Нейрохимия, 2023, T. 40, № 2, стр. 132-145

Иризин на перекрестке механизмов аутофагии и сигналинга BDNF в регуляции нейропластичности

Э. А. Андяржанова 1, Т. А. Воронина 2

1 Федеральное государственное бюджетное учреждение “Центр стратегического планирования и управления медико-биологическими рисками здоровью” Федерального медико-биологического агентства
Москва, Россия

2 Федеральное государственное бюджетное учреждение Научно-исследовательский институт фармакологии имени В. В. Закусова
Москва, Россия

Поступила в редакцию 22.11.2022
После доработки 20.12.2022
Принята к публикации 21.12.2022

Аннотация

Нейропластичность – неотъемлемое качество как развивающегося мозга, так и мозга, способного к поддержанию функционального гомеостаза и осуществлению адаптивных изменений в норме и при компенсации патологии. Обеспечение механизмов нейропластичности – одна из целей терапевтического воздействия при лечении нейродегенеративных и ассоциированных со стрессом заболеваний. Прогресс в понимании механизмов взаимодействия мышечной системы и мозга указывает на роль миокина иризина в опосредовании прокогнитивной и антидепрессантной активности физических упражнений. Иризин, который высвобождается при активности миоцитов на периферии, может проникать через гематоэнцефалический барьер и, как предполагается, стимулирует клеточную аутофагию. Опосредуемая аутофагией активация рециклинга белков и макромолекул способствует адаптивной структурной перестройке синаптических контактов, а высвобождение протеаз, в том числе и матриксной металлопротеиназы 9, определяет переформатирование межклеточного матрикса, созревание мозгового нейротрофического фактора (BDNF) и положительную регуляцию сигналинга BDNF. Недавние результаты дают основания рассматривать факторы, стимулирующие аутофагию, как предпосылки успешной терапии неврологических, психических расстройств и возрастной деменции. Поэтому иризин, как ее физиологический регулятор, выступает в качестве молекулы-прототипа для создания новых терапевтических средств для коррекции нейродегенеративных состояний и ассоциированных со стрессом нарушений работы мозга.

Ключевые слова: нейропластичность, BDNF, аутофагия, иризин

Список литературы

  1. Gu J., Kanai R. // Front. Hum. Neurosci. 2014. Vol. 8. P. 262.

  2. Mateos-Aparicio P., Rodríguez-Moreno A. // Front. Cell. Neurosci. 2019. V. 13. P. 66.

  3. Voss P., Thomas M.E., Cisneros-Franco J.M., de Villers-Sidani É. // Front. Psychol. 2017. V. 8. P. 1657.

  4. Castrén E., Rantamäki T. // Dev. Neurobiol. 2010. V. 70. № 5. P. 289–297.

  5. Bettio L., Thacker J.S., Hutton C., Christie B.R. // Int. Rev. Neurobiol. 2019. V. 147. P. 295–322.

  6. Di Liegro C.M., Schiera G., Proia P., Di Liegro I. // Genes (Basel). 2019. V. 10. № 9.

  7. Giménez-Meseguer J., Tortosa-Martínez J., Cortell-Tormo J.M. // Int. J. Environ. Res. Public Health. 2020. V. 17. № 10.

  8. Swenson S., Blum K., McLaughlin T., Gold M.S., Thanos P.K. // J. Neurol. Sci. 2020. V. 412. P. 116763.

  9. Jin Y., Sumsuzzman D., Choi J., Kang H., Lee S.-R., Hong Y. // Molecules. 2018. V. 23. № 12. P. 3229.

  10. Jang Y. // Neuroreport. 2020. V. 31. № 6. P. 442–449.

  11. Nikoletopoulou V., Sidiropoulou K., Kallergi E., Dalezios Y., Tavernarakis N. // Cell Metabolism. 2017. V. 26. № 1. P. 230-242. e5.

  12. Compte A., Brunel N., Goldman-Rakic P.S., Wang X.J. // Cereb. Cortex. 2000. V. 10. № 9. P. 910–923.

  13. Spaak E., Watanabe K., Funahashi S., Stokes M.G. // J. Neurosci. 2017. V. 37. № 27. P. 6503–6516.

  14. Bernardinelli Y., Nikonenko I., Muller D. // Front. Neuroanat. 2014. V. 8. P. 123.

  15. Goto Y., Yang C.R., Otani S. // Biol. Psychiatry. 2010. V. 67. № 3. P. 199–207.

  16. Vyas S., Rodrigues A.J., Silva J.M., Tronche F., Almeida O.F.X., Sousa N., Sotiropoulos I. // Neural Plast. 2016. P. 6391686.

  17. Chen Q.-Y., Li X.-H., Zhuo M. // Neuropharmacology. 2021. V. 197. P. 108749.

  18. Evans H.T., Blackmore D., Götz J., Bodea L.-G. // Brain Res. Bull. 2021. V. 169. P. 94–103.

  19. Lee P.R., Fields R.D. // Neuroscientist. 2021. V. 27. № 4. P. 355–366.

  20. Lim S.-H., Lee N.-Y., Ryu J.Y., An J.H., Lee G.S., Min S.S., Moon J., Lee J.-R. // Biochem. Biophys. Res. Commun. 2022. V. 626. P. 92–99.

  21. McEwen B.S., Chattarji S. // European Neuropsychopharmacology. 2004. V. 14. P. S497–S502.

  22. Nitsche M.A., Müller-Dahlhaus F., Paulus W., Ziemann U. // J. Physiol. 2012. V. 590. Pt 19. P. 4641–4662.

  23. Kraus C., Castrén E., Kasper S., Lanzenberger R. // Neurosci. Biobehav. Rev. 2017. V. 77. P. 317–326.

  24. Kugathasan P., Waller J., Westrich L., Abdourahman A., Tamm J.A., Pehrson A.L., Dale E., Gulinello M., Sanchez C., Li Y. // J. Psychopharmacol. 2017. V. 31. № 3. P. 365–376.

  25. Grimm J.W., Lu L., Hayashi T., Hope B.T., Su T.-P., Shaham Y. // J. Neurosci. 2003. V. 23. № 3. P. 742–747.

  26. Lu L., Grimm J.W., Hope B.T., Shaham Y. // Neuropharmacology. 2004. V. 47 Suppl 1. P. 214–226.

  27. Friedel E., Schlagenhauf F., Sterzer P., Park S.Q., Bermpohl F., Ströhle A., Stoy M., Puls I., Hägele C., Wrase J., Büchel C., Heinz A. // Psychopharmacology (Berl). 2009. V. 205. № 2. P. 261–271.

  28. Mitra R., Jadhav S., McEwen B.S., Vyas A., Chattarji S. // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005. V. 102. № 26. P. 9371–9376.

  29. Casarotto P.C., Girych M., Fred S.M., Kovaleva V., Moliner R., Enkavi G., Biojone C., Cannarozzo C., Sahu M.P., Kaurinkoski K., Brunello C.A., Steinzeig A., Winkel F., Patil S., Vestring S., Serchov T., Diniz C.R.A.F., Laukkanen L., Cardon I., Antila H., Rog T., Piepponen T.P., Bramham C.R., Normann C., Lauri S.E., Saarma M., Vattulainen I., Castrén E. // Cell. 2021. V. 184. № 5. P. 1299–1313.e19.

  30. Cohen S., Levi-Montalcini R., Hamburger V. // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1954. V. 40. № 10. P. 1014–1018.

  31. Tsai S.-J. // Front. Mol. Neurosci. 2018. V. 11. P. 156.

  32. Leal G., Comprido D., Duarte C.B. // Neuropharmacology. 2014. V. 76. Pt C. P. 639–656.

  33. Levi-Montalcini R., Hamburger V. // J. Exp. Zool. 1951. V. 116. № 2. P. 321–361.

  34. Batchelor P.E., Liberatore G.T., Porritt M.J., Donnan G.A., Howells D.W. // Eur. J. Neurosci. 2000. V. 12. № 10. P. 3462–3468.

  35. Danzer S.C., Kotloski R.J., Walter C., Hughes M., McNamara J.O. // Hippocampus. 2008. V. 18. № 7. P. 668–678.

  36. Kojima M., Mizui T. // Vitam. Horm. 2017. V. 104. P. 19–28.

  37. Mizui T., Ishikawa Y., Kumanogoh H., Kojima M. // Pharmacol. Res. 2016. V. 105. P. 93–98.

  38. Winckler B. // Cell. 2007. Vol. 129. № 3. P. 459–460.

  39. Niculescu D., Michaelsen-Preusse K., Güner Ü., van Dorland R., Wierenga C.J., Lohmann C. // Cell Rep. 2018. V. 24. № 8. P. 2063–2074.

  40. Castrén E., Kojima M. // Neurobiol. Dis. 2017. V. 97. Pt B. P. 119–126.

  41. McEwen B.S. // Physiol. Rev. 2007. V. 87. № 3. P. 873–904.

  42. Autry A.E., Adachi M., Nosyreva E., Na E.S., Los M.F., Cheng P., Kavalali E.T., Monteggia L.M. // Nature. 2011. V. 475. № 7354. P. 91–95.

  43. Chen B., Dowlatshahi D., MacQueen G.M., Wang J.F., Young L.T. // Biol. Psychiatry. 2001. V. 50. № 4. P. 260–265.

  44. Dunham J.S., Deakin J.F.W., Miyajima F., Payton A., Toro C.T. // J. Psychiatr. Res. 2009. V. 43. № 14. P. 1175–1184.

  45. Hashimoto K., Shimizu E., Iyo M. // Brain Res. Brain Res. Rev. 2004. V. 45. № 2. P. 104–114.

  46. Hong Y.-P., Lee H.-C., Kim H.-T. // J. Exerc. Nutrition Biochem. 2015. V. 19. № 1. P. 11–18.

  47. Ibarguen-Vargas Y., Surget A., Vourc’h P., Leman S., Andres C.R., Gardier A.M., Belzung C. // Behav. Brain Res. 2009. V. 202. № 2. P. 245–251.

  48. Lee H.-Y., Kim Y.-K. // Neuropsychobiology. 2008. V. 57. № 4. P. 194–199.

  49. Tanichi M., Toda H., Shimizu K., Koga M., Saito T., Enomoto S., Boku S., Asai F., Mitsui Y., Nagamine M., Fujita M., Yoshino A. // Biochem. Biophys. Res. Commun. 2018. V. 501. № 1. P. 307–312.

  50. Bhatt D.H., Zhang S., Gan W.-B. // Annu. Rev. Physiol. 2009. V. 71. P. 261–282.

  51. Daskalaki A.-D., Kallergi E., Kolaxi A., Nikoletopoulou V. // Autophagy. 2022. V. 18. № 8. P. 2011–2012.

  52. Kuijpers M. // Neuronal Signal. 2022. V. 6, № 2. P. NS20210063.

  53. Liang Y. // Cells. 2019. V. 8. № 1. P. 34

  54. Liang Y., Sigrist S // Curr. Opin. Neurobiol. 2018. V. 48. P. 113–121.

  55. Nikoletopoulou V., Tavernarakis N. // Trends Cell Biol. 2018. V. 28. № 8. P. 646–661.

  56. Ohsumi Y. // Cell Res. 2014. Vol. 24. № 1. P. 9–23.

  57. Parzych K.R., Klionsky D.J. // Antioxid. Redox Signal. 2014. V. 20. № 3. P. 460–473.

  58. Hibshman J.D., Leuthner T.C., Shoben C., Mello D.F., Sherwood D.R., Meyer J.N., Baugh L.R. // American Journal of Physiology-Cell Physiology. 2018. V. 315. № 6. P. C781–C792.

  59. Maday S., Holzbaur E.L.F. // Dev. Cell. 2014. V. 30. № 1. P. 71–85.

  60. Mizushima N., Yamamoto A., Matsui M., Yoshimori T., Ohsumi Y. // Mol. Biol. Cell. 2004. V. 15. № 3. P. 1101–1111.

  61. Kulkarni V.V., Maday S. // Dev. Neurobiol. 2018. V. 78. № 3. P. 298–310.

  62. Kulkarni A., Chen J., Maday S. // Curr. Opin. Neurobiol. 2018. V. 51. P. 29–36.

  63. Purnell P.R., Fox H.S. // BMC Neurosci. 2013. V. 14. P. 86.

  64. Marzella L., Ahlberg J., Glaumann H. // Virchows Arch., B, Cell Pathol. 1981. V. 36. № 2–3. P. 219–234.

  65. Majeski A.E., Dice J.F. // Int. J. Biochem. Cell Biol. 2004. V. 36, № 12. P. 2435–2444.

  66. Kaushik S., Cuervo A.M.C. // Trends Cell Biol. 2012. V. 22. № 8. P. 407–417.

  67. Mijaljica D., Prescott M., Devenish R.J. // Autophagy. 2011. V. 7. № 7. P. 673–682.

  68. Zhao Y., Luo Y., Liu Y., Lenahan C., Wu Q., Chen S. // Mol. Biol. Rep. 2022. V. 49. № 11. P. 0775-10782

  69. Xie Z., Klionsky D.J. // Nat. Cell Biol. 2007. V. 9. № 10. P. 1102–1109.

  70. Mizushima N., Komatsu M. // Cell. 2011. V. 147. № 4. P. 728–741.

  71. He C., Klionsky D.J. // Annu. Rev. Genet. 2009. V. 43. P. 67–93.

  72. Kimura T., Jain A., Choi S.W., Mandell M.A., Johansen T., Deretic V. // Autophagy. 2017. V. 13, № 5. P. 989–990.

  73. Claude-Taupin A., Bissa B., Jia J., Gu Y., Deretic V. // Semin. Cell Dev. Biol. 2018. V. 83. P. 36–41.

  74. Nakatogawa H., Suzuki K., Kamada Y., Ohsumi Y. // Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2009. V. 10. № 7. P. 458–467.

  75. Fukumoto K., Fogaça M.V., Liu R.-J., Duman C., Kato T., Li X.-Y., Duman R.S. // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2019. V. 116. № 1. P. 297–302.

  76. LiCausi F., Hartman N // IJMS. 2018. Vol. 19. № 5. P. 1544.

  77. Nicklin P., Bergman P., Zhang B., Triantafellow E., Wang H., Nyfeler B., Yang H., Hild M., Kung C., Wilson C., Myer V.E., MacKeigan J.P., Porter J.A., Wang Y.K., Cantley L.C., Finan P.M., Murphy L.O. // Cell. 2009. V. 136. № 3. P. 521–534.

  78. Sheen J.-H., Zoncu R., Kim D., Sabatini D.M. // Cancer Cell. 2011. V. 19. № 5. P. 613–628.

  79. Hegde A.N. // Neurobiol Learn Mem. 2017. V. 138. P. 98–110.

  80. Jia J., Le W. // Neurosci Bull. 2015. V. 31. № 4. P. 427–434.

  81. Kijak E., Pyza E. // PLoS ONE. 2017. V. 12. № 2. P. e0171848.

  82. Kim H.-J., Cho M.-H., Shim W.H., Kim J.K., Jeon E.-Y., Kim D.-H., Yoon S.-Y. // Mol. Psychiatry. 2017. V. 22. № 11. P. 1576–1584.

  83. Lüningschrör P., Sendtner M. // Curr. Opin. Neurobiol. 2018. V. 51. P. 80–85.

  84. Shehata M., Inokuchi K. // Rev. Neurosci. 2014. V. 25. № 4. P. 543–557.

  85. Zhang H., Shang Y., Xiao X., Yu M., Zhang T. // Exp. Neurol. 2017. V. 298. Pt A. P. 68–78.

  86. Lalo U., Nezis I.P., Pankratov Y. // Int. J. Mol. Sci. 2022. V. 23. № 16. P. 9228.

  87. Kallergi E., Daskalaki A.D., Kolaxi A., Camus C., Ioannou E., Mercaldo V., Haberkant P., Stein F., Sidiropoulou K., Dalezios Y., Savitski M.M., Bagni C., Choquet D., Hosy E., Nikoletopoulou V. // Nat. Commun. 2022. V. 13. № 1. P. 680.

  88. Hernandez D., Torres C.A., Setlik W., Cebrián C., Mosharov E.V., Tang G., Cheng H.C., Kholodilov N., Yarygina O., Burke R.E., Gershon M., Sulzer D. // Neuron. 2012. V. 74. № 2. P. 277–284.

  89. Binotti B., Pavlos N.J., Riedel D., Wenzel D., Vorbrüggen G., Schalk A.M., Kühnel K., Boyken J., Erck C., Martens H., Chua J.J., Jahn R. // Elife. 2015. V. 4. P. e05597.

  90. Xu T.T., Li H., Dai Z., Lau G.K., Li B.Y., Zhu W.L., Liu X.Q., Liu H.F., Cai W.W., Huang S.Q., Wang Q., Zhang S.J. // Aging (Albany NY). 2020. V. 12. № 7. P. 6401–6414.

  91. Kim Y.C., Guan K.-L. // J. Clin. Invest. 2015. V. 125. № 1. P. 25–32.

  92. Smith E.D., Prieto G.A., Tong L., Sears-Kraxberger I., Rice J.D., Steward O., Cotman C.W. // J. Biol. Chem. 2014. V. 289. № 30. P. 20615–20629.

  93. Gassen N.C., Fries G.R., Zannas A.S., Hartmann J., Zschocke J., Hafner K., Carrillo-Roa T., Steinbacher J., Preißinger S.N., Hoeijmakers L., Knop M., Weber F., Kloiber S., Lucae S., Chrousos G.P., Carell T., Ising M., Binder E.B., Schmidt M.V., Rüegg J., Rein T. // Sci. Signal. 2015. V. 8. № 404. P. ra119.

  94. Rein T. // Cells. 2019. V. 8. № 1. P. 44.

  95. Kononenko N.L., Claßen G.A., Kuijpers M., Puchkov D., Maritzen T., Tempes A., Malik A.R., Skalecka A., Bera S., Jaworski J., Haucke V. // Nat. Commun. 2017. V. 8. P. 14819.

  96. Anderzhanova E., Hafner K., Genewsky A.J., Soliman A., Pöhlmann M.L., Schmidt M.V., Blum R., Wotjak C.T., Gassen N.C. // Neurobiology of Stress. 2020. V. 13. P. 100239.

  97. Martinelli S., Anderzhanova E.A., Bajaj T., Wiechmann S., Dethloff F., Weckmann K., Heinz D.E., Ebert T., Hartmann J., Geiger T.M., Döngi M., Hafner K., Pöhlmann M.L., Jollans L., Philipsen A., Schmidt S.V., Schmidt U., Maccarrone G., Stein V., Hausch F., Turck C.W., Schmidt M.V., Gellner A.K., Kuster B., Gassen N.C. // Nat. Commun. 2021. V. 12. № 1. P. 4643.

  98. Zhang M., Kenny S.J., Ge L., Xu K., Schekman R. // Elife. 2015. V. 4. e11205.

  99. Tan X., Du X., Jiang Y., Botchway B.O.A., Hu Z., Fang M. // Front. Psychiatry. 2018. V. 9. P. 434.

  100. Otabe H., Nibuya M., Shimazaki K., Toda H., Suzuki G., Nomura S., Shimizu K. // Prog. Neuropsychopharmacol. Biol. Psychiatry. 2014. V. 50. P. 37–43.

  101. Bak D.H., Zhang E., Yi M.-H., Kim D.-K., Lim K., Kim J.-J., Kim D.W. // Sci Rep. 2015. V. 5. P. 15465.

  102. Nixon R.A., Yang D.-S. // Cold Spring Harb. Perspect. Biol. 2012. V. 4, № 10. a008839.

  103. Filippone A., Esposito E., Mannino D., Lyssenko N., Praticò D. // Pharmacol Ther. 2022. V. 238. P. 108178.

  104. Sainani S.R., Pansare P.A., Rode K., Bhalchim V., Doke R., Desai S. // Int. J. Neurosci. 2022. V. 132. № 5. P. 466–482.

  105. Tang M., Liu T., Jiang P., Dang R. // Pharmacol Res. 2021. V. 168. P. 105586.

  106. Tomoda T., Yang K., Sawa A. // Biol. Psychiatry. 2020. V. 87. № 9. P. 787–796.

  107. Bareja A., Lee D.E., White J.P. // Front. Cell. Dev. Biol. 2019. V. 7. P. 183.

  108. Chung K.W., Chung H.Y. // Nutrients. 2019. V. 11. № 12. P. 2923.

  109. Escobar K.A., Cole N.H., Mermier C.M., VanDusseldorp T.A. // Aging Cell. 2019. V. 18. № 1. P. e12876.

  110. He C., Sumpter, Jr. R., Levine B. // Autophagy. 2012. V. 8, № 10. P. 1548–1551.

  111. Kou X., Chen D., Chen N. // Int. J. Mol. Sci. 2019. V. 20. № 7. P 1591.

  112. Grigolon R.B., Brietzke E., Trevizol A.P., McIntyre R.S., Mansur R.B. // J. Psychiatr. Res. 2020. V. 128. P. 16–22.

  113. Horowitz A.M., Fan X., Bieri G., Smith L.K., Sanchez-Diaz C.I., Schroer A.B., Gontier G., Casaletto K.B., Kramer J.H., Williams K.E., Villeda S.A. // Science. 2020. V. 369. № 6500. P. 167–173.

  114. Hugenschmidt C.E., Leng X., Lyles M., Michael L., Dougherty A., Babcock P., Baker L.D., Brinkley T.E., Nicklas B.J. // Obesity (Silver Spring). 2019. V. 27. № 8. P. 1266–1274.

  115. Törpel A., Herold F., Hamacher D., Müller N., Schega L. // JCM. 2018. V. 7. № 10. P. 337.

  116. Wilke J. // Sci. Rep. 2020. V. 10, № 1. P. 12335.

  117. Witte A.V., Fobker M., Gellner R., Knecht S., Flöel A. // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009. V. 106. № 4. P. 1255–1260.

  118. Yang F., Chu X., Yin M., Liu X., Yuan H., Niu Y., Fu L. // Behav. Brain Res. 2014. V. 264. P. 82–90.

  119. Yegla B., Foster T. // Front. Aging Neurosci. 2019. V. 11. P. 296.

  120. Bherer L. // Ann. N. Y. Acad. Sci. 2015. V. 1337. P. 1–6.

  121. Cassilhas R.C., Tufik S., de Mello M.T. // Cell. Mol. Life Sci. 2016. V. 73. № 5. P. 975–983.

  122. Phillips C. // Neural. Plast. 2017. V. 2017. P. 7260130.

  123. Rassovsky Y., Alfassi T. // Front. Psychol. 2019. V. 9. P. 2747.

  124. Suarez-Manzano S., Ruiz-Ariza A., De La Torre-Cruz M., Martínez-López E.J. // Res. Dev. Disabil. 2018. V. 77. P. 12–23.

  125. Broadhouse K.M., Singh M.F., Suo C., Gates N., Wen W., Brodaty H., Jain N., Wilson G.C., Meiklejohn J., Singh N., Baune B.T., Baker M., Foroughi N., Wang Y., Kochan N., Ashton K., Brown M., Li Z., Mavros Y., Sachdev P.S., Valenzuela M.J. // Neuroimage Clin. 2020. V. 25. P. 102182.

  126. Firth J., Stubbs B., Vancampfort D., Schuch F., Lagopoulos J., Rosenbaum S., Ward P.B. // Neuroimage. 2018. V. 166. P. 230–238.

  127. Tarkka I.M., Hautasaari P., Pesonen H., Niskanen E., Rottensteiner M., Kaprio J., Savić A.M., Kujala U.M. // J. Phys. Act. Health. 2019. V. 16. № 8. P. 637–643.

  128. Chen Z., Lan W., Yang G., Li Y., Ji X., Chen L., Zhou Y., Li S. // Front. Psychol. 2020. V. 11. P. 569206.

  129. Raichlen D.A., Klimentidis Y.C., Bharadwaj P.K., Alexander G.E. // Brain Imaging Behav. 2020. V. 14. № 5. P. 1994-2003.

  130. Bannerman D.M., Sprengel R., Sanderson D.J., McHugh S.B., Rawlins J.N.P., Monyer H., Seeburg P.H.// Nat. Rev. Neurosci. 2014. V. 15. № 3. P. 181–192.

  131. Morris R.G.M., Moser E.I., Riedel G., Martin S.J., Sandin J., Day M., O’Carroll C. // Philos. Trans. R. Soc. Lond., B, Biol. Sci. 2003. V. 358. № 1432. P. 773–786.

  132. Kim T.-W., Baek K.-W., Yu H.S., Ko I.-G., Hwang L., Park J.-J. // J. Exerc. Rehabil. 2020. V. 16. № 2. P. 124–131.

  133. Müller P., Duderstadt Y., Lessmann V., Müller N.G. // J. Clin. Med. 2020. V. 9. № 4. P. 136.

  134. Nicolini C., Michalski B., Toepp S.L., Turco C.V., D’Hoine T., Harasym D., Gibala M.J., Fahnestock M., Nelson A.J. // Neuroscience. 2020. V. 437. P. 242–255.

  135. Park J., Cheon W., Kim K. // Int. J. Environ. Res. Public Health. 2020. V. 17. № 9. P. 3317.

  136. Sugiyama A., Kato H., Takakura H., Osawa S., Maeda Y., Izawa T. // Neuropsychopharmacol. Rep. 2020. V. 40. № 3. P. 291-296.

  137. Knaepen K., Goekint M., Heyman E.M., Meeusen R. // Sports Med. 2010. V. 40. № 9. P. 765–801.

  138. Quan H., Koltai E., Suzuki K., Aguiar A.S., Pinho R., Boldogh I., Berkes I., Radak Z. // Biochim. Biophys. Acta Mol. Basis Dis. 2020. V. 1866. № 10. P. 165778.

  139. Walsh E.I., Smith L., Northey J., Rattray B., Cherbuin N. // Ageing Res. Rev. 2020. V. 60. P. 101044.

  140. Li F., Geng X., Yun H.J., Haddad Y., Chen Y., Ding Y. // Aging and Disease. 2021. V. 12. № 7. P. 1644.

  141. Morland C., Andersson K.A., Haugen Ø.P., Hadzic A., Kleppa L., Gille A., Rinholm J.E., Palibrk V., Diget E.H., Kennedy L.H., Stølen T., Hennestad E., Moldestad O., Cai Y., Puchades M., Offermanns S., Vervaeke K., Bjørås M., Wisløff U., Storm-Mathisen J., Bergersen L.H. // Nat. Commun. 2017. V. 8. № 1. P. 15557.

  142. Cotman C.W., Berchtold N.C., Christie L.-A. // Trends Neurosci. 2007. Vol. 30. № 9. P. 464–472.

  143. Dishman R.K., Berthoud H.R., Booth F.W., Cotman C.W., Edgerton V.R., Fleshner M.R., Gandevia S.C., Gomez-Pinilla F., Greenwood B.N., Hillman C.H., Kramer A.F., Levin B.E., Moran T.H., Russo-Neustadt A.A., Salamone J.D., Van Hoomissen J.D., Wade C.E., York D.A., Zigmond M.J. // Obesity (Silver Spring). 2006. V. 14. № 3. P. 345–356.

  144. Draganski B., May A. // Behav. Brain Res. 2008. V. 192. № 1. P. 137–142.

  145. Mueller P.J. // Clin. Exp. Pharmacol. Physiol. 2007. V. 34. № 4. P. 377–384.

  146. Björkholm C., Monteggia L.M. // Neuropharmacology. 2016. V. 102. P. 72–79.

  147. Liu J., Gao S., Zhang L. // Preprint. Sports Medicine, 2022.

  148. Zhang Y., Fu R., Sun L., Gong Y., Tang D. // Front. Psychol. 2019. V. 10. P. 1888.

  149. Seiffer B., Hautzinger M., Ulrich R., Wolf S. // J. Atten. Disord. 2022. V. 26. № 5. P. 656–673.

  150. Pedersen B.K. // Nat. Rev. Endocrinol. Nature Publishing Group, 2019. V. 15. № 7. P. 383–392.

  151. Jin Z., Guo P., Li X., Ke J., Wang Y., Wu H. // Biomedicine & Pharmacotherapy. 2019. V. 120. P. 109452.

  152. Kirk B., Feehan J., Lombardi G., Duque G. // Curr. Osteoporos. Rep. 2020.

  153. Dun S.L., Lyu R.-M., Chen Y.-H., Chang J.-K., Luo J.J., Dun N.J. // Neuroscience. 2013. V. 240. P. 155–162.

  154. Lourenco M.V., Frozza R.L., de Freitas G.B., Zhang H., Kincheski G.C., Ribeiro F.C., Gonçalves R.A., Clarke J.R., Beckman D., Staniszewski A., Berman H., Guerra L.A., Forny-Germano L., Meier S., Wilcock D.M., de Souza J.M., Alves-Leon S., Prado V.F., Prado M.A.M., Abisambra J.F., Tovar-Moll F., Mattos P., Arancio O., Ferreira S.T., De Felice F.G. // Nat. Med. 2019. V. 25. № 1. P. 165–175.

  155. Li H., Zhang Y., Wang F., Donelan W., Zona M.C., Li S., Reeves W., Ding Y., Tang D., Yang L. // Am. J. Transl. Res. 2019. V. 11. № 12. P. 7410–7421.

  156. Waseem R., Shamsi A., Mohammad T., Hassan M.I., Kazim S.N., Chaudhary A.A., Rudayni H.A., Al-Zharani M., Ahmad F., Islam A. // Molecules. 2022. V. 27. № 3. P. 1118.

  157. Cornish S.M., Bugera E.M., Duhamel T.A., Peeler J.D., Anderson J.E.// Eur. J. Appl. Physiol. 2020. V. 120. № 5. P. 941–959.

  158. Vidal P., Stanford K.I. // Front. Endocrinol. 2020. V. 11. P. 270.

  159. Jedrychowski M.P., Wrann C.D., Paulo J.A., Gerber K.K., Szpyt J., Robinson M.M., Nair K.S., Gygi S.P., Spiegelman B.M. // Cell Metabolism. 2015. V. 22. № 4. P. 734–740.

  160. Löffler D., Müller U., Scheuermann K., Friebe D., Gesing J., Bielitz J., Erbs S., Landgraf K., Wagner I.V., Kiess W., Körner A. // J. Clin. Endocrinol. Metab. 2015. V. 100. № 4. P. 1289–1299.

  161. Qiu S., Bosnyák E., Zügel M., Steinacker J.M., Schumann U. // Arch. Endocrinol. Metab. 2020. V. 64. № 3. P. 201–204.

  162. Ruan Q., Zhang L., Ruan J., Zhang X., Chen J., Ma C., Yu Z. // Peptides. 2018. V. 103. P. 60–64.

  163. Tari A.R. et al. // Prog. Cardiovasc. Dis. 2019. V. 62. № 2. P. 94–101.

  164. Tsuchiya Y., Ando D., Goto K., Kiuchi M., Yamakita M., Koyama K. // Tohoku J. Exp. Med. 2014. V. 233. № 2. P. 135–140.

  165. Murao M., Imano T., Akiyama J., Kawakami T., Nakajima M. // Growth Factors. 2019. V. 37. № 5–6. P. 257–262.

  166. Albrecht E., Norheim F., Thiede B., Holen T., Ohashi T., Schering L., Lee S., Brenmoehl J., Thomas S, Drevon C.A., Erickson H.P., Maak S. // Sci. Rep. 2015. V. 5. P. 8889.

  167. Norheim F., Langleite T.M., Hjorth M., Holen T., Kielland A., Stadheim H.K., Gulseth H.L, Birkeland K.I., Jensen J., Drevon C.A. // FEBS J. 2014. V. 281. № 3. P. 739–749.

  168. Cheng Y., Cui Y., Zhai Y., Xin W., Yu Y., Liang J., Li S., Sun H. // Front. Cell. Neurosci. 2021. V. 15. P. 738533.

  169. Stranahan A.M., Lee K., Becker K.G., Zhang Y., Maudsley S., Martin B., Cutler R.G., Mattson M.P. // Neurobiol. Aging. 2010. V. 31. № 11. P. 1937–1949.

  170. Pan J., Zhang H., Lin H., Gao L., Zhang H., Zhang J., Wang C., Gu J. // Redox Biology. 2021. V. 46. P. 102120.

  171. Islam M.R., Valaris S., Young M.F., Haley E.B., Luo R., Bond S.F., Mazuera S., Kitchen R.R., Caldarone B.J., Bettio L.E.B., Christie B.R., Schmider A.B., Soberman R.J., Besnard A., Jedrychowski M.P., Kim H., Tu H., Kim E., Choi S.H., Tanzi R.E., Spiegelman B.M., Wrann C.D. // Nat. Metab. 2021. V. 3. № 8. P. 1058–1070.

  172. Otvos L., Wade J.D. // Front Chem. 2014. V. 2. P. 62.

  173. Piya M.K., Harte A.L., Sivakumar K., Tripathi G., Voyias P.D., James S., Sabico S., Al-Daghri N.M., Saravanan P., Barber T.M., Kumar S., Vatish M., McTernan P.G. // Am. J. Physiol. Endocrinol. Metab. 2014. V. 306. № 5. P. E512-518.

  174. Ruan Q., Huang Y., Yang L., Ruan J., Gu W., Zhang X., Zhang Y., Zhang W., Yu Z. // Peptides. 2019. V. 113. P. 41–51.

  175. BrainStars. // BrainStars. 2020. URL:http://brainstars.org/probeset/1453135_at?

  176. Siteneski A., Olescowicz G., Pazini F.L., Camargo A., Fraga D.B., Brocardo P.S., Gil-Mohapel J., Cunha M.P., Rodrigues A.L.S. // J Neural Transm (Vienna). 2020. V. 127. № 3. P. 355–370.

  177. Delezie J., Handschin C. // Front. Neurol. 2018. V. 9. P. 698.

  178. Wrann C.D., White J.P., Salogiannnis J., Laznik-Bogoslavski D., Wu J., Ma D., Lin J.D., Greenberg M.E., Spiegelman B.M. // Cell Metab. 2013. V. 18. № 5. P. 649–659.

  179. Ruan Q., Huang Y., Yang L., Li J., Gu W., Bao Z., Zhang X., Yu Z. // J. Nutr. Health Aging. 2020. V. 24. № 4. P. 412–422.

  180. Mohammadi S., Oryan S., Komaki A., Eidi A., Zarei M. // Arq. Neuropsiquiatr. 2019. V. 77. № 12. P. 881–887.

  181. Botanas C.J., Lee H., de la Peña J.B., Dela Peña I.J., Woo T., Kim H.J., Han D.H., Kim B.-N., Cheong J.H. // Physiol. Behav. 2016. V. 155. P. 30–37.

  182. Huo C.J., Yu X.J., Sun Y.J., Li H.B., Su Q., Bai J., Li Y., Liu K.L., Qi J., Zhou S.W., Jia N., Zhu G.Q., Liu J.J., Kang Y.M. // Toxicol. Appl. Pharmacol. 2020. V. 394. P. 114953.

  183. Jodeiri Farshbaf M., Garasia S., Moussoki D.P.K., Mondal A.K., Cherkowsky D., Manal N., Alviña K. // Behav. Neurosci. 2020. V. 134. № 3. P. 233–247.

  184. Wang S., Pan J. // Biochem. and Biophys. Res. Com. 2016. V. 474. № 1. P. 22–28.

  185. Mongrédien R., Erdozain A.M., Dumas S., Cutando L., Del Moral A.N., Puighermanal E., Rezai Amin S., Giros B., Valjent E., Meana J.J., Gautron S., Callado L.F., Fabre V., Vialou V. // Brain Struct. Funct. 2019. V. 224. № 3. P. 1219–1244.

  186. Hernandez L., Ward L.J., Arefin S., Ebert T., Laucyte-Cibulskiene A.; GOING-FWD Collaborators, Heimbürger O., Barany P., Wennberg L., Stenvinkel P., Kublickiene K. // Sci. Rep. 2022. V. 12. № 1. P. 4414.

  187. Zarbakhsh S., Safari M., Aldaghi M.R., Sameni H.R., Ghahari L., Khaleghi Lagmouj Y., Rahimi Jaberi K., Parsaie H. // Iran J. Basic Med. Sci. 2019. V. 22. № 7. P. 722–728.

  188. Kim H., Wrann C.D., Jedrychowski M., Vidoni S., Kitase Y., Nagano K., Zhou C., Chou J., Parkman V.A., Novick S.J., Strutzenberg T.S., Pascal B.D., Le P.T., Brooks D.J., Roche A.M., Gerber K.K., Mattheis L., Chen W., Tu H., Bouxsein M.L., Griffin P.R., Baron R., Rosen C.J., Bonewald L.F., Spiegelman B.M. // Cell. 2018. V. 175. № 7. P. 1756-1768. e17.

  189. Milner R., Huang X., Wu J., Nishimura S., Pytela R., Sheppard D., ffrench-Constant C. // J. Cell. Sci. 1999. V. 112 (Pt 23). P. 4271–4279.

  190. Fu J., Han Y., Wang J., Liu Y., Zheng S., Zhou L., Jose P.A., Zeng C. // JAHA. 2016. V. 5. № 11. P. e003433.

  191. Gao X., Yu M., Sun W., Han Y., Yang J., Lu X., Jin C., Wu S., Cai Y. // Food Chem. Toxicol. 2021. V. 158. P. 112632.

  192. Xie C., Zhang Y., Tran T.D., Wang H., Li S., George E.V., Zhuang H., Zhang P., Kandel A., Lai Y., Tang D., Reeves W.H., Cheng H., Ding Y., Yang L.J. // PLoS One. 2015. V. 10. № 8. P. e0136816.

  193. Yang W., Ju J., Lee K., Nam K., Oh S., Shin I. // Exp. Cell Res. 2013. V. 319. № 3. P. 122–133.

  194. Zajicek A.S., Ruan H., Dai H., Skolfield M.C., Phillips H.L., Burnette W.J., Javidfar B., Sun S.C., Akbarian S., Yao W.D. // Mol. Psychiatry. 2022. V. 27. № 5. P. 2414–2424.

  195. Song R., Zhao X., Cao R., Liang Y., Zhang D.-Q., Wang R. // Gene. 2021. V. 769. P. 145209.

  196. Lee H.J., Lee J.O., Kim N., Kim J.K., Kim H.I., Lee Y.W., Kim S.J., Choi J.I., Oh Y., Kim J.H., Suyeon-Hwang, Park S.H., Kim H.S. // Mol. Endocrinol. 2015. V. 29. № 6. P. 873–881.

  197. Li R.L., Wu S.S., Wu Y., Wang X.X., Chen H.Y., Xin J.J., Li H., Lan J., Xue K.Y., Li X., Zhuo C.L., Cai Y.Y., He J.H., Zhang H.Y., Tang C.S., Wang W., Jiang W.// J. Mol. Cell. Cardiol. 2018. V. 121. P. 242–255.

  198. Moon J.-H., Park S.-Y. // Cell Commun. Signal. 2020. V. 18. № 1. P. 109.

  199. Yu Q., Kou W., Xu X., Zhou S., Luan P., Xu X., Li H., Zhuang J., Wang J., Zhao Y., Xu Y., Peng W. // Clin. Sci. 2019. V. 133. № 5. P. 611–627.

  200. Mao J.-Y., Su L.-X., Li D.-K., Zhang H.-M., Wang X.-T., Liu D.-W. // Ann. Transl. Med. 2021. V. 9. № 3. P. 259.

  201. Ma E.B., Sahar N.E., Jeong M., Huh J.Y. // Front. Physiol. 2019. V. 10. P. 1085.

  202. Petherick K.J., Williams A.C., Lane J.D., Ordóñez-Morán P., Huelsken J., Collard T.J., Smartt H.J., Batson J., Malik K., Paraskeva C., Greenhough A. // EMBO J. 2013. V. 32. № 13. P. 1903–1916.

  203. Li Y., Halterman M.W. // Biomolecules. 2021. V. 11. № 12. P. 1871.

  204. Mazur-Bialy A.I., Pocheć E., Zarawski M. // Int. J. Mol. Sci. 2017. V. 18. № 4. P. E701.

  205. Bi J., Yang L., Wang T., Zhang J., Li T., Ren Y., Wang M., Chen X., Lv Y., Wu R. // Oxidative Medicine and Cellular Longevity. 2020. V. 2020. P. 1–13.

  206. Pang Q., Wang P., Pan Y., Dong X., Zhou T., Song X., Zhang A. // Cell Death Dis. 2022. V. 13. № 3. P. 283.

  207. Xin T., Lu C. // Aging (Albany NY). 2020. V. 12, № 5. P. 4474–4488.

  208. Gassen N.C., Hartmann J., Zschocke J., Stepan J., Hafner K., Zellner A., Kirmeier T., Kollmannsberger L., Wagner K.V., Dedic N., Balsevich G., Deussing J.M., Kloiber S., Lucae S., Holsboer F., Eder M., Uhr M., Ising M., Schmidt M.V., Rein T. // PLoS Med. 2014. V. 11. № 11. P. e1001755.

  209. Zhang D., Li C., Song Y., Zhou J., Li Y., Li J., Bai C. // Am. J. Physiol. Lung Cell Mol. Physiol. 2017. V. 313. № 2. P. L384–L394.

  210. Duckworth S.C., Higginbotham C.S., Pederson J.A., Rogers R.R., Marshall M.R., Williams T.D., Ballmann C.G. // Percept. Mot. Skills. 2020. P. 31512520945088.

  211. Lago T.R., Hsiung A., Leitner B.P., Duckworth C.J., Balderston N.L., Chen K.Y., Grillon C., Ernst M. // Cogn. Emot. 2019. V. 33. № 4. P. 863–870.

  212. Noakes T., Spedding M. // Nature. 2012. V. 487. № 7407. P. 295–296.

Дополнительные материалы отсутствуют.