ПАРАЗИТОЛОГИЯ, 2019, том 53, № 3, с. 230-240.

УДК 576.89:579.64

ВЛИЯНИЕ ЛЕТУЧИХ СОЕДИНЕНИЙ И ЭКСТРАКТОВ МИЦЕЛИЯ

ЭНТОМОПАТОГЕННЫХ ГРИБОВ НА ПОВЕДЕНЧЕСКИЕ

РЕАКЦИИ И ЖИЗНЕСПОСОБНОСТЬ ЗАПАДНОГО

ЦВЕТОЧНОГО ТРИПСА FRANKLINIELLA

OCCIDENTALIS (PERGANDE)

^a Всероссийский научно-исследовательский институт защиты растений, ул. Подбельского, 3,

Санкт-Петербург, Пушкин, 188620 Россия

* e-mail: galmit@rambler.ru

Поступила 20.07.2018 г.

После доработки 05.02.2019 г.

Принята к публикации 05.02.2019 г.

Представлены новые данные о способности летучих метаболитов энтомопатогенов

Lecanicillium muscarium R. Zare et W. Gams и Beauveria bassiana (Bals.-Criv.) Vuill. изменять

ольфакторные реакции и участвовать в регуляции численности западного цветочного трипса

Frankliniella occidentalis (Pergande, 1895). Для личинок и имаго трипса летучие соединения ми-

целия двух штаммов гриба L. muscarium проявили четко выраженную репеллентность с раз-

личными индексами предпочтения. Мицелий изученных штаммов гриба B. bassiana вызывал

отрицательную или нейтральную реакцию у личинок фитофага. При репеллентном действии

мицелия гриба L. muscarium на самок вредителя установлено снижение численности потомства

на 54 %, а под влиянием этанольного экстракта из мицелия (препаративная форма) этот показа-

тель составил 78 %. Инсектицидную активность экстрактов из мицелия в отношении личинок

трипса проявили только 2 из 6 протестированных штаммов L. muscarium. Наибольшей активно-

стью обладал хлороформ-метанольный экстракт штамма Vl 21 - 74.7 % в концентрации 0.5 %.

Изученные особенности энтомопатогенных грибов, наряду с их токсической активностью, име-

ют теоретическое и практическое значение при оценке потенциала энтомопатогенных грибов

и их метаболитов.

Ключевые слова: поведенческие реакции, Frankliniella occidentalis, Lecanicillium muscarium,

Beauveria bassiana, летучие органические соединения, инсектицидные метаболиты.

DOI: 10.1134/S0031184719030050

Влияние энтомопатогенных грибов (ЭГ) на поведенческие реакции членистоно-

гих является важным аспектом паразито-хозяинных отношений. Эти реакции лучше

изучены для уже зараженных грибами насекомых, поскольку они определяют виру-

лентность патогена, его распространение, а также выживаемость хозяина. Выявлены

реакции насекомых под воздействием биопрепаратов на основе спор ЭГ (Roy et al.,

230

2006). Например, сухие конидии грибы Beauveria bassiana проявляли реппелентность

для клещей Dermanyssus gallinae (Kilpinen, Steenberg, 2016). B. bassiana и Metarhizium

anisopliae вызывали реппелентность в виде конидиальных порошков в почве или на

трупах для термита Coptotermes lacteus (Staples, Milner, 2000), медведки Scapteriscus

sp. (Thompson, Brandenburg, 2005), хищного клопа Anthocoris nemorum (Meyling, Pell,

2006), семиточечной коровки Coccinella septempunctata (Ormond et al., 2011) и тара-

кана B. germanica (Kaakeh et al., 1996). Для самок москитов переносчиков малярии

Anopheles stephensi обнаружена аттрактивность спор B. bassiana (George et al., 2013).

В последние годы уделяется внимание летучим органическим соединениям (ЛОС),

которые выделяются грибами и которые вызывают нарушения жизненно важных про-

цессов членистоногих, таких как питание, развитие, размножение и т.д. (Boucias et al.,

2012; Yanagawa et al., 2012; Ormond et al., 2011; Jacobsen et al., 2014).

Наличие у ЭГ летучих вторичных метаболитов, позволяющих изменять поведенче-

ские реакции членистоногих, особенно актуально для защиты от фитофагов с высо-

кой скоростью развития резистентности к традиционным инсектицидам в теплицах.

Западный цветочный трипс Frankliniella occidentalis (Pergande) (Thysanoptera:

Thripidae) - один из опаснейших вредителей сельскохозяйственных культур, способ-

ный развиваться круглогодично в теплицах, нанося вред не только как фитофаг, но и

как переносчик вирусных заболеваний растений (Childers, 1997; Ullman et al., 2002;

Whitfield et al.; 2005). Трипс, как и все фитофаги, обладает сильно развитым хемо-

рецепторным аппаратом (Koschier et al., 2000; Van Tol et al., 2012). При дистантной

ориентации на кормовое растение, оптимальное для питания и откладки яиц, насеко-

мое ориентируется не только на ЛОС этого растения, служащие адаптивным маркером,

но и на присутствие инородных летучих соединений (Koschier еt al., 2000; Allsopp et al.,

2014; Степанычева и др., 2018). В качестве природных патогенов F. occidentalis извест-

ны ЭГ из группы аскомицетов, такие как Lecanicillium muscarium и Beauveria bassiana

(Schreiter et al., 1994; Zhang et al., 2015). Эти виды не имеют активных механизмов рас-

пространения спор и переносятся с различными потоками в почве и в воздухе, а также

зараженными хозяевами или другими членистоногими, невосприимчивыми к патоге-

ну (Евлахова, 1974). В литературе отсутствуют сообщения о поведенческих реакциях

F. occidentalis в ответ на ЭГ, и, в частности, на виды L. muscarium и B. bassiana или на

препаративные формы на их основе. По ранее полученным нами данным, одна из ин-

сектицидных фракций из мицелия гриба L. muscarium обладает аттрактивным действи-

ем для имаго трипса (Митина и др., 2003). Очевидно, что при оценке перспективности

новых агентов микробиологической борьбы с вредителями, необходимо учитывать не

только их летальное действие, но и возможные побочные эффекты, в частности, воз-

можность влияния на дистантную ориентацию.

Цель настоящей работы: изучить особенности влияния мицелия L. muscarium

и B. bassiana, а также экстрактов мицелия этих грибов и препаративных форм на по-

веденческие реакции, численность потомства и выживаемость западного цветочного

трипса F. occidentalis.

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Грибы и тест-насекомые

Штаммы ЭГ отобраны из Государственной коллекции ВИЗР (WFCC WDCМ № 760). Штам-

мы вида L. muscarium (Mitina et al., 2017) выделены из личинок оранжерейной белокрылки

231

(Trialeurodes vaporariorum (Westwood, 1856)) в Московской области (Vl 21) и в Йошкар-Ола

(Vl 49); штамм Bb 13 вида B. bassiana выделен из бабочки златогузки Euproctis chrysorrhoea

Linnaeus в Ростовской области, Bb 17 из имаго 28 точечной картофельной коровки (Henosepilacna

vigintioctomaculata (Motschulsky, 1857)) на Дальнем Востоке. Отобранные штаммы показа-

ли высокую вирулентность в отношении табачного трипса, кроме того, штаммы Vl 21, Vl 49

характеризуются повышенным содержанием инсектицидных метаболитов в экстрактах

(Митина, неопубликованные данные). Поддержание культур осуществляли на среде Чапека

в пробирках при +4 °С, пересев - 1 раз в год.

Культивирование грибов и получение экстрактов

Для получения конидий и мицелия штаммы культивировали на агаризованной среде Чапека

в чашках Петри в течение 10 дней при температуре 26 °C. Для наработки биомассы штаммы

Vl 21, Vl 49 культивировали отдельно на среде с пептоном в глубинных условиях в колбах в

течение трех суток при температуре 26 °С (Новикова и др., 1994). Затем биомассу отделяли от

культуральной жидкости фильтрованием с помощью вакуум-насоса и проводили экстракцию

различными растворителями (Chermenskaya et al., 2009). Для получения хлороформ-метаноль-

ных экстрактов биомассу предварительно высушивали в сушильном шкафу с принудительной

вентилляцией при 35 °С в течение 10-12 часов, а затем размалывали на лабораторной мельнице

и экстрагировали смесью хлороформ-метанол (2 : 1), соотношение экстрагента к сухой биомассе

1 : 10, в течение 2 часов на качалке при 200 об/мин, дважды. Экстракт отделяли фильтрова-

нием. Лабораторные образцы, разработанного в ВИЗРе биопрепарата вертициллин М против

сосущих фитофагов на основе инсектицидных метаболитов (Mitina et al., 1998; Митина и др.,

2002; 2016) получали экстракцией из отжатой биомассы с влажностью 73-85 % этанолом, без

добавления адъювантов. Все экстракты концентрировали до полного удаления растворителя на

ротационном испарителе при 40 °С. Для испытаний хлороформ-метанольных экстрактов, плохо

растворимых в воде, их навески предварительно растворяли в минимальном объеме этанола и

доводили водой до 0.25-0.5 % концентрации экстракта. Конечное содержание этанола в тести-

руемом растворе составляло 5 %. Для приготовления растворов вертициллина М, учитывая его

водорастворимость, использовали только воду.

Оценка действия ЛОС гриба и экстрактов на поведение западного цветочного трипса

В работе использовали лабораторную популяцию F. occidentalis, которую содержали на рас-

тениях фасоли при температуре 22 ± 2 °С и продолжительности светового дня 18 ч. При оцен-

ке поведенческой реакции личинок и имаго трипса на мицелий грибов, экстрактов из мицелия

и препаративных форм ориентировались на их свободный выбор.

При тестах на личинках в чашки Петри (диаметр 90 мм) на влажную фильтровальную бумагу

раскладывали по 2 высечки листа фасоли (диаметр 20 мм). Для изучения влияния ЛОС мицелия

на одну из высечек помещали блок 10-суточной грибной культуры (диаметр 9 мм), выращенной

на среде Чапека, на другую - блок питательной среды такого же размера. В экспериментах с

экстрактами один лист обрабатывали изучаемым образцом (концентрация 0.25-0.5 %), второй

(контрольный) - 5 % этанолом (в варианте с хлороформ-метанольными экстрактами) или водой

(в варианте с вертициллином М). Личинок помещали по 15 штук в центр чашки в каждой из

10 повторностей опыта и через сутки учитывали их распределение.

В опытах с имаго при оценке действия ЛОС мицелия блоки с культурой раскладывали на

высечки фасоли (диаметр 20 мм), помещенные на 1% агар (для более длительного сохранения

листьев) в чашках Петри. В каждой повторности было по 25 самок. Чашки закрывали пленкой

с мелкими отверстиями для вентиляции. Через сутки учитывали распределение имаго на ли-

стьях, после чего самок удаляли, а чашки снова затягивали пленкой. В связи с тем, что яйца

трипса находятся в паренхиме листа, оценку плодовитости проводили по количеству отродив-

шихся личинок (через 5-6 дней). Опыты включали 10 повторностей.

232

Влияние вертициллина М на имаго изучали на вегетирующих растениях фасоли в стадии

семядольного листа, выращенных индивидуально в пластиковых стаканчиках (200 мл). Опыт-

ные растения обрабатывались с помощью ручного лабораторного опрыскивателя с мелким

распылом 0.5 % раствором препарата вертициллин М (2.5-3.0 мл/растение). Контроль обраба-

тывали водой. После испарения влаги растения попарно (опытное и контрольное) помещали в

стеклянные цилиндры (высота 270 мм, диаметр 270 мм) и выпускали туда самок трипса. Цилин-

дры закрывали пищевой пленкой с маленькими отверстиями для вентиляции. Учет распределе-

ния самок проводили на следующие сутки, а через 5-6 суток - подсчет отродившихся личинок

дочернего поколения. В эксперименте было 10 повторностей, по 20-25 особей самок трипса

в каждой.

Действие ЛОС на поведение оценивали по индексу предпочтения ИП, рассчитываемому по

формуле (Pascual-Villalobos, Robledo, 1998):

ИП = [(число особей на опытном листе - число особей на контрольном листе)/(число особей

на контрольном листе + число особей на обработанном листе) × 100. Предполагается, что тести-

руемые вещества проявляют аттрактивность при ИП > 0 и репеллентность при ИП < 0.

Снижение численности потомства (личинок дочернего поколения) в опыте по сравнению

с контролем (СЧП) рассчитывали по формуле:

СЧП, % = [(личинок в контроле - личинок в опыте)/личинок в контроле] × 100.

Оценка токсической активности экстрактов из энтомопатогенных грибов и препаратив-

ных форм в отношении F. occidentalis. При тестировании образцов экстрактов на токсическое

действие листья фасоли окунали в суспензию экстракта (концентрация 0.5 %) или образца пре-

парата вертициллина М (0.25-0.5 %) на 2 сек, затем их раскладывали в чашки Петри (диаметр

90 мм) на влажную фильтровальную бумагу. Контроль обрабатывали 5 % этанолом (в случае экс-

трактов) или водой (в случае вертициллина М). После испарения растворителя листья заселяли

личинками трипса (в 5 повторностях по 10 особей в каждой). Через сутки учитывали выживших

и погибших особей. Расчет эффективности проводили по формуле Шнейдер-Орелли (Schneider-

Orelli) (Puntener, 1981):

Биологическая эффективность, % = [(Смертность в опыте - смертность в контроле)/(100 -

смертность в контроле)] × 100.

Данные экспериментов были проанализированы с помощью ANOVA (SigmaPlot версия 12.5

Systat Software), средние значения сравнивали, используя тест Tukey’s HSD. Различия считались

достоверными при P ≤ 0.05.

РЕЗУЛЬТАТЫ

При тестировании на листьях фасоли в чашках Петри летучие соединения мицелия

гриба L. muscarium проявили четко выраженную репеллентность в отношении личи-

нок трипса, причем уровень репеллентности для штамма Vl 21 был почти в два раза

выше, чем для штамма Vl 49 (табл.1). Реакция личинок на мицелий штаммов гриба

B. bassiana существенно различалась: для штамма Bb 17 она была отрицательная

(ИП = -35.6), а для штамма Bb 13 - нейтральная. Оценка общих липидных (хлоро-

форм-метанольных) экстрактов из биомассы гриба B. bassiana изучаемых штаммов не

выявила способности их ЛОС оказывать существенное влияние на поведение трип-

са, но наблюдалась тенденция к отрицательной реакции у насекомых. Аналогичная

реакция отмечена и в вариантах с хлороформ-метанольными экстрактами штаммов

L. muscarium (Vl 21 и Vl 49), в то же время, этанольные экстракты этих же штаммов

233

Таблица 1. Влияние мицелия грибов L. muscarium и B. bassiana, их экстрактов и препаративных

форм на поведение личинок западного цветочного трипса

Количество личинок,

Концентрация,

особей на лист

Штамм гриба, препарат

ИП

Опыт

Контроль

Vl 21

3.3 ± 0.4*

8.1 ± 0.4

-42.7

70.079

3.736 × Е^-10

Vl 49

3.9 ± 0.5*

6.6 ± 0.4

-26.0

20.147

0.0001

Bb 13

6.5 ± 0.7

6.2 ± 0.4

-2.4

0.130

0.722

Bb 17

3.8 ± 0.7*

8.0 ± 0.7

-35.6

5.026

0.012

Vl 21 (ХМ)

0.5

4.5 ± 0.5

6.4 ± 0.9

-17.4

3.655

0.072

Vl 49 (ХМ)

0.5

3.8 ± 0.7

5.4 ± 0.6

-17.4

3.032

0.099

Bb 13 (ХМ)

0.5

5.0 ± 0.5

5.3 ± 0.45

-2.9

0.192

0.666

Bb 17 (ХМ)

0.5

4.1 ± 0.4

5.4 ± 0.5

-13.7

4.309

0.053

Вертициллин М (Vl 21)

0.5

3.1 ± 0.4*

4.9 ± 0.4

-22.5

10.489

0.005

Вертициллин М (Vl 49)

0.5

3.7 ± 0.7*

9.6 ± 0.8

-44.4

32.465

0.00002

Примечания: ХМ - экстракт хлороформ-метанольный; Vl 21, Vl 49 - штамм, на основе которого

получена препаративная форма (этанольный экстракт).

* Различие опыта и контроля достоверно при P ≤ 0.05.

(лабораторные образцы вертициллина М) проявили четко выраженную репеллент-

ность в отношении личинок трипса. Для штаммов Vl 21 и Vl 49 ИП составили, со-

ответственно -22.5 и -44.4 (табл.1). ЛОС мицелия гриба L. muscarium (штаммы Vl 21 и

Vl 49) вызывали у самок трипса отрицательную реакцию, показатель ИП составил -20

и -40.7, соответственно (табл.2). Репеллентное действие ЛОС мицелия штамма Vl 49

существенно сказалось и на численности дочернего поколения насекомого, которая

была в 2.2 раза меньше по сравнению с контролем.

В опытах на вегетирующих растениях вертициллин М, полученный на основе штам-

ма Vl 21, не оказывал влияния на выбор самками растений для заселения, однако, об-

работка этим препаратом отрицательно сказалась на числе отродившихся личинок,

которых было в 4.6 раза больше в контроле, чем в опыте (табл.2).

Оценка инсектицидной активности хлороформ-метанольных экстрактов из мице-

лия изучаемых штаммов энтомопатогенного гриба L. muscarium в отношении личи-

нок трипса показала, что наибольшей активностью обладает экстракт штамма Vl 21

(табл. 3). Кроме того, было проверено еще 5 штаммов L. muscarium (Vl 3, Vl 22, Vl 27,

Vl 35, Vl 76), которые не проявили инсектицидной активности экстрактов против ли-

чинок трипса (результаты не показаны). Лабораторный образец препарата вертицил-

лин М, полученный на основе штамма Vl 21, показал биологическую эффективность

на уровне 64.4 % и 34.8 %, в концентрации 0.5 % и 0.25 %, соответственно. Вертицил-

лин М на основе штамма Vl 49 оказался значительно менее активным в отношении

личинок трипса (различия достоверны при P ≤ 0.05). У хлороформ-метальных экстрак-

тов штаммов гриба B. bassiana токсичность в отношении личинок трипса не выявлена.

234

Таблица 3. Токсическая активность экстрактов из мицелия штаммов L. muscarium и пре-

паративных форм на их основе для личинок западного цветочного трипса

Биологическая

Штамм, препарат

Концентрация, %

Смертность, %

эффективность, %

Vl 21 (ХМ)

0.5

75.4 ± 11.5 А^*

74.7

0.25

46.5 ± 3.6 С

44.9

Vl 49 (ХМ)

0.5

24.6 ± 8.0 В

22.7

0.25

35.9 ± 2.7 В

34.0

Bb 13 (ХМ)

0.5

4.0 ± 2.5 D

1.1

Bb 17 (ХМ)

0.5

10.0 ± 0.0 D

7.3

Контроль (этанол 5 %)

2.9 ± 1.8

Вертициллин М (Vl 21)²

0.5

64.9 ± 5.6 А

64.4

0.25

35.7 ± 6.4 С

34.8

Вертициллин М (Vl 49)²

0.5

34.4 ± 4.3 С

33.5

0.25

29.9 ± 2.2 С

29.0

Контроль (вода)

1.3 ± 1.3

П р и м е ч а н и я . ХМ - экстракт хлороформ-метанольный; Vl 21, Vl 49 - штамм, на основе которого

получена препаративная форма (этанольный экстракт).

* Одинаковыми буквами отмечены варианты, где различия между ними не достоверны; разными буквами

обозначены варианты, где различия достоверны на уровне P ≤ 0.05.

ОБСУЖДЕНИЕ

Сведения о составе ЛОС энтомопатогенных грибов и их влиянии на членистоногих

по данным литературы весьма ограничены. Только недавно проведен сравнительный

анализ ЛОС таких видов как M. anisopliae, M. flavoviride, Pandora sp., Isaria fumosorosea,

Hirsutella danubiensis, Batkoa sp. и B. bassiana, в результате которого показано, что они

отличались по количественному и качественному составу; доминирующими среди них

были эфиры, кислоты и терпеноиды (Bojke et al., 2018).

Для видов B. bassiana и M. anisopliae было установлено, что их споры действуют как

репелленты для различных групп насекомых, например, таких как, термит Coptotermes

lacteus (Staples, Milner, 2000), сверчок (Scapteriscus sp.) (Thompson, Brandenburg, 2005),

хищный клоп Anthocoris nemorum (Meyling, Pell, 2006), жук семиточечная коров-

ка Coccinella septempunctata (Ormond et al., 2011) и рыжий таракан Blatta germanica

(Kaakeh et al., 1996). В то же время эти виды грибов активно привлекали самок комаров

Anopheles stephensi (George et al., 2013) и были нейтральными для представителей ряда

таксонов насекомых (Klinger et al., 2006; Mnyone et al., 2010).

Результаты наших экспериментов показывают наличие у ЭГ L. muscarium и

B. bassiana, а так же их экстрактов и препаративных форм, помимо токсического дей-

ствия, способности оказывать существенное влияние на поведенческие реакции запад-

ного цветочного трипса, находящегося на различных этапах онтогенеза. Летучие со-

236

единения спорулирующего мицелия двух штаммов гриба L. muscarium проявили четко

выраженную репеллентность в отношении личинок и имаго F. occidentalis. Реакции

личинок трипса на мицелий вида B. bassiana зависели от штамма гриба: на штамм

Bb 17 она была отрицательная, а на Bb 13 - нейтральная. Штаммовые различия были

обнаружены также и для L. muscarium, у которого ЛОС штамма Vl 49 проявляли бо-

лее сильные репеллентные свойства в отношении имаго, по сравнению с личинками,

в то время как на летучие соединения штамма Vl 21 более выраженная отрицатель-

ная реакции отмечена у личинок. Эти данные, вероятно, свидетельствует о различиях

в химическом составе летучих вторичных метаболитов как между двумя видами гри-

бов, так и между различными штаммами одного вида. Аналогичные внутривидовые

различия в уровне образования ЛОС обнаружены у двух штаммов B.bassiana, которые

отличались также уровнем реппелентности и вирулентности по отношению к терми-

там (Mburu et al., 2013). ЛОС мицелия штамма Vl 49 L. muscarium значительно снижа-

ли привлекательность субстрата для питания и откладки яиц самками трипса, что при-

вело сокращению численности дочернего поколения, определяемого по отродившимся

личинкам. Подобные изменения поведенческих реакций, активности питания и сниже-

ние репродуктивного потенциала были показаны ранее только на уже зараженных ЭГ

насекомых-хозяевах (Roy et al., 2006).

Выявлена зависимость активности летучих экстрактов из мицелия L. muscarium от

использованного экстрагента. Хлороформ-метанольный экстракт из мицелия этого

вида (штамм Vl 49) для личинок был менее репеллентен, чем этанольный экстракт

(ИП составил -17.4 и -44, соответственно). Очевидно, этанольные экстракты, исполь-

зуемые для получения вертициллина М, содержат больше веществ, отвечающих за ре-

пеллентные свойства, чем хлороформ-метанольные экстракты. Реппелентное влияние

хлороформ-метанольных экстрактов на трипса отличалось от аттрактивного действия

на него отдельной инсектицидной фракции, изученной нами ранее (Митина и др.,

2003). Полученные в настоящей работе данные позволяют предположить, что в состав

ЛОС мицелия и экстрактов гриба L. muscarium входит целый комплекс веществ как

с репеллентными, так и с аттрактивными свойствами.

Обработка растений вертициллином М с использованием в качестве продуцента

штамма Vl 21 не привела к заметным различиям в заселении самками трипса контроль-

ных и опытных растений, но численность потомства (личинок) в варианте с препара-

том была на 78 % ниже. В случае с западным цветочным трипсом, который отклады-

вает яйца в паренхиму листа, такая разница в численности личинок потомства может

быть обусловлена наличием ЛОС препарата, снижающих привлекательность растения

при выборе самок субстрата для откладки яиц.

Таким образом, установлено преобладание репеллентного эффекта летучих соеди-

нений мицелия грибов L. muscarium, B. bassiana для личинок и имаго F. occidentalis,

а также наличие негативного эффекта у мицелия, экстракта и препаративной формы

на основе штамма Vl 21 гриба L. muscarium на жизнеспособность личинок трипса.

Получены новые данные о способности летучих вторичных метаболитов ЭГ изменять

ольфакторные реакции членистоногих и участвовать в регуляции их численности,

в частности, такого опасного фитофага, как западный цветочный трипс. Эти резуль-

237

таты важно учитывать при оценке потенциала ЭГ и их метаболитов для разработки

биопрепаратов на их основе.

БЛАГОДАРНОСТИ

Авторы выражают благодарность А.Л. Первушину (ВИЗР, Санкт-Петербург, Рос-

сия) за помощь по наработке образцов биопрепаратов энтомопатогенных грибов.

Работа выполнена в рамках Государственной программы фундаментальных научных

исследований ФГБНУ ВИЗР, задания № 0665-2018-006 и № 0665-2018-0003.

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

Евлахова А.А. 1974. Энтомопатогенные грибы. Систематика, биология, практическое значение. Ленинград,

Наука, 260 с.

Митина Г.В., Селицкая О.Г., Черменская Т.Д. 2003. Аттрактивные свойства фосфолипидов энтомопато-

генного гриба Lecanicillium lecanii в отношении калифорнийского трипса Frankliniella occidentalis

(Pergande) (Thysanoptera: Thripidae). Агрохимия 4: 76-81.

Митина Г.В., Сокорнова С., Павлюшин В.А. 2002. Выделение и изучение спектра действия фосфолипидов

с инсектицидной активностью из энтомопатогенного гриба Lecanicillium lecanii. Микология и фито-

патология 36 (6): 53-59.

Митина Г.В., Чоглокова А.А., Тулаева И.А., Сундуков О.В. 2016. Акарицидные свойства биопрепарата

Вертициллин М. В сб.: Фундаментальные и прикладные исследования в биоорганическом сель-

ском хозяйстве России, СНГ и ЕС. Международная научно-практическая конференция 9-12 августа

2016 года, Большие Вяземы. Материалы докладов, сообщений 2: 304-308.

Новикова И.И., Митина Г.В., Павлюшин В.А. 1994. Оптимизация условий токсинообразования энтомо-

патогенного гриба Verticillium lecanii (Zimm.) Viegas. Микология и фитопатология 28 (6): 37-44.

Степанычева Е. А., Петрова М.О., Черменская Т.Д., Павела Р. 2018. Влияние летучих веществ эфирных масел

на поведение западного цветочного трипса Frankliniella occidentalis Perg. (Thysanoptera, Thripidae).

Энтомологическое обозрение 97 (4): 640-648.

Allsopp E., Prinsloo G.J., Smart L.E., Dewhirst S.Y. 2014. Methyl salicylate, thymol and carvacrol as oviposition

deterrents for Frankliniella occidentalis (Pergande) on plum blossoms. Arthropod-Plant Interaction 8:

421-427.

Bojke A., Tkaczuk C., Stepnowski P., Gołębiowski M. 2018. Comparison of volatile compounds released by

entomopathogenic fungi. Microbiological Researches 214: 129-136.

Boucias D.G., Lietze V., Teal P. 2012. Chemical signals that mediate insect-fungal interactions. In: Witzany G. (ed.).

Biocommunication of fungi. Springer, 305-336.

Chermenskaya T.D., Petrova M.O., Savelieva E.I. 2009. Laboratory and field evaluation of biological active

substances of plant origin against greenhouse whitefly, Trialeurodes vaporariorum Westw. (Homoptera:

Aleyrodidae). Archives of Phytopathology and Plant Protection 42 (9): 864-873.

Childers C.C. 1997. Feeding and oviposition injuries to plants. In: Lewis T. (ed.). Thrips as crop pests. New York,

CAB International, 505—537.

George J., Jenkins N.E., Blanford S., Thomas M.B., Baker T.C. 2013. Malaria mosquitoes attracted by fatal fungus.

PLoS One 8 (5): e62632.

Jacobsen S., Eilenberg J., Klingen I., Sigsgaard L. 2014. Different behavioral responses in specialist and generalist

natural enemy interactions (predators and fungi) in a strawberry-mite pest system. In: International Congress

on Invertebrate Pathology and Microbial Control: 47th annual meeting of the Society for Invertebrate

Pathology and International Congress on Invertebrate Pathology and Microbial Control. Program and

abstracts, 3-7 August 2014. University of Mainz, 55.

Kaakeh W., Reid B.L., Bennett G.W. 1996. Horizontal transmission of the entomopathogenic fungus Metarhizium

anisopliae and hydromethylnon among German cockroaches. Journal of Entomological Science 31 (4):

378-390.

Kilpinen O., Steenberg T. 2016. Repellent activity of desiccant dusts and conidia of the entomopathogenic fungus

Beauveria bassiana when tested against poultry red mites (Dermanyssus gallinae) in laboratory experiments.

Experimental and Applied Acarology 70 (3): 329-341. https://doi.org/10.1007/s10493-016-0085-7.

Klinger E., Groden E., Drummond F.A. 2006. Beauveria bassiana horizontal infection between cadavers and

adults of the Colorado potato beetle, Leptinotarsa decemlineata (Say). Environmental Entomology 35 (4):

992-1000.

238

Koschier E.H., de Kogel W.J., Visser H.J. 2000. Assessing the attractiveness of volatile plant compounds to

western flower thrips Frankliniella occidentalis. Journal of Chemical Ecology 26 (12): 2643-2655. https://

doi.org/10.1023/A:1026470122171.

Mitina G., Kazartsev I., Vasileva A., Yli-Mattila T. 2017. Multilocus genotyping based species identification of

entomopathogenic fungi of the genus Lecanicillium (=Verticillium lecanii s.l.). Journal of Basic Microbiology

57 (11): 950-961. https://doi.org/10.1002/jobm.201700092.

Mburu D.M., Maniania N.K., Hassanali A. 2013. Comparison of volatile blends and nucleotide sequences of

two Beauveria bassiana isolates of different virulence and repellency towards the termite Macrotermes

michealseni. Journal of Chemical Ecology 39 (1): 101-108. https://doi.org/10.1007/s10886-012-0207-6.

Meyling N.V., Pell J.K. 2006. Detection and avoidance of an entomopathogenic fungus by a generalist insect

predator. Ecological Entomology 31 (2): 162-171.

Mitina G.V., Pavlyushin V.A., Novikova I.I., Koniukhov V.P. 1998. Verticillin M, nouvelle preparation micro-

biologique. In: Protection biologique des cultures legumieres et fruiteres contre des ravageurs et maladies

(entomophagas, preparations biologiques et equipements). Saint-Petersbourg, Poushkine, 23-25.

Mnyone L.L ., Koenraadt C.J.M., Lyimo I.N., Mpingwa M.W., Takken W., Russell T.L. 2010. Anopheline and

culicine mosquitoes are not repelled by surfaces treated with the entomopathogenic fungi Metarhizium

anisopliae and Beauveria bassiana. Parasites & Vectors 3: 80.

Ormond E.L., Thomas A.P.M., Pell J.K., Freeman S.N., Roy H.E. 2011. Avoidance of a generalist entomopathogenic

fungus by the ladybird, Coccinella septempunctata. FEMS Microbiology Ecology 77 (2): 229-237.

Pascual-Villalobos M.J., Robledo A. 1998. Screening for anti-insect activity in Mediterranean plants. Industrial

Crops and Products 8 (3): 183-194.

Puntener W. 1981. Manual for field trials in plant protection. 2nd edition. Basel, Ciba-Geigy Ltd, 205 pp.

Roy H.E., Steinkraus D.C., Eilenberg J., Hajek A.E., Pell J.K. 2006. Bizarre interactions and endgames: entomo-

pathogenic fungi and their arthropod hosts. Annual Review of Entomology 51: 331-357.

Schreiter G., Butt T.M., Beckett A., Vestergaard S., Moritz G. 1994. Invasion and development of Verticillium lecanii

(Zimm) Viegas in the western flower thrips Frankiniella occidentalis (Pergande). Mycological Research 98

(9): 1025-1034.

Staples J., Milner R.J., 2000. A laboratory evaluation of the repellency of Metarhizium anisopliae conidia to

Coptotermes lacteus (Isoptera: Rhinotermitidae). Sociobiology 36: 133-147.

Thompson S.R., Brandenburg R.L. 2005. Tunneling responses of mole crickets (Orthoptera: Gryllotalpidae) to the

entomopathogenic fungus, Beauveria bassiana. Environmental Entomology 34 (1): 140-147.

Ullman D.E., Medeiros R.B., Campbell L.R., Whitfield A.E., Sherwood J.L., German T.L. 2002. Thrips as vectors

of tospoviruses. Advances in Botanical Research 36: 113-140.

Van Tol R.W.H.M., de Bruin A., Butler R.C., Davidson M.M., Teulon D.A.J., de Kogel W.J. 2012. Methyl

isonicotinate induces increased walking and take-off behaviour in western flower thrips, Frankliniella

occidentalis. Entomologia Experimentalis et Applicata 142: 181-190. https://doi.org/10.1111/j.1570-

7458.2011.01215.x.

Whitfield A.E., Ullman D.E., German T.L. 2005. Tospovirus-thrips interactions. Annual Review of Phytopathology

43: 459-489.

Yanagawa A., Fujiwara-Tsujii N., Akino T., Yoshimura T., Yanagawa T., Shimizu S. 2012. Odor aversion and

pathogen-removal efficiency in grooming behavior of the termite Coptotermes formosanus. PLoS One

7 (10): e47412.

Zhang T., Reitz S. R., Wang H., Lei Z. 2015. Sublethal effects of Beauveria bassiana (Ascomycota: Hypocreales)

on life table parameters of Frankliniella occidentalis (Thysanoptera: Thripidae). Journal of Economic

Entomology 108 (3): 975-985.

THE EFFECTS OF VOLATILE COMPOUNDS OF MYCELIUM AND EXTRACTS

OF THE ENTOMOPATHOGENIC FUNGI ON THE BEHAVIORAL RESPONSE

AND THE VIABILITY OF THE WESTERN FLOWER THRIPS

FRANKLINIELLA OCCIDENTALIS (PERGANDE).

G. V. Mitina, E. A. Stepanycheva, M. O. Petrova

Key words: behavioral response, Frankliniella occidentalis, Lecanicillium muscarium,

Beauveria bassiana, volatile organic compounds, insecticidal metabolites.

239