1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Биоорганическая химия
  4. T. 49, № 6, 2023

Биоорганическая химия, 2023, T. 49, № 6, стр. 555-574

Механизмы адаптации бактерий к стрессовым условиям посредством малых некодирующих РНК

А. С. Карпов 1, Д. А. Елкина 2, Т. С. Орецкая 2, *, Е. А. Кубарева 2

1 Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова, химический факультет
119991 Москва, Ленинские горы, 1, Россия

2 Научно-исследовательский институт физико-химической биологии им. А.Н. Белозерского, Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова
119991 Москва, Ленинские горы, 1, Россия

* E-mail: oretskaya@belozersky.msu.ru

Поступила в редакцию 02.02.2023
После доработки 16.02.2023
Принята к публикации 17.02.2023

Аннотация

В большей части генома бактерий закодированы те или иные белковые молекулы, однако с развитием транскриптомных технологий было обнаружено множество генов, на которых транскрибируются РНК, не транслирующиеся в белки. Такие РНК называют некодирующими (нкРНК). Исследование свойств нкРНК показывает, что данные молекулы часто выступают в качестве регуляторов в различных клеточных процессах: поддержании гомеостаза клеточной стенки, защите от патогенов, вирулентности и т.д. Особое место среди них занимают так называемые малые нкРНК длиной ~50–300 нт. В большинстве случаев они образуют дуплексы с мРНК определенных генов, что влияет на экспрессию последних, однако некоторые нкРНК способны напрямую связываться с белком-мишенью. Подобные механизмы действия малых нкРНК дают им некоторые преимущества при регулировании различных клеточных процессов по сравнению с регуляторными молекулами белковой природы. Так, например, при ответе на внешний или внутренний сигнал посредством малых нкРНК клетке потребуется потратить меньше времени и ресурсов за счет отсутствия этапа трансляции. Более того, некоторые нкРНК обладают не полной комплементарностью к своим РНК-мишеням, что делает регуляцию более гибкой, т.к. это позволяет нкРНК участвовать в ответе одновременно на различные клеточные сигналы. В представленном обзоре рассмотрены общие механизмы, по которым различные малые нкРНК позволяют бактериям адаптироваться к тем или иным стрессовым условиям, а также конкретные примеры их действия в различных прокариотических организмах.

Ключевые слова: бактериальные малые некодирующие РНК, антисмысловые нкРНК, модифицирующие нкРНК, стрессовые условия, регуляция экспрессии генов

Список литературы

  1. Crick F.H.C. // Mol. Biol. 1956. V. 12. P. 138–163.

  2. Wassarman K.M. // Trends Microbiol. 1999. V. 7. P. 37–45. https://doi.org/10.1016/S0966-842X(98)01379-1

  3. Keiler K.C., Waller P.R.H., Sauer R.T. // Science. 1996. V. 271. P. 990–993. https://doi.org/10.1126/science.271.5251.990

  4. Zhang A., Altuvia S., Tiwari A., Argaman L., Hengge-Aronis R., Storz G. // EMBO J. 1998. V. 17. P. 6061–6068. https://doi.org/10.1093/emboj/17.20.6061

  5. Guerrier-Takada C., Gardiner K., Marsh T., Pace N., Altman S. // Cell. 1983. V. 35. P. 849–857. https://doi.org/10.1016/0092-8674(83)90117-4

  6. Hoe C.H., Raabe C.A., Rozhdestvensky T.S., Tang T.H. // Int. J. Med. Microbiol. 2013. V. 303. P. 217–229. https://doi.org/10.1016/j.ijmm.2013.04.002

  7. Ажикина Т.Л., Игнатов Д.В., Салина Е.Г., Фурсов М.В., Капрельянц А.С. // Усп. биол. химии. 2015. Т. 55. С. 3–32. [Azhikina T.L., Ignatov D.V., Salina E.G., Fursov M.V., Kaprelyants A.S. // Biochemistry (Moscow). 2015. V. 80. P. 1633–1646.] https://doi.org/10.1134/S0006297915130015

  8. Beltran M., García de Herreros A. // Transcription. 2016. V. 7. P. 39–43. https://doi.org/10.1080/21541264.2016.1148804

  9. Crampton N., Bonass W.A., Kirkham J., Rivetti C., Thomson N.H. // Nucleic Acids Res. 2006. V. 34. P. 5416–5425. https://doi.org/10.1093/nar/gkl668

  10. Hao N., Crooks M.T., Palmer A.C., Dodd I.B., Shearwin K.E. // FEBS Lett. 2019. V. 593. P. 903–917. https://doi.org/10.1002/1873-3468.13365

  11. Callen B.P., Shearwin K.E., Egan J.B. // Mol. Cell. 2004. V. 14. P. 647–656. https://doi.org/10.1016/j.molcel.2004.05.010

  12. Sneppen K., Dodd I.B., Shearwin K.E., Palmer A.C., Schubert R.A., Callen B.P., Egan J.B. // J. Mol. Biol. 2005. V. 346. P. 399–409. https://doi.org/10.1016/j.jmb.2004.11.075

  13. Stork M., Di Lorenzo M., Welch T.J., Crosa J.H. // J. Bacteriol. 2007. V. 189. P. 3479–3488. https://doi.org/10.1128/JB.00619-06

  14. Brennan C.A., Dombroski A.J., Platt T. // Cell. 1987. V. 48. P. 945–952. https://doi.org/10.1016/0092-8674(87)90703-3

  15. Cheng Y., Zhang T., Wang L., Chen W. // Appl. Environ. Microbiol. 2020. V. 86. P. e00517-20. https://doi.org/10.1128/AEM.00517-20

  16. Kawano M., Aravind L., Storz G. // Mol. Microbiol. 2007. V. 64. P. 738–754. https://doi.org/10.1111/j.1365-2958.2007.05688.x

  17. Asano K., Niimi T., Yokoyama S., Mizobuchi K. // J. Biol. Chem. 1998. V. 273. P. 11826–11838. https://doi.org/10.1074/jbc.273.19.11826

  18. Brantl S. // Plasmid. 2015. V. 78. P. 4–16. https://doi.org/10.1016/j.plasmid.2014.07.004

  19. Mark Glover J.N., Chaulk S.G., Edwards R.A., Arthur D., Lu J., Frost L.S. // Plasmid. 2015. V. 78. P. 79–87. https://doi.org/10.1016/j.plasmid.2014.07.003

  20. Ross J.A., Ellis M.J., Hossain S., Haniford D.B. // RNA. 2013. V. 19. P. 670–684. https://doi.org/10.1261/rna.037747.112

  21. Davis E., Chen J., Leon K., Darst S.A., Campbell E.A. // Nucleic Acids Res. 2015. V. 43. P. 433–445. https://doi.org/10.1093/nar/gku1231

  22. Rammohan J., Ruiz Manzano A., Garner A.L., Stallings C.L., Galburt E.A. // Nucleic Acids Res. 2015. V. 43. P. 3272–3285. https://doi.org/10.1093/nar/gkv078

  23. Stallings C.L., Stephanou N.C., Chu L., Hochschild A., Nickels B.E., Glickman M.S. // Cell. 2009. V. 138. P. 146–159. https://doi.org/10.1016/j.cell.2009.04.041

  24. Srivastava D.B., Leon K., Osmundson J., Garner A.L., Weiss L.A., Westblade L.F., Glickman M.S., Landick R., Darst S.A., Stallings C.L., Campbell E.A. // Proc. Natl. Acad. Sci. 2013. V. 110. P. 12619–12624. https://doi.org/10.1073/pnas.1308270110

  25. Li X., Chen F., Liu X., Xiao J., Andongma B.T., Tang Q., Cao X., Chou S.H., Galperin M.Y., He J. // eLife. 2022. V. 11. P. e73347. https://doi.org/10.7554/eLife.73347

  26. Acuña L.G., Barros M.J., Nuñez P., Peñaloza D., Montt F., Pedraza D., Crossley K., Gil F., Fuentes J.A., Calderón I.L. // Biochem. Biophys. Res. Commun. 2020. V. 526. P. 706–712. https://doi.org/10.1016/j.bbrc.2020.03.131

  27. Padalon-Brauch G., Hershberg R., Elgrably-Weiss M., Baruch K., Rosenshine I., Margalit H., Altuvia S. // Nucleic Acids Res. 2008. V. 36. P. 1913–1927. https://doi.org/10.1093/nar/gkn050

  28. Schild S., Tamayo R., Nelson E.J., Qadri F., Calderwood S.B., Camilli A. // Cell Host Microbe. 2007. V. 2. P. 264–277. https://doi.org/10.1016/j.chom.2007.09.004

  29. World Health Organization // Wkly. Epidemiol. Rec. 2021. V. 96. P. 445–460.

  30. Chang H., Replogle J.M., Vather N., Tsao-Wu M., Mistry R., Liu J.M. // RNA Biol. 2015. V. 12. P. 136–148. https://doi.org/10.1080/15476286.2015.1017203

  31. Han K., Kim K.S., Bak G., Park H., Lee Y. // Nucleic Acids Res. 2010. V. 38. P. 5851–5866. https://doi.org/10.1093/nar/gkq292

  32. Maki K., Morita T., Otaka H., Aiba H. // Mol. Microbiol. 2010. V. 76. P. 782–792. https://doi.org/10.1111/j.1365-2958.2010.07141.x

  33. Zhang M.G., Liu J.M. // J. Bacteriol. 2019. V. 201. https://doi.org/10.1128/JB.00178-19

  34. Otaka H., Ishikawa H., Morita T., Aiba H. // Proc. Natl. Acad. Sci. 2011. V. 108. P. 13059–13064. https://doi.org/10.1073/pnas.1107050108

  35. Franze de Fernandez M.T., Eoyang L., August J.T. // Nature. 1968. V. 219. P. 588–590. https://doi.org/10.1038/219588a0

  36. Schumacher M.A., Pearson R.F., Møller T., Valentin-Hansen P., Brennan R.G. // EMBO J. 2002. V. 21. P. 3546–3556. https://doi.org/10.1093/emboj/cdf322

  37. Santiago-Frangos A., Woodson S.A. // WIREs RNA. 2018. V. 9. P. e1475. https://doi.org/10.1002/wrna.1475

  38. Schu D.J., Zhang A., Gottesman S., Storz G. // EMBO J. 2015. V. 34. P. 2557–2573. https://doi.org/10.15252/embj.201591569

  39. Zhou L., Hang J., Zhou Y., Wan R., Lu G., Yin P., Yan C., Shi Y. // Nature. 2014. V. 506. P. 116–120. https://doi.org/10.1038/nature12803

  40. De Lay N., Gottesman S. // Mol. Microbiol. 2012. V. 86. P. 524–538. https://doi.org/10.1111/j.1365-2958.2012.08209.x

  41. Nielsen J.S., Larsen M.H., Lillebæk E.M.S., Bergholz T.M., Christiansen M.H.G., Boor K.J., Wiedmann M., Kallipolitis B.H. // PLoS One. 2011. V. 6. P. e19019. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0019019

  42. Andreassen P.R., Pettersen J.S., Szczerba M., Valentin-Hansen P., Møller-Jensen J., Jørgensen M.G. // Nucleic Acids Res. 2018. V. 46. P. 6746–6760. https://doi.org/10.1093/nar/gky479

  43. Massé E., Vanderpool C.K., Gottesman S. // J. Bacteriol. 2005. V. 187. P. 6962–6971. https://doi.org/10.1128/JB.187.20.6962-6971.2005

  44. Pulvermacher S.C., Stauffer L.T., Stauffer G.V. // Microbiology. 2009. V. 155. P. 106–114. https://doi.org/10.1099/mic.0.023598-0

  45. Durand S., Storz G. // Mol. Microbiol. 2010. V. 75. P. 1215–1231. https://doi.org/10.1111/j.1365-2958.2010.07044.x

  46. Argaman L., Altuvia S. // J. Mol. Biol. 2000. V. 300. P. 1101–1112. https://doi.org/10.1006/jmbi.2000.3942

  47. Flemming H.C., Wingender J. // Nat. Rev. Microbiol. 2010. V. 8. P. 623–633. https://doi.org/10.1038/nrmicro2415

  48. White A.P., Gibson D.L., Collinson S.K., Banser P.A., Kay W.W. // J. Bacteriol. 2003. V. 185. P. 5398–5407. https://doi.org/10.1128/JB.185.18.5398-5407.2003

  49. Ogasawara H., Yamada K., Kori A., Yamamoto K., Ishihama A. // Microbiology. 2010. V. 156. P. 2470–2483. https://doi.org/10.1099/mic.0.039131-0

  50. Ferrières L., Clarke D.J. // Mol. Microbiol. 2003. V. 50. P. 1665–1682. https://doi.org/10.1046/j.1365-2958.2003.03815.x

  51. Holmqvist E., Reimegård J., Sterk M., Grantcharova N., Römling U., Wagner E.G.H. // EMBO J. 2010. V. 29. P. 1840–1850. https://doi.org/10.1038/emboj.2010.73

  52. Jørgensen M.G., Nielsen J.S., Boysen A., Franch T., Møller-Jensen J., Valentin-Hansen P. // Mol. Microbiol. 2012. V. 84. P. 36–50. https://doi.org/10.1111/j.1365-2958.2012.07976.x

  53. Bordeau V., Felden B. // Nucleic Acids Res. 2014. V. 42. P. 4682–4696. https://doi.org/10.1093/nar/gku098

  54. Carpousis A. // Annu. Rev. Microbiol. 2007. V. 61. P. 71–87. https://doi.org/10.1146/annurev.micro.61.080706.093440

  55. Cassat J.E., Skaar E.P. // Cell Host Microbe. 2013. V. 13. P. 509–519. https://doi.org/10.1016/j.chom.2013.04.010

  56. Chiabrando D., Vinchi F., Fiorito V., Mercurio S., Tolosano E. // Front. Pharmacol. 2014. V. 5. P. 61. https://doi.org/10.3389/fphar.2014.00061

  57. Duong T., Park K., Kim T., Kang S.W., Hahn M.J., Hwang H.Y., Jang I., Oh H.B., Kim K.K. // Acta Crystallogr. D Biol. Crystallogr. 2014. V. 70. P. 1498–1498. https://doi.org/10.1107/S1399004714007391

  58. Choby J.E., Skaar E.P. // J. Mol. Biol. 2016. V. 428. P. 3408–3428. https://doi.org/10.1016/j.jmb.2016.03.018

  59. Dos Santos P.T., Menendez-Gil P., Sabharwal D., Christensen J.H., Brunhede M.Z., Lillebæk E.M.S., Kallipolitis B.H. // Front. Microbiol. 2018. V. 9. P. 599. https://doi.org/10.3389/fmicb.2018.00599

  60. Brunhede M.Z., Santos P.T.D., Gal L., Garmyn D., Kallipolitis B.H., Piveteau P. // FEMS Microbiol. Lett. 2020. V. 367. P. fnaa188. https://doi.org/10.1093/femsle/fnaa188

  61. Aslan H., Petersen M.E., De Berardinis A., Zacho Brunhede M., Khan N., Vergara A., Kallipolitis B., Meyer R.L. // Front. Microbiol. 2021. V. 12. P. 618174. https://doi.org/10.3389/fmicb.2021.618174

  62. Sievers S., Lund A., Menendez-Gil P., Nielsen A., Storm Mollerup M., Lambert Nielsen S., Buch Larsson P., Borch-Jensen J., Johansson J., Kallipolitis B.H. // RNA Biol. 2015. V. 12. P. 985–997. https://doi.org/10.1080/15476286.2015.1071011

  63. Hancock R.E.W., Chapple D.S. // Antimicrob. Agents Chemother. 1999. V. 43. P. 1317–1323. https://doi.org/10.1128/AAC.43.6.1317

  64. Khan Z., Kim S.G., Jeon Y.H., Khan H.U., Son S.H., Kim Y.H. // Bioresour. Technol. 2008. V. 99. P. 3016–3023. https://doi.org/10.1016/j.biortech.2007.06.031

  65. Zhang L., Dhillon P., Yan H., Farmer S., Hancock R.E.W. // Antimicrob. Agents Chemother. 2000. V. 44. P. 3317–3321. https://doi.org/10.1128/AAC.44.12.3317-3321.2000

  66. Moon K., Gottesman S. // Mol. Microbiol. 2009. V. 74. P. 1314–1330. https://doi.org/10.1111/j.1365-2958.2009.06944.x

  67. Véscovi E.G., Soncini F.C., Groisman E.A. // Cell. 1996. V. 84. P. 165–174. https://doi.org/10.1016/S0092-8674(00)81003-X

  68. Acuña L.G., Barros M.J., Peñaloza D., Rodas P.I., Paredes-Sabja D., Fuentes J.A., Gil F., Calderón I.L. // Microbiology. 2016. V. 162. P. 1996–2004. https://doi.org/10.1099/mic.0.000365

  69. Grigorov A., Bychenko O., Salina E.G., Skvortsova Y., Mazurova A., Skvortsov T., Kaprelyants A., Azhikina T. // Int. J. Mol. Sci. 2021. V. 22. P. 11536. https://doi.org/10.3390/ijms222111536

  70. Houghton J., Rodgers A., Rose G., D’Halluin A., Kipkorir T., Barker D., Waddell S.J., Arnvig K.B. // Microbiol. Spectr. 2021. V. 9. P. e01095-21. https://doi.org/10.1128/Spectrum.01095-21

  71. Острик А.А., Салина Е.Г., Скворцова Ю.В., Григоров А.С., Быченко О.С., Капрельянц А.С., Ажикина Т.Л. // Прикладная биохимия и микробиология. 2020. Т. 56. С. 336–341. [Ostrik A.A., Salina E.G., Kaprelyants A.S., Skvortsova Y.V., Grigorov A.S., Bychenko O.S., Azhikina T.L. // Appl. Biochem. Microbiol. 2020. V. 56. P. 381–386.] https://doi.org/10.31857/S0555109920040121

  72. Острик А.А., Ажикина Т.Л., Салина Е.Г. // Усп. биол. химии. 2021. Т. 61. С. 229–262. [Ostrik A.A., Azhikina T.L., Salina E.G. // Biochemistry (Moscow). 2021. V. 86. Suppl. Iss. 1. P. S109–S119.] https://doi.org/10.1134/S000629792114008X

  73. Göpel Y., Papenfort K., Reichenbach B., Vogel J., Görke B. // Genes Dev. 2013. V. 27. P. 552–564. https://doi.org/10.1101/gad.210112.112

  74. Khan M.A., Durica-Mitic S., Göpel Y., Heermann R., Görke B. // EMBO J. 2020. V. 39. P. e103848. https://doi.org/10.15252/embj.2019103848

  75. Urban J.H., Vogel J. // PLoS Biol. 2008. V. 6. P. e64. https://doi.org/10.1371/journal.pbio.0060064

  76. Göpel Y., Görke B. // PLoS Genet. 2018. V. 14. P. e1007547. https://doi.org/10.1371/journal.pgen.1007547

  77. DebRoy S., Gebbie M., Ramesh A., Goodson J.R., Cruz M.R., van Hoof A., Winkler W.C., Garsin D.A. // Science. 2014. V. 345. P. 937–940. https://doi.org/10.1126/science.1255091

  78. Chen J., Wassarman K.M., Feng S., Leon K., Feklistov A., Winkelman J.T., Li Z., Walz T., Campbell E.A., Darst S.A. // Mol. Cell. 2017. V. 68. P. 388–397. https://doi.org/10.1016/j.molcel.2017.09.006

  79. Barrick J.E., Sudarsan N., Weinberg Z., Ruzzo W.L., Breaker R.R. // RNA. 2005. V. 11. P. 774–784. https://doi.org/10.1261/rna.7286705

  80. Steuten B., Setny P., Zacharias M., Wagner R. // J. Mol. Biol. 2013. V. 425. P. 3649–3661. https://doi.org/10.1016/j.jmb.2013.07.008

  81. Lal A., Krishna S., Seshasayee A.S.N. // G3 (Bethesda). 2018. V. 8. P. 2079–2089. https://doi.org/10.1534/g3.118.200265

  82. Neusser T., Polen T., Geissen R., Wagner R. // BMC Genomics. 2010. V. 11. P. 165. https://doi.org/10.1186/1471-2164-11-165

  83. Буренина О.Ю., Елкина Д.А., Хартманн Р.К., Орецкая Т.С., Кубарева Е.А. // Биохимия. 2015. Т. 80. С. 1641–1661. [Burenina O.Y., Elkina D.A., Oretskaya T.S., Hartmann R.K., Kubareva E.A. // Biochemistry (Moscow). 2015. V. 80. P. 1429–1446.] https://doi.org/10.1134/s0006297915110048

  84. Burenina O.Y., Elkina D.A., Ovcharenko A., Bannikova V.A., Schlüter M.A.C., Oretskaya T.S., Hartmann R.K., Kubareva E.A. // Int. J. Mol. Sci. 2022. V. 23. P. 3653. https://doi.org/10.3390/ijms23073653

  85. Wassarman K.M. // Microbiol. Spectr. 2018. V. 6. P. 1–20. https://doi.org/10.1128/microbiolspec.rwr-0019-2018

  86. Burenina O.Y., Hoch P.G., Damm K., Salas M., Zatsepin T.S., Lechner M., Oretskaya T.S., Kubareva E.A., Hartmann R.K. // RNA. 2014. V. 20. P. 348–359. https://doi.org/10.1261/rna.042077.113

  87. Hoch P.G., Burenina O.Y., Weber M.H.W., Elkina D.A., Nesterchuk M.V., Sergiev P.V., Hartmann R.K., Kubareva E.A. // Biochimie. 2015. V. 117. P. 87–99. https://doi.org/10.1016/j.biochi.2014.12.019

  88. Thüring M., Ganapathy S., Schlüter M.A.C., Lechner M., Hartmann R.K. // RNA Biol. 2021. V. 18. P. 79–92. https://doi.org/10.1080/15476286.2020.1795408

  89. Berghoff B.A., Glaeser J., Sharma C.M., Vogel J., Klug G. // Mol. Microbiol. 2009. V. 74. P. 1497–1512. https://doi.org/10.1111/j.1365-2958.2009.06949.x

  90. Elkina D., Weber L., Lechner M., Burenina O., Weisert A., Kubareva E., Hartmann R.K., Klug G. // RNA Biol. 2017. V. 14. P. 1627–1637. https://doi.org/10.1080/15476286.2017.1342933

  91. Burenina O.Y., Elkina D.A., Migur A.Y., Oretskaya T.S., Evguenieva-Hackenberg E., Hartmann R.K., Kubareva E.A. // J. Microbiol. 2020. V. 58. P. 945–956. https://doi.org/10.1007/s12275-020-0283-1

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска содержание выпуска

Биоорганическая химия

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал