1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Зоологический журнал
  4. T. 101, № 8, 2022

Зоологический журнал, 2022, T. 101, № 8, стр. 905-913

Некоторые различия в морфологии тимуса у неполовозрелых насекомоядных: Sorex araneus, Sorex caecutiens, Neomys fodiens, Erinaceus roumanicus

В. Я. Юрчинский a, b, *

a Смоленский государственный университет
214000 Смоленск, Россия

b Смоленский государственный медицинский университет
214019 Смоленск, Россия

* E-mail: zool72@mail.ru

Поступила в редакцию 01.06.2021
После доработки 09.11.2021
Принята к публикации 18.11.2021

Полный текст (PDF)

Аннотация

Проводили исследование тимуса четырех видов неполовозрелых насекомоядных млекопитающих, относящихся к семействам Soricidae и Erinaceidae. Представители этих семейств придерживаются противоположных стратегий выживания, различающихся интенсивностью метаболизма и активностью животного в среде обитания. Предположительно эти различия находят свое отражение в морфологических показателях тимуса. Поэтому цель работы заключалась в сравнительном изучении ключевых морфологических параметров тимуса у представителей семейств Soricidae и Erinaceidae. Применялись методы световой микроскопии. Срезы долей тимуса толщиной 5 мкм окрашивали гематоксилином и эозином, пикрофуксином по методу Ван Гизона, азур-эозином по Романовскому–Гимзе. В процессе обработки материала выявляли индекс массы и корково-мозговой индекс тимуса. Определяли площадь, занимаемую на срезе тимуса соединительной и лимфоидной тканью. На условной единице площади подсчитывали количество тимоцитов, а также количество и площадь сосудов микроциркуляторного русла как коркового, так и мозгового вещества тимуса. Рассчитывали долю митотически делящихся тимоцитов. Согласно результатам исследования, у представителей семейства землеройковые, в отличие от ежа южного, более высокими оказываются показатели индекса массы тимуса, что приводит к значительным изменениям синтопии его долей. В тимусе землеройковых, по сравнению с ежом южным, повышенными оказываются показатели корково-мозгового индекса, плотности компоновки тимоцитов на единице площади, а также количество и относительная площадь сосудов микроциркуляторного русла. Вместе с этим, у изученных видов в неполовозрелом состоянии одинаково высокими оказались показатели относительной площади лимфоидной ткани, что свидетельствует о сохранении активного функционального состояния тимуса на этой стадии жизненного цикла у всех насекомоядных. Показатели относительной площади соединительной ткани тимуса находятся в прямой зависимости от абсолютных размеров органа, что необходимо для выполнения каркасной функции. Высокие показатели митотического индекса мозгового вещества тимуса насекомоядных млекопитающих могут являться свидетельством необходимости увеличивать пул тимоцитов на самых поздних этапах дифференцировки. Выявленные закономерности свидетельствуют о зависимости морфологии тимуса от биологических характеристик представителей разных семейств насекомоядных млекопитающих, имеют определенную адаптивную ценность и заслуживают дальнейшего изучения.

Ключевые слова: сравнительная морфология, микроциркуляторное русло тимуса, корковое и мозговое вещество, плотность компоновки тимоцитов, митотический индекс тимоцитов

Насекомоядные млекопитающие являются одними из самых многочисленных представителей фауны позвоночных животных и обладают весьма высоким адаптивным и конкурентным потенциалом (Sundel et al., 2012; Eckrich et al., 2018). Различные представители отряда насекомоядные могут в значительной степени отличаться друг от друга по особенностям адаптивных стратегий, обеспечивающих поддержание постоянства внутренней среды организма (Киселев, 2017; Рутовская и др., 2019; Haigh et al., 2012; Lazaro et al., 2019; Schaeffer et al., 2020). Данные отличия вызывают неизбежные перестройки регуляторных процессов в нейроиммуноэндокринной системе и способствуют трансформациям морфологического и функционального состояния центральных органов лимфоидной системы с целью формирования адекватного по своей эффективности иммунного ответа (Кветной и др., 2005; Prendergast et al., 2002; Gennen, 2012; Andersson, Tracey, 2012; Francini, Ottaviani, 2017; Whiting et al., 2018). Детальное сравнительное морфологическое изучение тимуса различных представителей отряда насекомоядных млекопитающих дает возможность более глубоко понять изменчивость основных характеристик его морфо-функциональной организации в условиях биологической нормы. Несмотря на это, анализ доступной научной литературы показал, что сравнительно-морфологические исследования тимуса насекомоядных млекопитающих крайне редки, а имеющиеся данные не позволяют сформировать целостного представления по данному вопросу. По этой причине цель исследования заключалась в изучении особенностей строения тимуса у неполовозрелых представителей различных видов отряда насекомоядных, отличающихся специфическими характеристиками биологии.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ

Исследовали представителей различных видов насекомоядных млекопитающих, различающихся показателями ключевых характеристик биологии: размеры тела, биотоп обитания, интенсивность метаболизма (Киселев, 2017; Рутовская и др., 2019; Haigh et al., 2012; Sundel et al., 2012; Eckrich et al., 2018; Schaeffer et al., 2020). Эти показатели могут оказывать влияние на организм в целом и лимфоидную систему в частности и, соответственно, могут найти отражение в их строении (Панов, Карпенко, 2004; Юрчинский, Ерофеева, 2020; Käkelä, Hyvärinen, 1995). Исследовали морфологию тимуса у неполовозрелых представителей четырех видов насекомоядных млекопитающих: бурозубка обыкновенная (Sorex araneus Linnaeus 1758, n = 24), бурозубка средняя (S. caecutiens Laxmann 1788; n = 16), водяная кутора (Neomys fodiens Pennant 1771; n = 12), еж южный (Erinaceus roumanicus Barrett-Hamilton 1900; n = 8) Исследовали неполовозрелых животных следующих возрастов: бурозубка обыкновенная, бурозубка средняя и водяная кутора – 2–3 мес., еж южный – сеголетки 1.5–2 мес. Возраст животных определяли по общепринятым методикам (Клевезаль, 2007). Отлов животных производили на территории Смоленской обл., в естественных биотопах, отличающихся минимальной интенсивностью антропогенного пресса или его отсутствием. С целью исключить влияние на морфологию тимуса неблагоприятных стресс-факторов холодного периода года, сбор материала по всем исследованным видам проводили с начала июня до середины июля.

Эвтаназию животных осуществляли передозировкой эфирным наркозом (ЗАО “Вектон”) в соответствии с требованиями, утвержденными распоряжением Президиума АН СССР от 2 апреля 1980 N 12 000-496 и приказом Минвуза СССР от 13 сентября 1984 N 22, а также “Европейской конвенции по защите позвоночных животных, используемых для экспериментов или в иных научных целях” (г. Страсбург, 1986). Тимус, изъятый сразу после эвтаназии, взвешивали и измеряли. Доли тимуса фиксировали 10% нейтральным формалином, обезвоживали и заливали в парафин по стандартной методике. Срезы тимуса (5 мкм) получали в сагиттальной и горизонтальной плоскостях на санном микротоме НМ 430 (Thermo Shandon Limited; сер. № 31 144), окрашивали гематоксилином и эозином, пикрофуксином по методу Ван Гизона, азур-эозином по Романовскому–Гимзе (Меркулов, 1969). Съемку препаратов проводили с использованием системы визуализации Sony ToupСam 5.1 (ToupTek, Китай), установленной на микроскопе “Микромед-3 Professional” (“Микромед”, Китай). Морфометрические исследования осуществляли на цифровых изображениях препаратов тимуса с помощью лицензионной прикладной компьютерной программы обработки изображений ToupView (ToupTek, Китай). Для суждения о морфофункциональном состоянии тимуса определяли индекс массы тимуса (ИМТ) как соотношение массы органа к массе тела животного. Общую площадь гистологического препарата тимуса измеряли при увеличении окуляра ×5, объектива ×4. Измеряли площадь коркового и мозгового вещества тимуса (в мкм2) и рассчитывали корково-мозговой индекс как отношение площади коркового вещества к мозговому. Осуществляли подсчет общего количества тимоцитов в корковом и мозговом веществе тимуса на условной единице площади в 10 000 мкм2 (ок. ×10, об. ×90 под масляной иммерсией) на цифровых фотографиях. Для каждого препарата оценивали 10 полей зрения. Количество митозов в субкапсулярной зоне коры и мозговом веществе (митотический индекс) определяли на 1000 зарегистрированных клеток (ок. ×15, об. ×90 под масляной иммерсией). В процессе тотального изучения всей площади препарата (при увеличении окуляра ×7, объектива ×20) измеряли и определяли общую площадь, занимаемую на срезе сосудистым руслом, волокнистой соединительной, жировой и лимфоидной тканями (в % по отношению к площади среза). С целью изучения отличий кровоснабжения мозгового и коркового вещества тимуса на условной единице площади (0.5 мм2) подсчитывали количество и площадь сосудов (мкм2) микроциркуляторного русла. Участки среза для подсчета сосудов выбирали в случайном порядке. На каждом препарате осуществляли подсчет на десяти таких участках. При идентификации звеньев микрососудистого русла за основу взяты общепринятые классификации (Куприянов, 1969). К микрососудам отнесены артериолы, прекапиллярные артериолы, капилляры, посткапиллярные венулы (окуляр × 15, объектив × 20; × 40).

Результаты обрабатывали статистически. Значимость различий между сравниваемыми группами оценивали методами непараметрической (U-критерий Манна–Уитни и тест Краскела–Уоллиса) и параметрической статистики (t-критерий Стьюдента). Анализ распределения признаков на нормальность проводили с использованием критериев Лиллиефорса и Шапиро–Уилка, а условие равенства дисперсий выборок проверяли по критерию Левена.

РЕЗУЛЬТАТЫ

Согласно полученным результатам, насекомоядные млекопитающие, относящиеся к разным семействам, в значительной степени отличаются друг от друга по показателям формы, габаритов и синтопии долей тимуса. Так, у представителей семейства Soricidae (Fischer von Waldheim 1817), к которому относятся бурозубки и водяная кутора, доли тимуса увеличены в длину и ширину, и каждая доля имеет выраженную листовидную форму (рис. 1C). Напротив, у ежа южного (семейство Erinaceidae Fischer von Waldheim 1817) доли тимуса укорочены, утолщены и расширены в области средней трети, при этом сужаются краниально и каудально, что приводит к возникновению формы эллипса (рис. 1D). Эти различия обусловливают расхождения в показателях синтопии тимуса. У ежа южного доли тимуса располагаются исключительно в области верхнего средостения. Краниальные полюса долей доходят до уровня нижнего шейного позвонка, тогда как нижние полюса – до венечной борозды сердца и лишь незначительно затрагивают верхнюю часть его желудочков. При этом доли тимуса лежат строго в плоскости стернальной поверхности перикарда (рис. 1B). Напротив, у всех представителей семейства Soricidae, представленных в данном исследовании, доли тимуса полностью накрывают сердце, доходя своими каудальными полюсами до его верхушки, и входят в контакт с диафрагмой. Вместе с этим, благодаря существенному увеличению ширины, доли тимуса охватывают перикард в виде чехла, заходя в щелевидные пространства между медиастинальной поверхностью сердца и легких (рис. 1A). Тем самым доли тимуса у ежа южного располагаются только в верхнем средостении, тогда как у сорицид они занимают более широкую область, находясь как в верхнем, так и в нижнем средостении. В области нижнего средостения латеральные края сильно расширенных долей тимуса землероек загибаются сагиттально и, как результат, уходят в глубь средней части нижнего средостения, располагаясь между медиастинальной плеврой и перикардом. Кроме того, индекс массы тимуса у ежа южного более чем в три раза уступает соответствующим показателям тимуса землероек (табл. 1). При этом абсолютная масса долей тимуса ежа южного достигает 0.45 ± 0.06 г, что существенно выше соответствующих показателей тимуса водяной куторы (0.11 ± 0.09 г), а также бурозубок средней (0.046 ± 0.06 г) и обыкновенной (0.047 ± 0.05 г). Различия в показателях массы тимуса водяной куторы и землероек бурозубок статистически значимы (p < 0.05, U-критерий Манна–Уитни и тест Краскела–Уоллиса). Несмотря на принадлежность к одному отряду, еж южный значительно отличается от землероек-бурозубок по некоторым показателям, характеризующим тканевую структуру органа. Например, величина корково-мозгового индекса ежа уступает таковой у бурозубок более чем в полтора раза (табл. 1, рис. 2C, 2D). При этом на условной единице площади коркового вещества тимуса в 10 000 мкм2 у ежа южного всегда располагается на 200 тимоцитов меньше, чем у землероек бурозубок (табл. 1, рис. 2A, 2B). Однако между исследованными видами существенных различий в количестве тимоцитов мозгового вещества тимуса, а также митотического индекса тимоцитов коры и мозгового вещества не обнаружено (табл. 1). У всех исследованных неполовозрелых представителей насекомоядных млекопитающих процентное содержание лимфоидной ткани оказывается одинаково высоким (табл. 1).

Рис. 1.

Особенности макроморфологии тимуса насекомоядных млекопитающих: A, C – доли тимуса бурозубки обыкновенной; B, D – доли тимуса ежа южного; p – легкое, t – трахея, c – сердце, d – диафрагма, ld – правая доля тимуса, ls – левая доля тимуса. Масштаб, см: A, C – 0.5; B, D – 1.

Таблица 1.  

Основные характеристики морфологии тимуса насекомоядных млекопитающих (X ± sx)

Показатель Бурозубка обыкновенная Бурозубка средняя Водяная кутора Еж южный
Индекс массы тимуса (ИМТ) 0.65 ± 0.07d 0.63 ± 0.07d 0.61 ± 0.05d 0.18 ± 0.01a, b, c
U-тест Манна–Уитни, p < 0.05
Тест Краскела–Уоллеса, p < 0.05
Корково-мозговой индекс (КМИ) 7.13 ± 0.83d 7.03 ± 0.75d 7.32 ± 0.80d 4.36 ± 0.60a, b, c
U-тест Манна–Уитни, p < 0.05
Тест Краскела–Уоллеса, p < 0.05
Количество тимоцитов (S = 10 000 мкм2)
t-критерий Стьюдента, p < 0.05
кора   776.32 ± 63.26d   742.11 ± 58.72d   759.43 ± 55.47d 544.39 ± 46.38a, b, c
мозговое вещество 366.03 ± 31.64 343.92 ± 29.78 358.94 ± 27.49   334.68 ± 29.47
Митотический индекс (% на 1000 тимоцитов)



t-критерий Стьюдента, p ≥ 0.05
кора 3.62 ± 0.35 3.93 ± 0.33 4.15 ± 0.36 3.46 ± 0.30
мозговое вещество тимуса 3.02 ± 0.40 3.21 ± 0.35 3.11 ± 0.30 3.05 ± 0.32
Площадь (%) ткани
t-критерий Стьюдента, p ≥ 0.05
лимфоидной 97.66 ± 1.09 97.68 ± 0.43 97.32 ± 0.55       98.19 ± 0.69
волокнистой соединительной    0.38 ± 0.05d    0.33 ± 0.04d        0.47 ± 0.04b, d         1.26 ± 0.09a, b, c
Площадь сосудистого русла (%) 2.08 ± 0.14d 1.99 ± 0.10d 2.19 ± 0.12d 0.61 ± 0.04a, b, c
t-критерий Стьюдента, p ≤ 0.05
Площадь сосудов (%) микроциркуляторного русла



t-критерий Стьюдента, p ≥ 0.05
кора 0.0091 ± 0.0007d 0.0077 ± 0.0006c, d 0.0108 ± 0.0008b, d 0.0061 ± 0.0004a, b, c
мозговое вещество 0.0147 ± 0.0011b, d 0.0122 ± 0.0009c 0.0170 ± 0.0012b, d 0.0108 ± 0.0009a, c
Количество сосудов микроциркуляторного русла (S = 0.5 мм2)



t-критерий Стьюдента, p ≤ 0.05
кора 32.71 ± 2.68c, d    26.92 ± 2.19с, d   40.73 ± 4.11a, b, d 22.44 ± 3.11a, c
мозговое вещество 39.36 ± 3.01c, d 33.57 ± 3.73c 47.23 ± 3.42b, d 30.92 ± 2.18a, c

Примечания. * достоверность возрастных различий (р ≤ 0.05), достоверность различий (p ≤ 0.05) по сравнению: a – с бурозубкой обыкновенной, b – с бурозубкой средней, c – с водяной куторой, d – с ежом южным.

Рис. 2.

Особенности микроморфологии тимуса насекомоядных млекопитающих. Плотность расположения тимоцитов в коре тимуса бурозубки обыкновенной (А) и ежа южного (B). Корковое и мозговое вещество на срезе тимуса бурозубки обыкновенной (C) и ежа южного (D), m – мозговое вещество, k – корковое вещество. Масштаб 50 мкм.

Исследованные виды насекомоядных млекопитающих различаются по содержанию (%) волокнистой соединительной ткани тимуса. Так, в тимусе ежа южного доля площади этой ткани на срезе превышает соответствующие показатели тимуса землероек бурозубок в 3–4 раза. В тимусе водяной куторы статистически значимо превышено содержание волокнистой соединительной ткани только по сравнению с бурозубкой средней (табл. 1). Сопоставление относительной площади, занимаемой на срезе тимуса сосудами кровеносного русла, показало, что у представителей семейства землеройковые кровеносное русло тимуса развито одинаково хорошо и показатели его относительной площади в 3–3.5 раза превышают соответствующие значения в тимусе ежа южного (табл. 1).

Особое значение для функциональной активности тимуса имеет развитие микроциркуляторного русла, относительная площадь которого повышена у всех представителей семейства землеройковые и превосходит (в 1.3–1.8 раза) показатели тимуса ежа южного как в корковом, так и в мозговом веществе тимуса (табл. 1). Среди представителей землеройковых наиболее развитым микроциркуляторным руслом коркового и мозгового вещества тимуса обладает водяная кутора, показатели которой статистически значимо превышают соответствующие значения микроциркуляторного русла в тимусе средней и обыкновенной бурозубок (табл. 1). Также еж южный уступает представителям семейства землеройковые по показателям количества сосудов микроциркуляторного русла как коры, так и мозгового вещества тимуса, что статистически значимо при сравнении этого вида с водяной куторой и бурозубкой обыкновенной. В свою очередь максимальные значения этих показателей выявлены у водяной куторы. Например, водяная кутора по количеству микроциркуляторных сосудов коркового и мозгового вещества тимуса превосходит бурозубку среднюю и ежа южного в 1.5–2 раза (табл. 1).

ОБСУЖДЕНИЕ

Анализ процентного соотношения различных тканей в структуре тимуса изученных нами неполовозрелых насекомоядных млекопитающих показал, что лимфоидная ткань занимает максимальную площадь на среде органа. Это свидетельствует о сохранении высокой активности тимуса у всех животных в рамках данного возрастного периода, независимо от систематической принадлежности и особенностей биологии (Сапин, Этинген, 1996; Pearse, 2006). Относительная площадь соединительной ткани в тимусе ежа южного значительно выше, чем в тимусе землероек. Масса тимуса ежа в несколько раз превышает массу тимуса землероек, что требует усиленного развития соединительнотканного каркаса. Корреляционная зависимость между массой тимуса и количеством соединительной ткани в нем показана на примере различных представителей типа хордовые (Юрчинский, Ерофеева, 2020). По этой же причине количество волокнистой соединительной ткани в тимусе у водяной куторы выше, чем у наземных видов бурозубок.

Необходимым условием для выживания любого организма является иммунный гомеостаз, поддержание которого у каждой группы животных осуществляется с учетом различающихся адаптивных стратегий (McDade, 2003; Long, Nathakumar, 2004; Andersson, Tracey, 2012). Не стали исключением из этого правила и насекомоядные млекопитающие, что находит свое отражение в морфологии тимуса как одного из центральных органов лимфоидной системы.

Наиболее существенные различия в характере биологии имеются между представителями разных семейств насекомоядных млекопитающих, изученных нами. В частности, выживание представителей семейства Soricidae осуществляется на основе активизации двигательной активности и возрастания скорости метаболизма (Киселев, 2017; Рутовская и др., 2019; Haigh et al., 2012; Lazaro et al., 2019; Schaeffer et al., 2020). Напротив, представители семейства Erinaceidae пошли по пути экономии расходов энергии, в основе которой лежат формирование защитных образований и снижение подвижности (Чернова, 2005). Данные различия могут оказывать влияние на процессы лимфопоэза в красном костном мозге и темпы поступления костномозговых предшественников в корковую зону тимуса, которые обладают повышенной чувствительностью к различного рода факторам внешней и внутренней среды (Bhandoola et al., 2007; Mori et al., 2007; Dudakov et al., 2010). Эти факты подтверждаются экспериментальными данными других авторов, доказывающими, что формирование иммунокомпетентности является энергетически дорогостоящим процессом, и необходимые для его обеспечения энергоресурсы появляются вследствие их адаптивного перераспределения по принципу trade off в ущерб другим жизненным функциям (Long, Nanthakumar, 2004; Abrams, Miller, 2011; Wang et al., 2019). По этим причинам энергетически более экономная, по сравнению с бурозубками, адаптивная стратегия ежа южного позволяет поддерживать иммунные барьеры в оптимальном состоянии в условиях существенного снижения притока предшественников Т-лимфоцитов в корковую зону тимуса, что является следствием замедления темпов образования клеток лимфоидного ряда в красном костном мозге. В дальнейшем это вызывает появление каскада морфологических отличий в тимусе ежа в сравнении с бурозубками. В тимусе ежа южного снижен показатель индекса массы органа, уменьшены плотность компоновки лимфоцитов в коре и показатель ее относительной площади, о чем свидетельствует снижение величины корково-мозгового индекса. Все это указывает на способность его организма поддерживать иммунный статус в условиях сниженного количества лимфоидных клеток, поступающих в тимус и сосредоточенных в нем.

Не вызывает сомнений факт тесной взаимозависимости морфологических параметров кровеносной системы и характеристик биологических процессов в тканях и органах (Galagudza et al., 2016; Meyer, 2018). В частности, выявлена прямая зависимость между развитием микроциркуляторного русла и интенсивностью пролиферации клеток в тканях лимфоидных органов (Balu, 1977). Обнаруженное нами увеличение показателей различных параметров кровеносного русла в тимусе землероек по сравнению с ежом южным свидетельствует о более высокой функциональной активности этого органа. Можно предположить, что повышенная двигательная активность представителей семейства Soricidae обусловливает увеличение вероятности встречи с патогенами, что требует адаптивного усиления иммунных барьеров. Вместе с тем более высокий уровень обмена этих животных предопределяет способность осуществлять более значительные инвестиции в иммунную систему по сравнению с аналогичными возможностями организма ежа южного, следствием чего является функциональная активизация лимфоидной системы в целом и тимуса в частности.

Ряд исследований свидетельствует о существовании биологических различий между представителями рода Sorex и рода Neomys, связанных с адаптацией к условиям либо наземного, либо околоводного образа жизни. В частности, выявлено, что в сравнении с бурозубками наземной фауны, водяная кутора, обитая в зоне опушечного эффекта, имеет контакт с более широким спектром видов паразитофауны, которая неизбежно оказывает дополнительное давление на иммунную систему (Панов, Карпенко, 2004). Согласно экспериментальным данным, различия в спектре кормов вызывают различия в обмене веществ наземных и околоводных бурозубок (Käkelä, Hyvärinen, 1995). У водяной куторы, в сравнении с наземными бурозубками, выработаны физиологические механизмы, обеспечивающие появление нейротоксинов в слюне (Kowalski et al., 2017). Как показывают результаты нашего исследования, значительные отличия биологии, возникающие в условиях околоводной среды, также находят свое отражение в морфологии тимуса. Околоводный образ жизни, в первую очередь, оказывает влияние на параметры сосудов микроциркуляторного русла тимуса водяной куторы, увеличивая их количество и относительную площадь, как в корковом, так и в мозговом веществе тимуса.

В корковом веществе тимуса наблюдаются весьма высокие темпы процессов созревания и пролиферации предшественников тимоцитов (Le Campionet al., 2000). На самых поздних этапах дифференцировки в мозговом веществе тимуса сконцентрированы single positive тимоциты, прошедшие процессы отрицательной селекции (Chen, 2004; Luc et al., 2007). Повышенные показатели митотического индекса тимоцитов мозгового вещества тимуса насекомоядных млекопитающих свидетельствуют об активных процессах отрицательной селекции в мозговом веществе тимуса и увеличении пула толерантных наивных тимоцитов путем их митотического деления (Le Campion et al., 2000; Chen, 2004; Klein et al., 2009).

Таким образом, на примере насекомоядных млекопитающих показано влияние биологических особенностей видов на некоторые процессы, протекающие в рамках лимфоидной системы, что отражается на морфологии тимуса. В частности выявлено, что ускорение метаболизма, возникающее вследствие активизации жизнедеятельности у землеройковых, сопряжено с усилением процессов образования, транспорта и пролиферации предшественников тимоцитов. По этой причине увеличиваются показатели ряда ключевых морфологических характеристик тимуса, таких как индекс массы, корково-мозговой и митотический индексы. Возрастает плотность компоновки тимоцитов в корковом веществе органа, а также становятся выше показатели микроциркуляторного русла. Иная стратегия, имеющая место у ежа южного, напротив, связана с более экономным расходованием энергии и сопровождается диаметрально противоположными изменениями вышеперечисленных морфологических характеристик тимуса. Иными словами, изменчивость морфологических характеристик тимуса указывает на то, что данный орган активно задействован в процессах поддержания иммунного гомеостаза посредством адаптивного изменения количества иммунокомпетентных Т-лимфоцитов, поступающих в кровеносное русло (Kondo et al., 2019).

Исследованные виды насекомоядных млекопитающих не различались по относительному количеству лимфоидной ткани в тимусе, однако для всех этих видов была характерна зависимость количественных характеристик волокнистой соединительной ткани от размеров тимуса.

Выявленные закономерности имеют определенную адаптивную ценность и заслуживают дальнейшего изучения.

Список литературы

  1. Кветной И.М., Ярилин А.А., Полякова В.О., Князькин И.В., 2005. Нейроиммуноэндокринология тимуса. СПб.: ДЕАН. 160 с.

  2. Киселев С.В., 2017. Физиологический ответ равнозубой бурозубки (Sorex isodon) на голодание и возобновление питания // Журнал эволюционной биохимии и физиологии. Т. 53. № 4. С. 288–294.

  3. Клевезаль Г.А., 2007. Принципы и методы определения возраста млекопитающих. М.: Товарищество научных изданий КМК. 282 с.

  4. Куприянов В.В., 1969. Пути микроциркуляции. Кишинев: Картя Молдовенскэ. 260 с.

  5. Меркулов Г.А., 1969. Курс патологической техники. М.: Медицина. 424 с.

  6. Панов В.В., Карпенко С.В., 2004. Динамика популяции куторы обыкновенной – Neomus fodiens (Mammalia: Soricidae) и ее гельминтофауны в Северной Барбаре // Паразитология. Т. 38. № 5. С. 448–456.

  7. Рутовская М.В., Диатроптов М.Е., Кузнецова Е.В., Ануфриев А.И., Феоктистова Н.Ю., Суров А.В., 2019. Динамика температуры тела белогрудого ежа (Erinaceus roumanicus) во время зимней спячки // Зоологический журнал. Т. 98. № 5. С. 556–566.

  8. Сапин М.Р., Этинген Л.Е., 1996. Иммунная система человека. М.: Медицина. 304 с.

  9. Чернова О.Ф., 2005. Происхождение и эволюция волосяного покрова // Эволюционные факторы формирования разнообразия животного мира. Отв. ред. Воробьева Э.И., Стриганова Б.Р. М.: Товарищество научных изданий КМК. С. 135–149.

  10. Юрчинский В.Я., Ерофеева Л.М., 2020. Сравнительная характеристика возрастных изменений лимфоидного и волокнистого соединительнотканного компонента тимуса позвоночных животных (Chordata: Vertebrata) // Журнал общей биологии. Т. 81. № 1. С. 20–30.

  11. Abrams E.T., Miller E.M., 2011. The roles of the immune system in women’s reproduction: evolutionary constraints and life history trade-offs // American Journal of Physical Anthropology. V. 146 Suppl 53. P. 134–154. PMID: https://doi.org/10.1002/ajpa.2162122101690

  12. Andersson U., Tracey K.J., 2012. Reflex Principles of Immunological Homeostasis // Annual Review of Immunology. V. 30. № 1. P. 313–335.

  13. Bhandoola A, von Boehmer H., Petrie H.T., Zúñiga-Pflücker J.C., 2007. Commitment and developmental potential of extrathymic and intrathymic T cell precursors: plenty to choose from // Immunity. V. 26. № 6. P. 678–689.

  14. Balu J.N., 1977. A comparative study of the microcirculation in the guinea-pig thymus, lymph nodes and Peyer’s patches // Clinical and Experimental Immunology. V. 27. № 2. P. 340–347. PMID: 849659; PMCID: PMC1540799.

  15. Chen W., 2004. The late stage of T cell development within mouse thymus // Cellular and Molecular Immunology. V. 1. № 1. P. 3–11.

  16. Dudakov J.A., Khong D.M., Boyd R.L., Chidgey A.P., 2010. Feeding the fire: the role of defective bone marrow function in exacerbating thymic involution // Trends in Immunology. V. 31. № 5. P. 191–198.

  17. Eckrich C.A., Flaherty E.A., Ben-David M., 2018. Functional and numerical responses of shrews to competition vary with mouse density // PLOS One. V. 13. № 1. P. 1–21.

  18. Francini A., Ottaviani E., 2017. Thymus: Conservation in evolution // General and Comparative Endocrinology. V. 246. № 15. P. 46–50.

  19. Galagudza M.M., Sonin D.L., Vlasov T.D., Kurapeev D.I., Shlyakhto E.V., 2016. Remote vs. local ischaemic preconditioning in the rat heart: infarct limitation, suppression of ischaemic arrhythmia and the role of reactive oxygen species // International Journal of Clinical and Experimental Pathology. V. 97. № 1. P. 66–74.

  20. Gennen V., 2012. The appearance of the thymus and the integrated evolution of adaptive immune and neuroendocrine systems // Acta Clinica Belgica. V. 67. № 3. P. 209–213.

  21. Haigh A., O’Riordan R., Butler F., 2012. Nesting behavior and seasonal body mass changes in a rural Irish population of the Western hedgehog (Erinaceus europaeus) // Acta Theriologica. V. 57. № 4. P. 321–331.

  22. Käkelä R., Hyvärinen H., 1995. Fatty acids in the triglycerides and phospholipids of the common shrew (Sorex araneus) and the water shrew (Neomys fodiens) // Biochemistry and Physiology Part B: Biochemistry and Molecular Biology. V. 112. № 1. P. 71–81.

  23. Klein L., Hinterberger M., Wirnsberger G., Kyewski B., 2009. Antigen presentation in the thymus for positive selection and central tolerance induction // Nature Reviews Immunology. V. 9. № 12. P. 33–44. PMID: 19935803https://doi.org/10.1038/nri2669

  24. Kondo K., Ohigashi I., Takahama Y., 2019. Thymus machinery for T-cell selection. Int Immunol. V. 31. № 3. P. 119–125. PMID: 30476234; PMCID: PMC6400048.https://doi.org/10.1093/intimm/dxy081

  25. Kowalski K., Marciniak P, Rosiński G, Rychlik L., 2017. Evaluation of the physiological activity of venom from the Eurasian water shrew Neomys fodiens // Frontiers in Zoology. V. 14. P. 46. [Электронный ресурс]. Режим доступа: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/ PMC5622582 Дата обновления: 30.09.2017. https://doi.org/10.1186/s12983-017-0230-0

  26. Lazaro J., Hertel M., Muturi M., Dechmann D.K., 2019. Seasonal reversible size changes in the braincase and mass of common shrews are flexibly modified by environmental conditions // Scientific Reports. 9. Article number: 2489. [Электронный ресурс]. Режим доступа: https://www.nature.com/articles/s41598-019-38884-1 Дата обновления: 21.03 2019. https://doi.org/10.1038/s41598-019-38884-1

  27. Long K.Z., Nanthakumar N., 2004. Energetic and nutritional regulation of the adaptive immune response and trade-offs in ecological immunology // American Journal of Human Biology. V. 16. P. 499–507.

  28. Le Campion A., Vasseur F., Pénit C., 2000. Regulation and kinetics of premigrant thymocyte expansion // European Journal of Immunology. V. 30. № 3. P. 738–746. PMID: 10741388https://doi.org/10.1002/1521-4141(200003)30:3<738:: AID-IMMU738>3.0.CO;2-Y

  29. Luc S., Buza-Vidas N., Jacobsen S.E.W., 2007. Biological and molecular evidence for existence of lymphoid-primed multipotent progenitors // Ann. N. Y. Acad. Sci. V. 1106. P. 89–94.

  30. McDade T.W., 2003. Life History Theory and the Immune System: Steps Toward a Human Ecological Immunology // American Journal of Physical Anthropology. Suppl 37. P. 100–125.

  31. Meyer P.A.R., 2018. Re-orchestration of blood flow by micro-circulations // Eye (Lond). V. 32. № 2. P. 222–229. [Электронный ресурс]. Режим доступа: https:// www.nature.com/articles/eye2017315 Дата обновления: 19.01.2018https://doi.org/10.1038/eye.2017.315

  32. Mori K., Itoi M., Tsukamoto N., Kubo H., Amagai T., 2007. The perivascular space as a path of hematopoietic progenitor cells and mature T cells between the blood circulation and thymic parenchyma // International Immunology. V. 19. № 6. P. 745–753.

  33. Pearse G., 2006. Normal Structure, Function and Histology of the Thymus // Toxicologic Pathology. V. 34. № 5. P. 504–514.

  34. Prendergast B.J., Freeman D.A., Zucker I., Nelson R.J., 2002. Periodic arousal from hibernation is necessary for initiation of immune responses in ground squirrels // The American Journal of Physiology – Regulatory, Integrative and Comparative Physiology. V. 282. P. 1054–1062.

  35. Sundel J., Church C., Ovaskainen O., 2012. Spatio-temporal patterns of habitat use in voles and shrews modified by density, season and predators // Journal of Animal Ecology. V. 81. № 4. P. 747–755.

  36. Schaeffer P.J., O’Mara M.T., Breiholz J., Keicher L., Lázaro J., et al., 2020. Metabolic rate in common shrews is unaffected by temperature, leading to lower energetic costs through seasonal size reduction // Royal Society Open Science. V. 7. № 4: 191989. [Электронный ресурс]. Режим доступа: https://royalsocietypublishing.org/ doi/pdf/https://doi.org/10.1098/rsos.191989 Дата обновления: 08.05.2020. 10.1098/rsos.191989

  37. Wang A.Z., Husak J.F., Lovern M., 2019. Leptin ameliorates the immunity, but not reproduction, trade-off with endurance in lizards // Journal of Comparative Physiology B. V. 189. № 2. P. 261–269. Epub 2019 Jan 21. PMID: 30666396https://doi.org/10.1007/s00360-019-01202-2

  38. Whiting J.R., Magalhaes I.S., R Singkam A.R., Robertson S., D’Agostino D., et al., 2018. A genetics-based approach confirms immune associations with life history across multiple populations of an aquatic vertebrate (Gasterosteus aculeatus) // Molecular Ecology. V. 27. № 15. P. 3174–3191. https://doi.org/10.1111/mec.14772

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Зоологический журнал

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал