1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Успехи современной биологии
  4. T. 142, № 5, 2022

Успехи современной биологии, 2022, T. 142, № 5, стр. 510-517

Бактериальные симбионты и патогены в популяциях фитосейидных клещей (Phitoseiidae, Mesostigmata)

Б. В. Андрианов *

Институт общей генетики им. Н.И. Вавилова РАН
Москва, Россия

* E-mail: andrianovb@mail.ru

Поступила в редакцию 30.06.2022
После доработки 30.06.2022
Принята к публикации 30.06.2022

Полный текст (PDF)

Аннотация

С помощью методов ДНК-идентификации и метабаркодинга охарактеризован микробиом фитосейидных клещей, выявлены симбиотические и патогенные виды микроорганизмов, связанных с фитосейидными клещами факультативно и облигатно. Микробиом клещей состоит из кишечных бактерий и грибов и внутриклеточных бактерий и микроспоридий, обычных у фитосейидных клещей. Как и в случае других групп членистоногих, инфекция фитосейидных клещей внутриклеточными симбиотическими бактериями Wolbachia и Cardinium вызывает в популяции клещей сдвиг в соотношении полов в пользу самок и цитоплазматическую несовместимость между инфицированными и неинфицированными популяциями клещей одного вида. Использование внутриклеточных симбиотических бактерий открывает возможность получения биоконтрольных популяций, состоящих исключительно из самок, не способных скрещиваться с дикими представителями своего вида, что существенно для избегания распространения патогенных бактерий. В биоконтрольных популяциях фитосейидных клещей с помощью ДНК-диагностики выявлены патогенные бактерии и микроспоридии, устранение которых может повысить жизнеспособность и эффективность применения фитосейидных клещей в практике сельского хозяйства.

Ключевые слова: Wolbachia, ITS, цитоплазматическая несовместимость, метабаркодинг, биоконтрольные популяции

ВВЕДЕНИЕ

Систематика фитосейидных клещей

Семейство фитосейидных клещей (Phitoseiidae) является объектом многочисленных исследований различных аспектов своей биологии, в связи с большим практическим значением некоторых его представителей (Gerson et al., 2003). Семейство включает более 2557 видов мелких (менее 1 мм) хищных клещей, распространенных всесветно, кроме Антарктиды (Demite et al., 2014, 2022; Tixier et al., 2020). Систематика группы претерпела ряд ревизий, в ходе которых известные виды относили к разным родам, что привело к появлению многочисленных синонимов у применяемых в практике сельского хозяйства видов клещей (Chant, McMurtry, 2007). В качестве примера можно привести список синонимов трех широко применяемых видов. Metaseiulus occidentalis (Nesbitt, 1951) – синонимы: Typhlodromus occidentalis или Galendromus occidentalis; Neoseiulus californicus (McGregor, 1954) – синонимы: Amblyseius californicus, Typhlodromus californicus; Neoseiulus cucumeris (Oudemans, 1930) – синонимы: Typhlodromus cucumeris, Typhlodromus thripsi, Amblyseius cucumeris, Typhlodromopsis cucumeris, Neoseiulus coprophilus, Neoseiulus bellinus, Neoseiulus thripsi, Neoseiulus cucumeris. Состояние систематики других видов фитосейидных клещей аналогичное (Tixier et al., 2011; Tsolakis et al., 2012). Так как в настоящее время нет возможности провести унификацию названий фитосейидных клещей, в обзоре используются названия видов из оригинальных работ.

Биология биоконтрольных популяций фитосейидных клещей

Фитосейиды питаются в основном растительноядными клещами, а также трипсами, белокрылками и другими, сравнимыми с ними по размеру представителями микрофауны. В периоды голодания клещи способны выживать, питаясь пыльцой растений и сладкими выделениями листьев и тлей (McMurtry et al., 2013). Особое значение имеет способность ряда видов фитосейид эффективно предотвращать вспышки численности паутинных клещей в условиях закрытого грунта. Для борьбы с вредителями стабильные биоконтрольные популяции ряда видов фитосейидных клещей поддерживают на протяжении многих лет в условиях искусственного разведения. Поддержание высокой жизнеспособности биоконтрольных популяций фитосейидных клещей является актуальной задачей. Фитосейиды эффективны в подавлении численности растительноядных клещей, так как скорость роста популяции фитосейид больше скорости роста популяции растительноядных клещей. В оптимальных условиях популяция Neoseiulus californicus удваивается каждые 4 дня (Marafeli et al., 2014). Индивидуальное развитие включает стадию яйца, откладываемого на субстрат, личинки, которая обычно не питается и малоподвижна, протонимфы, дейтонимфы и взрослой особи. За свою жизнь самка откладывает до 70 очень крупных, в сравнении с размером клеща, яиц. Характер питания протонимф и дейтонимф не отличается от питания взрослых форм клещей (Abdalla et al., 2001; Hoy, 2011). Клещи и их нимфы очень подвижны, активно ищут жертву и для питания им достаточно одной особи жертвы. С этим связано второе преимущество, определяющее успех фитосейидных клещей, в сравнении с другими агентами биоконтроля. Этим преимуществом является их способность питаться вредителями на начальной стадии роста их популяции, пока плотность популяции вредителя очень низка и растениям не нанесен существенный ущерб.

Системы размножения фитосейидных клещей

Основными системами размножения в группе фитосейидных клещей является арренотокия и парагаплоидия (Cruickshank, Thomas, 1999). Для различения этих стратегий требуются детальные исследования кариотипа самцов и самок. У Metaseiulus occidentalis взрослые самки имеют хромосомный набор 2n = 6, а взрослые самцы гаплоидны n = 3, что указывает на арренотокию, но так как самцы развиваются из оплодотворенных яиц, то потеря одного хромосомного набора должна происходить в ходе эмбриогенеза, что позволяет определить систему размножения Metaseiulus occidentalis как парагаплоидию (Hoy, 1979; Nelson-Rees et al., 1980). Для популяций фитосейидных клещей характерно численное преобладание самок. Доля самок у разных видов и в разных биоконтрольных популяциях различается от 52 до 97%. Обычно находится в интервале 75–90% (Dyer, Swift, 1979). У большинства видов самки не способны давать жизнеспособное потомство без оплодотворения (Колодочка, 1975; Hoy, 2011). Тем не менее, при разведении разных видов фитосейид регулярно обнаруживаются линии без самцов или с единичными самцами. Впервые партеногенез у фитосейид был обнаружен у Amblyseius elongatus (Kennett, 1958). Преимущественно партеногенетически размножается Amblyseius herbarius и Neoseiulus tunus (Колодочка, 1974; Ana et al., 2017). Самцы у этих видов изредка встречаются. У Amblyseius agrestis и Amblyseius aurescens самцы не наблюдались при разведении в течение полугода. Этим видам свойственен настоящий партеногенез или телитокия (Колодочка, 1975; Гапонюк, 1989). Распределение телитокии у фитосейид не связано с экологическими особенностями. Amblyseius agrestis обитает в лесной подстилке, тогда как Amblyseius aurescens и Neoseiulus tunus встречаются на листьях винограда, сои, дикорастущих растений и питаются паутинными клещами (Гапонюк, 1989; Ana et al., 2017).

С точки зрения разведения биоконтрольных популяций телитокия крайне желательна, так как позволяет выращивать только самок, которые эффективнее поедают вредителей, кроме того при телитокии нет риска скрещивания клещей с близкими видами или особями своего вида, но цитопллазматичеки не совместимыми с данной биоконтрольной популяцией. Такие неэффективные скрещивания не только бесплодны, но и создают риск инфицирования биоконтрольной популяции бактериальными патогенами. В настоящее время для получения партеногенетических популяций фитосейидных клещей применяется поиск популяции с нужными свойствами в природе. Вероятность существования партеногенетической популяции в природе у данного вида обосновывается наличием этих популяций у других видов фитосейидных клещей. Такой поиск может быть трудоемким и неэффективным. Тестирование 13 100 самок Metaseiulus occidentalis из 59 лабораторных линий и изолятов из природы не выявило партеногенетической популяции (Hoy, Cave, 1986).

Микробиом фитосейидных клещей

У ряда видов фитосейидных клещей известны внутриклеточные симбиотические бактерии Wolbachia, Cardinium и Spiroplasma, вызывающие сильный сдвиг в соотношении полов в сторону самок и потенциально способные вызывать партеногенез (Breeuwer, Jacobs, 1996; Johanowicz, Hoy, 1996; Weeks et al., 2003; Enigl, Schausberger, 2007; Hoy, Jeyaprakash, 2008; Wu, Hoy, 2012a; Sourassou et al., 2014; Famah et al., 2014). Кроме сдвига в соотношении полов, внутриклеточные бактерии могут вызывать у фитосейидных клещей одностороннюю или двустороннюю цитоплазматическую несовместимость (Johanowicz, Hoy, 1996; Wu, Hoy, 2012b). Наиболее полно изучена цитоплазматическая несовместимость, вызванная бактериями у клещей Metaseiulus occidentalis и Neoseiulus paspalivorus. Клещи используются для контроля численности кокосового клеща. Разные биоконтрольные популяции клещей Metaseiulus occidentalis и Neoseiulus paspalivorus инфицированы разными внутриклеточными бактериями из родов Cardinium и Wolbachia. Если состав бактерий различается между линиями, то наблюдается цитоплазматическая несовместимость и потомства не образуется. Обработка антибиотиками позволяет устранить цитоплазматическую несовместимость и получить межлинейные гибриды, в том числе от линий из географически удаленных местообитаний, что указывает на незначительность генетических отличий популяций клещей одного вида в разных частях ареала и решающую роль бактериальных симбионтов в развитии цитоплазматической несовместимости (Sourassou et al., 2014).

Так как внутриклеточные симбиотические бактерии инфицируют как фитосейидных клещей, так и паутинных клещей, возникает вопрос о возможности межвидового переноса бактерий между видами клещей от жертвы к хищнику. Получены некоторые данные в пользу данного предположения. Сравнительный анализ микробиома Metaseiulus occidentalis и его жертвы – двупятнистого паутинного клеща Tetranychus urticae выявил Wolbachia у обоих видов. Wolbachia из этих клещей принадлежат к одной группе, что следует из сравнения нуклеотидных последовательностей трех генов Wolbachia: 16S rRNA, wspA и wspB. Эти гены оказались идентичны у хищника и его жертвы, что предполагает недавний горизонтальный перенос Wolbachia (Hoy, Jeyaprakash, 2005).

Аналогичные результаты получены при сравнительном анализе гена Wolbachia 16S rRNA в экспериментальной системе хищник–жертва Neoseiulus cucumeris–Tyrophagus putrescentiae (Pekas et al., 2017).

Биоконтрольные популяции фитосейид могут заражаться не только симбиотическими бактериями, но и бактериальными патогенами от своих жертв, что может резко снизить жизнеспособность биоконтрольной популяции. Хроническая инфекция биоконтрольных популяций Phytoseiulus persimilis бактерией Acaricomes phytoseiuli приводит к снижению продолжительности жизни и плодовитости клещей, а также к малой активности клещей в поедании паутинных клещей, что делает такие биоконтрольные популяции неэффективными или безответственными (non-responding) (Gols et al., 2007). Эти данные указывают на необходимость регулярного контроля микробиоты биоконтрольных популяций фитосейид, устранения патогенов и субклонирования популяций для сохранения ими полезных свойств.

МИКРОБИОМ СИСТЕМЫ ХИЩНИК—ЖЕРТВА

Применение методов полногеномного секвенирования и метабаркодирование ДНК микробиома позволили охарактеризовать микробиом отдельных представителей фитосейидных клещей. Микробиом клещей состоит из кишечных бактерий и грибов и внутриклеточных бактерий и микроспоридий, обычных у фитосейидных клещей (Bjornson, Keddie, 1999; Becnel et al., 2002; Olsen, Hoy, 2002; Hoy, Jeyaprakash, 2008). Для понимания процесса формирования микробиома фитосейидных клещей необходимо включить в рассмотрение не только самих фитосейидных клещей, но и их жертв. Работ, в которых использован такой комплексный подход пока немного и их следует рассмотреть подробнее. В работе (Pekas et.al., 2017) проанализирована система, образованная хищным клещом Neoseiulus cucumeris и его жертвой — удлиненным гнилостным клещом Tyrophagus putrescentiae. Для описания были взяты две популяции Neoseiulus cucumeris: одна – массового разведения и вторая, лабораторная, – с признаками заболевания неизвестной природы. В каждой из популяций хищники и их жертвы обитали совместно и их разделяли перед анализом. Всего получено и отсеквенировано шесть библиотек 16S rRNA-генов Neoseiulus cucumeris по три из каждой популяции и шесть библиотек 16S rRNA-генов Tyrophagus putrescentiae. Хищники и их жертвы разделялись перед получением библиотек и анализировались раздельно. Полученные данные сравнивались с сиквенсами трех библиотек 16S rRNA-генов Tyrophagus putrescentiae, которые поддерживались в чистой культуре без хищных клещей. Всего идентифицировано 75 видов бактерий. Как и ожидалось, большинство видов бактерий были малочисленными и представленными не во всех библиотеках. Такие виды можно рассматривать как случайные. Виды, найденные во всех шести проанализированных выборках Neoseiulus cucumeris, представлены в табл. 1.

Таблица 1.  

Массовые виды бактерий, ассоциированных с Neoseiulus cucumeris

Вид бактерии GenBank ID. Последовательности 16S rRNA-гена с максимальным сходством с новыми последовательностями клещей Сходство, % Экологическая группа
Staphylococcus kloosii NR_024667 99 Сапрофит
Staphylococcus cohnii NR_037046 99 Сапрофит
Staphylococcus saprophyticus NR_074999 99 Сапрофит
Staphylococcus lentus NR_043418 99 Сапрофит
Bartonella queenslandensis NR_116176 95 Малоизучен. Виды из рода Bartonella, факультативно внутриклеточные бактерии
Solitalea-like (Sphingobacteriales) Нет последовательностей с высоким сходством – Внутриклеточный симбионт
Wolbachia sp. wRi NR_074437 99 Внутриклеточный симбионт
Wolbachia endosymbiont NR_074127 97 Внутриклеточный симбионт
Bacillus cereus NR_074540 99 Сапрофит
Cardinium (Cytophagales) Нет последовательностей с высоким сходством – Внутриклеточный симбионт
Brevibacterium siliguriense NR_115086 97 Сапрофит
Brevibacterium iodinum NR_026241 98 Сапрофит
Kocuria koreensis NR_116745 96 Оппортунистический патоген
Blattabacterium-like (Flavobacteriaceae) Нет последовательностей с высоким сходством – Внутриклеточный симбионт

Основой микробиома Neoseiulus cucumeris является обычная сапрофитная бактерия Staphylococcus kloosii. На ее долю приходится 72 и 61% всех бактерий в обеих популяциях Neoseiulus cucumeris. Еще 12 и 14% приходится на Staphylococcus saprophyticus. Эти бактерии по существу и составляют кишечную микрофлору клещей. Интересно, что они полностью отсутствуют у гнилостных клещей в чистой культуре, но появляются в значительном количестве — 40% при совместном обитании. Логично предположить, что гнилостные клещи заражаются от экскрементов Neoseiulus cucumeris, которые содержат эти бактерии. Среди постоянно встречающихся бактерий Neoseiulus cucumeris выявляется необычно много внутриклеточных симбиотических бактерий. К ним относятся: Solitalea-like, Wolbachia, Cardinium, Blattabacterium-like, и возможно Bartonella queenslandensis. Тем не менее, вероятно, что ни одной из этих бактерий нет в составе постоянного микробиома этих линий Neoseiulus cucumeris, так как они могут попадать в клещей с пищей. Именно эти виды бактерий составляют основу микробиома растительноядного клеща Tyrophagus putrescentiae. Эти клещи при культивировании в чистой культуре имеют микробиом, на 99% состоящий из различных внутриклеточных симбиотических бактерий. Многие из них остаются не изученными, нет и зарегистрированных последовательностей этих видов в базе данных GenBank.

Существенных отличий микробиома здоровой и больной популяции Neoseiulus cucumeris в данном исследовании не было обнаружено. Brenneria salicis (GenBank ID: NR_114714) – единственный вид бактерий, который был найден только в больной популяции с низкой плотностью и отсутствовал в здоровой. Кроме того, эта фитопатогенная бактерия, вызывающая заболевание ксилемы у растений, отсутствовала в чистой культуре гнилостного клеща, но при совместном культивировании с Neoseiulus cucumeris гнилостный клещ заражался ей, и она обнаруживалась в его микробиоме с низкой плотностью (около 2% всей бактериальной популяции). Возможно, Brenneria salicis патогенна не только для растений, но и для членистоногих.

Примечательно почти полное отсутствие у Neoseiulus cucumeris типичных для человека кишечных бактерий. Бактерии из родов Escherichia, Lactococcus, Leuconostoc и Propionibacterium присутствуют в числе 75 идентифицированных видов бактерий, но в очень малых количествах.

Таким образом, при подробном рассмотрении микробиомов хищных клещей и их жертв – растительноядных клещей наблюдаются радикальные отличия. Их микробиомы в норме не имеют ничего общего, тогда как при рассмотрении только списков выявленных видов бактерий можно сделать вывод о существенном сходстве микробиомов хищника и его жертвы и активном заимствовании симбиотических бактерий фитосейидными клещами от своих жертв. Такой случай был подробно исследован в системе Metaseiulus occidentalis–Tetranychus urticae (Wu, Hoy, 2012b). Паутинный клещ стабильно инфицирован Wolbachia, а у Metaseiulus occidentalis определяется инфекция двумя внутриклеточными бактериями Wolbachia и Cardinium. Обе бактерии выявляются на всех стадиях развития, включая стадию яйца. На этом основании был сделан вывод о недавнем горизонтальном переносе Wolbachia от паутинного клеща к хищному (Hoy, Jeyaprakash, 2005). Но если модифицировать протокол тестирования бактерий, включив стадию голодания 72 ч перед выделением суммарной ДНК из клещей и промыть яйца 0.3%-ным раствором гипохлорита натрия перед выделением ДНК, то Wolbachia не будет определена, а Cardinium будет выявляться, что указывает на то, что именно Cardinium является внутриклеточным симбионтом Metaseiulus occidentalis и ответственен за феномен цитоплазматической несовместимости у этого вида (Wu, Hoy, 2012a), а вывод о межвидовом переносе Wolbachia в данном случае не подтвердился.

Вероятно, все виды фитосейидных клещей инфицированы внутриклеточными бактериями. Интегральное рассмотрение всех внутриклеточных микроорганизмов с помощью микроскопии, без определения видов микроорганизмов, показывает, что все три случайно отобранных вида фитосейид: Phytoseiulus persimilis, Typhlodromips swirskii и Neoseiulus cucumeris содержат бактерии в клетках кищечника, мальпигиевых сосудах и грибоподобные организмы (возможно микроспоридии) – в клетках наружных покровов ног и идиосомы (Sumner-Kalkun et al., 2020). Из этой работы следует, что любая биоконтрольная популяция фитосейид является тройственным симбиозом, образованным клещом, бактериями и грибоподобными организмами. Симбиоз есть всегда, но иногда он включает патогены, а иногда обеспечивает высокую жизнеспособность клещей.

СИМБИОЗ ФИТОСЕЙИДНЫХ КЛЕЩЕЙ, БАКТЕРИЙ И МИКРОСПОРИДИЙ

В данном обзоре не рассматриваются грибные патогены фитосейидных клещей, хотя грибные инвазии обычны в популяциях клещей. Часто их причиной становятся неспециализированные виды грибов, поражающие широкий спектр членистоногих разного систематического положения. Такие инвазии можно считать случайным явлением. Бактериальные патогены, микроспоридии и внутриклеточные симбиотические бактерии более специфичны, и связи в такой симбиотической системе более стабильны. Виды фитосейидных клещей, для которых доказана персистенция определенных бактерий и микроспоридий, перечислены в табл. 2.

Таблица 2.  

Стабильные симбиотические системы фитосейид бактерий и микроспоридий

Вид фитосейидного клеща Микроорганизм Симптомы персистенции бактерии или микроспоридии в популяции клещей Источник
Phytoseiulus persimilis Бактерия Acaricomes phytoseiuli Накопление двулучепреломляющих кристаллов в ногах.
Инфицированные клещи малоподвижны и не проявляют охотничьего поведения в ответ на химические сигналы растений поврежденных паутинными клещами (синдром отсутствия реакции).
Клещи заражаются от больных клещей и от их испражнений 		Schütte et al., 2006, 2008
Gols et al., 2007
Phytoseiulus persimilis Бактерия
Rickettsiella phytoseiuli		 Обнаруживается в линиях клещей лабораторного разведения, но не у клещей из природных популяций. Инфекция бессимптомна Šut’áková, 1994
Neoseiulus cucumeris, Neoseiulus barkeri Микроспоридия Сокращение продолжительности жизни, сокращение плодовитости. Передача патогена преимущественно вертикальная, но возможно заражение при контакте со спорами и больными клещами. Beerling, van der Geest, 1991a,b
Metaseiulus occidentalis Микроспоридия
Oligosporidium occidentalis		 Сдвиг соотношения полов в сторону самок. Морфология клещей без нарущений, но активность инфицированных клещей снижена. Передача возбудителя вертикальная и горизонтальная при каннибализме Olsen, Hoy, 2002 Becnel et al., 2002
Metaseiulus occidentalis Бактерия
Serratia marcescens,
Rickettsia-like bacteria,
Enterobacter,
Bacteroidetes		 Нарушение пищеварения и прилипание клещей к субстрату Hoy, Jeyaprakash, 2005, 2008
Phytoseiulus persimilis Микроспоридия Microsporidium phytoseiuli Сдвиг соотношения полов в сторону самок. Сокращение продолжительности жизни, плодовитости и потребления добычи. Передача возбудителя преимущественно вертикальная Bjornson, Keddie, 1999
Olsen, Hoy, 2002
Euseius fnlandicus Cardinium Неизвестно Enigl, Schausberger, 2007
Neoseiulus californicus Spiroplasma Неизвестно Enigl, Schausberger, 2007
Metaseiulus occidentalis Cardinium Цитоплазматическая несовместимость Wu, Hoy, 2012a
Neoseiulus paspalivorus Wolbachia, Cardinium Цитоплазматическая несовместимость Famah et al., 2014

В инфицированных микроспоридиями популяциях фитосейидных клещей, как правило, присутствуют как зараженные, так и свободные от инфекции особи. Поэтому расчищение популяции путем субклонирования от одной самки с последующим микроскопическим тестом на наличие микроспоридий в тканях полученных сублиний клещей является наиболее эффективным методом (Bjornson, Keddie, 2001; Olsen, Hoy, 2002). Другим эффективным методом устранения микроспоридий из популяции клещей является тепловая обработка. При выращивании клещей Metaseiulus occidentalis при температуре 32–35°C в течение нескольких дней происходит инактивация микроспоридий, в результате чего отложенные обработанной самкой яйца на содержат возбудителя и от них можно получить чистую линию (Olsen, Hoy, 2002).

Пробиотические бактерии, стимулирующие скорость роста популяции и повышающие устойчивость клещей, изучены мало. Сообщалось о повышенной плодовитости Metaseiulus occidentalis, инфицированных Cytophaga–Flavobacterium (Weeks, Stouthamer, 2004).

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Изучение микробиома клещей создает основу для совершенствования биоконтрольных популяций фитосейидных клещей и повышения эффективности их применения для защиты растений и создания биоконтрольных популяций клещей с заданными свойствами. Очищение биоконтрольных популяций от патогенных микроорганизмов может быть достигнуто с помошью пробиотической диеты, применения антибиотиков и субклонирования популяций. Дальнейшие исследования внутриклеточных симбиотических бактерий Wolbachia и Cardinium и искусственное заражение линий фитосейидных клещей симбиотическими бактериями может позволить получить партеногенетические линии клещей, более эффективные и стабильные, в качестве агентов биоконтроля.

Список литературы

  1. Гапонюк И.Л. Обнаружение телитокии у хищного клеща Amblyseius aurescens (Parasitiformes, Phytoseiidae) // Вестн. зоол. 1989. Т. 4. С. 82.

  2. Колодочка Л.А. Случай телитокии у хищного клеща Amblyseius herbarius (Parasitiformes, Phytoseiidae) // Экология. 1974. Т. 4. С. 95.

  3. Колодочка Л.А. Случай телитокии у хищного клеща Amblyseius agrestis (Parasitiformes, Phytoseiidae) // Вестн. зоол. 1975. Т. 2. С. 84–85.

  4. Abdalla A.A., Zhang Z., Masters G.J., McNeill S. Euseius finlandicus (Acari: Phytoseiidae) as a potential biocontrol agent against Tetranychus urticae (Acari: Tetranychidae): life history and feeding habits on three different types of food // Exp. Appl. Acarol. 2001. V. 25. P. 833–847. https://doi.org/10.1023/a:1020431531446

  5. Ana C.C.C., Peterson R.D., Felipe S.R.A. et al. Complementary description of Neoseiulus tunus (De Leon) (Acari: Mesostigmata: Phytoseiidae) and observation on its reproductive strategy // Acarologia. 2017. V. 57. P. 591–599.https://doi.org/10.24349/acarologia/20174178

  6. Becnel J.J., Jeyaprakash A., Hoy M.A. et al. Morphological and molecular characterization of a new microsporidian species from the predatory mite Metaseiulus occidentalis (Nesbitt) (Acari, Phytoseiidae) // Invert. Pathol. 2002. V. 79. P. 163–172.

  7. Beerling E.A.M., van der Geest L.P.S. Microsporidiosis in mass-rearings of the predatory mites Amblyseius cucumeris and A. barkeri (Acarina: Phytoseiidae) // Proc. Exp. Appl. Entomol. 1991a. V. 2. P. 157–162.

  8. Beerling E.A.M., van der Geest L.P.S. A microsporidium (Microspora: Pleistophoridae) in mass-rearings of the predatory mites Amblyseius cucumeris and A. barkeri (Acarina: Phytoseiidae): analysis of a problem // IOBC/WPRS Bull. 1991b. V. 14. P. 5–8.

  9. Bjornson S., Keddie B.A. Effects of Microsporidium phytoseiuli (Microsporidia) on the performance of the predatory mite Phytoseiulus persimilis (Acari: Phytoseiidae) // Biol. Control. 1999. V. 15. P. 153–161.

  10. Bjornson S. Keddie B.A. Disease prevalence and transmission of Microsporidium phytoseiuli infecting the predatory mite, Phytoseiulus persimilis (Acari: Phytoseiidae) // J. Invert. Pathol. 2001. V. 77. P. 114–119. https://doi.org/10.1006/jipa.2001.5008

  11. Breeuwer J.A.J., Jacobs G. Wolbachia: intracellular manipulators of mite reproduction // Exp. Appl. Acarol. 1996. V. 20. P. 421–434.

  12. Chant D.A., McMurtry J.A. Illustrated keys and diagnoses for the genera and sub-genera of the Phytoseiidae of the World. West Bloomfeld: Indira Publishing House, 2007. 220 p.

  13. Cruickshank R.H. Thomas R.H. Evolution of haplodiploidy in dermanyssine mites (Acari: Mesostigmata) // Evolution. 1999. V. 53. P. 1796–1803.

  14. Demite P.R., McMurtry J.A., de Moraes G.J. Phytoseiidae Database: a website for taxonomic and distributional information on phytoseiid mites (Acari) // Zootaxa. 2014. V. 3795. P. 571–577.

  15. Demite P.R., de Moraes G.J., McMurtry J.A. et al. Phytoseiidae Database 2019. Available at: http://www.lea.esalq.usp.br/phytoseiidae / Accessed 15 Aug. 2022.

  16. Dyer J.G., Swift F.C. Sex ratio in field populations of phytoseiid mites (Acarina: Phytoseiidae) // Ann. Entomol. Soc. Am. V. 72. Iss. 1. P. 149–154. https://doi.org/10.1093/aesa/72.1.149

  17. Enigl M., Schausberger P. Incidence of the endosymbionts Wolbachia, Cardinium and Spiroplasma in phytoseiid mites and associated prey // Exp. Appl. Acarol. 2007. V. 42. P. 75–85.

  18. Famah S.N., Hanna R., Breeuwer J.A. et al. The endosymbionts Wolbachia and Cardinium and their effects in three populations of the predatory mite Neoseiulus paspalivorus // Exp. Appl. Acarol. 2014. V. 64. P. 207–221. https://doi.org/10.1007/s10493-014-9820-0

  19. Gerson U., Smiley R.L., Ochoa T. Mites (Acari) for pest control. Oxford, UK: Blackwell Science, 2003. 539 p.

  20. Gols R., Schutte C., Stouthamer R. et al. PCR-based identification of the pathogenic bacterium, Acaricomes phytoseiuli, in the biological control agent Phytoseiulus persimilis (Acari: Phytoseiidae) // Biol. Control. 2007. V. 42. P. 316–325. https://doi.org/10.1016/j.biocontrol.2007.06.001

  21. Hoy M.A. Parahaploidy of the “arrhenotokous” predator, Metaseiulus occidentalis (Acarina: Phytoseiidae) demonstrated by x-irradiation of males // Entomol. Exp. Appl. 1979. V. 26. P. 97–104.

  22. Hoy M.A. Agricultural acarology: introduction to integrated mite management. Boca Raton: CRC Press, 2011. 430 p. https://doi.org/10.1201/b10909

  23. Hoy M.A., Cave F.E. Screening for thelytoky in the parahaploid phytoseiid, Metaseiulus occidentalis (Nesbitt) // Exp. Appl. Acarol. 1986. V. 2. P. 273–276.

  24. Hoy M., Jeyaprakash A. Microbial diversity in the predatory mite Metaseiulus occidentalis (Acari: Phytoseiidae) and its prey, Tetranychus urticae (Acari: Tetranychidae) // Biol. Control. 2005. V. 32. P. 427–441.

  25. Hoy M.A., Jeyaprakash A. Symbionts, including pathogens, of the predatory mite Metaseiulus occidentalis: current and future analysis methods // Exp. Appl. Acarol. 2008. V. 46. P. 329–347. https://doi.org/10.1007/s10493-008-9185-3

  26. Johanowicz D.L., Hoy M.A. Wolbachia in a predator–prey system: 16S ribosomal DNA analysis of two phytoseiids (Acari: Phytoseiidae) and their prey (Acari: Tetranychidae) // Ann. Entomol. Soc. Am. 1996. V. 89. P. 435–441. https://doi.org/10.1093/aesa/89.3.435

  27. Kennett C.E. Some predacious mites of the subfamilies Phytoseiinae and Aceosejinae (Acarina: Phytoseiidae, Aceosejidae) from central California with descriptions of new species // Ann. Entomol. Soc. Am. 1958. V. 51. P. 471–479.

  28. Marafeli P.P., Reis P.R., da Silveira E.C. et al. Life history of Neoseiulus californicus (McGregor, 1954) (Acari: Phytoseiidae) fed with castor bean (Ricinus communis L.) pollen in laboratory conditions // Biol. Braz. J. Biol. 2014. V. 74 (3). P. 691–697. https://doi.org/10.1590/bjb.2014.0079

  29. McMurtry J.A., de Moraes G.J., Sourasso N.F. Revision of the lifestyles of phytoseiid mites (Acari: Phytoseiidae) and implications for biological control strategies // Syst. Appl. Acarol. 2013. V. 18. P. 297–320.

  30. Nelson-Rees W.A., Hoy M.A., Roush R.T. Heterochromatinization, chromatin elimination and haploidization in the parahaploid mite Metaseiulus occidentalis (Nesbitt) (Acarina: Phytoseiidae) // Chromosoma (Berl.). 1980. V. 77. P. 263–276.

  31. Olsen L.E., Hoy M.A. Heat curing Metaseiulus occidentalis (Nesbitt) (Acari: Phytoseiidae) of a fitness-reducing microsporidium // Invert. Pathol. 2002. V. 79. P. 173–178.

  32. Pekas A., Palevsky E., Sumner J.C. et al. Comparison of bacterial microbiota of the predatory mite Neoseiulus cucumeris (Acari: Phytoseiidae) and its factitious prey Tyrophagus putrescentiae (Acari: Acaridae) // Sci. Rep. 2017. V. 7 (2). P. 1–12. https://doi.org/10.1038/s41598-017-00046-6

  33. Schütte C., Gols R., Kleespies R.G. et al. Novel bacterial pathogen Acaricomes phytoseiuli causes severe disease symptoms and histopathological changes in the predatory mite Phytoseiulus persimilis (Acari, Phytoseiidae) // J. Invert. Pathol. 2008. V. 98. P. 127–135. https://doi.org/10.1016/j.jip.2008.03.006

  34. Schütte C., Kleijn P.W., Dicke M.A. Novel disease affecting the predatory mite Phytoseiulus persimilis (Acari, Phytoseiidae): 1. Symptoms in adult females // Exp. Appl. Acarol. 2006. V. 38. P. 275–297. https://doi.org/10.1007/s10493-006-0015-1

  35. Sourassou N.F., Hanna R., Breeuwer J.A.J. et al. The endosymbionts Wolbachia and Cardinium and their effects in three populations of the predatory mite Neoseiulus paspalivorus // Exp. Appl. Acarol. 2014. V. 64 (2). P. 207–221. https://doi.org/10.1007/s10493-014-9820-0

  36. Sumner-Kalkun J.C., Baxter I., Perotti M.A. Microscopic analysis of the microbiota of three commercial Phytoseiidae species (Acari: Mesostigmata) // Exp. Appl. Acarol. 2020. V. 81. P. 389–408. https://doi.org/10.1007/s10493-020-00520-3

  37. Šut’áková G. Phenomenon of Rickettsiella phytoseiuli in Phytoseiulus persimilis mite // Acta Microbiol. Immunol. Hungarica. 1994. V. 41. P. 411–414.

  38. Tixier M.S. Douin M., Kreiter S. Phytoseiidae (Acari: Mesostigmata) on plants of the family Solanaceae: results of a survey in the south of France and a review of world biodiversity // Exp. Appl. Acarol. 2020. V. 81. P. 357–388. https://doi.org/10.1007/s10493-020-00507-0

  39. Tixier M.S., Hernandes-Akashi F., Guichou S., Kreiter S. The puzzle of DNA sequences of Phytoseiidae (Acari: Mesostigmata) in the public GenBank database // Inv. Syst. 2011. V. 25. P. 389–406.

  40. Tsolakis H., Tixier M.S., Kreiter S., Ragusa S. The genus concept within the family Phytoseiidae (Acari: Parasitiformes). Historical review and phylogenetic analyses of the genus Neoseiulus Hughes // Zool. J. Linn. Soc. 2012. V. 165. P. 253–273.

  41. Weeks A.R., Stouthamer R. Increased fecundity associated with infection by a cytophaga-like intracellular bacterium in the predatory mite, Metaseiulus occidentalis // Proc. Biol. Sci. 2004. V. 271. (Suppl. 4). P. S193– S195.https://doi.org/10.1098/rsbl.2003.0137

  42. Weeks A.R., Velten R., Stouthamer R. Incidence of a new sex-ratio-distorting endosymbiotic bacterium among arthropods // Proc. Biol. Sci. 2003. V. 270. P. 1857–1865. https://doi.org/10.1098/rspb.2003.2425

  43. Wu K., Hoy M.A. Cardinium is associated with reproductive incompatibility in the predatory mite Metaseiulus occidentalis (Acari: Phytoseiidae) // J. Invert. Pathol. 2012a. V. 110. P. 359–365.

  44. Wu K., Hoy M.A. Extended starvation reduced and eliminated Wolbachia, but not Cardinium, from Metaseiulus occidentalis females (Acari: Phytoseiidae): a need to reassess Wolbachia’s status in this predatory mite? // J. Invert. Pathol. 2012b. V. 109. P. 20–26. https://doi.org/10.1016/j.jip.2011.09.005

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Успехи современной биологии

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал