1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Биология внутренних вод
  4. № 6, 2023

Биология внутренних вод, 2023, № 6, стр. 876-883

Реакции моллюсков Unio pictorum на присутствие цианобактерий Microcystis aeruginosa

А. Н. Шаров a, b, c, *, Т. Б. Зайцева c, Н. Г. Медведева c

a Институт биологии внутренних вод им. И.Д. Папанина Российской академии наук
пос. Борок, Некоузский р-н, Ярославская обл., Россия

b AquaBioSafe, Тюменский государственный университет
Тюмень, Россия

c Санкт-Петербургский Федеральный исследовательский центр Российской академии наук, Санкт-Петербургский научно-исследовательский центр экологической безопасности Российской академии наук
Санкт-Петербург, Россия

* E-mail: sharov@ibiw.ru

Поступила в редакцию 02.12.2022
После доработки 15.07.2023
Принята к публикации 18.07.2023

Полный текст (PDF)

Аннотация

Изучены эффекты воздействия цианобактерий на моллюсков Unio pictorum (L., 1758) в условиях эксперимента при совместном их культивировании с токсичным и нетоксичным штаммами цианобактерий Microcystis aeruginosa (Kützing) Kützing в разных концентрациях. Показано, что цианобактерии негативно влияют на двустворчатых моллюсков: зарегистрирована 40%-ная гибель моллюсков при изначально высокой ((5.4–5.6) ± 0.1 × 106 кл./л) концентрации клеток и ухудшение их адаптивной способности (увеличение времени восстановления частоты сердечных сокращений после стресс-воздействия) при (0.6 ± 0.1) × 106 кл./л. Разница в смертности моллюсков, инкубированных с токсичными и нетоксичными цианобактериями, отсутствовала. Выявлено снижение концентрации хлорофилла а и содержания микроцистина LR в воде в присутствии двустворчатых моллюсков. После прохождения M. aeruginosa через пищеварительную систему двустворчатых моллюсков статистически значимое увеличение численности цианобактерий в воде не отмечено.

Ключевые слова: двустворчатые моллюски, Unio pictorum, сердечный ритм, функциональная нагрузка, цианобактерии, цветение воды, хлорофилл а, микроцистин LR

ВВЕДЕНИЕ

Цианобактерий обычно рассматривают как нежелательный компонент водных экосистем из-за возможного токсического действия выделяемых ими вторичных метаболитов на жизнедеятельность других организмов (Sutradhar, 2022). Вместе с тем, цианобактерии спользуются в пищу беспозвоночными, в том числе и моллюсками (Sitnikova et al., 2012; Mohamed et al., 2018; Березина и др., 2021). Существует предположение о стимулирующем влиянии водных животных-фильтраторов на колонии и клетки цианобактерии Microcystis aeruginosa (Kütz.) (Колмаков, Гладышев, 2003). К таким животным относятся широко распространенные массовые виды зоопланктона, двустворчатых моллюсков и планктоноядных рыб (Колмаков, 2014).

Высокое обилие планктонных ветвистоусых (Daphnia longispina O.F. Müller, 1785) и копепод (Eudiaptomus) способствовало повышению концентрации микроцистинов в воде, в том числе микроцистина LR (MC-LR) до 536 нг/л (Kurbatova et al., 2022). Потребляя фитопланктон, ракообразные могут регенерировать значительное количество фосфора в толщу воды путем экскреции (Berezina et al., 2017) и тем самым стимулировать рост водорослей и цианобактерий.

Цианобактерии рода Microcystis широко распространены в пресных водах всех континентов. При анализе данных, характеризующих массовое развитие цианобактерий в водоемах >200 стран мира, выявлено, что в 108 из них происходило “цветение”, вызываемое Microcystis, в 79 случаях выявлено наличие микроцистинов (Zurawell et al., 2005). Глобальная экспансия токсигенных цианобактерий представляет серьезную угрозу для окружающей среды (Paerl, 2017). Микроцистины относятся к гепатотоксинам, растворимы в воде и легко проникают через липидные мембраны живых организмов. Они широко распространены в поверхностных водах водоемов по всему миру и наиболее хорошо изучены (Sutradhar, 2022). Этой группе токсинов посвящено 50% всех публикаций, связанных с исследованием цианотоксинов, еще 25% посвящено сакситоксинам и 25% – всем остальным цианотоксинам (Merel et al., 2013). В настоящее время известно >200 структурных вариантов микроцистинов, обладающих различной токсичностью. Наиболее токсичным вариантом считается микроцистин LR. Согласно рекомендациям ВОЗ,11 его концентрация в питьевой воде не должна превышать 1 мкг/л.

Двустворчатые моллюски ведут малоподвижный образ жизни и, будучи активными фильтраторами, выполняют важную роль в самоочищении и поддержании качества поверхностных вод (Остроумов, 2008). Представители сем. Unionidae питаются детритом, взвешенным в придонной воде, и мелкими планктонными организмами. Перловица обыкновенная Unio pictorum (L., 1758) широко распространена в Палеарктике (Klishko et al., 2017), и ее часто используют в экспериментальных исследованиях.

Характеристики кардиоактивности моллюсков применяют в качестве биомаркеров их физиологического состояния, реагирующего на изменения различных факторов, таких как температура, соленость, трофический фактор и загрязнение (Холодкевич и др., 2019; Depledge et al., 1995; Burnett et al., 2013; Bakhmet, 2017; Xing et al., 2019). ЧСС отражает интенсивность физиологических процессов. Для выявления возможных изменений в организме, вызванных действием неблагоприятных факторов, животных подвергают функциональным нагрузкам в виде кратковременных тест-воздействий, не приводящих к патологическим нарушениям, например изменение солености воды, температуры, осушение и др. (Холодкевич и др., 2021).

Цель работы – выявить возможные взаимодействия между моллюсками U. pictorum и токсичными и нетоксичными штаммами цианобактерий Microcystis aeruginosa.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

Моллюски Unio pictorum (50 экз.) были отловлены в условно чистом районе Рыбинского водохранилища (около пос. Борок, 58°03′45″ с.ш., 38°14′23″ в.д.) и акклимированы к лабораторным условиям в течение недели. В работе использовали десять 20-литровых аквариумов с постоянной аэрацией, содержащих по 10 л отстоянной профильтрованной водопроводной воды. В каждый аквариум помещали по 5 экз. моллюсков примерно одинакового размера (65.2 ± 1.1 мм). Предварительно к каждому моллюску прикрепляли миниатюрный оптоволоконный датчик для мониторинга их сердцебиения (Холодкевич и др., 2019).

В работе использовали два штамма цианобактерий рода Microcystis: токсичный штамм M. aeruginosa (Kütz.) Kütz. CALU 973, полученный из Ресурсного центра “Культивирование микроорганизмов” Научного парка Санкт-Петербургского государственного университета (Россия) и образующий ряд микроцистинов, основной из которых – микроцистин LR; нетоксичный штамм M. aeruginosa (Kütz.) Kütz. HPDP-6, полученный из коллекции Института гидробиологии НАН Украины.

Цианобактерии культивировали на среде BG11 (Rippka et al., 1979) в статических условиях в колбах Эрленмейера объемом 250 мл (объем среды 100 мл) при периодическом встряхивании (два раза в сутки), температуре 25 ± 2°C, световом режиме свет : темнота – 12 ч : 12 ч и освещенности 1000 лк. Культуры в логарифмической фазе роста (12 сут культивирования) вносили в аквариумы с моллюсками однократно (10% объема) в начале эксперимента в соответствии со схемой его проведения (табл. 1). Каждый вариант проводили в двух повторностях. Совместное инкубирование моллюсков и цианобактерий проходило при температуре 23 ± 1°С, постоянной аэрации воды, искусственном освещении (1000 лк) и световом режиме свет : темнота – 12 ч : 12 ч. Моллюсков дополнительно не кормили.

Таблица 1.  

Схема проведения эксперимента

Вариант Организм Исходное содержание цианобактерий, ×106 кл./л Исходная концентрация Хл а, мг/л
1 U. pictorum + M. aeruginosa CALU 973 0.6 ± 0.1 (низкое) 0.08 ± 0.01
2 То же 5.4 ± 0.2 (высокое) 0.79 ± 0.09
3 U. pictorum + M. aeruginosa HPDP-6 0.58 ± 0.07 (низкое) 0.075 ± 0.009
4 То же 5.6 ± 0.1 (высокое) 0.71 ± 0.01
Контроль U. pictorum Без цианобактерий –

Число клеток цианобактерий в воде в начале эксперимента определяли с использованием камеры Нажотта (0.2 мл) и светового микроскопа (Ломо МБИ-6, Россия) при увеличении ×750. Для определения содержания Хл а и концентрации цианотоксинов в воде пробы воды отбирали каждые 7 сут на протяжении всего эксперимента (21 сут). Обилие цианобактерий оценивали по концентрации Хл а. Хл а экстрагировали 90%-ным ацетоном при температуре 4°C в течение 24 ч из биомассы цианобактерий, полученной центрифугированием при 6000 об./мин в течение 10 мин из 100 мл воды. Концентрацию Хл а рассчитывали по формуле (Jeffrey, Humprhråy, 1975):

Хл а (мг/л) = 11.85А664 – 1.54А647 – 0.08А630.

Оптическую плотность ацетонового экстракта Хл (A) при длинах волн 664, 647 и 630 нм определяли на спектрофотометре Genesys 10UV scanning (“ThermoSpectronic”, США).

Содержание внутри- и внеклеточных МС-LR в пробах воды анализировали методом ВЭЖХ на хроматографе HP1090 (“Hewlett-Packard”, США) с диодно-матричным детектором (длина волны 238 нм, разрешение 1.2 нм) по методике, описанной ранее (Medvedeva et al., 2017). Стандартный раствор микроцистина LR получен от Alexis Corporation (Lausen, Швейцария).

По окончании эксперимента (21 сут) проведен анализ состояния моллюсков, оценена их реакция по показателю времени восстановления ЧСС после стресса (Холодкевич и др., 2019). Анализ ЧСС моллюсков проводили в вариантах с низким содержанием цианобактерий обоих штаммов и контроле, поскольку в вариантах с высокой концентрацией была 40% смертность моллюсков. Время восстановления рассчитывали как время (в мин) после стрессового воздействия (1-часовое увеличение солености воды, 6 г/л NaCl) до момента устойчивого возвращения ЧСС к фоновому уровню, его определяли индивидуально для каждого моллюска.

После проведения основного эксперимента аквариумы оставили еще на 1 мес для изучения возможности массового развития цианобактерий после прохождения через пищеварительную систему моллюсков.

Результаты представляли в виде средних значений и их стандартных ошибок (M ± SE). Статистическую значимость различий между выборками оценивали с помощью U-критерия Манна–Уитни. Различия считали статистически значимыми при p ≤ 0.05.

РЕЗУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

В эксперименте по изучению взаимодействия двустворчатых моллюсков Unio pictorum и цианобактерий Microcystis aeruginosa вода стала заметно прозрачнее через 7 сут, на дне появился осадок темно-зеленого цвета, сформированный различными выделениями моллюсков (в том числе псевдофекалиями). Содержание Хл а статистически значимо (р < 0.05) снизилось в 7.9 и 10.1 раза в вариантах с высоким начальным содержанием клеток штаммов CALU 973 и HPDP-6 и в 8 и 9.4 раза в вариантах с низким начальным содержанием клеток штаммов CALU 973 и HPDP-6 соответственно (рис. 1а). Через 14 сут инкубирования и далее на 21-е сутки Хл а, а следовательно, и содержание клеток M. aeruginosa, не определялись ни в одном из вариантов. Разницы в снижении концентраций Хл а в вариантах с токсичным и нетоксичным штаммами M. aeruginosa в присутствии U. pictorum не зафиксировано.

Рис. 1.

Динамика изменения содержания Хл а (а) и микроцистина LR (б) при совместном культивировании цианобактерий Microcystis aeruginosa с двустворчатыми моллюсками Unio pictorum. 1 – токсичный штамм CALU 973 с низкой начальной плотность клеток, 2 – токсичный штамм CALU 973 с высокой начальной плотностью клеток, 3 – нетоксичный штамм HPDP-6 с низкой начальной плотность клеток, 4 – нетоксичный штамм HPDP-6 с высокой начальной плотностью клеток. На врезке рис (а) показана динамика 1 и 3 крупным планом.

В процессе совместного инкубирования M. aeruginosa CALU 973 и U. pictorum происходило уменьшение содержания микроцистина-LR в пробах воды: уже после 14 сут концентрации микроцистина-LR в вариантах 1 и 2 снизились от 0.027 и 0.219 мг/л (начало эксперимента) до недетектируемых уровней (рис. 1б) соответственно.

На 21-е сутки эксперимента в вариантах с изначально высокой (5.5 ± 0.1 × 106 кл./л) концентрацией цианобактерий была зафиксирована 40%-ная смертность моллюсков как в вариантах с токсичным (CALU 973), так и нетоксичным (HPDP-6) штаммами M. aeruginosa, в контрольном варианте и в вариантах с низкой концентрацией клеток цианобактерий смертность моллюсков отсутствовала.

После 21 сут экспонирования моллюсков удалили из аквариумов. Наблюдения за развитием M. aeruginosa продолжили еще месяц при тех же световых и температурных условиях, однако статистически значимого увеличения численности цианобактерий не было зарегистрировано.

ЧСС покоя моллюсков между экспериментальными сериями статистически значимо (р > > 0.60) не различалась – 15.3 ± 0.5 уд./мин, 15.5 ± ± 0.3 и 14.8 ± 1.0 уд./мин для контроля и вариантов опыта со штаммами CALU-973 и HPDP-6 соответственно. Совместное инкубирование моллюсков с цианобактериями M. aeruginosa вызвало значительное увеличение времени восстановления ЧСС моллюсков после стресса (6 г/л NaCl). Зарегистрированы статистически значимые различия (р = 0.0009) времени восстановления ЧСС U. pictorum после стресс-воздействия в вариантах с токсичным штаммом CALU 973 (149 ± 20 мин) и нетоксичным штаммом HPDP-6 (165 ± 8 мин), которое в 1.6 и 1.8 раза соответственно превысило таковое в контрольном варианте (92 ± 22 мин) (рис. 2). Статистически значимых различий (р = 0.24) между временем восстановления ЧСС моллюсков в вариантах их совместного культивирования с токсичным и нетоксичным штаммами выявлено не было.

Рис. 2.

Время восстановления ЧСС (мин) моллюсков после стресс-воздействия и 21 суток экспонирования с культурами M. aeruginosa. * – статистически значимые различия с контрольным вариантом (p < 0.05).

ОБСУЖДЕНИЕ РЕЗУЛЬТАТОВ

Токсичные эффекты на биоту, в том числе на физиологические показатели беспозвоночных и водные растения, при массовом развитии цианобактерий широко обсуждаются в научной литературе (Merel et al., 2013; Wood, 2016; Berezina et al., 2020; Sutradhar, 2022). Они ведут к снижению выживаемости и репродуктивного потенциала водных организмов, увеличению амплитуды колебаний популяционных показателей. Однако из-за высокой вариации физиологической и биохимической чувствительности между видами трудно дать общий вывод об их влиянии на какой-то определенный параметр. Необходимо учитывать все возможные взаимодействия отдельных видов беспозвоночных с цианобактериями, их устойчивость к влиянию цианотоксинов, а также их возможный вклад в регенерацию питательных веществ, что требует детального изучения (Berezina et al., 2020).

Скорость фильтрации у U. pictorum может достигать 10 л/сут (Алимов, 1981; Остроумов, 2008). Таким образом, объем воды в экспериментальных аквариумах несколько раз в сутки полностью профильтровывался моллюсками. При этом, уже через 7 сут отмечали значительное снижение содержания цианобактерий в воде. Следует отметить, что степень и скорость наблюдаемого снижения количества цианобактерий Microcystis aeruginosa в воде при их совместном инкубировании с моллюсками не зависела от токсичности штамма. Полученные результаты согласуются с представленными ранее данными об отсутствии предпочтений в питании токсичными или нетоксичными штаммами Microcystis у мезозоопланктона и микрозоопланктона из р. Транскуакинг (Transquaking River, США) (Davis et al., 2010). Также установлено, что моллюски Dreissena polymorpha Pallas, 1771, копеподы Eurytemora affinis (Poppe, 1880) и Pseudodiaptomus forbesi (Poppe & Richard, 1890) потребляют клетки штаммов рода Microcystis с одинаковой скоростью независимо от их токсичности (Dionisio Pires et al., 2005; Ger et al., 2010а).

В присутствии моллюсков Unio pictorum нами зарегистрировано значительное (ниже порога обнаружения) снижение содержания микроцистина-LR в пробах воды. Удаление микроцистина из воды может происходить в результате аккумуляции токсина в тканях моллюска. Такое предположение согласуется с литературными данными о накоплении микроцистинов в тканях морских моллюсков, а именно: мидий, устриц и других, причем отмечено более чем стократное превышение содержания токсинов в тканях по сравнению с их концентрацией в окружающей среде (Miller et al., 2010; Paldavičienė et al., 2015; Gibble et al., 2016). Кроме того, известно, что в тканях водных животных происходит ферментативная деструкция микроцистинов, что подтверждается образованием коньюгатов с глутатионом, повышением уровней лактатдегидрогеназы, глутатиона и глутатион-S-трансферазы в тканях (Sipiä et al., 2002; Bownik, 2013).

Цианобактерии оказывают негативное влияние на моллюсков, воздействуя на их размножение и развитие, вызывая нарушения иммунной системы (Gagné et al., 2018; Boegehold et al., 2019). В наших экспериментах внесение в аквариумы с моллюсками цианобактерий M. aeruginosa в высокой концентрации приводило к 40%-ной смертности моллюсков независимо от токсичности штамма. Ранее были получены аналогичные результаты по отсутствию влияния токсичности цианобактерий на выживаемость копепод Eurytemora affinis и Pseudodiaptomus forbesi (Ger et al., 2010б). Можно предположить, что гибель моллюсков Unio pictorum была вызвана воздействием не столько микроцистинов, сколько влиянием других метаболитов, продуцируемых цианобактериями. Известно, что различные метаболиты цианобактерий обладают специфическими биологически активными свойствами и способны нарушать нормальную физиологическую деятельность живых организмов (Ger et al., 2010б; Sutradhar, 2022).

Клетки Microcystis aeruginosa не разрушаются при прохождении через пищеварительную систему двустворчатых моллюсков Dreissena polymorpha (Колмаков, Гладышев, 2003). В ряде исследований отмечен даже усиленный рост цианобактерий Microcystis aeruginosa после транзитного прохождения через желудок Dreissena polymorpha (Vanderploeg et al., 2009). Стимулирование развития цианобактерий могло быть связано с активным выделением беспозвоночными биогенных веществ (Kurbatova et al., 2022). Однако в наших исследованиях стимуляция роста Microcystis aeruginosa после прохождения через пищеварительную систему Unio pictorum не зарегистрирована.

Кратковременное повышение солености воды (увеличение NaCl на 3 г/л на 1 ч) не приводило к заметным изменениям уровня активности ферментов антиоксидантной системы моллюска Anodonta cygnea (L., 1758) по сравнению с контрольной группой (Холодкевич и др., 2021). Установлено, что большинство видов моллюсков Рыбинского водохранилища могут адаптироваться к концентрации солей 3–4 г/л (Berezina, 2003), а представители унионид рода Anodonta адаптированы к жизни в воде соленостью до 6‰ (Комендантов и др., 1985). Таким образом, кратковременное изменение солености воды до верхней границы солеустойчивости пресноводных беспозвоночных (5–8 г/л) не оказывает серьезного влияния на испытуемых моллюсков.

Ранее было показано, что оценка кардиоактивности моллюсков Unio pictorum после трехнедельного пребывания в модельных мезокосмах в присутствии цианотоксинов (MC-LR, MC-YR, MC-RR и MC-WR) позволила выявить биологически значимые эффекты на жизнедеятельность моллюсков (Вербицкий и др., 2019; Berezina et al., 2020). Под влиянием цианобактерий (в основном, Aphanizomenon flos-aquae, Microcystis aeruginosa и Gloeotrichia sp.) зарегистрировано понижение уровня терморезистентности и увеличение времени восстановления ЧСС после нагрузки (соленостный тест) у моллюсков Unio pictorum (Вербицкий и др., 2019). Однако такие изменения могли быть также вызваны снижением концентрации растворенного кислорода. Возможно, условия гипоксии (особенно в ночные часы) усугубляли негативное влияние цианобактерий на моллюсков (Вербицкий и др., 2019).

В наших исследованиях условия гипоксии не возникали благодаря постоянной аэрации воды в экспериментальных аквариумах. Снижение адаптивной способности моллюсков под действием цианобактерий Microcystis aeruginosa не связано с концентрацией микроцистина LR. Вероятно, иные метаболиты как токсичных, так и нетоксичных цианобактерий, повлияли на физиологическое состояние моллюсков.

В настоящее время эффекты, вызванные загрязнением водной среды цианотоксинами, мало изучены на водных животных (Berezina et al., 2020). Проведенная работа расширяет познания о влиянии микроцистина LR на гидробионтов.

Выводы. Перловица Unio pictorum снижает содержание Хл а цианобактерий Microcystis aeruginosa и концентрацию микроцистина LR в воде за счет ее фильтрования, различия в вариантах с токсичным и нетоксичным штаммом не выявлены. Цианобактерии M. aeruginosa в концентрации (5.5 ± 0.1) × 106 кл./л вызвали гибель 40% моллюсков после 21 сут экспонирования, разница в смертности моллюсков, инкубированных с токсичными и нетоксичными цианобактериями, отсутствовала. Возможно, что иные метаболиты цианобактерий, помимо микроцистинов, оказывают влияние на моллюсков. Ухудшение адаптивной способности моллюсков (увеличение времени восстановления ЧСС после стресс-воздействия) было выявлено при концентрации M. aeruginosa (0.6 ± 0.1) × 106 кл./л. После прохождения M. aeruginosa через пищеварительную систему моллюсков рост цианобактерий не зарегистрирован.

Список литературы

  1. Алимов А.Ф. 1981. Функциональная экология пресноводных двустворчатых моллюсков. Л.: Наука.

  2. Березина Н.А., Тиунов А.В., Цуриков С.М. и др. 2021. Цианобактерии как источник питания беспозвоночных: результаты модельного эксперимента // Экология. № 3. С. 234. https://doi.org/10.31857/S0367059721030033

  3. Вербицкий В.Б., Курбатова С.А., Березина Н.А. и др. 2019. Реакции водных организмов на присутствие цианобактерий и элодеи в микрокосмах // Докл. АН. Т. 488. № 1. С. 595.

  4. Колмаков В.И., Гладышев М.И. 2003. Концептуальная диверсикология – новый раздел теоретической экологии // Гидробиол. журн. Т. 39. № 4. С.111.

  5. Колмаков В.И. 2014. Роль прижизненного прохождения Microcystis aeruginosa через пищеварительные тракты животных-фильтраторов в эвтрофных водоемах (обзор) // Сиб. экол. журн. № 4. С. 601.

  6. Комендантов А.Ю., Хлебович В.В., Аладин Н.В. 1985. Особенности осмотической и ионной регуляции двустворчатых моллюсков в зависимости от факторов среды // Экология. № 5. С. 35.

  7. Остроумов С.А. 2008. Гидробионты в самоочищении вод и биогенной миграции элементов. М. МАКСПресс. 200 с.

  8. Холодкевич С.В., Шаров А.Н., Чуйко Г.М. и др. 2019. Оценка качества пресноводных экосистем по функциональному состоянию двустворчатых моллюсков // Вод. ресурсы. № 2. С. 214. https://doi.org/10.31857/S0321-0596462214-224

  9. Холодкевич С.В., Чуйко Г.М., Шаров А.Н. и др. 2021. Показатели кардиоактивности и оксидативного стресса моллюска Anodonta cygnea при краткосрочной соленосной тест-нагрузке как биомаркеры для оценки состояния организма и качества среды обитания // Биология внутр. вод. № 6. С. 599. https://doi.org/10.31857/S0320965221060085

  10. Bakhmet I.N. 2017. Cardiac activity and oxygen consumption of blue mussels (Mytilus edulis) from the White Seain relation to body mass, ambient temperature and food availability // Polar Biol. V. 40. P. 1959. https://doi.org/10.1007/s00300-017-2111-6

  11. Berezina N.A. 2003. Tolerance of freshwater invertebrates to changes in water salinity // Russ. J. Ecol. V. 34. № 4. P. 261. https://doi.org/10.1023/A:1024597832095

  12. Berezina N.A., Maximov A.A., Umnova L.P. et al. 2017. Excretion by benthic invertebrates as important source of phosphorus in oligotrophic ecosystem (Lake Krivoe, northern Russia) // J. Sib. Fed. Univ., Biol., V. 10. № 4. P. 485. https://doi.org/10.17516/1997-1389-0046

  13. Berezina N.A., Verbitsky V.B., Sharov A.N., Chernova E. 2020. Biomarkers in bivalve mollusks and amphipods for assessment of effects linked to cyanobacteria and elodea: Mesocosm study // Ecotoxicol. Environ. Saf. V. 203. P. 110994. https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2020.110994

  14. Boegehold A.G., Johnson N.S., Kashian D.R. 2019. Dreissenid (quagga and zebra mussel) veligers are adversely affected by bloom forming cyanobacteria // Ecotoxicol. Environ. Saf. V. 182. P. 109426. https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2019.109426

  15. Bownik A. 2013. Effects of cyanobacterial toxins, microcystins on freshwater invertebrates // Pol. J. Natur. Sci. V. 28. № 2. P. 185.

  16. Burnett N.P., Seabra R., De Pirro M., Davis S.W. 2013. An improved noninvasive method for measuring heartbeat of intertidal animals // Limnol. Oceanogr. Methods. V. 11. P. 91. https://doi.org/10.4319/lom.2013.11.91

  17. Davis T.W., Gobler C.J. 2010. Grazing by mesozooplankton and microzooplankton on toxic and non-toxic strains of Microcystis in the Transquaking River, a tributary of Chesapeake Bay // J. Plankton Res. V. 33. № 3. P. 415. https://doi.org/10.1093/plankt/fbq109

  18. Depledge M.H., Aagaard A., Gyorkos P. 1995. Assessment of trace metal toxicity using molecular, physiological and behavioral biomarkers // Mar. Pollut. Bull. V. 31. P. 19. https://doi.org/10.1016/0025-326X(95)00006-9

  19. Dionisio Pires L.M., Bontes B.M., Van Donk E., Ibelings B.W. 2005. Grazing on colonial and filamentous, toxic and non-toxic cyanobacteria by the zebra mussel Dreissena polymorpha // J. Plankton Res. V. 27. № 4. P. 331. https://doi.org/10.1093/plankt/fbi008

  20. Gagné F., Gélinas M., Fortier M., Fournier M. 2018. The effects of cyanobacterial blooms on the immune system of Elliptio complanata in urban and agricultural areas in the Yamaska River watershed // ISJ. V. 15. P. 39.

  21. Ger K.A., Arneson P., Goldman C.R., Teh S.J. 2010a. Species specific differences in the ingestion of Microcystis cells by the calanoid copepods Eurytemora affinis and Pseudodiaptomus forbesi // J. Plankton Res. V. 32. № 10. P. 1479. https://doi.org/10.1093/plankt/fbq071

  22. Ger K.A., Teh S.J., Baxa D.V. et al. 2010б. The effects of dietary Microcystis aeruginosa and microcystin on the copepods of the upper San Francisco Estuary // Freshwater Biol. V. 55. № 7. P. 1548. https://doi.org/10.1111/j.1365-2427.2009.02367.x

  23. Gibble C.M., Peacock M.B., Kudela R.M. 2016. Evidence of freshwater algal toxins in marine shellfish: Implications for human and aquatic health // Harmful Algae. V. 59. P. 59. https://doi.org/10.1016/j.hal.2016.09.007

  24. Jeffrey S.W., Humprhråy G.E. 1975. New spectrophotometric equations for determining chlorophylls a, b, c1 and c2 in higher plants, algae and natural phytoplankton. // Biochim. and Physiol. Pflanz. Bd 167. № 2. P. 191. https://doi.org/10.1016/s0015-3796(17)30778-3

  25. Klishko O., Lopes-Lima M., Froufe E. et al. 2017. Taxonomic reassessment of the freshwater mussel genus Unio (Bivalvia: Unionidae) in Russia and Ukraine based on morphological and molecular data // Zootaxa. V. 4286. № 1. P. 93. https://doi.org/10.11646/zootaxa.4286.1.4

  26. Kurbatova S.A., Berezina N.A., Sharov A.N. et al. 2022. Interactions of Cyanobacteria and Aquatic Organisms: Can Crustaceans Facilitate Cyanobacteria Bloom? // Russ. J. Ecol. V. 53. № 6. P. 555. https://doi.org/10.1134/S1067413622060078

  27. Medvedeva N., Zaytseva T., Kuzikova I. 2017. Cellular responses and bioremoval of nonylphenol by the bloom-forming cyanobacterium Planktothrix agardhii 1113 // J. Mar. Syst. V. 171. P. 120. https://doi.org/10.1016/j.jmarsys.2017.01.009

  28. Merel S.D., Walker R., Chicana Sh. Snyder et al. 2013. State of knowledge and concerns on cyanobacterial blooms and cyanotoxins // Environ. Int. V. 59. P. 303. https://doi.org/10.1016/j.envint.2013.06.013

  29. Miller M.A., Kudela R.M., Mekebri A. et al. 2010. Evidence for a Novel Marine Harmful Algal Bloom: Cyanotoxin (Microcystin) Transfer from Land to Sea Otters // PLoS ONE. V. 5. № 9. e12576. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0012576

  30. Mohamed Z.A., Bakr A.A., Ghramh H.A. 2018. Grazing of the copepod Cyclops vicinus on toxic Microcystis aeruginosa: potential for controlling cyanobacterial blooms and transfer of toxins // Oceanol. Hydrobiol. Stud. V. 47. № 3. P. 296. https://doi.org/10.1515/ohs-2018-0028

  31. Paerl H.W. 2017. Controlling cyanobacterial harmful blooms in freshwater ecosystems // Microb. Biotechnol. V. 10. № 5. P. 1106. https://doi.org/10.1111/1751-7915.12725

  32. Paldavičienė A., Zaiko A., Mazur-Marzec H., Razinkovas-Baziukas A. 2015. Bioaccumulation of microcystins in invasive bivalves: A case study from the boreal lagoon ecosystem // Oceanologia. V. 57. № 1. P. 93. https://doi.org/10.1016/j.oceano.2014.10.001

  33. Rippka R., Deruelles J., Waterbury J.B. et al. 1979. Genetic assignments, strain histories and properties of pure cultures of cyanobacteria // Microbiology. V. 111. P. 1. https://doi.org/10.1099/00221287-111-1-1

  34. Sipiä V.O., Kankaanpää H.T., Pflugmacher S. et al. 2002. Bioaccumulation and Detoxication of Nodularin in Tissues of Flounder (Platichthys flesus), Mussels (Mytilus edulis, Dreissena polymorpha), and Clams (Macoma balthica) from the Northern Baltic Sea // Ecotoxicol. Environ. Saf. V. 53. № 2. P. 305. https://doi.org/10.1006/eesa.2002.2222

  35. Sitnikova T., Kiyashko S.I., Maximova N. et al. 2012. Resource partitioning in endemic species of Baikal gastropods indicated by gut contents, stable isotopes and radular morphology // Hydrobiologia. V. 682. P. 75. https://doi.org/10.1007/s10750-011-0685-5

  36. Sutradhar M. 2022. The current scenario and future aspects of Cyanotoxins: A Review Study // J. Mater. Environ. Sci. V. 13. № 07. P. 768.

  37. Vanderploeg H.A., Johengen T.H., Liebig J.R. 2009. “Feedback between zebra mussel selective feeding and algal composition affects mussel condition: did the regime changer pay a price for its success? // Freshwater. Biol. V. 54. № 1. P. 47. https://doi.org/10.1111/j.1365-2427.2008.02091.x

  38. Wood R. 2016. Acute animal and human poisonings from cyanotoxin exposure – A review of the literature // Environ. Int. V. 91. P. 276. https://doi.org/10.1016/j.envint.2016.02.026

  39. Xing Q., Zhang L., Li Y. et al. 2019. Development of novel cardiac indices andassessment of factors affecting cardiac activity in a bivalve mollusk Chlamys farreri // Front. Physiol. V. 10. P. 293. https://doi.org/10.3389/fphys.2019.00293

  40. Zurawell R.W., Chen H., Burke J.M., Prepas E.E. 2005. Hepatotoxic cyanobacteria: a review of the biological importance of microcystins in freshwater environments // J. Toxicol. Environ. Part B. V. 8. № 1. P. 1. https://doi.org/10.1080/10937400590889412

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Биология внутренних вод

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал