Российская сельскохозяйственная наука, 2020, № 6

Экология

УДК 579

DOI: 10.31857/S250026272006006X

ВЛИЯНИЕ ИНОКУЛЯЦИИ КОРНЕВОЙ СИСТЕМЫ ЭНДОФИТОМ

Сylindrocarpon magnusianum НА ПОКАЗАТЕЛИ РАСТЕНИЙ ПРИ ВОЗДЕЙСТВИИ

СОЛЕЙ ТЯЖЕЛЫХ МЕТАЛЛОВ *

И.Л. Бухарина, доктор биологических наук,

Н.А. Исламова, аспирант, М.А. Лебедева

Удмуртский государственный университет,

426034, Ижевск, ул. Университетская, 1

E-mail:buharin@udmlink.ru

Изучено влияние инокуляции эндотрофным микромицетом Cylindrocarpon magnusianum на физиолого-биохимические

показатели тестовых растений томата при действии солей тяжелых металлов. Схема экспериментов включала ино-

куляцию культурой гриба (контрольная популяция) и популяциями этого гриба, предварительно адаптированными к

действию стрессового фактора. Затем инокулированные растения выращивали в контрольных условиях и на субстра-

тах с внесением разных концентраций солей цинка, меди, свинца и хрома. Стимулирующего эффекта, повышающего

устойчивость растений к действию солей тяжелых металлов, при инокуляции растений контрольной популяцией гри-

ба C. magnusianum не выявлено. При использовании небиогенных химических элементов адаптивные реакции растений,

связанные с содержанием фотосинтетических пигментов в листьях и формированием биомассы растений, значимо

проявились при инокуляции растений адаптированными популяциями гриба C. magnusianum и при дальнейшем культи-

вировании растений на субстратах с внесением солей хрома и свинца. При этих условиях отмечено более интесивное

развитие грибной инфекции в корнях растений в отличие от использования контрольной популяции гриба, что сви-

детельствует о наиболее эффективном партнерстве гриба C. magnusianum и корневой системы растений в условиях,

экстремальных для жизнедеятельности растений.

THE EFFECT OF INOCULATION OF THE ROOT SYSTEM

OF PLANTS WITH ENDOPHYTE Cylindrocarpon magnusianum

ON PLANT PERFORMANCE WHEN EXPOSED

TO HEAVY METAL SALTS

Bukharina I.L., Islamova N.A., Lebedeva M.A.

Udmurt State University,

426034, Izhevsk, ul. Universitetskaya, 1

E-mail:buharin@udmlink.ru

The effect of inoculation with endotrophic micromycete Cylindrocarpon magnusianum on the physiological and biochemical

parameters of test tomato plants under the action of heavy metal salts (TM) was studied. The experimental scheme included

inoculation of a mushroom culture (control population) and populations of this mushroom, previously adapted to the action of a

stress factor. Then inoculated plants were grown under control conditions and on substrates with different concentrations of heavy

metal salts (zinc, copper, lead and chromium).A stimulating effect that increases the resistance of plants to the action of TM salts

was not detected during inoculation of plants by the control population of the fungus C. magnusianum. When using non-biogenic

chemical elements, adaptive plant reactions associated with the content of photosynthetic pigments in leaves and the formation of

plant biomass were significantly manifested during inoculation of plants by adapted populations of the fungus C. magnusianum

and during further cultivation of plants on substrates with the addition of chromium and lead salts. Under these conditions, a more

intensive development of fungal infection in plant roots was observed, in contrast to the use of a control population of the fungus.

These facts indicate the most effective partnership of the fungus C. magnusianum and the root system of plants in conditions that

are extreme for plant life.

Ключевые слова: Cylindrocarpon magnusianum, микро-

Key words: Cylindrocarpon magnusianum, fungi, heavy metals,

мицеты, тяжелые металлы, инокуляция, биохимические

inoculati, biochemical indices

показатели

В настоящее время в научном сообществе повы-

связи с этим важно изучить роль других групп корне-

сился интерес к изучению роли консортивных связей

вых микромицетов - эндофитов и их отдельных пред-

растений с корневыми микромицетами. Определенные

ставителей в формировании механизмов устойчивости

успехи достигнуты в изучении роли эндомикоризы и

у высших растений.

ее самой распространенной формы - арбускулярной

Исторически были выделены две группы эндофи-

микоризы (АМ), которая характерна для большин-

тов (Сlavicipitaceous (C) и Nonclavicipitaceous (NC))

ства современных филогенетических групп растений

на основе филогении и признаков жизненного цикла

и представлена во всех биомах земного шара [1]. Она

[4, 5]. В целом эта разнородная группа грибов может

формируется грибами, принадлежащими подотделу

оказывать сильное воздействие на растительные сооб-

Glomeromycotina отдела Mucoromycota [2]. Но исполь-

щества посредством обеспечения устойчивости расте-

зование АМГ в растениеводстве ограничено, что явля-

ний к абиотическому и биотическому стрессу. Особый

ется следствием их облигатной симбиотрофии [3]. В

интерес представляют исследования роли эндофитов

*Работа выполнена при поддержке гранта РФФИ «Аспирант» №19-316-90003.

Российская сельскохозяйственная наука, 2020, № 6

в формировании металлрези-

стентности растений, включая

сельскохозяйственные культу-

ры [4-8], причем в отношении

особо опасных для растений

химических элементов [9-13].

Ряд работ направлен на изуче-

ние возможности применения

микромицетов в качестве гер-

бицидов [14-17].

Один из перспективных

микромицетов

- эндофит

Cylindrocarpon

magnusianum

Wollenw. [18-22]. Его метабо-

литы могут быть использованы

в борьбе с нематодами [19], он

способен расти в условиях вы-

сокого содержания нефтепро-

Рис. 1. Содержание хлорофилла а в листьях инокулированных растений томата

дуктов в почве [18, 19]. В се-

при разных концентрациях тяжелых металлов в субстрате: 1, 2 - популяция

гриба (А1 - Zn₁₀₀, А2 - Cu₅₀, А3 - Cu₁₀₀, А4 - Cu₁₅₀, А5 - Pb₁₀, А6 - Pb₅₀, А7 - Cr_2,5,

рии авторских экспериментов,

А8 - Cr₁₀) + субстрат соответственно без тяжелых металлов (В_о) и с солями

проведенных с C. magnusianum,

тяжелых металлов, мг/л (В1 - Zn₁₀₀, В2 - Cu₅₀, В3 - Cu₁₀₀, В4 - Cu₁₅₀, В5 - Pb₁₀,

установлено, что культура это-

В6 - Pb₅₀, В7 - Cr_2,5, В8 - Cr₁₀); 3 - контрольная популяция (А0) + субстрат с

го гриба способна выдержи-

солями тяжелых металлов В1-В8, мг/л; А0В0 - контрольная популяция гриба на

вать действие высокого осмо-

субстрате без тяжелых металлов (прямоугольником обозначен доверительный

тического давления, сохраняя

интервал средних значений показателя для этого варианта).

рост культурального мицелия.

Опыты с инокулированными

данным грибом растениями

показали возможность его ис-

пользования в качестве агента

повышения солеустойчивости

и термостойкости растений [20-

22].

Целью нашей работы

было изучение влияния ино-

куляции культурой гриба C.

magnusianum на формирование

адаптивных реакций растений

к действию солей тяжелых ме-

таллов в субстрате (на приме-

ре тестовой культуры томата

Solánum lycopérsicum).

Методика. Культура C.

magnusianum выделена из кор-

Рис. 2. Содержание хлорофилла b в листьях инокулированных растений томата

невой системы древесных рас-

в условиях разных концентраций тяжелых металлов в субстрате. Условные

тений (Acer negundo L. хоро-

обозначения см. подпись к рис. 1.

шего жизненного состояния),

длительно

произрастающих

в условиях городских почв с

высоким содержанием солей

тяжелых металлов (примаги-

стральные посадки, санитар-

но-защитная зона предприятия

«Ижсталь» г. Ижевска, Удмур-

тия). Гриб культивировали на

питательной среде вне корневой

системы растений. Его видовая

принадлежность установлена

методами микроскопирования

и молекулярного анализа ДНК

в лаборатории Лейбницкого ин-

ститута овощных и декоратив-

ных культур (г. Берлин) [23].

Согласно схеме эксперимен-

та готовили популяции гриба,

адаптированные к субстратам

Рис. 3. Содержание каротиноидов в листьях инокулированных растений тома-

с разными концентрациями со-

та в условиях разных концентраций тяжелых металлов в субстрате. Условные

обозначения см. подпись к рис. 1.

лей тяжелых металлов (мг/л):

Российская сельскохозяйственная наука, 2020, № 6

Биологические показатели инокулированных растений томата в условиях эксперимента

Вариант:

Показатель

Развитие грибной ин-

популяция (А)/

фекции

субстрат (В)

биомасса, г

содержание сухого

содержание

частота

интенсив-

вещества, %

нитратов, мг/100г

встречае-

ность, %

мости,

надземная часть

корни

надземная часть

корни

Контроль/Zn₁₀₀

29,37±2,23*

4,70±0,28

12,83±0,67

7,85±0,33↓

3890,43±159,98

86,7

4,3

Контроль / Cu₅₀

25,54±0,80↓**

3,81±0,24

13,01±1,99

5,32±1,96↓

4327,69±144,6 ↑

Контроль/ Cu₁₀₀

24,31±1,86

4,40±0,30

12,64±0,02

13,79±3,80↑

5326,66±110,4↑

86,7

4,3

Контроль/ Cu₁₅₀

27.60±0,70

3,63±0,24

12,14±0,89

13,29±1,13↑

4308,72±298,07

53,6

2,7

Контроль/Pb₁₀

24,51±1,28

3,88±0,35

8,85±0,50↓

10,58±2,01

4321,20±258,40

93,3

4,7

Контроль/Pb₅₀

28,81±0,39

3,81±0,07

10,02±0,86↓

8,75±1,38

5014,62±466,07

93,3

4,7

Контроль/ Cr_2,5

26,87±0,35

3,30±0,14↓

11,74±1,87

8,89±1,79

4415,13±331,23

Контроль/ Cr₁₀

25,58±0,45↓

4,72±0,28

11,59±0,98

7,75±0,18↓

3213,16±96,82↓

Zn₁₀₀/ Контроль

25,58±0,73↓

3,84±0,12

14,92±2,32

9,35±1,41

3476,33±325,75

Zn₁₀₀/ Zn₁₀₀

27,80±0,64

4,72±0,45

14,95±1,23

11,19±2,20

3585,72±606,07

33,3

1,7

Cu₅₀/ Контроль

23,96±1,63

2,16±0,18 ↓

10,99±1,14

14,78±2,82

3365,41±72,51

100

Cu₅₀/ Cu₅₀

29,68±1,05

2,13±0,23

14,10±1,64

15,22±2,97

4638,21±346,8↑

66,7

3,3

Cu₁₀₀/Контроль

19,82±0,40↓

2,30±0,15↓

10,91±1,64

13,17±2,43

4837,86±206,82

93,3

4,7

Cu₁₀₀/Cu₁₀₀

35,29±0,25↑

2,39±0,69

12,67±0,82

12,68±2,45

3534,60±99,78

100

Cu₁₅₀/ Контроль

27,99±0,81

1,93±0,04↓

9,44±1,79

16,10±3,80

3058,14±25,50↓

86,7

4,3

Cu₁₅₀/ Cu₁₅₀

24,16±1,12

2,23±0,18

12,26±1,21

13,25±2,73

4487,60±103,3↑

86,7

4,3

Pb₁₀/ Контроль

32,66±2,01

2,98±0,15 ↓

13,67±1,92

10,24±0,65

3356,96±241,51

73,3

3,4

Pb₁₀/Pb₁₀

26,30±0,87

2,36±0,22

11,41±1,09

11,71±1,01

4488,58±102,6↑

66,7

3,3

Pb₅₀/ Контроль

21,88±1,31↓

1,55±0,10↓

12,39±1,36

10,98±1,16

3986,02±82,59

86,7

4,3

Pb₅₀/Pb₅₀

28,16±1,30

2,49±0,36

12,92±1,16

10,01±1,17

4229,96±177,36

86,7

4,3

Cr_2,5/Контроль

21,59±2,04↓

1,92±0,08↓

12,24±0,26

11,38±1,85

4384,27±195,22

73,3

3,4

Cr_2,5/Cr_2,5

29,54±0,09↑

2,50±0,01↑

13,16±0,61

9,52±1,49

4161,79±494,02

73,3

3,4

Cr₁₀/Контроль

16,36±0,94↓

1,56±0,15↓

13,12±1,98

14,17±2,00

5188,76±622,04

Cr₁₀/Cr₁₀

27,30±0,26↑

2,06±0,22

14,23±2,73

11,90±1,12

3583,89±471,03

Контроль/Контроль

29,30±0,70

5,44±0,63

15,33±2,02

9,46±0,15

3693,55±87,76

* Среднее значение показателя ± стандартное отклонение.

** Достоверное отличие от контроля: увеличение ↑ или уменьшение ↓ показателя (р ˂0,05).

Примечание. Контроль - исходная, неадаптированная к тяжелым металлам популяция (соответствует А0 на рис. 1-3) и субстрат без ме-

таллов (соответствует В0 на рис. 1-3). А - адаптированные популяции гриба, выращенные на агаровых субстратах с разными концентра-

циями солей тяжелых металлов (мг/л) (соответствует А1-А8 на рис. 1-3); В - субстраты с разным содержанием солей тяжелых металлов

(мг/л) (соответствует В1- В8 на рис. 1-3).

А0 - контрольный, А1 - на субстрате с Zn₁₀₀, А2 - Cu₅₀,

А0) выращивали на субстратах с разным содержанием

А3 - Cu₁₀₀, А4 - Cu₁₅₀, А5 - Pb₁₀, А6 - Pb₅₀, А7 - Cr_2,5,

солей тяжелых металлов (мг/л): В0 - контрольный, без

А8 - Cr₁₀. Мицелиальные диски культуры гриба (

тяжелых металлов; В1 - Zn₁₀₀; В2 - Cu₅₀; В3 - Cu₁₀₀; В4

мм) переносили на пентозо-декстрозную агаризиро-

- Cu₁₅₀; В5 - Pb₁₀; В6 - Pb₅₀; В7 - Cr_2,5; В8 - Cr₁₀; 2 - то-

ванную среду (PDA medium) с внесенными, согласно

маты, инокулированные популяциями грибов, адапти-

расчетным концентрациям, солями тяжелых металлов

рованными к тяжелым металлам (А1-А8), выращива-

и инкубировали в течение 2 недель в климатической

ли на субстратах без солей (В0) и с внесением солей

камере «BinderKBWF720» при температуре 25 °С. За-

тяжелых металлов (В1-В8). Повторность вариантов

тем готовили суспензионные культуры этих популяций

опыта - 4-кратная. Субстрат представлял собой смесь

(содержание спор - 3 млн шт./мл; фрагментов мицелия

торфа низкой зольности и песка 1:2. Растения выращи-

- 200 шт./мл) и проводили инокуляцию растений ме-

вали в климатической камере «BinderKBWF720» при

тодом полива сеянцев в период пикировки. Для приго-

соблюдении оптимальных условий культуры томата

товления суспензионных культур гриба в стерильный

(влажность субстрата - 75%, освещенность - 20000 лк

картофельный бульон с декстрозой (Potato Dextrose

(16 ч/сут), температура воздуха днем - 23 °С, ночью -

Broth) вносили мицелиальные диски адаптированных

19 °С). Использовали карликовый сорт томата Балкон-

популяций гриба и инкубировали в течение 10 дней

ное чудо. Растения выращивали в течение 4 месяцев до

в термо-шейкере-инкубаторе (температура - 5-27 °С,

начала плодоношения. Экспериментальные исследова-

вращение - 60 мин^-1) [24].

ния проведены в течение 2017-2019 гг. в научной лабо-

Опыт включал следующие варианты: 1 - инокули-

ратории «Экологические биотехнологии» Удмуртского

рованные томаты (инокуляция контрольным изолятом

государственного университета. По завершении экспе-

Российская сельскохозяйственная наука, 2020, № 6

римента развитие грибов эндофитов в корнях оценива-

держания нитратов в листьях, а при Cu₁₀₀ - увеличение

ли методом световой микроскопии [25].

надземной биомассы растений. Наиболее интенсивно

Оценку устойчивости растений проводили на ос-

грибная инфекция формировалась при использовании

нове содержания нитратов в листьях - ионометриче-

адаптированных популяций Cu₁₀₀ и Cu₁₅₀. Максималь-

ским методом (ГОСТ 29270-95); биомассы и процент-

ное развитие грибной инфекции отмечено в варианте

ного содержания сухого вещества в надземной части и

Cu₁₀₀/Cu₁₀₀.

корневой системе растений - весовым методом (ГОСТ

Следует отметить использование небиогенных

28561-90); фотосинтетических пигментов в листьях

химических элементов (хрома и свинца). При иноку-

среднего яруса (хлорофиллы а и b, каротиноиды) -

ляции растений контрольной популяцией гриба и при

спектрофотометрическим методом в ацетоновых экс-

культивировании на субстрате Pb₁₀ наблюдали досто-

трактах (поглощение 662, 644 и 440,5 нм соответствен-

верное снижение хлорофиллов а и b, на субстрате Pb₅₀

но), расчет концентрации пигментов - по уравнениям

- хлорофилла а, при этом достоверного уменьшения

Холма-Веттштейна. Математическая обработка мате-

содержания каротиноидов не было. Использование

риала осуществлена с применением статистического

адаптированных популяций гриба при выращивании

пакета «Statistica 6.0» методами описательной стати-

растений на В0 вызвало увеличение содержания всех

стики. Достоверные различия установлены при р ˂

изучаемых пигментов, а при выращивании на субстра-

0,05.

тах с внесением солей свинца достоверных изменений

Результаты и обсуждение. Во всех вариантах с

по сравнению с контролем не выявлено.

внесением цинка содержание пигментов в листьях

Инокуляция растений контрольной популяцией

растений имело общие закономерности: инокуляция

гриба достоверно снизила процентное содержание

растений контрольной популяцией (А0) при выращи-

сухого вещества в надземной части растений. При

вании на субстрате с цинком не влияла на содержание

использовании адаптированных популяций и на кон-

фотосинтетических пигментов (рис. 1-3). Инокуляция

трольном субстрате отмечено снижение биомассы кор-

растений адаптированными популяциями при выра-

невой системы растений, а на субстратах с Pb₁₀ и Pb₅₀

щивании на контрольном субстрате (В0) вызвала до-

биомасса и содержание сухого вещества достоверно не

стоверное увеличение содержания хлорофиллов а и

изменились, но при этом отмечен рост содержания ни-

b, каротиноидов, в то время как при выращивании на

тратов в листьях. Во всех вариантах со свинцом гриб-

субстрате с цинком содержание пигментов снижалось

ная инфекция в корневой системе растений имела вы-

почти в два раза. Кроме того инокуляция контрольной

сокие показатели развития, наибольшие - в вариантах

популяцией при выращивании растений на субстрате

контроль/Pb₁₀, Pb₅₀ и Pb₁₀, Pb₅₀/контроль.

с цинком привела к достоверному снижению содер-

В вариантах с хромом инокуляция растений кон-

жания сухого вещества в корневой системе растений

трольной популяцией при культивировании в сустрате

(табл.). Инокуляция адаптированными популяциями

с Cr_2,5 привела к достоверному снижению содержа-

гриба вызвала достоверное снижение надземной био-

ния пигментов в листьях, в сустрате с Cr₁₀ подобное

массы растений (при выращивании на контрольном

не отмечено. Инокуляция растений адаптированными

субстрате) и не повлияла на изучаемые параметры рас-

популяциями гриба при их культивировании на кон-

тений при культивировании на субстрате с внесением

трольных субстратах различалась: при Cr_2,5 вызвала

цинка.

достоверный рост содержания фотосинтетических

Отмечены высокие показатели развития грибной

пигментов, при Cr₁₀ - достоверное снижение их содер-

инфекции C. magnusianum в корневой системе расте-

жания. При культивировании растений на субстратах с

ний в варианте контрольная популяция/Zn₁₀₀ (табл.);

Cr_2,5 достоверных изменений не выявлено, лишь при

при использовании адаптированных популяций гриб-

внесении Cr₁₀ содержание хлорофилла а и каротинои-

ная инфекция была менее развита, особенно в варианте

дов снизилось при отсутствии достоверных различий с

Zn₁₀₀/ Zn₁₀₀.

контролем в содержании хлорофилла b.

В вариантах с Cu₁₀₀ содержание хлорофиллов а и

При инокуляции растений контрольной популяцией

b возросло при использовании адаптированных попу-

гриба и культивировании на субстрате с Cr₁₀ показате-

ляций, в то время как инокуляция контрольной попу-

ли надземной биомассы, процентного содержания су-

ляцией привела к достоверному резкому снижению

хого вещества в корневой системе растений и нитратов

содержания пигментов. В условиях максимального со-

в листьях уменьшились. Следует отметить инокуля-

держания меди (Cu₁₅₀) не выявлено изменений в содер-

цию растений адаптированными популяциями гриба:

жании каротиноидов, но использование адаптирован-

при культивировании на контрольных субстратах по-

ных популяций увеличило содержание хлорофиллов.

казатели биомассы надземной части и корневой систе-

Инокуляция растений контрольной популяцией

мы растений снизились, но при культивировании на

гриба привела к росту содержания нитратов в листьях

субстратах с хромом отмечен рост биомассы растений.

в вариантах субстратов Cu₅₀ и Cu₁₀₀, а также к увеличе-

В вариантах с хромом использование адаптированных

нию процентного содержания сухого вещества в кор-

популяций гриба привело к наиболее высоким показа-

невой системе растений в вариантах Cu₁₀₀ и Cu₁₅₀. Это

телям развития грибной инфекции в корне растений,

согласуется с данными о влиянии инокуляции на расте-

максимальным - при наиболее высоком содержании

ния при воздействии тяжелых металлов, что связано с

хрома в субстрате (вариант Cr₁₀/Cr₁₀).

изменением архитектуры корневой системы и накопле-

Результаты этих исследований с использованием не-

нием общего азота [9]. Использование адаптированных

биогенных, опасных для жизнедеятельности растений

популяций гриба при культивировании инокулирован-

химических элементов, согласуются с данными наших

ных растений на контрольном субстрате способство-

работ, проведенных ранее [20-22], и научных публика-

вало снижению биомассы корневой системы, а в ва-

ций других ученых о своеобразной форме партнерства

рианте Cu₁₅₀ - и содержания нитратов в листьях. При

эндотрофных грибов с корневой системой растений [9-

инокуляции адаптированными популяциями гриба на

11, 23]: защитное действие грибов наиболее эффектив-

субстратах с Cu₅₀ и Cu₁₅₀ отмечен достоверный рост со-

но проявляется в условиях, неблагоприятных для жиз-

Российская сельскохозяйственная наука, 2020, № 6

недеятельности растений. Наиболее чувствительным

Penicillium roqueforti Thom., enhances stress tolerance

показателем растений на эффект инокуляции оказалось

and nutrients uptake in wheat plants grown on heavy

содержание хлорофиллов а и b. Инокуляция контроль-

metal contaminated soils // Plos one. November 29, 2018.

ной популяцией гриба не способствовала формирова-

P. 2-22. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0208150.

нию адаптивных реакций у растений, что выразилось в

9. Hou L., Yu J., Zhao L., He X. Dark Septate Endophytes

снижении содержания фотосинтетических пигментов

Improve the Growth and the Tolerance of Medicago

и ряда других исследуемых показателей растений при

sativa and Ammopiptanthus mongolicus Under

их культивировании на субстратах с солями тяжелых

Cadmium Stress // Frontiers in Microbiology. - 2020. -

металлов.

V. 10. - P. 1-17. doi: 10.3389/fmicb.2019.03061.

Инокуляция растений адаптированными популяци-

10. Bilal S., Shahzad R., Khan A.L., Al-Harrasi A., Kim

ями имела положительный эффект для вариантов Cu₁₀₀

C.K., Lee I.-J. Phytohormones enabled endophytic

и Cu₁₅₀, причем при выращивании как на контрольном,

Penicillium funiculosum LHL06 protects Glycine max

так и на субстратах с медью; для Zn₁₀₀ - лишь при куль-

L. from synergistic toxicity of heavy metals by hormonal

тивировании растений на контрольном субстрате.

and stress-responsive proteins modulation // Journal of

В вариантах с небиогенными элементами адаптив-

Hazardous Materials. - 2019. - V. 379. 120824. https://

ные реакции растений наиболее значимо проявились

doi.org/10.1016/j.jhazmat.2019.120824.

при инокуляции растений адаптированными популя-

11. Li X., Zhang X., Wang X., Yang X., Cui Z.

циями гриба и при дальнейшем культивировании рас-

Bioaugmentation-assisted phytoremediation of lead

тений на субстратах с солями хрома и свинца. Этот

and salinity co-contaminated soil by Suaeda salsa

факт может свидетельствовать о наиболее эффектив-

and Trichoderma asperellum

// Chemosphere. - 224

ном партнерстве гриба C. magnusianum и растений в

(2019). 716e725. - V. 379. - P. 716-725. https://doi.

условиях стресса.

org/10.1016/j.chemosphere.2019.02.184.

Грибная инфекция в корнях растений во всех вари-

12. Sharma V.K., Li X., Wu G., Bai W., Parmar S.,

антах была довольно хорошо развита. Использование

White Jr J.F., Li H. Endophytic community of Pb-Zn

для инокуляции растений адаптированных к действию

hyperaccumulator Arabis alpina and its role in host

солей хрома изолятов C. magnusianum при дальнейшем

plants metal tolerance // Plant Soil. - 2019. - 437:397-

их культивировании на субстратах с солями хрома сти-

411. https://doi.org/10.1007/s11104-019-03988-0.

мулировало развитие грибной инфекции в корне рас-

13. Ali A., Bilal S., Khan A.L., Mabood F., Al-Harrasi A.,

тений.

Lee I.-J. Endophytic Aureobasidium pullulans BSS6

assisted developments in phytoremediation potentials

Литература

of Cucumis sativus under Cd and Pb stress // Journal

1. Wilkinson D.M. At cross purposes // Nature. - 2001. -

of plant interactions. - 2019. - V. 14, - N 1. - P. 303-

N 412 (6846). - Р. 485. doi:10.1038/35087676.

313. https://doi.org/10.1080/17429145.2019.1633428.

2. Юрков А.П., Крюков А.А., Горбунова А.О., Кожемя-

14. Boyette C.D., Hoagland R.E., Stetina K.C. Efficacy

ков А.П., Степанова Г.В., Мачс Э.М., Радионов А.В.,

Improvement of a Bioherbicidal Fungus Using a

Шишова М.Ф. Молекулярно-генетическая иденти-

Formulation-Based Approach // American Journal of

фикация грибов арбускулярной микоризы. // Эколо-

Plant Sciences. - 2016. - V. 7- N 16. - P. 2349-2358.

гическая генетика. - 2018. - N 16 (2). - С. 11-23. doi:

DOI: 10.4236/ajps.2016.716206.

10.17816/ecogen16211-23.

15. Boyette C. D., Hoagland R. E., Stetina K. C. Hot

3. Ijdo M., Cranenbrouck S., Declerck S. Methods for

Water Treatment Enhances the Bioherbicidal Efficacy

large-scale production of AM fungi: past, present and

of a Fungus // American Journal of Plant Sciences. -

future // Mycorrhiza. - 2011. - N 21. - P. 1-16. doi:

2018. - V. 9. - N 10. - P. 2063-2076. DOI: 10.4236/

10.12691/ijebb-4-1-1.

ajps.2018.910150.

4. Rodriguez R.J., White J.F., Arnold A.E., Redman R.S.

16. Meepagala K.M., Clausen B.M., Johnson R.D. ,

Fungal endophytes: diversity and functional roles

Wedge D.E., Duke S.O. A Phytotoxic and Antifungal

// New Phytologist. - 2009. - N 182. - Р. 314-330.

Metabolite (Pyrichalasin H) from a Fungus Infecting

doi:10.1111/j.1469-8137.2009.02773.x.

Brachiaria eruciformis (Signal Grass) // Journal of

5. El-Samad H.M., El-Hakeem K. N.S. Strategy Role

Agricultural Chemistry and Environment. -2019. - V.

of Mycorrhiza Inoculation on Osmotic Pressure,

8. - N 3. - P. 115-128. DOI: 10.4236/jacen.2019.83010.

Chemical Constituents and Growth Yield of Maize

17. Sobowale A.A. Probable Effects of Dual Inoculation of

Plant Gown under Drought Stress // American Journal

Maize (Zea mays) Stem with Fusarium verticillioides

of Plant Sciences. - 2019. - V. 10 - N 6. - P. 1102-1120.

and Certain Trichoderma Species on Fumonisin

DOI: 10.4236/ajps.2019.106080.

Content of Maize Seeds // American Journal of Plant

6. Bilal S., Shahzad R., Imran M., Jan R., Min K., Lee I.-

Sciences. -2019. - V.10. - N 5. - P. 752-759. DOI:

J. Synergistic association of endophytic fungi enhances

10.4236/ajps.2019.105055.

Glycine max L. resilience to combined abiotic stresses:

18. Sogonov M.V., VelikanovL.L.Soilmicrofungi from

Heavy metals, high temperature and drought stress //

alpine and subnival ecosystems of the Northwestern

Industrial Crops & Products. 143 (2020). 111931. - P.

Caucasus // Mikologiya I Fitopatologiya. - 2004. - N

1-10. https://doi.org/10.1016/j.indcrop.2019.111931.

38 (3). - Р. 50-58.

7. Surbhi Dabral S., Yashaswee, Varma A., Choudhary

19. Amaral D.R., Oliveira D.F., Campos V.P., de Carvalho

D.K., Bahuguna R.N., Nath M. Biopriming with

D.A., Nunes A.S.. Effect of plant and fungous metabolites

Piriformospora indica ameliorates cadmium stress in

on Meloidogyneexigua // Ciencia e Agrotecnologia.

rice by lowering oxidative stress and cell death in root

- 2009. - N 33. - Р. 1861-1865 .doi: 10.1590/S1413-

cells // Ecotoxicology and Environmental Safety. 186

70542010000500021.

(2019). 109741 - P. 1-12. https://doi.org/10.1016/j.

20. Бухарина И.Л., Исламова Н.А. Исследование пре-

ecoenv.2019.109741.

делов устойчивости микроскопических грибов и

8. Ikram M., Ali I.N., Jan G., Jan F.G., Rahman I.U.,

формирование коллекции перспективных изолятов.

IqbalI A., Hamayu M. IAA producing fungal endophyte

Мат. годичное собрание общества физиологов рас-