Микробиология, 2023, T. 92, № 5, стр. 453-466

Семь новых видов актиномицетов рода Kribbella с уникальными полимерами клеточной стенки и дополненное и исправленное описание рода Kribbella

А. Н. Автух a*, Е. В. Арискина a, Л. М. Барышникова a, Е. М. Тульская b, Н. В. Потехина b, А. С. Шашков c, Н. Е. Сузина a, Н. В. Присяжная a, И. П. Стародумова a, О. В. Василенко a, Л. В. Дорофеева a, Л. И. Евтушенко a

a Всероссийская коллекция микроорганизмов (ВКМ), Институт биохимии и физиологии микроорганизмов им. Г.К. Скрябина РАН, ФИЦ ПНЦБИ РАН
142290 Пущино, Московская обл., Россия

b Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова, биологический факультет
119234 Москва, Россия

c Институт органической химии им. Н.Д. Зелинского РАН
119991 Москва, Россия

* E-mail: avtukh@rambler.ru

Поступила в редакцию 02.05.2023
После доработки 20.05.2023
Принята к публикации 22.05.2023

Аннотация

Семь изученных штаммов актиномицетов, отнесенных к новым видам рода Kribbella, были выделены из почв различных регионов России. Уровень сходства новых штаммов между собой и с типовыми штаммами известных видов этого рода по генам 16S рРНК 98.2–99.3 и 96.2–99.7% соответственно. Эволюционные расстояния на основе конкатенированных фрагментов генов gyrB–rpoB–recA–relA–atpD (4108 п.н.) для изученных штаммов и типовых штаммов известных видов были в диапазоне значений, вычисленных для описанных видов Kribbella (0.014–0.101). Значения dDDH и ANI между изученными и типовыми штаммами известных видов, для которых имеются данные по последовательностям геномов, не превышали 49.8 и 92.6% соответственно, что ниже границ прокариотных видов. Представители выявленных новых видов характеризуются индивидуальными фенотипическими профилями. У отдельных видов обнаружены (впервые у криббелл) спорангиеподобные структуры, до 4 мкм в диаметре. Клеточные стенки изученных штаммов содержат специфичные для видов или групп видов тейхуроновые и/или тейхулозоновые кислоты, структуры которых ранее не были описаны у прокариот. У всех изученных штаммов обнаружен уникальный разветвленный α-маннан. На основании результатов настоящего исследования и ранее опубликованных данных предложены описания семи новых видов: Kribbella orskensis sp. nov. (типовой штамм ВКМ Ас-2538T), Kribbella rubisoli sp. nov. (типовой штамм ВКМ Ас-2540T), Kribbella antiqua sp. nov. (типовой штамм ВКМ Ас-2541T), Kribbella kalugense sp. nov. (типовой штамм ВКМ Ас-2570T), Kribbella steрpae sp. nov. (типовой штамм ВКМ Ас-2572T ), Kribbella pratae sp. nov. (типовой штамм ВКМ Ас-2574T), Kribbella voronezhensis sp. nov. (типовой штамм ВКМ Ас-2575T), а также дополненное и исправленное описание рода Kribbella.

Ключевые слова: род Kribbella, новые виды, геном, хемотаксономия, гликополимеры клеточной стенки

Список литературы

  1. Автух А.Н. Систематика актиномицетов рода Kribbella. Автореферат дис. … канд. биол. наук, 29.06.2012. Пущино: Институт биохимии и физиологии микроорганизмов им. Г.К. Скрябина РАН, 2012. 24 с.

  2. Автух А.Н., Винокурова Н.Г., Арискина Е.В., Дорофеева Л.В., Барышникова Л.М. Состав полярных липидов как хемотаксономический маркер видов рода Kribbella // Вестник Уральской медицинской академической науки. 2011. № 4/1. С. 71.

  3. Методы общей бактериологии. Пер. с англ. / Под ред. Герхардта Ф. и др. М.: Мир, 1984. 264 с.

  4. Manual of Methods for General Bacteriology // Edited by Gerhardt P. American Society for Microbiology, 1981. 524 p.

  5. Потехина Н.В., Шашков А.С., Тульская Е.М., Арискина Е.В., Дорофеева Л.В., Евтушенко Л.И. Галактофуранан клеточной стенки актинобактерий рода Paenarthrobacter // Микробиология. 2021. Т. 90. С. 122–128.

  6. Potekhina N.V., Shashkov A.S., Tul’skaya E.M., Ariskina E.V., Dorofeeva L.V., Evtushenko L.I. Cell wall galactofuranan of the Paenarthrobacter actinobacteria // Microbiology (Moscow). 2021. V. 90. P. 106–111.

  7. Сузина Н.Е., Дуда В.И., Есикова Т.З., Шорохова А.П., Гафаров А.Б., Олейников Р.Р., Акимов В.Н., Абашина Т.Н., Поливцева В.Н., Боронин А.М. Новые ультрамикробактерии из рода Chryseobacterium, штаммы NF4 и NF5 факультативные эпибионты Bacillus subtilis // Микробиология. 2011. Т. 80. С. 529–542.

  8. Suzina N.E., Duda V.I., Esikova T.Z., Shorokhova A.P., Gafarov A.B., Oleinikov R.R., Abashina T.N., Boronin A.M., Akimov V.N., Polivtseva V.N. Novel ultramicrobacteria, strains NF4 and NF5, of the genus Chryseobacterium: facultative epibionts of Bacillus subtilis // Microbiology (Moscow). 2011. V. 80. P. 535–548.

  9. Шашков А.С., Тульская Е.М., Потехина Н.В., Дмитренок А.С., Сенченкова С.Н., Зайчиков В.А., Дорофеева Л.В., Евтушенко Л.И. D-рамнан и пируватсодержащая тейхуроновая кислота клеточной стенки Rathayibacter sp. ВКМ Ac-2759 // Биохимия. 2021. Т. 86. С. 595–606.

  10. Shashkov A.S., Tul’skaya E.M., Potekhina N.V., Dmitrenok A.S., Senchenkova S.N., Zaychikov V.A., Dorofeeva L.V., Evtushenko L.I. D-Rhamnan and pyruvate-containing teichuronic acid from the cell wall of Rathayibacter sp. VKM Ac-2759 // Biochemistry (Moscow). 2021. V. 86. P. 506–516.

  11. Chun J., Oren A., Ventosa A., Christensen H., Arahal D.R., da Costa M.S., Rooney A.P., Yi H., Xu X.-W., De Meyer S., Trujillo M.E. Proposed minimal standards for the use of genome data forthe taxonomy of prokaryotes // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2018. V. 68. P. 461–466.

  12. Ciufo S., Kannan S., Sharma S., Badretdin A., Clark K., Turner S., Brover S., Schoch C.L., Kimchi A., DiCuccio M. Using average nucleotide identity to improve taxonomic assignments in prokaryotic genomes at the NCBI // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2018. V. 68. P. 2386–2392.

  13. Curtis S.M., Meyers P.R. Multilocus sequence analysis of the actinobacterial genus Kribbella // Syst. Appl. Microbiol. 2012. V. 35. P. 441–446.

  14. Curtis S.M., Norton I., Everest G.J., Pelser J.G., de Kock M.C., Meyers P.R. Development of a Kribbella-specific isolation medium and description of Kribbella capetownensis sp. nov. and Kribbella speibonae sp. nov., isolated from soil // Antonie van Leeuwenhoek. 2020. V. 113. P. 617–628.

  15. Evtushenko L.I., Krausova V.I. Genus Kribbella Park et al. 1999 emend. Sohn et al. 2003 // Bergey’s Manual of Systematic Bacteriology. V. 5. The Actinobacteria. New York: Springer, 2012. P. 1264–1280.

  16. Everest G.J., Curtis S.M., De Leo F., Urzì C., Meyers P.R. Kribbella albertanoniae sp. nov., isolated from a Roman catacomb, and emended description of the genus Kribbella // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2013. V. 63. P. 3591–3596.

  17. Guo L., Zhao J., Liu C., Han C., Bai L., Sun P., Li J., Wang X., Xiang W. Kribbella qitaiheensis sp. nov., a novel actinomycete isolated from soil // Antonie van Leeuwenhoek. 2015. V. 6. P. 1533–1539.

  18. Kimura M. A simple method for estimating evolutionary rate of base substitutions through comparative studies of nucleotide sequences // J. Mol. Evol. 1980. V. 16. P. 111–120.

  19. Kirby B.M., Le Roes M., Meyers P.R. Kribbella karoonensis sp. nov. and Kribbella swartbergensis sp. nov., isolated from soil from the Western Cape, South Africa // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2006. V. 56. P. 1097–1101.

  20. Kirby B.M., Everest G.J., Meyers P.R. Phylogenetic analysis of the genus Kribbella based on the gyrB gene: proposal of a gyrB-sequence threshold for species delineation in the genus Kribbella // Antonie van Leeuwenhoek. 2010. V. 97. P. 131–142.

  21. Kumar S., Stecher G., Tamura K. MEGA7: Molecular Evolutionary Genetics Analysis version 7.0 for bigger datasets // Mol. Biol. Evol. 2016. V. 33. P. 1870–1874.

  22. Lane D.J. 16S/23S rRNA sequencing // Nucleic Acid Techniques in Bacterial Systematics / Eds. Stackebrandt E., Goodfellow M. Chichester: Wiley, 1991. P. 115–175.

  23. Lee S.D., Kang S.O., Hah Y.C. Hongia gen. nov., a new genus of the order Actinomycetales // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2000. V. 50. P. 191–199.

  24. Meier-Kolthoff J.P., Auch A.F., Klenk H.-P., Göker M. Genome sequence-based species delimitation with confidence intervals and improved distance functions // BMC Bioinform. 2013. V. 14. P. 60.

  25. Meyers P. Genus Kribbella // Bergey’s Manual of Systematic Bacteriology / Ed. Carro L. Wiley: 2021. https://doi.org/10.1002/9781118960608.gbm00157.pub2

  26. Naumova I.B., Shashkov A.S., Tul’skaya E.M., Streshin-skaya G.M., Kozlova Y.I., Potekhina N.V., Evtushenko L.I., Stackebrandt E. Cell wall teichoic acids: structural diversity, species specificity in the genus Nocardiopsis, and chemotaxonomic perspective // FEMS Microbiol. Rev. 2001. V. 25. P. 269–283.

  27. Nouioui I., Carro L., Garcia-Lopez M., Meier-Kolthoff J.P., Woyke T., Kyrpides N.C., Pukall R., Klenk H.P., Goodfellow M., Göker M. Genome-based taxonomic classification of the phylum Actinobacteria // Front. Microbiol. 2018. V. 9. https://doi.org/10.3389/fmicb.2018.02007

  28. Olson R.D., Assaf R., Brettin T., Conrad N., Cucinell C., Davis J.J., Dempsey D.M., Dickerman A., Dietrich E.M., Kenyon R.W., Kuscuoglu M., Lefkowitz E.J., Lu J., Machi D., Macken C., Mao C., Niewiadomska A., Nguyen M., Olsen G.J., Overbeek J.C., Parrello B., Parrello V., Porter J.S., Pusch G.D., Shukla M., Singh I., Stewart L., Tan G., Thomas C., VanOeffelen M., Vonstein V., Wallace Z.S., Warren A.S., Wattam A.R., Xia F., Yoo H., Zhang Y., Zmasek C.M., Scheuermann R.H., Stevens R.L. Introducing the Bacterial and Viral Bioinformatics Resource Center (BV-BRC): a resource combining PATRIC, IRD and ViPR // Nucleic Acids Res. 2023. V. 51. I. D. P. D678–D689.

  29. Ozdemir-Kocak F., Saygin H., Saricaoglu S., Cetin D., Guven K., Spröer C., Schumann P., Klenk H.P., Sahin N., Isik K. Kribbella soli sp. nov., isolated from soil // Antonie van Leeuwenhoek. 2017. V. 110. P. 641–649.

  30. Park Y.-H., Yoon J.-H., Shin Y.K., Suzuki K.-I., Kudo T., Seino A., Kim H.-J., Lee J.-S., Lee S.T. Classification of “Nocardioides fulvus” IFO (now NBRC) 14399 and Nocardioides sp. ATCC 39419 in Kribbella gen. nov., as Kribbella flavida sp. nov. and Kribbella sandramycini sp. nov. // Int. J. Syst. Bacteriol. 1999. V. 49. P. 743–752.

  31. Richter M., Rosselló-Móra R., Glöckner F.O., Peplies J. JSpeciesWS: a web server for prokaryotic species circumscription based on pairwise genome comparison // Bioinformatics. 2015. V. 32. P. 929–931.

  32. Saygin H., Ay H., Guven K., Sahin N. Kribbella turkmenica sp. nov., isolated from the Karakum Desert // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2019. V. 69. P. 2533–2540.

  33. Shashkov A.S., Tul’skaya E.M., Streshinskaya G.M., Senchenkova S.N., Avtukh A.N., Evtushenko L.I. New cell wall glycopolymers of the representatives of the genus Kribbella // Carb. Res. 2009. V. 344. P. 2255–2262.

  34. Shirling E.B., Gottlieb D. Methods for characterization of Streptomyces species // Int. J. Syst. Bacteriol. 1966. V. 16. P. 313.

  35. Sohn K., Hong S.G., Bae K.S., Chun J. Transfer of Hongia koreensis Lee et al. 2000 to the genus Kribbella Park et al. 1999 as Kribbella koreensis comb. nov. // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2003. V. 53. P. 1005–1007.

  36. Song W., Duan L., Zhao J., Jiang S., Guo X., Xiang W., Wang X. Kribbella monticola sp. nov., a novel actinomycete isolated from soil // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2018. V. 68. P. 3441–3446.

  37. Sorokin D.Y., Khijniak T.V., Zakharycheva A.P., Elcheninov A.G., Hahnke R.L., Boueva O.V., Ariskina E.V., Bunk B., Kublanov I.V., Evtushenko L.I. Natronoglycomyces albus gen. nov., sp. nov., a haloalkaliphilic actinobacterium from a soda solonchak soil // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2021. V. 71. Art. 004804.

  38. Tul’skaya E.M., Streshinskaya G.M., Shashkov A.S., Senchenkova S.N., Avtukh A.N., Baryshnikova L.M., Evtushenko L.I. Novel teichulosonic acid from cell walls of some representatives of the genus Kribbella // Carb. Res. 2011. V. 346. P. 2045–2051.

  39. Wilson K. Preparation of genomic DNA from bacteria // Current Protocols in Molecular Biology. New York: Wiley, 1997. P. 241–245.

  40. Yoon S.H., Ha S.M., Kwon S., Lim J., Kim Y., Seo H., Chun J. Introducing EzBioCloud: a taxonomically united database of 16S rRNA and whole genome assemblies // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2017. V. 67. P. 1613–1617.

  41. Zhao J., Duan L., Qian L., Cao P., Tian Y., Ju H., Xiang W., Wang X. Kribbella jiaozuonensis sp. nov., a novel actinomycete isolated from soil // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2019. V. 69. P. 3500–3507.

Дополнительные материалы

скачать ESM.zip
Приложение 1.
Рис. S1. Филогеномное древо рода Kribbella, сгенерированное на основе 491 однокопийного гена на сайте BV-BRC (https://www.bv-brc.org/app/PhylogeneticTree).
Таблица S1. Генетические расстояния для изученных штаммов и типовых штаммов валидно описанных видов рода Kribbella, рассчитанные на основе последовательностей конкатенированных генов gyrB–rpoB–recA–relA–atpD (4108 п.н.)
Таблица S2. Генетические расстояния для изученных штаммов и типовых штаммов валидно описанных видов рода Kribbella, рассчитанные на основе последовательностей конкатенированных генов gyrB–rpoB–recA–relA–atpD (4108 п.н.)