Биология моря, 2021, T. 47, № 4, стр. 253-261

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА

В статье проанализированы результаты работ, проведенных с сентября 2010 г. по апрель 2012 г. (Луценко и др., 2013), с января по май 2014 г. (Мирошниченко, Москвина, 2016) и с февраля по июнь 2019 г. Материал собирали на девяти станциях западного и восточного берегов южного и среднего колен Кольского залива Баренцева моря. Станции объединены в группы по районам (I–IV) исследования (рис. 1).

Рис. 1.

Карта-схема Кольского залива Баренцева моря с указанием станций отбора проб и районов исследования. МЕ – мыс Еловый; МП – мыс Притыка; ТР – Три Ручья; АМ – Абрам-мыс; МШ – мыс Мишуков; МВ – район Морского вокзала г. Мурманска; БК – губа Белокаменная; РТ – губа Ретинская; ГВ – губа Варламова в районе ЗАТО г. Североморск.

Материал собирали во время сизигийных отливов с поверхности субстратов разных типов в супралиторали, верхнем, среднем и нижнем горизонтах литорали методом соскоба скальпелем (всего 355 проб). Были обследованы скалы и валуны (262 пробы), металлические причалы и бетонные блоки, деревянные, стеклянные, резиновые и пластиковые предметы, поверхность раковин моллюсков, макрофитов и лишайников (93 пробы). Нативные препараты изучали под световыми микроскопами “Микромед-2” (Россия) и “Carl Zeiss AxioScope 40” (Германия) при увеличении ×400 и ×1000.

Для определения видового статуса цианобактерий использовали фундаментальные работы Комарека и Анагностидиса (Komárek, Anagnostidis, 1998, 2005; Komárek, 2013). Фитогеографическая принадлежность (Зернов, 1949; Рябушко, 2013) и экологическая характеристика видов приведены по литературным источникам и базам данных (Komárek, Anagnostidis, 1998, 2005; Komárek, 2013; Баринова и др., 2019; Guiry, Guiry, 2020). Встречаемость видов (P, %) оценивали по отношению количества проб, в которых обнаружен вид, к общему количеству проб, а сходство видов в сообществах – по коэффициенту Съеренсена (К_S).

РЕЗУЛЬТАТЫ

На литорали Кольского залива Баренцева моря обнаружено 95 видов цианобактерий, относящихся к 46 родам, 20 семействам и 6 порядкам; 22 вида в этом море отмечены впервые (табл. 1).

Наибольшим числом видов были представлены роды Leptolyngbya (9 видов), Pseudanabaena (7), Chroococcus (6), Calothrix (6), Phormidium (5) и Aphanocapsa (4 вида). На их долю приходилось 39% от всех зарегистрированных видов. Цианобактерии 23 родов были представлены одним видом.

Среди цианобактерий литорали преобладали бентосные виды, которые составляли от 56 (район IV) до 63% (район I) видового состава. На долю планктонных видов приходилось от 12 (районы I и II) до 20% (район IV), бенто-планктонных – от 12 (район IV) до 19% (район II).

Цианобактерии были представлены 10 фитогеографическими группами. Основную часть составляли бореально-тропически-нотальные (26%), космополитные (23%) и бореальные (18%) виды. На остальные семь групп цианобактерий (аркто-бореальные, аркто-бореально-нотальные, аркто-бореально-тропические, аркто-бореально-тропически-нотальные, бореально-нотальные, бореально-тропические, тропически-нотальные) приходилось лишь 33% от общего числа видов; каждая из этих групп включала 2–5 видов. Арктических видов цианобактерий не выявлено. Доля трех доминирующих групп цианобактерий в разных районах залива была следующей: бореальные виды – от 12 (районы II и IV) до 24% (район III); бореально-тропическо-нотальные – от 27 (район III) до 35% (район IV), космополиты – от 14 (район III) до 26% (район II). Повсеместно преобладали пресноводные (44%) и морские (37%) виды цианобактерий. Эвригалинных и солоноватоводных видов было значительно меньше (16 и 3% соответственно). В районах I и IV доминировали морские формы, в районах II и III – пресноводные.

На природных субстратах обнаружено 92 вида цианобактерий, из них 46 видов встречались и на объектах антропогенного происхождения. На камнях, скалах, бетонных блоках, моллюсках, деревянных, металлических и стеклянных предметах обнаружено 11 видов. В приливно-отливной зоне количество видов увеличивалось от супралиторали к нижнему горизонту литорали с 23 до 71 (табл. 1), при этом возрастала доля планктонных и бенто-планктонных форм. Увеличивалась и доля эвригалинных видов с 9 до 18%.

Коэффициент сходства видового состава цианобактерий верхнего, среднего и нижнего горизонтов литорали был невысоким и составлял от 0.30 до 0.37. Сходство населения литорали и супралиторали было еще ниже – от 0.20 до 0.24. Наибольшие величины К_S определены для видового состава цианобактерий районов I и II (K_S = 0.57), а также районов I и III (K_S = 0.57), наименьшие (K_S = 0.33) – для акваторий городов Мурманск (район II) и Североморск (район IV).

В сезонной динамике числа видов цианобактерий литорали залива зарегистрированы зимний минимум в январе (11 видов), ранневесенний пик в марте (49 видов) и осенний максимум в октябре (59 видов). В течение года сохранялась тенденция к доминированию бентосных видов (от 65% в августе до 82% в январе), а также наблюдалось почти равное соотношение морских (от 30% в августе до 55% в январе) и пресноводных форм (от 32% в феврале до 50% в августе). Немногочисленными были планктонные, бентопланктонные, солоноватоводные и эвригалинные виды. В целом 25 видов зарегистрированы при средней температуре воды в заливе выше 10°С, а 18 видов – только в более холодный период. В течение всего года отмечено 26 видов, из них 13 являлись морскими бентосными видами. Во все сезоны года в числе доминант присутствовали представители рода Calothrix, достигшие максимального развития в мае, и рода Leptolyngbya, преобладавшие с августа по октябрь. В октябре в группу доминант входили также представители родов Chroococcus и Pseudanabaena. В марте лидировали виды рода Aphanocapsa, в сентябре – рода Phormidium.

В составе цианобактерий отмечено 27 индикаторных видов. Большинство из них относились к олиго- и олиго-бетамезосапробионтам (7 и 6 видов соответственно), обитающим в чистых и умеренно загрязненных водах.

ОБСУЖДЕНИЕ

По сравнению с сообществами цианобактерий российских морей Арктической зоны, насчитывающими 47 видов (Белякова, 2006), цианобактериальные ценозы литорали Кольского залива Баренцева моря более разнообразны (95 видов). По разнообразию они сопоставимы с сообществами цианобактерий на участке Мурманского побережья Баренцева моря от губы Ярнышная до губы Большие Чевры (88 видов) (Белякова, 2005). В приполярном Белом море в разных районах найдено от 49 (Уланова, 2003) до 97 (Белякова, 1996) видов бентосных цианобактерий. Их разнообразие в Кольском заливе сравнимо с таковым в Казантипском природном заповеднике (83 вида) (Бондаренко и др., 2018) в Азовском море и на южном берегу Крыма в Черном море (99 видов) (Виноградова, 2017).

Таксономическая структура сообщества цианобактерий Кольского залива включала 6 порядков, из них Synechococcales являлся доминирующим (39%). Субдоминантами были представители порядков Chroococcales (20%), Oscillatoriales (18%) и Pleurocapsales (13%). На уровне семейств наибольшим разнообразием обладали Leptolyngbyaceae (12%), Chroococcaceae, Merismopediaceae и Pseudanabaenaceae (по 11%), которые суммарно составляли 43% всего сообщества. Семейство Chroococcaceae в группе доминант присутствовало только в районах I и IV. Семейство Pseudanabaenaceae в каждом из изученных районов занимало промежуточное положение по количеству видов, однако в сообществе залива в целом вошло в доминирующий компонент.

Наиболее часто в заливе встречались типичные для эпилитона полярных экосистем виды родов Aphanocapsa, Calothrix, Chroococcus, Leptolyngbya и Phormidium, которые обладают слизистыми оболочками, способствующими защите клеток от меняющихся климатических условий, и формируют биопленки и маты в морском прибрежье (Komárek, Anagnostidis, 1998, 2005; Ecology of cyanobacteria …, 2012; Komárek, 2013; Cyanobacteria …, 2019). Лишенные слизистых чехлов цианобактерии рода Pseudanabaena также занимали высокое положение в сообществе Кольского залива. Предположительно, они обладают метаболической устойчивостью к низким температурам и являются психротрофами, что было показано для штаммов полярных Pseudanabaena при молекулярно-генетических исследованиях (Chrismas et al., 2015) и культивировании при разной температуре (4, 15 и 25°С) (Khan et al., 2017). В каждом из изученных районов отмечено от трех до шести видов цианобактерий рода Leptolyngbya. В районах I и III у западного берега залива в большом количестве встречались гетероцистные азотфиксирующие цианобактерии рода Calothrix. Наибольшая представленность родов видами выявлена в сообществе цианобактерий южного колена залива (район I). В среднем колене (район IV) данный показатель был ниже. Количество родов в семействах цианобактерий на западном берегу залива (районы I и III) было выше, чем на более урбанизированном восточном берегу (районы II и IV).

Доля видов цианобактерий с наибольшей встречаемостью в сообществах различалась в зависимости от района исследования. Так, для эпифитных Heteroleibleinia epiphytica и Leibleinia epiphytica она варьировала от 22% в районе III до 50% в районе IV. В этих районах хорошо развито сообщество фукоидов. Дефицит соединений азота на каменистой литорали западного берега залива, выявленный в результате гидрохимических исследований (Мирошниченко, 2016), может восполняться благодаря азотфиксирующей активности гетероцистных видов Rivularia nitida и Nostoc cf. minutissimum, а также шести видов рода Calothrix, среди которых ведущим был C. scopulorum с максимальной встречаемостью в районе I (Р = 18%). Данный вид широко распространен в прибрежье морей и океанов (Komárek, 2013) и еще в конце XIX в. был указан для экосистемы Баренцева моря в районе о-ва Новая Земля и о-ва Вайгач (Elfving, 1895). Встречаемость в Кольском заливе еще одного широко распространенного вида Gloeocapsopsis crepidinum, найденного ранее также на юго-восточном берегу Баренцева моря (Белякова, 2005) и в прибрежье Белого моря (Белякова, 1996; Уланова, 2003), варьировала от 9% в опресненном районе I до 29% в более мористом районе IV.

Цианобактерии на литорали Кольского залива распределены неравномерно. Почти половина состава (48% видов) приурочена к субстратам с выраженной рельефностью поверхности (впадины, трещины и т.д.). Очевидно, здесь существуют специфические условия, защищающие микроорганизмы от воздействия факторов внешней среды. Различия в составе сообществ и снижение видового разнообразия по направлению от нижнего горизонта литорали к супралиторали позволяют предположить, что в последнем случае условия обитания для цианобактерий менее благоприятные. Это подтверждено и литературными данными, показывающими горизонтальное зонирование микробных матов и снижение в них обилия и разнообразия цианобактерий от нижней литорали к верхней (Hoffmann, 1999; Rothrock et al., 2005; Al-Thukair et al., 2007).

Наибольшее сходство видового состава цианобактерий обнаружено в акваториях со сходными условиями среды: в районах южного колена залива, характеризующихся сильно опресненной и загрязненной водой, и у западного берега залива с каменистыми берегами и ярко выраженным поясом фукоидов. Наименьшее значение коэффициента сходства отмечено для акваторий городов Мурманск и Североморск. Вероятно, это связано со специфичностью народнохозяйственной деятельности морских портовых городов, промышленные и бытовые стоки которых могут стимулировать или угнетать развитие разных представителей Cyanobacteria.

Присутствие в бентосном сообществе цианобактерий в большом количестве планктонных и бенто-планктонных видов, а также нахождение пресноводных и морских видов почти в равных долях, по-видимому, закономерно, так как Кольский залив является эстуарной экосистемой, где взаимодействие баренцевоморских водных масс и пресных вод из крупных рек приводит к перестройкам в структуре биоценоза. Ранее при исследовании фитопланктона (Макаревич, 2004; Олейник, 2011) и фитобентоса (Витченко, 2005) Кольского залива был отмечен морской характер альгоценозов со стабильным вкладом пресноводного компонента в их структуру. Это обусловлено проникновением в залив представителей с атлантическими водами и континентальным стоком.

На примере Баренцева, Карского и Азовского морей было показано, что в эстуариях солоноватоводные микроводоросли не достигают большого развития (Макаревич, 2004). Подобное явление было отмечено нами и для цианобактерий. Известная отрицательная корреляция между соленостью воды и численностью цианобактерий эпилитона залива (Луценко, Москвина, 2014) позволяет предположить их пресноводный генезис.

Доминирование в Кольском заливе цианобактерий с бореально-тропически-нотальным, космополитным и бореальным распространением можно связать с поступлением в сообщество отдельных представителей с Северо-Атлантическим течением, несущим теплые воды. При исследовании Cyanoprokaryota из Баренцева, Белого и дальневосточных морей было показано, что цианобактерии являются аллохтонным компонентом в морях бореальной зоны, и для них также характерно доминирование космополитных и бореально-тропически-нотальных видов, а также отсутствие арктических и аркто-бореальных видов (Белякова, 2005).

Сезонная динамика количества видов цианобактерий в Кольском заливе с одним зимним минимумом и пиками ранней весной и осенью соответствует установленной ранее картине развития микрофитобентоса южного побережья Баренцева моря (Макаревич, 2012). Первый пик числа видов в марте можно объяснить повышением температуры воды и увеличением инсоляции и, как следствие, активизацией процессов фотосинтеза в сообществах (Макаревич, 2004). Большинство бентосных цианобактерий в высокоширотных водоемах являются психротрофными и способны выдерживать низкие температуры окружающей среды при оптимуме развития выше 15°С (Tang et al., 1997). Такой адаптационный механизм, обнаруженный у цианобактерий Арктики, обусловливает их успешное развитие в экстремальных условиях полярной климатической зоны при нестабильном и значительном повышении температуры в межсезонье. Осенний максимум числа видов цианобактерий, по-видимому, связан с обогащением вод биогенными элементами после конвективного перемешивания, что согласуется с ранее проведенными количественными исследованиями цианобактерий эпилитона (Луценко, Москвина, 2014) и микроводорослей Кольского залива (Макаревич, 2004; Витченко, 2005).

В соответствии с оценкой качества вод у западного берега залива по микробиологическим и гидрохимическим анализам, зимой воды южного колена характеризовались как умеренно-загрязненные, а летом как загрязненные; среднего колена – как чистые зимой и умеренно-загрязненные летом (Мирошниченко, 2016). По нашему мнению, сапробиологическая оценка вод Кольского залива только по индикаторным видам цианобактерий не является достоверной, так как, во-первых, среди обнаруженных индикаторов 20 видов (74%) являются пресноводными и могут быть аллохтонным компонентом сообщества, привнесенным в залив из рек. Во-вторых, для большинства морских видов цианобактерий все еще не определена индикаторная значимость.