать в перекличку, находясь на разных листьях, не контактирующих друг с другом. В этой ситуации нельзя исключить, что насекомые воспринимают звуковую составляющую сигнала, однако более вероятно, что они реагируют на вызванные звуковыми волнами колебания листовой пластины (Eriksson et al., 2011).

Стебли растений, безусловно, представляют собой основной, но не единственный канал передачи вибрационных сигналов насекомых. Многие насекомые воспринимают колебания, распространяющиеся по листьям, а также по поверхности почвы. Однако на сегодняшний день биофизические исследования сигналов в подобных субстратах немногочисленны (Magal et al., 2000; Oberst et al., 2019). Природные субстраты характеризуются крайней неоднородностью физических свойств: например, лист представляет собой пластину, усиленную ребрами жесткости – жилками, вдоль которых колебания могут распространяться как по стержням. В то же время, показано, что толстые жилки гасят колебания, распространяющиеся по листовой пластине; лишь при диаметре меньше 0.2 мм они поглощают энергию в той же степени, что и листовая пластина (Magal et al., 2000). В целом, в листьях наблюдается более интенсивное затухание энергии колебаний, чем в стеблях, поскольку на плоскости волна распространяется не по одной оси, а в двухмерной системе координат.

Помехи в каналах вибрационной коммуникации насекомых

Выше мы уже говорили о том, что при любой механической активности насекомые генерируют колебания, сопоставимые по амплитуде с их коммуникационными сигналами. Аналогичные колебания, но с намного более высокой амплитудой возникают в растениях при падении на них капель дождя и в результате трения или соударения побегов во время ветра. При регистрации вибродатчиком шелест листьев и стеблей травы звучит как грохот или скрежет незакрепленного железного листа и полностью заглушает сигналы насекомых. Таким образом, ветер и осадки являются источниками мощных абиотических помех в каналах вибрационной коммуникации (рис. 5, 1) (Cocroft, Rodríguez, 2005; Tishechkin, 2007; McNett et al., 2010; Тишечкин, 2012). Их основная энергия так же, как и у сигналов, сосредоточена в области низких частот, обычно в диапазоне до 3–4 кГц с максимумом в полосе до 1 кГц. В связи с этим даже при умеренном ветре вибрационная коммуникация практически невозможна, поскольку сигналы и помехи занимают один и тот же диапазон, и это не позволяет выделить сигнал из фона шумов при помощи частотной фильтрации.

Тем не менее даже в открытых ландшафтах, где полное безветрие наблюдается достаточно редко, благополучно существует множество видов насекомых, издающих вибрационные сигналы. Наши наблюдения в природе показали, что усредненная скорость ветра, определяемая анемометром, никак не соотносится с уровнем вибрационных помех в стеблях растений. В условиях европейской части России даже при значительном ветре периоды помех практически всегда чередуются с моментами затишья. Как только скорость ветра в конкретной точке снижается, насекомые сразу же начинают издавать вибрационные сигналы; обычно такой пик активности длится от нескольких десятков секунд до одной-двух минут. Затем налетает очередной порыв ветра, уровень шумов резко возрастает, и все поющие насекомые сразу же замолкают. Таким образом, формы, использующие вибрационные коммуникацию, поют только в короткие периоды штиля, что позволяет им избегать помех в ветреную погоду (Tishechkin, 2007; Тишечкин, 2012).

Аналогичные данные были получены в экспериментах на одном из видов американских Membracidae (Homoptera, Auchenorrhyncha). В местности, где ветер достигает максимальной скорости в середине дня, пики акустической активности самцов приходились на утренние и вечерние часы. Вызываемые ветром шумы влияли и на восприятие сигналов самками: при высоком уровне помех они значительно реже отвечали на сигналы самцов (McNett et al., 2010). Недавно было показано, что сходным образом реагирует на вызываемые ветром помехи и один из видов тропических кузнечиков, издающий не звуковые, а вибрационные сигналы (Orthoptera, Tettigoniidae) (Velilla et al., 2020). По всей вероятности, подобное поведение характерно для всех насекомых, использующих вибрационную коммуникацию.

Кроме того, избежать помех насекомым помогает обитание в защищенных от ветра местах. Например, в Баргузинской котловине, где из-за разницы давлений над акваторией Байкала и окружающими горными хребтами сильный ветер днем дует практически непрерывно, нам удавалось обнаружить цикадовых и листоблошек только в укрытых от ветра понижениях: сухих руслах, западинах и т.п. На ровных участках степи, несмотря на практически не нарушенный растительный покров, их численность была ничтожно мала (Тишечкин, 2012).

Осадки как источник вибрационных помех, по-видимому, не играют в умеренной зоне существенной роли, поскольку во время дождя активность насекомых, как правило, снижается. С другой стороны, во влажных тропических районах они могут оказывать на вибрационную коммуникацию насекомых столь же значительное влияние, как и ветер (Cocroft, Rodríguez, 2005).

Помехи биотического происхождения могут возникать при питании и перемещении насекомых. Поблизости от муравьиных гнезд или при обилии на растении листогрызущих насекомых такие шумы звучат практически непрерывно. Тем не менее, как показали наши эксперименты, если муравьи перемещаются по почве около растения, на котором находятся поющие насекомые, возникающие при этом колебания не способны заглушить вибрационные сигналы. Колебания, сопровождающие питание и перемещение даже крупных гусениц чешуекрылых, имеют сравнительно невысокую амплитуду (Тишечкин, 2012). Такое снижение акустической заметности, по-видимому, представляет собой защитный механизм, поскольку многие хищники и паразитоиды при поиске жертвы ориентируются в числе прочего по вибрационным сигналам.

Конкуренция за каналы акустической коммуникации в сообществах симпатрических видов существует практически у всех животных, и насекомые в этом плане не составляют исключения (например, Tishechkin, Bukhvalova, 2010; Тишечкин, Веденина, 2016). Избегать межвидовой конкуренции отчасти помогают различия в структуре и периоде повторения элементов сигналов: известно, что виды со сходными сигналами не могут существовать в одном сообществе (Tishechkin, Bukhvalova, 2010). Однако даже если разные сигналы четко различаются по временнóму паттерну, их наложение друг на друга мешает распознаванию конспецифической песни, а часто и вовсе делает его невозможным. Именно по этой причине в так называемом тропическом сумеречном хоре – во время короткого всплеска акустической активности лесных обитателей после захода солнца – наблюдается четкое, иногда с точностью до одной-двух минут, разделение периодов пения разных видов (Riede, 1996).

Сходное явление наблюдается и при индивидуальных акустических взаимодействиях: поющие особи стремятся избегать взаимного перекрывания сигналов. В лабораторных экспериментах на одном из видов Cicadellidae (Homoptera, Auchenorrhyncha) было показано, что самец, начинающий петь, замолкает в 25% случаев, если ему транслируют начало конспецифической песни, и почти всегда, если ему транслируют фрагмент из ее середины; аналогичным образом он реагирует и на трансляцию заглушающего сигнал шума (Hunt, Morton, 2001). Самцы разных видов в естественных условиях тоже обычно поют попеременно; лишь изредка у них наблюдается незначительное перекрывание сигналов (рис. 5, 2) (Тишечкин, 2012). Таким образом, насекомые, использующие вибрационную коммуникацию, реагируют на сигналы других особей точно так же, как и на абиотические помехи, т.е. избегают перекрывания своих сигналов с любыми посторонними колебаниями, независимо от их происхождения.

Поскольку вибрационные сигналы не передаются с одного субстрата на другой при отсутствии физического контакта между ними, можно было бы предположить, что фитофаги с узкой кормовой специализацией, живущие на разных видах растений, практически никогда не слышат сигналов друг друга. В действительности, в многовидовых растительных сообществах вибрационной изоляции между разными видами растений, как уже говорилось, обычно не наблюдается, поэтому даже монофаги, как правило, не имеют “индивидуальных” каналов связи, защищенных от помех, генерируемых симпатрическими видами (Tishechkin, 2011).

Еще одним источником вибрационных помех могут быть громкие звуки, способные вызывать колебания в твердых телах. В природе такое явление, по-видимому, встречается редко, однако в антропогенном ландшафте постоянное сильное шумовое загрязнение, вероятно, может оказывать влияние на вибрационную коммуникацию. Например, при трансляции звуков громкостью выше 70 Дб во время переклички самца и самки доля успешных спариваний у двух видов цикадовых снижалась от 100% в контроле (т.е. при отсутствии помех) до 60–10% в зависимости от вида растения и частоты звука (Saxena, Kumar, 1980).

Локализация источника вибрационных сигналов и повышение эффективности вибрационной коммуникации

При локализации источника колебаний насекомые сталкиваются с двумя основными проблемами. Первая – нелинейное затухание сигнала в субстрате, а также резонансные явления, приводящие к появлению на стебле стоячих волн; из-за этого обнаружить источник вибраций, просто двигаясь к нему по градиенту амплитуды, удается не всегда. Вторая – недостаточно большое расстояние между расположенными в ногах виброрецепторами; по этой причине насекомое не всегда может определить направление, откуда приходят волны, и где, следовательно, расположен источник вибраций – впереди или сзади на линейном стебле, справа или слева – на ветвящемся.

Тем не менее все насекомые, использующие вибрационную коммуникацию, обычно успешно находят конспецифического партнера как при размножении, так и при социальных взаимодействиях. Например, колониальные личинки одного из видов горбаток (Homoptera, Auchenorrhyncha, Membracidae) при переселении с усыхающего стебля на свежий передвигаются поодиночке, а найдя подходящий для питания побег, сразу начинают издавать вибрационные сигналы, призывая своих отстающих соплеменников. Последние двигаются к источнику сигналов, задерживаясь перед каждым разветвлением и иногда подолгу исследуя его, но в итоге выбирают правильное направление, в результате чего через некоторое время вся колония оказывается на новом месте (Cocroft, 2005).

По-видимому, у насекомых существует несколько механизмов локализации источника колебаний. Некоторые виды способны определять его местонахождение, улавливая временной интервал между поступлением стимула на виброрецепторы разных ног. Веснянки при раздельной стимуляции ног двигались в сторону той из них, на которую подавали вибрационный сигнал. Более подробно этот механизм был исследован в эксперименте с двумя расположенными параллельно и разделенными узким зазором виброплатформами; насекомое помещали на них таким образом, чтобы оно касалось левыми конечностями одной платформы, а правыми – другой. Подопытная особь всегда двигалась в сторону той платформы, которая начинала вибрировать первой (рис. 5, 3). Оказалось, что для термитов-солдат минимальный временной интервал между поступлением стимула справа и слева, при котором они способны правильно определить направление на источник сигнала, составляет 0.2 мс, для муравьев-листорезов (Atta sp., Formicidae, Hymenoptera) – 0.1 мс. Двигающийся по стеблю к источнику сигнала клоп-щитник, дойдя до развилки, ставит передние ноги на разные стебли, таким образом, вероятно, определяя, по какому из них распространяются колебания; эти наблюдения еще раз подтверждают предположение о том, что насекомые могут сравнивать сигналы, поступающие на рецепторы разных конечностей (Hager, Kirchner, 2019).

В экспериментах с горбатками Umbonia crassicornis (Amyot et Serville 1843) (Homoptera, Auchenorrhyncha, Membracidae) было показано, что они потенциально способны определять направление на источник вибраций по характеру вызываемых ими колебаний тела (Cocroft et al., 2000). Вибрационные сигналы поочередно подавали на разные концы деревянного стержня длиной 3 см с сидящей на нем горбаткой, регистрируя колебания ее переднеспинки и средних ног при помощи лазерного виброметра (рис. 5, 4). Оказалось, что колебания в некоторых точках переднеспинки существенно различаются по амплитуде и частотным спектрам в зависимости от того, находится их источник спереди или сзади от насекомого. Такие различия связаны с тем, что с точки зрения механики насекомое представляет собой тело сложной формы, установленное на шести пружинящих опорах, т.е. конечностях. В зависимости от места расположения источника возбуждающих колебаний разные его части могут входить в резонанс в большей или меньшей степени.

При поиске самки самцы U. crassicornis ориентируются не только по направлению распространения волн, но и по их амплитуде. Однако, как уже говорилось, затухание сигнала в стеблях сложной формы может быть нелинейным. Поэтому самец, двигаясь по градиенту амплитуды, иногда избирает неверное направление и удаляется от самки, однако в ходе переклички с ней вскоре поворачивает обратно и, в конце концов, находит ее (Gibson, Cocroft, 2018).

Описанные выше эксперименты проводились на сравнительно крупных насекомых, у которых расстояние между виброрецепторами разных ног составляет не менее пяти миллиметров. Однако вибрационную коммуникацию используют и виды, длина тела которых и, соответственно, расстояние между конечностями не превышает 2–3 мм, а масса тела слишком мала для возникновения резонансных явлений, описанных выше у U. crassicornis. Для таких форм ориентация по градиенту амплитуды сигнала или по направлению распространения колебательных волн если не полностью невозможна, то, по крайней мере, весьма затруднительна.

Об этом, в частности, свидетельствуют эксперименты на одном из видов мелких цикаделлид – Amrasca biguttula (Ishida 1913) (Homoptera, Auchenorrhyncha, Cicadellidae, Typhlocybinae). При поиске самки в т-образном туннеле большинство самцов, дойдя до развилки, прежде чем направиться в сторону самки начинало хаотично двигаться в разных направлениях. Для того чтобы сделать правильный выбор, им требовалось от одной до десяти минут, что свидетельствует о невысокой точности механизмов ориентации (Saxena, Kumar, 1984). Самцы Scaphoideus titanus Ball 1932 (Homoptera, Auchenorrhyncha, Cicadellidae, Deltocephalinae) на дихотомически ветвящемся стебле также нередко избирали неверное направление, хотя вскоре возвращались назад и двигались в сторону самки (Polajnar et al., 2014). Эти данные полностью совпадают с нашими наблюдениями: у большинства мелких цикадовых самец, услышав ответ самки, начинает быстро передвигаться по растению в разных направлениях, обследуя все листья и боковые побеги. При этом он практически никогда не движется к самке по кратчайшей траектории и находит ее лишь через некоторое время после начала переклички.

Затухание колебаний в листовой пластине происходит намного интенсивнее, чем в стеблях. В частности, в листе яблони вибрационный сигнал при распространении от основания до вершины в среднем теряет 50% энергии (Magal et al., 2000). Это свидетельствует о том, что для мелких насекомых, живущих на листьях, градиент амплитуды в некоторых случаях все-таки может служить ориентиром при поиске источника колебаний.

Помимо сканирования акустического пространства в ходе быстрых разнонаправленных перемещений, у мелких цикадовых существуют и другие механизмы, позволяющие повысить эффективность коммуникации. Один из них заключается в том, что половозрелый самец периодически перелетает с растения на растение, издавая сигналы на каждом из них, за счет чего “озвучиваемая” им площадь многократно возрастает. Впервые такое поведение было описано у Graminella nigrifrons (Forbes 1885) (Homoptera, Auchenorrhyncha, Cicadellidae, Deltocephalinae) и получило название “call-fly strategy” (Hunt, Nault, 1991); впоследствии оказалось, что оно характерно и для многих других цикадовых. Кроме того, рецептивные самки G. nigrifrons держатся в верхней части стеблей, а оплодотворенные – в нижней. В свою очередь, самец, оказавшись на одном растении с рецептивной самкой и услышав ее ответ, начинает перемещаться по стеблю вверх. Это повышает вероятность встречи партнеров и снижает процент возможных ошибок, т.е. попыток ухаживания за случайно оказавшейся поблизости оплодотворенной самкой. Сходным образом ведут себя и самцы горбатки U. crassicornis: после установления акустического контакта с самкой они, как правило, начинают двигаться вверх по стеблю (Gibson, Cocroft, 2018). С другой стороны, у S. titanus подобного поведения не наблюдали (Polajnar et al., 2014).

Таким образом, способы ориентации насекомых по вибрационным сигналам весьма разнообразны, причем в одних случаях ориентация осуществляется за счет сенсорных механизмов, а в других – за счет поведенческих адаптаций (табл. 2).

Кроме того, у видов, издающих сигналы с узкополосным линейчатым спектром, возможна “частотная настройка” сигналов на конкретный субстрат. Например, у двух видов горбаток из группы Enchenopa binotata (Say 1824), издающих тональные сигналы, их основная частота соответствует максимуму частотных характеристик тех частей кормовых растений, где обычно находятся поющие самцы (у одного вида – на стеблях Cercis canadensis, у другого – на черешках листьев Ptelea trifoliata). Это тоже повышает эффективность коммуникации, т.к. обеспечивает распространение сигнала с минимальным затуханием (McNett, Cocroft, 2008).

Виброакустические взаимодействия хищника и жертвы

Ориентация хищника или паразитоида по акустическим сигналам потенциальной жертвы не является коммуникацией в строгом смысле слова. Тем не менее, говоря о локализации источника вибраций, необходимо хотя бы кратко коснуться этой темы.

Известно, что хищные клопы-щитники (Hemiptera, Pentatomidae) могут обнаруживать гусениц по шумам, возникающим при поедании растения. Аналогично, паразитические перепончатокрылые находят минирующих гусениц по вибрациям листовой пластины, продуцируемым при перемещении и питании (Virant-Doberlet et al., 2019). Личинки муравьиных львов (Neuroptera, Myrmeleontidae), ориентируясь по шумам жертвы, способны достаточно точно определять, с какой стороны она приближается, и бросают песок именно в этом направлении, чтобы заставить ее упасть на дно воронки (Fertin, Casas, 2007; Devetak, 2014). В свою очередь, потенциальная жертва при приближении хищника, как правило, замирает, чтобы не выдавать свое присутствие. Другой защитный механизм заключается в избегании хищника или конкурента. Например, гусеницы некоторых чешуекрылых, ощутив колебания листа, падают с него, повисая на выделяемых ими шелковых нитях (Virant-Doberlet et al., 2019). Разные виды термитов, как уже говорилось выше, способны обнаруживать друг друга в субстрате по шумам и избегать межвидовых конфликтов.

Помимо колебаний, возникающих при механической активности, хищники и паразитоиды могут реагировать на коммуникационные сигналы. В частности, перепончатокрылые-паразитоиды разыскивают по вибрационным сигналам клопов, а хищные пауки – мелких цикадовых, в связи с чем их жертвами становятся преимущественно поющие самцы (Virant-Doberlet et al., 2019). Поскольку у насекомых один самец способен оплодотворить нескольких самок, гибель части самцов практически не сказывается на жизнеспособности популяции, в то время как гибель самки означает потерю ее потенциального потомства. Вероятно, именно поэтому у большинства видов спонтанные продолжительные призывные сигналы издает именно самец, а самка ограничивается лишь короткими ответными сигналами, помогая ему сориентироваться.

На примере одного из видов Pentatomidae (Hemiptera) недавно было показано, что паразитирующие на нем мухи семейства Tachinidae (Diptera) реагируют именно на его коммуникационные сигналы, не демонстрируя никакой реакции на шумы, возникающие при перемещении клопа по субстрату. Вероятно, такая избирательность связана с тем, что сигналы позволяют паразиту идентифицировать именно тот вид, на котором он способен развиваться, в то время как шумы не обладают столь ярко выраженной видоспецифичностью (Шестаков, Эль Хашаш, 2020).

При описании вибрационных сигналов у представителей разных отрядов насекомых мы уже упоминали акустическую мимикрию у жуков и чешуекрылых, паразитирующих в гнездах муравьев. Иногда такое явление наблюдается и у свободноживущих насекомых. В частности, питающийся пауками австралийский клоп Stenolemus bituberus Stål 1874 (Hemiptera, Reduviidae) дергает нити паутины таким образом, чтобы сымитировать попадание в нее жертвы и заставить паука выйти из укрытия. При этом продуцируемые им сигналы отличаются от издаваемых самцом паука, ухаживающим за самкой, или от колебаний, возникающих при попадании в паутину листьев и других посторонних предметов (Wignall, Taylor, 2011).

Таким образом, обнаружение жертвы или хищника по вибрационным сигналам, а также имитация сигналов других видов, по-видимому, представляет собой в мире насекомых отнюдь не редкое явление, хотя из-за методических сложностей, связанных с изучением такого поведения, оно пока описано лишь у отдельных видов из небольшого числа таксонов.

Прикладные аспекты виброакустики насекомых

В разделе, посвященном помехам, мы уже писали о том, что во время порывов ветра вибрационная коммуникация невозможна. Однако и конкурирующие за самку самцы способны генерировать помехи, препятствующие вибрационной коммуникации. У многих цикадовых и полужесткокрылых самцы издают сигналы, заглушающие ответ самки и прерывающие процесс ухаживания; обычно их называют конкурентными или дизруптивными сигналами (Mazzoni et al., 2009; Legendre et al., 2012).

Идея использовать акустические помехи для борьбы с цикадовыми – вредителями сельскохозяйственных культур – возникла еще несколько десятилетий назад, однако использование для этой цели звуков оказалось неудачным решением из-за их раздражающего действия на людей (Saxena, Kumar, 1980). Трансляция неслышимых для человеческого уха вибрационных помех, в свою очередь, связана с определенными техническими сложностями, так как практически каждое растение должно контактировать с источником вибраций. Для травянистых культур это трудно реализуемо, но на посадках деревьев или кустарников вполне осуществимо.

В настоящее время над разработкой методов акустической борьбы с насекомыми, использующими вибрационную коммуникацию, работает несколько групп специалистов, в т.ч. и в нашей стране (Шестаков, 2020). Исследования в этой области ведутся по двум основным направлениям: использование помех для прерывания процесса поиска партнера или ухаживания за ним и привлечение вредителей в ловушки с помощью акустических стимулов.

Первые успешные полевые эксперименты по использованию помех, препятствующих поиску самки самцом, были проведены на виноградниках в Италии. Объектом борьбы стала цикадка Scaphoideus titanus, а для трансляции сигналов использовали проволочные или сетчатые опоры, по которым вьется виноградная лоза (Mazzoni et al., 2019). Примерно в это же время аналогичные эксперименты начали проводить на другом вредящем винограду виде Cicadellidae в Калифорнии (Gordon, Krugner, 2019). Оказалось, что данный метод позволяет снизить численность насекомых, но для повышения его эффективности необходимо знать сезонный и суточный ритмы акустической активности вредителя. Кроме того, во избежание акустического подавления полезных видов, издающих вибрационные сигналы (например, златоглазок – Chrysopidae), желательно использовать в качестве помех видоспецифические дизруптивные сигналы, а не широкополосный шум; также необходимо исследовать влияние постоянных вибраций на растение и на насекомых-опылителей.

В лабораторных условиях было показано, что использование дизруптивных сигналов может быть эффективно и при борьбе с клопами-щитниками (Шестаков, 2020).

В ряде случаев для отпугивания вредителей применяют сигналы тревоги или протеста, издаваемые насекомыми в стрессовых ситуациях, однако пока эти исследования находятся на стадии лабораторных экспериментов. Например, при трансляции сигналов тревоги, издаваемых термитами-солдатами, степень повреждения образцов дерева значительно снижалась, что, по-видимому, свидетельствует об уходе из них рабочих особей (Inta et al., 2009). Заселение спиленных стволов дерева короедами (Coleoptera, Curculionidae) при трансляции на них сигналов протеста жуков и искусственных помех также происходило менее интенсивно (Aflitto, Hofstetter, 2014).

Возможности привлечения насекомых в ловушки с помощью вибрационных сигналов были исследованы на примере клопов-щитников и листоблошек. При этом было показано, что у некоторых щитников самок могут привлекать как призывные, так и конкурентные сигналы самцов (Шестаков, Эль Хашаш, 2021).

Использование феромонов в комбинации с акустическими стимулами существенно повышало эффективность феромонных ловушек, предназначенных для отлова клопов (Polajnar et al., 2019). В экспериментах с вредящей цитрусовым листоблошкой Diaphorina citri Kuwayama 1908 (Homoptera, Psyllinea, Liviidae) трансляция ответных сигналов самок в ответ на призыв самца уменьшала число копулирующих пар более чем в четыре раза и привлекала в ловушки 45% самцов, среагировавших на ответный сигнал (Mankin, 2019).

Таким образом, уже на нынешнем этапе исследований очевидно, что в определенных случаях акустическая борьба может стать полезным дополнением к традиционным химическим методам защиты растений. Но для того, чтобы данный метод стал экономически оправданным, необходимо детальное исследование особенностей акустической коммуникации вредящих видов, изучение побочных эффектов применения вибрационных помех и разработка пригодных для работы в полевых условиях дешевых устройств для трансляции сигналов.

Еще один прикладной аспект виброакустики насекомых – выявление скрытой зараженности насекомыми разных субстратов, в частности древесины и изделий из нее. Например, регистрация шумов и коммуникационных сигналов, издаваемых короедами, позволяет исследовать активность этих насекомых без разрушения их естественной среды обитания, оценивать зараженность дерева, а в ряде случаев без дополнительных исследований идентифицировать обитающие в нем виды (Hofstetter et al., 2019).

Однако некоторые насекомые, в особенности, на личиночной стадии не издают коммуникационных сигналов, а их видовая идентификация по шумам, сопровождающим механическую активность, требует применения достаточно сложных методов анализа колебаний или вообще невозможна. Например, для надежного выявления зараженности дерева пальмовым долгоносиком необходим анализ фрагмента записи длительностью не менее пяти минут, иначе отличить шумы, продуцируемые личинкой долгоносика, от колебаний, вызываемой деятельностью других насекомых, с необходимым уровнем достоверности невозможно (Hussein et al., 2010). Установка, включающая инфракрасный и пьезоэлектрический датчики, а также микрофон, в экспериментальных условиях легко регистрировала перемещение нескольких видов синантропных насекомых, в частности постельных клопов (Cimex lectularius Linnaeus 1758, Hemiptera, Cimicidae) и тараканов Blattella germanica (Linnaeus 1767) (Blattodea, Blattellidae), однако определить их видовую принадлежность по шумам и скорости передвижения оказалось невозможным (Mankin et al., 2010).

Наконец, по мере совершенствования и упрощения методов регистрации вибрационных сигналов становится все более доступным использование акустического анализа в систематике для разграничения криптических видов и выяснения таксономического статуса сомнительных форм видового ранга. Поскольку различия в структуре сигналов в большинстве случаев представляют собой основной, а иногда и единственный прекопуляционный репродуктивный барьер, разграничение близких форм по сигналам позволяет выявлять биологические виды, исходя из критерия их репродуктивной изоляции (Тишечкин, 2013).

Таким образом, начавшееся в конце прошлого столетия исследование вибрационной коммуникации насекомых всего за несколько десятилетий превратилось в интенсивно развивающееся обширное многоплановое направление биоакустики, значительно изменившее представления о биологии этой огромной группы. Оказалось, что подавляющее большинство насекомых, которые еще сравнительно недавно считались “глухими” и “немыми”, способно использовать вибрационные сигналы как при внутривидовых, так и при межвидовых взаимодействиях. Детальное изучение их вибрационной коммуникации представляет огромный теоретический интерес и открывает новые возможности для управления поведением видов, имеющих практическое значение.