1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Нейрохимия
  4. T. 40, № 4, 2023

Нейрохимия, 2023, T. 40, № 4, стр. 317-330

Множественные механизмы терапевтического эффекта трегалозы в торможении экспериментальной нейродегенерации

А. Б. Пупышев 1, Т. А. Короленко 1, М. А. Тихонова 1

1 ФГБНУ “Научно-исследовательский институт нейронаук и медицины”
Новосибирск, Россия

Поступила в редакцию 28.02.2023
После доработки 28.03.2023
Принята к публикации 20.04.2023

Аннотация

Поиск средств лечения нейродегенерации связывается с атакой на множественные механизмы формирования этой патологии. Подобные свойства обнаружены у дисахарида трегалозы, проявляющего терапевтический эффект на моделях многих заболеваний и получившей поддержку FDA для применения на людях. Трегалоза состоит из 2 остатков глюкозы, соединенных гибкой α-1-1'-гликозидной связью, обеспечивающей ей шапероноподобные свойства. Благодаря этому она препятствует аномальному свертыванию аберрантных белков и обладает свойствами крио- и биопротектора. Однако основное терапевтическое действие определяется индукцией mTOR-независимой аутофагии, опосредуемой киназой AMPK в качестве основной мишени. Результатом является ослабление накопления цитотоксических белков и факторов, повышение клеточной жизнеспособности. Увеличение эффективности аутофагии зависит от вызываемой трегалозой индукции биогенеза лизосом и аутофагосом посредством активации транскрипционных факторов TFEB и FOXO1. Трегалоза оказывает противовоспалительное действие, тесно связанное с торможением окислительного стресса. Найдено индуцируемое трегалозой усиление эндогенной антиоксидантной защиты, зависимой от регулятора Nrf2. В обзоре рассматривается нейропротективное действие трегалозы на моделях основныхn нейродегенеративных заболеваний, таких как болезни Паркинсона, Альцгеймера, Хантингтона и других. В целом, трегалоза показывает высокий терапевтический потенциал в лечении экспериментальной нейродегенерации и тем самым стимулирует изучение возможностей ее клинического применения.

Ключевые слова: нейродегенерация, нейропротекция, $\alpha $-синуклеин, амилоид-$\beta $, тау, трегалоза, аутофагия, mTOR-независимая, AMPK, TFEB, Nrf2, GLUT8, нейровоспаление, окислительный стресс, болезнь Паркинсона, болезнь Альцгеймера, болезнь Хантингтона, боковой амиотрофический склероз, окулофарингеальная мышечная дистрофия

Список литературы

  1. Vassar R., Zheng H. // Mol. Neurodegener. 2014. V. 9. P. 34.

  2. Basha F.H., Waseem M., Srinivasan H. // Cell. Biochem. Funct. 2021. V. 39. № 5. P. 613–622.

  3. Kurtishi A., Rosen B., Patil K.S., Alves G.W., Møller S.G. // Mol. Neurobiol. 2019. V. 56. № 5. P. 3676–3689.

  4. Leszek J., Barreto G.E., Gąsiorowski K., Koutsouraki E., Ávila-Rodrigues M., Aliev G. // CNS Neurol. Disord. Drug Targets. 2016. V. 15. № 3. P. 329–336.

  5. Kwon H.S., Koh S.H. // Transl. Neurodegener. 2020. V. 9. № 1. P. 42.

  6. Corti O., Blomgren K., Poletti A., Beart P.M. // J. Neurochem. 2020. V. 154. № 4. P. 354–371.

  7. Tanaka M., Machida Y., Niu S., Ikeda T., Jana N.R., Doi H., Kurosawa M., Nekooki M., Nukina N. // Nat. Med. 2004. V. 10. № 2. P. 148–154.

  8. Sarkar S., Davies J.E., Huang Z., Tunnacliffe A., Rubinsztein D.C. // J. Biol. Chem. 2007. V. 282. № 8. P. 5641–5652.

  9. Rodríguez-Navarro J.A., Rodríguez L., Casarejos M.J., Solano R.M., Gómez A., Perucho J., Cuervo A.M., García de Yébenes J., Mena M.A. // Neurobiol. Dis. 2010. V. 39. № 3. P. 423–438.

  10. Hosseinpour-Moghaddam K., Caraglia M., Sahebkar A. // J. Cell Physiol. 2018. V. 233. № 9. P. 6524–6543.

  11. Thellung S., Corsaro A., Nizzari M., Barbieri F., Florio T. // Int. J. Mol. Sci. 2019. V. 20. № 4. pii: E901.

  12. Rubinsztein D.C., Bento C.F., Deretic V. // J. Exp. Med. 2015. V. 212. № 7. P. 979–990.

  13. Byun S., Lee E., Lee K.W. // Int. J. Mol. Sci. 2017. V. 18. № 9. pii: E1959.

  14. Lee H., Yoon Y.S., Lee S.J. // Cell Death Dis. 2018. V. 9. № 7. P. 712–720.

  15. Liu M., Zhang M., Ye H., Lin S., Yang Y., Wang L., Jones G., Trang H. // Food Chem. 2013. V. 136. № 2. P. 485–490.

  16. Stewart S., He X. // Langmuir. 2018. https://doi.org/10.1021/acs.langmuir.8b02015

  17. Arguelles J.C. // J. Mol. Evol. 2014. V. 79. P. 111–116.

  18. Martano G., Gerosa L., Prada I., Garrone G., Krogh V., Verderio C., Passafaro M. // ACS Chem. Neurosci. 2017. V. 8. P. 1865–1872.

  19. van Elburg R.M., Uil J.J., Kokke F.T., Mulder A.M., van de Broek W.G., Mulder C.J., Heymans H.S. // J. Pediatr. Gastroenterol. Nutr. 1995. V. 20. № 2. P. 184–188.

  20. Kamiya T., Hirata K., Matsumoto S., Arai C., Yoshizane C., Kyono F., Ariyasu T., Hanaya T., Arai S., Okura T., Yamamoto K., Ikeda M., Kurimoto M. // Nutr. Res. 2004. V. 24. № 2. P. 185–196.

  21. Howson P.A., Johnston T.H., Ravenscroft P., Hill M.P., Su J., Brotchie J.M., Koprich J.B. // J. Pharmacol. Exp. Ther. 2019. V. 369. № 3. P. 364–374.

  22. Di Rienzi S.C., Britton R.A. // Adv. Nutr. 2020. V. 11. № 3. P. 616–629.

  23. Sahebkar A., Hatamipour M., Tabatabaei S.A. // J. Cell Biochem. 2019. V. 120. № 6. P. 9455–9459.

  24. Mobini M., Radbakhsh S., Kubaski F., Eshraghi P., Vakili S., Vakili R., Khalili M., Varesvazirian M., Jamialahmadi T., Alamdaran S.A., Sayedi S.J., Rajabi O., Emami S.A., Reiner Ž., Sebkar A. // J. Clin. Med. 2022.V. 11. № 1. P. 247.

  25. Felice V.D., Quigley E.M., Sullivan A.M., O’Keeffe G.W., O’Mahony S.M. // Parkinsonism Relat. Disord. 2016. V. 27. P. 1–8.

  26. Macias-Ceja D.C., Cosín-Roger J., Ortiz-Masiá D., Salvador P., Hernández C., Esplugues J.V., Calatayud S., Barrachina M.D. // Br. J. Pharmacol. 2017. V. 174. № 15. P. 2501–2511.

  27. Arai C., Arai N., Arai S., Yoshizane C., Miyata S., Mizote A., Suyama A., Endo S., Ariyasu T., Mitsuzumi H., Ushio S. // Nutr. Metabol. 2019. V. 16. P. 45.

  28. Kaushik J.K., Bhat R. // J. Biol. Chem. 2003. V. 278. № 28. P. 26458–26465.

  29. Sarkar S., Chigurupati S., Raymick J., Mann D., Bowyer J.F., Schmitt T., Beger R.D., Hanig J.P., Schmued L.C., Paule M.G. // Neurotoxicology. 2014. V. 44. P. 250–262.

  30. Liu R., Barkhordarian H., Emadi S., Park C.B., Sierks M.R. // Neurobiol. Dis. 2005. V. 20. P. 74–81.

  31. Khan S.H., Kumar R. // Pathol. Res. Pract. 2017. V. 213. № 6. P. 643–648.

  32. Lins R.D., Pereira C.S., Hünenberger P.H. // Proteins. 2004. V. 55. № 1. P. 177–186.

  33. Casarejos M.J., Perucho J., Lopez-Sendon J.L., Garcia de Yebenes J., Bettencourt C., Gomez A., Ruiz C., Heutink P., Rizzu P., Mena M.A. // PLoS One. 2014. V. 9. № 9. P. e106931.

  34. Tanji K., Miki Y., Maruyama A., Mimura J., Matsumiya T., Mori F., Imaizumi T., Itoh K., Wakabayashi K. // Biochem. Biophys. Res. Commun. 2015. V. 465. № 4. P. 746–752.

  35. Chaudhary R.K., Kardani J., Singh K., Banerjee R., Roy I. // Neuromolecular Med. 2014. V. 16. № 2. P. 280–291.

  36. DeBosch B.J., Heitmeier M.R., Mayer A.L., Higgins C.B., Crowley J.R., Kraft T.E., Chi M., Newberry E.P., Chen Z., Finck B.N., Davidson N.O., Yarasheski K.E., Hruz P.W., Moley K.H. // Sci. Signal. 2016. V. 9. № 416. P. ra21.

  37. Mayer A.L., Higgins C.B., Heitmeier M.R., Kraft T.E., Qian X., Crowley J.R, Hyrc K.L., Beatty W.L., Yarasheski K.E., Hruz P.W., DeBosch B.J. // Sci. Rep. 2016. V. 6. P. 38586.

  38. Mardones P., Rubinsztein D.C., Hetz C. // Sci. Signal. 2016. V. 9. № 416. P. fs2.

  39. Egan D., Kim J., Shaw R.J., Guan K.L. // Autophagy. 2011. V. 7. № 6. P. 643–644.

  40. Roach P.J. // Mol. Cell. Biol. 2011. V. 31. № 15. P. 3082–3084.

  41. Narita H., Tanji K., Miki Y., Mori F., Wakabayashi K. // Biochem. Biophys. Res. Commun. 2019. V. 514. № 3. P. 672–677.

  42. Benito-Cuesta I., Ordonez-Gutierrez L., Wandosell F. // Metabolites. 2021. V. 11. № 7. P. 421.

  43. Chen M., Huang N., Liu J., Huang J., Shi J., Jin F. // Behav. Brain Res. 2021. V. 400. P. 113043.

  44. Huang J., Wang X., Zhu Y., Li Z., Zhu Y.T., Wu J.C., Qin Z.H., Xiang M., Lin F. // Neurosci. Ther. 2019. V. 25. № 6. P. 796–807.

  45. Djajadikerta A., Keshri S., Pavel M., Prestil R., Ryan L., Rubinsztein D.C. // J. Mol. Biol. 2020. V. 432. № 8. P. 2799–2821.

  46. Chen X., Li M., Li L., Xu S., Huang D., Ju M., Huang J., Chen K., Gu H. // Sci. Rep. 2016. V. 6. P. 28423.

  47. Jang M., Park R., Kim H., Namkoong S., Jo D., Huh Y.H., Jang I.S., Lee J.I., Park J. // Sci. Rep. 2018. V. 8. № 1. P. 12637.

  48. Xu C., Chen X., Sheng W.B., Yang P. // Reprod. Toxicol. 2019. V. 85. P. 51–58.

  49. Kara N.Z., Toker L., Agam G., Anderson G.W., Belmaker R.H., Einat H. // Psychopharmacology. 2013. V. 229. № 2. P. 367–375.

  50. Sciarretta S., Yee D., Nagarajan N., Bianchi F., Saito T., Valenti V., Tong M., Del Re D.P., Vecchione C., Schirone L., Forte M., Rubattu S., Shirakabe A., Boppana V.S., Volpe M., Frati G., Zhai P., Sadoshima J. // J. Am. Coll. Cardiol. 2018. V. 71. № 18. P. 1999–2010.

  51. Wang Q., Ren J. // Pharmacol. Res. 2016. V. 111. P. 357–373.

  52. Casarejos M.J., Solano R.M., Gomez A., Perucho J., de Yebenes J.G., Mena M.A. // Neurochem. Int. 2011. V. 58. № 4. P. 512–520.

  53. Castillo K., Nassif M., Valenzuela V., Rojas F., Matus S., Mercado G., Court F.A., van Zundert B., Hetz C. // Autophagy. 2013. V. 9. № 9. P. 1308–1320.

  54. Abokyi S., Shan S.W., To C.H., Chan H.H., Tse D.Y. // Oxid. Med. Cell. Longev. 2020. V. 2020. P. 5296341.

  55. Lamark T., Svenning S., Johansen T. // Essays Biochem. 2017. V. 61. № 6. P. 609–624.

  56. Yoon Y.S., Cho E.D., Jung Ahn W., Won Lee K., Lee S.J., Lee H.J. // Cell Death Dis. 2017. V. 8. № 10. P. e3091.

  57. Tien N.T., Karaca I., Tamboli I.Y., Walter J. // J. Biol. Chem. 2016. V. 291. № 20. P. 10528–10540.

  58. Lan D.M., Liu F.T., Zhao J., Chen Y., Wu J.J., Ding Z.T., Yue Z.Y., Ren H.M., Jiang Y. P., Wang J. // Neurochem. Res. 2012. V. 37. № 9. P. 2025–2032.

  59. Redmann M., Wani W.Y., Volpicelli-Daley L., Darley-Usmar V., Zhang J. // Redox Biol. 2017. V. 11. P. 429–437.

  60. Mizunoe Y., Kobayashi M., Sudo Y., Watanabe S., Yasukawa H., Natori D., Hoshino A., Negishi A., Okita N., Komatsu M., Higami Y. // Redox Biol. 2018. V. 15. P. 115–124.

  61. Khalifeh M., Barreto G.E., Sahebkar A. // Br. J. Pharmacol. 2019. V. 176. № 9. P. 1173–1189.

  62. Pierzynowska K., Gaffke L., Cyske Z., Puchalski M., Rintz E., Bartkowski M., Osiadly M., Pierzynowski M., Mantej J., Piotrowska E., Wegrzyn G. // Metab. Brain Dis. 2018. V. 33. № 4. P. 989–1008.

  63. Tamargo-Gomez I., Marino G. // Int. J. Mol. Sci. 2018. V. 19. № 12. P. 3812

  64. Di Nardo A., Wertz M.H., Kwiatkowski E., Tsai P.T., Leech J.D., Greene-Colozzi E., Goto J., Dilsiz P., Talos D.M., Clish C.B., Kwiatkowski D.J., Sahin M. // Hum. Mol. Genet. 2014. V. 23. № 14. P. 3865–3874.

  65. Zimmerman M.A., Biggers C.D., Li P.A. // BMC Neurosci. 2018. V. 19. № 1. P. 82.

  66. Sarkar S. // Biochem. Soc. Trans. 2013. V. 41. № 5. P. 1103–1130.

  67. Casarejos M.J., Perucho J., Gomez A., Munoz M.P., Fernandez-Estevez M., Sagredo O., Fernandez Ruiz J., Guzman M., de Yebenes J.G., Mena M.A. // J. Alzheimers Dis. 2013. V. 35. № 3. P. 525–539.

  68. Rodriguez-Navarro J.A., Rodriguez L., Casarejos M.J., Solano R.M., Gomez A., Perucho J., Cuervo A.M., Garcia de Yebenes J., Mena M.A. // Neurobiol. Dis. 2010. V. 39. № 3. P. 423–438.

  69. Schaeffer V., Lavenir I., Ozcelik S., Tolnay M., Winkler D.T., Goedert M. // Brain. 2012. V. 135. Pt. 7. P. 2169–2177.

  70. Wu F., Xu H.D., Guan J.J., Hou Y.S., Gu J.H., Zhen X.C., Qin Z.H. // Neuroscience. 2015. V. 284. P. 900–911.

  71. Jing M.J., Liu K., Liu C., Yan D.Y., Ma Z., Wang C., Deng Y., Liu W., Xu B. // Environ. Toxicol. 2020. V. 35. № 1. P. 55–65.

  72. Liu Y., Wang J., Hsiung G.R., Song W. // Mol. Neurobiol. 2020. V. 57. № 7. P. 3150–3157.

  73. Aguib Y., Heiseke A., Gilch S., Riemer C., Baier M., Schatzl H.M., Ertmer A. // Autophagy. 2009. V. 5. № 3. P. 361–369.

  74. Beranger F., Crozet C., Goldsborough A., Lehmann S. // Biochem. Biophys. Res. Commun. 2008. V. 374. № 1. P. 44–48.

  75. Settembre C., Di Malta C., Polito V.A., Garcia Arencibia M., Vetrini F., Erdin S., Erdin S.U., Huynh T., Medina D., Colella P., Sardiello M., Rubinsztein D.C., Ballabio A. // Science. 2011. V. 332. № 6036. P. 1429–1433.

  76. Rusmini P., Cortese K., Crippa V., Cristofani R., Cicardi M.E., Ferrari V., Vezzoli G., Tedesco B., Meroni M., Messi E., Piccolella M., Galbiati M., Garre M., Morelli E., Vaccari T., Poletti A. // Auto-phagy. 2019. V. 15. № 4. P. 631–651.

  77. Palmieri M., Pal R., Nelvagal H.R., Lotfi P., Stinnett G.R., Seymour M.L., Chaudhury A., Bajaj L., Bondar V.V., Bremner L., Saleem U., Tse D.Y., Sanagasetti D., Wu S.M., Neilson J.R., Pereira F.A., Pautler R.G., Rodney G.G., Cooper J.D., Sardiello M. // Nat. Commun. 2017. V. 8. P. 14338.

  78. Cortes C.J., La Spada A.R. // Neurobiol. Dis. 2019. V. 122. P. 83–93.

  79. Gu Z., Cao H., Zuo C., Huang Y., Miao J., Song Y., Yang Y., Zhu L., Wang F. // Neurobiol. Dis. 2022. V. 173. P. 105855.

  80. Lu J., Wu M., Yue Z. // Adv. Exp. Med. Biol. 2020. V. 1207. P. 21–51.

  81. Di Malta C., Cinque L., Settembre C. // Front. Cell. Dev. Biol. 2019. V. 7. P. 114.

  82. Benaroudj N., Lee D.H., Goldberg A.L. // J. Biol. Chem. 2001. V. 276. № 26. P. 24261–24267.

  83. Beranger F., Crozet C., Goldsborough A., Lehmann S. // Biochem. Biophys. Res. Commun. 2008. V. 374. № 1. P. 44–48.

  84. Gao Z., Wang H., Zhang B., Wu X., Zhang Y., Ge P., Chi G., Liang J. // Int. J. Med. Sci. 2018. V. 15. № 10. P. 1014–1024.

  85. Darabi S., Noori-Zadeh A., Abbaszadeh H.A., Rajaei F., Bakhtiyari S. // Iran. J. Pharm. Res. 2019. V. 18. № 3. P. 1419–1428.

  86. Tang Q., Zheng G., Feng Z., Chen Y., Lou Y., Wang C., Zhang X., Zhang Y., Xu H., Shang P., Liu H. // Cell. Death Dis. 2017. V. 8. № 10. P. e3081.

  87. Liu K., Jing M.J., Liu C., Yan D.Y., Ma Z., Wang C., Deng Y., Liu W., Xu B. // Basic Clin. Pharmacol. Toxicol. 2019. V. 25. № 6. P. 536–547.

  88. Minutoli L., Altavilla D., Bitto A., Polito F., Bellocco E., Lagana G., Fiumara T., Magazu S., Migliardo F., Venuti F.S., Squadrito F. // Eur. J. Pharmacol. 2008. V. 589. № 1–3. P. 272–280.

  89. Echigo R., Shimohata N., Karatsu K., Yano F., Kayasuga-Kariya Y., Fujisawa A., Ohto T., Kita Y., Nakamura M., Suzuki S., Mochizuki M., Shimizu T., Chung U.I., Sasaki N. // J. Transl. Med. 2012. V. 10. P. 80.

  90. He Q., Wang Y., Lin W., Zhang Q., Zhao J., Liu F.T., Tang Y.L., Xiao B.G., Wang J. // Neurotox. Res. 2014. V. 26. № 4. P. 430–439.

  91. Bussi C., Peralta Ramos J.M., Arroyo D.S., Gaviglio E.A., Gallea J.I., Wang J.M., Celej M.S., Iribarren P. // Sci. Rep. 2017. V. 7. P. 43153.

  92. Nakahira K., Haspel J.A., Rathinam V.A., Lee S.J., Dolinay T., Lam H.C., Englert J.A., Rabinovitch M., Cernadas M., Kim H.P., Fitzgerald K.A., Ryter S.W., Choi A.M. // Nat. Immunol. 2011. V. 12. № 3. P. 222–230.

  93. Li Y., Luo Y., Luo T., Lu B., Wang C., Zhang Y., Piao M., Feng C., Ge P. // Mol. Neurobiol. 2017. V. 54. № 9. P. 6857–6869.

  94. Uddin M.S., Mamun A.A., Labu Z.K., Hidalgo-Lanussa O., Barreto G.E., Ashraf G.M. // J. Cell Physiol. 2019. V. 234. № 6. P. 8094–8112.

  95. Lee J.H., Cheon Y.H., Woo R.S., Song D.Y., Moon C., Baik T.K. // Anat. Cell Biol. 2012. V. 45. № 1. P. 26–37.

  96. Khan S.H., Kumar R. // Pathol. Res. Pract. 2017. V. 213. № 6. P. 643–648.

  97. Tien N.T., Karaca I., Tamboli I.Y., Walter J. // J. Biol. Chem. 2016. V. 291. № 20. P. 10528–10540.

  98. Kruger U., Wang Y., Kumar S., Mandelkow E.M. // Neurobiol. Aging. 2012. V. 33. № 10. P. 2291–2305.

  99. Schaeffer V., Lavenir I., Ozcelik S., Tolnay M., Winkler D.T., Goedert M. // Brain. 2012. V. 135. Pt. 7. P. 2169–2177.

  100. Ittner L.M., Ke Y.D., Delerue F., Bi M., Gladbach A., van Eersel J., Wolfing H., Chieng B.C., Christie M.J., Napier I.A., Eckert A., Staufenbiel M., Hardeman E., Gotz J. // Cell. 2010. V. 142. № 3. P. 387–397.

  101. Perucho J., Casarejos M.J., Gomez A., Solano R.M., de Yebenes J.G., Mena M.A. // Curr. Alzheimer Res. 2012. V. 9. № 3. P. 334–343.

  102. Lee Y.S., Lai D.M., Huang H.J., Lee-Chen G.J., Chang C.H., Hsieh-Li H.M., Lee G.C. // J. Agric. Food Chem. 2021. V. 69. № 8. P. 2422–2437.

  103. Pupyshev A.B., Belichenko V.M., Tenditnik M.V., Bashirzade A.A., Dubrovina N.I., Ovsyukova M.V., Akopyan A.A., Fedoseeva L.A., Korolenko T.A., Amstislavskaya T.G., Tikhonova M.A. // Pharmacol. Biochem. Behav. 2022. V. 217. P. 173406.

  104. Portbury S.D., Hare D.J., Sgambelloni C., Perronnes K., Portbury A.J., Finkelstein D.I., Adlard P.A. // J. Alzheimers Dis. 2017. V. 60. № 2. P. 549–560.

  105. Du J., Liang Y., Xu F., Sun B., Wang Z. // J. Pharm. Pharmacol. 2013. V. 65. № 12. P. 1753–1756.

  106. Raza C., Anjum R., Shakeel N.U.A. // Life Sci. 2019. V. 226. P. 77–90.

  107. Glass C.K., Saijo K., Winner B., Marchetto M.C., Gage F.H. // Cell. 2010. V. 140. № 6. P. 918–934.

  108. Lan D.M., Liu F.T., Zhao J., Chen Y., Wu J.J., Ding Z.T., Yue Z.Y., Ren H.M., Jiang Y.P., Wang J. // Neurochem. Res. 2012. V. 37. P. 2025–2032.

  109. Zhao J., Zhi X., Pan L., Zhou P. // Molecules. 2017. V. 22. № 8. P. pii: E1293.

  110. Pupyshev A.B., Tikhonova M.A., Akopyan A.A., Tenditnik M.V., Dubrovina N.I., Korolenko T.A. // Pharmacol. Biochem. Behav. 2019. V. 177. P. 1–11.

  111. Darabi S., Noori-Zadeh A., Abbaszadeh H.A., Rajaei F., Bakhtiyari S. // Iran. J. Pharm. Res. 2019. V. 18. № 3. P. 1419–1428.

  112. Lin C.H., Wei P.C., Chen C.M., Huang Y.T., Lin J.L., Lo Y.S., Lin J.L., Lin C.Y., Wu Y.R., Chang K.H., Lee-Chen G.J. // Front. Aging Neurosci. 2020. V. 12. P. 226.

  113. Wu F., Xu H.D., Guan J.J., Hou Y.S., Gu J.H., Zhen X.C., Qin Z.H. // Neuroscience. 2015. V. 284. P. 900–911.

  114. He Q., Koprich J.B., Wang Y., Yu W.B., Xiao B.G., Brotchie J.M., Wang J. // Mol. Neurobiol. 2016. V. 53. № 4. P. 2258–2268.

  115. Moors T.E., Hoozemans J.J., Ingrassia A., Beccari T., Parnetti L., Chartier-Harlin M.C., van de Berg W.D. // Mol. Neurodegener. 2017. V. 12. № 1. P. 11.

  116. Perucho J., Gomez A., Munoz M.P., de Yebenes J.G., Mena M.A., Casarejos M.J. // Mol. Cell. Neurosci. 2016. V. 74. P. 128–145.

  117. Yamashita S. // J. Clin. Med. 2021. V. 10. № 7. P. 1375.

  118. Davies J.E., Berger Z., Rubinsztein D.C. // J. Biochem. Cell Biol. 2006. V. 38. № 9. P. 1457–1462.

  119. Davies J.E., Sarkar S., Rubinsztein D.C. // Hum. Mol. Genet. 2006. V. 15. № 1. P. 23–31.

  120. Argov Z., Vornovitsky H., Blumen S., Caraco Y. // Neurology. 2015. V. 84 (Suppl 14). P. 7.068.

  121. Argov Z., Gliko-Kabir I., Brais B., Caraco Y., Megiddo D. // Neurology. 2016. V. 86 (Suppl 16). P. S28.004.

  122. Gomes C., Escrevente C., Costa J. // Neurosci. Lett. 2010. V. 475. № 3. P. 145–149.

  123. Li Y., Guo Y., Wang X., Yu X., Duan W., Hong K., Wang J., Han H., Li C. // Neuroscience. 2015. V. 298. P. 12–25.

  124. Zhang X., Chen S., Song L., Tang Y., Shen Y., Jia L., Le W. // Autophagy. 2014. V. 10. № 4. P. 588–602.

  125. Sahoo A.K., Dandapat J., Dash U.C., Kanhar S. // J. Ethnopharmacol. 2018. V. 215. P. 42–73.

  126. Halbe L., Rami A. // Curr. Neurovasc. Res. 2019. V. 16. № 1. P. 3–11.

  127. Schmeisser K., Parker J.A. // Front. Cell. Dev. Biol. 2019. V. 7. P. 192.

  128. Cejka C., Kubinova S., Cejkova J. // Histol. Histopathol. 2019. V. 34. № 6. P. 611–618.

  129. Kaplon R.E., Hill S.D., Bispham N.Z., Santos-Parker J.R., Nowlan M.J., Snyder L.L., Chonchol M., LaRocca T.J., McQueen M.B., Seals D.R. // Aging. 2016. V. 8. № 6. P. 1167–1183.

  130. Noorasyikin M.A., Azizan E.A., Teh P.C., Farah Waheeda T., Siti Hajar M.D., Long K.C., Norlinah M.I. // Park. Relat. Disord. 2020. V. 70. P. 42–44.

  131. Yap K.H., Azmin S., Makpol S., Damanhuri H.A., Mustapha M., Hamzah J.C., Ibrahim N.M. // Neural Regen. Res. 2023. V. 18. № 6. P. 1179–1185.

  132. Assoni G., Frapporti G., Colombo E., Gornati D., Perez-Carrion M.D., Polito L., Seneci P., Piccoli G., Arosio D. // Bioorg. Med. Chem. Lett. 2021. V. 40. P. 127929.

  133. Frapporti G., Colombo E., Ahmed H., Assoni G., Polito L., Randazzo P., Arosio D., Seneci P., Piccoli G. // Pharmaceutics. 2022. V. 14. № 4. P. 862.

  134. Zhang Y., Shaikh N., Ferey J.L., Wankhade U.D., Chintapalli S.V., Higgins C.B. Crowley J.R., Heitmeier M.R., Stothard A.I., Mihi B., Good M., Higashiyama T., Swarts B.M., Hruz P.W., Shankar K., Tarr P.I., DeBosch B.J. // Gastroenterology. 2020. V. 158. № 5. P. 1402–1416.

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Нейрохимия

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал