Биология внутренних вод, 2023, № 6, стр. 876-883

Реакции моллюсков Unio pictorum на присутствие цианобактерий Microcystis aeruginosa

А. Н. Шаров abc*, Т. Б. Зайцева c, Н. Г. Медведева c

a Институт биологии внутренних вод им. И.Д. Папанина Российской академии наук
пос. Борок, Некоузский р-н, Ярославская обл., Россия

b AquaBioSafe, Тюменский государственный университет
Тюмень, Россия

c Санкт-Петербургский Федеральный исследовательский центр Российской академии наук, Санкт-Петербургский научно-исследовательский центр экологической безопасности Российской академии наук
Санкт-Петербург, Россия

* E-mail: sharov@ibiw.ru

Поступила в редакцию 02.12.2022
После доработки 15.07.2023
Принята к публикации 18.07.2023

Аннотация

Изучены эффекты воздействия цианобактерий на моллюсков Unio pictorum (L., 1758) в условиях эксперимента при совместном их культивировании с токсичным и нетоксичным штаммами цианобактерий Microcystis aeruginosa (Kützing) Kützing в разных концентрациях. Показано, что цианобактерии негативно влияют на двустворчатых моллюсков: зарегистрирована 40%-ная гибель моллюсков при изначально высокой ((5.4–5.6) ± 0.1 × 106 кл./л) концентрации клеток и ухудшение их адаптивной способности (увеличение времени восстановления частоты сердечных сокращений после стресс-воздействия) при (0.6 ± 0.1) × 106 кл./л. Разница в смертности моллюсков, инкубированных с токсичными и нетоксичными цианобактериями, отсутствовала. Выявлено снижение концентрации хлорофилла а и содержания микроцистина LR в воде в присутствии двустворчатых моллюсков. После прохождения M. aeruginosa через пищеварительную систему двустворчатых моллюсков статистически значимое увеличение численности цианобактерий в воде не отмечено.

Ключевые слова: двустворчатые моллюски, Unio pictorum, сердечный ритм, функциональная нагрузка, цианобактерии, цветение воды, хлорофилл а, микроцистин LR

Список литературы

  1. Алимов А.Ф. 1981. Функциональная экология пресноводных двустворчатых моллюсков. Л.: Наука.

  2. Березина Н.А., Тиунов А.В., Цуриков С.М. и др. 2021. Цианобактерии как источник питания беспозвоночных: результаты модельного эксперимента // Экология. № 3. С. 234. https://doi.org/10.31857/S0367059721030033

  3. Вербицкий В.Б., Курбатова С.А., Березина Н.А. и др. 2019. Реакции водных организмов на присутствие цианобактерий и элодеи в микрокосмах // Докл. АН. Т. 488. № 1. С. 595.

  4. Колмаков В.И., Гладышев М.И. 2003. Концептуальная диверсикология – новый раздел теоретической экологии // Гидробиол. журн. Т. 39. № 4. С.111.

  5. Колмаков В.И. 2014. Роль прижизненного прохождения Microcystis aeruginosa через пищеварительные тракты животных-фильтраторов в эвтрофных водоемах (обзор) // Сиб. экол. журн. № 4. С. 601.

  6. Комендантов А.Ю., Хлебович В.В., Аладин Н.В. 1985. Особенности осмотической и ионной регуляции двустворчатых моллюсков в зависимости от факторов среды // Экология. № 5. С. 35.

  7. Остроумов С.А. 2008. Гидробионты в самоочищении вод и биогенной миграции элементов. М. МАКСПресс. 200 с.

  8. Холодкевич С.В., Шаров А.Н., Чуйко Г.М. и др. 2019. Оценка качества пресноводных экосистем по функциональному состоянию двустворчатых моллюсков // Вод. ресурсы. № 2. С. 214. https://doi.org/10.31857/S0321-0596462214-224

  9. Холодкевич С.В., Чуйко Г.М., Шаров А.Н. и др. 2021. Показатели кардиоактивности и оксидативного стресса моллюска Anodonta cygnea при краткосрочной соленосной тест-нагрузке как биомаркеры для оценки состояния организма и качества среды обитания // Биология внутр. вод. № 6. С. 599. https://doi.org/10.31857/S0320965221060085

  10. Bakhmet I.N. 2017. Cardiac activity and oxygen consumption of blue mussels (Mytilus edulis) from the White Seain relation to body mass, ambient temperature and food availability // Polar Biol. V. 40. P. 1959. https://doi.org/10.1007/s00300-017-2111-6

  11. Berezina N.A. 2003. Tolerance of freshwater invertebrates to changes in water salinity // Russ. J. Ecol. V. 34. № 4. P. 261. https://doi.org/10.1023/A:1024597832095

  12. Berezina N.A., Maximov A.A., Umnova L.P. et al. 2017. Excretion by benthic invertebrates as important source of phosphorus in oligotrophic ecosystem (Lake Krivoe, northern Russia) // J. Sib. Fed. Univ., Biol., V. 10. № 4. P. 485. https://doi.org/10.17516/1997-1389-0046

  13. Berezina N.A., Verbitsky V.B., Sharov A.N., Chernova E. 2020. Biomarkers in bivalve mollusks and amphipods for assessment of effects linked to cyanobacteria and elodea: Mesocosm study // Ecotoxicol. Environ. Saf. V. 203. P. 110994. https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2020.110994

  14. Boegehold A.G., Johnson N.S., Kashian D.R. 2019. Dreissenid (quagga and zebra mussel) veligers are adversely affected by bloom forming cyanobacteria // Ecotoxicol. Environ. Saf. V. 182. P. 109426. https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2019.109426

  15. Bownik A. 2013. Effects of cyanobacterial toxins, microcystins on freshwater invertebrates // Pol. J. Natur. Sci. V. 28. № 2. P. 185.

  16. Burnett N.P., Seabra R., De Pirro M., Davis S.W. 2013. An improved noninvasive method for measuring heartbeat of intertidal animals // Limnol. Oceanogr. Methods. V. 11. P. 91. https://doi.org/10.4319/lom.2013.11.91

  17. Davis T.W., Gobler C.J. 2010. Grazing by mesozooplankton and microzooplankton on toxic and non-toxic strains of Microcystis in the Transquaking River, a tributary of Chesapeake Bay // J. Plankton Res. V. 33. № 3. P. 415. https://doi.org/10.1093/plankt/fbq109

  18. Depledge M.H., Aagaard A., Gyorkos P. 1995. Assessment of trace metal toxicity using molecular, physiological and behavioral biomarkers // Mar. Pollut. Bull. V. 31. P. 19. https://doi.org/10.1016/0025-326X(95)00006-9

  19. Dionisio Pires L.M., Bontes B.M., Van Donk E., Ibelings B.W. 2005. Grazing on colonial and filamentous, toxic and non-toxic cyanobacteria by the zebra mussel Dreissena polymorpha // J. Plankton Res. V. 27. № 4. P. 331. https://doi.org/10.1093/plankt/fbi008

  20. Gagné F., Gélinas M., Fortier M., Fournier M. 2018. The effects of cyanobacterial blooms on the immune system of Elliptio complanata in urban and agricultural areas in the Yamaska River watershed // ISJ. V. 15. P. 39.

  21. Ger K.A., Arneson P., Goldman C.R., Teh S.J. 2010a. Species specific differences in the ingestion of Microcystis cells by the calanoid copepods Eurytemora affinis and Pseudodiaptomus forbesi // J. Plankton Res. V. 32. № 10. P. 1479. https://doi.org/10.1093/plankt/fbq071

  22. Ger K.A., Teh S.J., Baxa D.V. et al. 2010б. The effects of dietary Microcystis aeruginosa and microcystin on the copepods of the upper San Francisco Estuary // Freshwater Biol. V. 55. № 7. P. 1548. https://doi.org/10.1111/j.1365-2427.2009.02367.x

  23. Gibble C.M., Peacock M.B., Kudela R.M. 2016. Evidence of freshwater algal toxins in marine shellfish: Implications for human and aquatic health // Harmful Algae. V. 59. P. 59. https://doi.org/10.1016/j.hal.2016.09.007

  24. Jeffrey S.W., Humprhråy G.E. 1975. New spectrophotometric equations for determining chlorophylls a, b, c1 and c2 in higher plants, algae and natural phytoplankton. // Biochim. and Physiol. Pflanz. Bd 167. № 2. P. 191. https://doi.org/10.1016/s0015-3796(17)30778-3

  25. Klishko O., Lopes-Lima M., Froufe E. et al. 2017. Taxonomic reassessment of the freshwater mussel genus Unio (Bivalvia: Unionidae) in Russia and Ukraine based on morphological and molecular data // Zootaxa. V. 4286. № 1. P. 93. https://doi.org/10.11646/zootaxa.4286.1.4

  26. Kurbatova S.A., Berezina N.A., Sharov A.N. et al. 2022. Interactions of Cyanobacteria and Aquatic Organisms: Can Crustaceans Facilitate Cyanobacteria Bloom? // Russ. J. Ecol. V. 53. № 6. P. 555. https://doi.org/10.1134/S1067413622060078

  27. Medvedeva N., Zaytseva T., Kuzikova I. 2017. Cellular responses and bioremoval of nonylphenol by the bloom-forming cyanobacterium Planktothrix agardhii 1113 // J. Mar. Syst. V. 171. P. 120. https://doi.org/10.1016/j.jmarsys.2017.01.009

  28. Merel S.D., Walker R., Chicana Sh. Snyder et al. 2013. State of knowledge and concerns on cyanobacterial blooms and cyanotoxins // Environ. Int. V. 59. P. 303. https://doi.org/10.1016/j.envint.2013.06.013

  29. Miller M.A., Kudela R.M., Mekebri A. et al. 2010. Evidence for a Novel Marine Harmful Algal Bloom: Cyanotoxin (Microcystin) Transfer from Land to Sea Otters // PLoS ONE. V. 5. № 9. e12576. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0012576

  30. Mohamed Z.A., Bakr A.A., Ghramh H.A. 2018. Grazing of the copepod Cyclops vicinus on toxic Microcystis aeruginosa: potential for controlling cyanobacterial blooms and transfer of toxins // Oceanol. Hydrobiol. Stud. V. 47. № 3. P. 296. https://doi.org/10.1515/ohs-2018-0028

  31. Paerl H.W. 2017. Controlling cyanobacterial harmful blooms in freshwater ecosystems // Microb. Biotechnol. V. 10. № 5. P. 1106. https://doi.org/10.1111/1751-7915.12725

  32. Paldavičienė A., Zaiko A., Mazur-Marzec H., Razinkovas-Baziukas A. 2015. Bioaccumulation of microcystins in invasive bivalves: A case study from the boreal lagoon ecosystem // Oceanologia. V. 57. № 1. P. 93. https://doi.org/10.1016/j.oceano.2014.10.001

  33. Rippka R., Deruelles J., Waterbury J.B. et al. 1979. Genetic assignments, strain histories and properties of pure cultures of cyanobacteria // Microbiology. V. 111. P. 1. https://doi.org/10.1099/00221287-111-1-1

  34. Sipiä V.O., Kankaanpää H.T., Pflugmacher S. et al. 2002. Bioaccumulation and Detoxication of Nodularin in Tissues of Flounder (Platichthys flesus), Mussels (Mytilus edulis, Dreissena polymorpha), and Clams (Macoma balthica) from the Northern Baltic Sea // Ecotoxicol. Environ. Saf. V. 53. № 2. P. 305. https://doi.org/10.1006/eesa.2002.2222

  35. Sitnikova T., Kiyashko S.I., Maximova N. et al. 2012. Resource partitioning in endemic species of Baikal gastropods indicated by gut contents, stable isotopes and radular morphology // Hydrobiologia. V. 682. P. 75. https://doi.org/10.1007/s10750-011-0685-5

  36. Sutradhar M. 2022. The current scenario and future aspects of Cyanotoxins: A Review Study // J. Mater. Environ. Sci. V. 13. № 07. P. 768.

  37. Vanderploeg H.A., Johengen T.H., Liebig J.R. 2009. “Feedback between zebra mussel selective feeding and algal composition affects mussel condition: did the regime changer pay a price for its success? // Freshwater. Biol. V. 54. № 1. P. 47. https://doi.org/10.1111/j.1365-2427.2008.02091.x

  38. Wood R. 2016. Acute animal and human poisonings from cyanotoxin exposure – A review of the literature // Environ. Int. V. 91. P. 276. https://doi.org/10.1016/j.envint.2016.02.026

  39. Xing Q., Zhang L., Li Y. et al. 2019. Development of novel cardiac indices andassessment of factors affecting cardiac activity in a bivalve mollusk Chlamys farreri // Front. Physiol. V. 10. P. 293. https://doi.org/10.3389/fphys.2019.00293

  40. Zurawell R.W., Chen H., Burke J.M., Prepas E.E. 2005. Hepatotoxic cyanobacteria: a review of the biological importance of microcystins in freshwater environments // J. Toxicol. Environ. Part B. V. 8. № 1. P. 1. https://doi.org/10.1080/10937400590889412

Дополнительные материалы отсутствуют.