1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Биология моря
  4. T. 47, № 6, 2021

Биология моря, 2021, T. 47, № 6, стр. 381-388

Осмотическая и ионная регуляция у трехиглой колюшки Gasterosteus aculeatus Linnaeus, 1758 (Gasterosteidae) из Белого моря и пресноводного озера Кривое

В. И. Мартемьянов *

Институт биологии внутренних вод им. И.Д. Папанина РАН
152742 пос. Борок, Россия

* E-mail: martem@ibiw.ru

Поступила в редакцию 20.08.2020
После доработки 02.03.2021
Принята к публикации 01.04.2021

Полный текст (PDF)

Аннотация

У особей трехиглой колюшки Gasterosteus aculeatus Linnaeus, 1758, отловленных в Белом море и акклимированных к условиям пресноводного оз. Кривое, определены значения осмоляльности, обусловленной неорганическими ионами (Osminorg), а также содержание натрия и калия, общей, свободной и связанной фракций воды в сыворотке крови, спинномозговой жидкости, эритроцитах, мышцах, печени и мозге. Установлено, что Osminorg в эритроцитах, мышцах, печени и мозге трехиглой колюшки была достоверно ниже, чем во внутренней среде. Дефицит ионов в тканях компенсировался накоплением органических осмолитов (Osmorg). Показано, что трехиглая колюшка имеет пресноводный и морской типы осмотической и ионной регуляции, что характерно для эвригалинных видов. В пресной и морской воде Osminorg и содержание натрия в сыворотке крови рыб поддерживались в диапазонах, характерных для морских видов. Данные признаки указывают на морское происхождение G. aculeatus.

Ключевые слова: регуляция клеточного объема, сыворотка крови, спинномозговая жидкость, эритроциты, мышцы, печень, мозг, осмоляльность, ионы

Основа жизнедеятельности любого организма – способность поддерживать объем клеток на стабильном уровне в широких диапазонах того или иного фактора среды. Это создает оптимальные условия для функционирования клеток разных тканей и органов организма независимо от внешних условий. Клеточный объем зависит от поддержания осмотического равновесия между внутренней средой и внутриклеточной жидкостью органов и тканей организма.

Осмотической активностью обладают неорганические ионы и органические осмолиты. Общая осмоляльность (Osmtotal) состоит из осмоляльности, обусловленной неорганическими ионами (Osminorg), и осмоляльности, связанной с органическими осмолитами (Osmorg): Osmtotal = Osminorg + Osmorg. В норме при стабильных условиях осмоляльность сыворотки крови (Osmtotalserum), а также межклеточной (Osmtotalextra) и внутриклеточной (Osmtotalintra) жидкостей уравновешены между собой: Osmtotalserum = = Osmtotalextra = Osmtotalintra. На основе уравнения Osmtotal = Osminorg + Osmorg следует: Osminorgserum + + Osmorgserum = Osminorgextra + Osmorgextra = Osminorgintra + + Osmorgintra.

Osmtotal внутренней среды организма определяется, как правило, методом криоскопии, который позволяет оценить общий вклад неорганических электролитов и органических осмолитов (Osminorg + Osmorg). Однако этот метод не удается применить для измерения Osmtotal в разных органах и тканях организма. Поэтому исследования механизмов регуляции объема клеток к изменению осмоляльности внутренней среды организма связаны с определением концентрации отдельных осмолитов в той или иной ткани. Предложено использовать метод кондуктометрии для определения Osminorg в плазме/сыворотке крови, эритроцитах и разных тканях пресноводных (Мартемьянов, 2014; Мартемьянов, Васильев, 2018), морских (Мартемьянов, 2020) и эвригалинных (Мартемьянов и др., 2021) видов рыб.

Трехиглая колюшка Gasterosteus aculeatus широко распространена по всему среднеширотному Северному полушарию. Различные аспекты эволюции, экологии и поведения этих рыб обсуждаются во многих статьях (Arnold et al., 2003; Demchuk et al., 2015; Bakhvalova et al., 2016; Golovin et al., 2019; Murzina et al., 2019), обзорах (Baker, 1994; Kitano et al., 2012; Lajus et al., 2019, 2020) и книгах (Wootton, 1976, 1984). Трехиглая колюшка G. aculeatus образует морские (Golovin et al., 2019; Lajus et al., 2020) и пресноводные популяции (Krokhin, 1970; Ершов и др., 2015; Lugert et al., 2017). В опытах in vitro показано, что при изменении осмоляльности физиологического раствора клетки мышц трехиглой колюшки способны регулировать объем за счет изменения количества внутриклеточных осмолитов (Lange, Fugelli, 1965).

Механизмы адаптации клеток организма к изменению осмоляльности в экспериментах in vitro и in vivo существенно различаются (Martemyanov, 2017; Мартемьянов, Васильев, 2018; Martemyanov, Poddubnaya, 2019, 2020). Поэтому для адекватного понимания процессов, происходящих при приспособлении разных типов клеток организма к изменению осмоляльности внеклеточной жидкости, необходимы данные, полученные in vivo.

Цель настоящей работы – определить in vivo Osminorg, содержание натрия, калия и воды (общей, свободной и связанной фракций) в сыворотке крови, спинномозговой жидкости (СМЖ), эритроцитах, мышцах, печени и мозге трехиглой колюшки G. aculeatus, отловленной в Белом море и акклимированной к условиям пресного оз. Кривое.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА

Материал для исследования был собран 24.06–03.07.2018 г. на Беломорской биостанции “Картеш” Зоологического института РАН. В период исследования в устье ручья, вытекающего из оз. Кривое и впадающего у пристани в море, наблюдали большую стаю самок колюшки с гонадами IV стадии зрелости. Рыболовной снастью “паук” 24.06.2018 г. за один прием быстро отловили около 300 рыб.

Колюшек, помещенных в две емкости, доставили на пристань, расположенную на оз. Кривое (около 50 м от моря), и рассадили в два садка для акклимации к пресной воде. Рыбы находились в садках до 03.07.2018 г. Все колюшки без каких-либо внешних проявлений беспокойства перенесли прямой перенос из моря в пресную воду. После акклимации у рыб брали пробы, как описано ниже.

В день помещения колюшек в садки брали пробы у рыб из морской воды. Самок колюшки быстро извлекали из морской воды снастью “паук” и из каудального сосуда рыб отбирали кровь в пластиковые пробирки, находящиеся в поролоновом штативе, помещенном в термос со льдом. Процедура отбора крови у одной особи длилась не больше минуты. Мы стремились взять пробу быстро, чтобы исключить влияние стресса на исследуемые показатели. В каждую пробирку собирали кровь от 6–8 особей. После отбора крови рыб складывали в полиэтиленовый пакет, чтобы исключить удаление влаги из тела. Пробирки с кровью в термосе и рыб в полиэтиленовом пакете доставили в лабораторию для последующей обработки.

Кровь центрифугировали при 3000 об/мин в течение 10 мин. После этого пипеткой брали определенный объем сыворотки и помещали в чистые пластиковые пробирки. Остальную часть сыворотки вместе с верхним слоем фибриногена, лейкоцитов и эритроцитов отбрасывали. Эритроциты дополнительно промокали фильтровальной бумагой для удаления остаточной жидкости. Пробы эритроцитов (90–120 мг) помещали на плотную обеззоленную бумагу и взвешивали. Для взятия проб сыворотки крови и спинномозговой жидкости использовали полоски обеззоленной фильтровальной бумаги размером 5 × 10 мм. Полоску фильтровальной бумаги, подвешенную на крючке, окунали в пробирку с сывороткой. После насыщения бумаги жидкостью полоску подвешивали на крючок специально изготовленной стойки с подножкой, установленной на столик электронных весов марки HR-150AZ (A & Co. Ltd., Japan) с точностью измерения 0.1 мг.

После вскрытия черепа рыбы полоску фильтровальной бумаги, подвешенную на крючке, окунали в СМЖ и взвешивали. После взвешивания пробу сыворотки крови и СМЖ снимали с весов и подвешивали на растянутую проволоку, закрепленную с двух сторон за стойки.

С помощью ножниц мозг (26–60 мг) извлекали из черепа, помещали на плотную обеззоленную бумагу и взвешивали. Пробы мышечной ткани (42–86 мг), взятые в области второго-четвертого ребер, и пробы печени (30–92 мг) помещали на плотную обеззоленную бумагу и взвешивали. Для анализа использовали 86 самок колюшки общей длиной 61–75 мм и массой 2.6–5.0 г.

Высушенные на воздухе пробы поместили в пластиковые пробирки и доставили в Институт биологии внутренних вод РАН. Пробы сушили в сушильном шкафу при температуре 105ºС. Через неделю пробы по очереди доставали из сушильного шкафа и быстро взвешивали в горячем состоянии. Затем пробы не менее 3 нед. находились в помещении, впитывая влагу до определенной постоянной массы (влажная проба).

Разные фракции воды (тотальную, свободную и связанную) в организме и тканях рыб определяли по ранее предложенной методике (Мартемьянов, 2014). Содержание разных фракций воды в тканях выражали в процентах. Фракция свободной воды в биологических жидкостях является растворителем для осмотически активных веществ, поэтому Osminorg выражали в мОсм/кг свободной воды, а содержание натрия и калия – в ммоль/кг свободной воды.

Сухие пробы помещали в пластиковые пробирки, в которые приливали бидистиллированную воду так, чтобы достичь разведения для плазмы и СМЖ в 500 раз, для мышц и мозга в 200 раз, а для эритроцитов и печени в 100 раз. Через сутки пробы встряхивали и определяли общую концентрацию ионов кондуктометрическим методом (Хлебович, 1974) с использованием платиновых электродов (две пластины по 1 см2 с расстоянием между ними 1 см), соединенных с реохордным мостом Р-38, питаемым переменным током. Этот метод особенно ценен при анализе очень слабых растворов. Затем измеряли концентрацию натрия и калия на пламенном спектрофотометре Flapho-4 (фирма Carl Zeiss, Jena, Германия).

В научной литературе соленость внешней среды выражена в разных единицах. Для адекватного сравнения осмотических взаимодействий между организмом рыб и внешней средой литературные данные по солености среды, выраженные в разных единицах, пересчитывали в мОсм/кг раствора на основе таблицы изоосмотических концентраций разных сред (см.: Хлебович, 1974).

Данные обрабатывали статистически. Средние значения и их стандартные ошибки рассчитывали с помощью программы Microsoft Excel 10. Для определения значимости различий с вероятностью p ≤ 0.05 применяли t-критерий Стьюдента с поправкой Бонферрони, используя программу STATISTICA 10.

РЕЗУЛЬТАТЫ

В сыворотке крови трехиглой колюшки, отловленной в Белом море, Osminorg была ниже, чем во внешней среде, на 280.4 мОсм, а содержание натрия было меньше на 187.5 ммоль (табл. 1). В сыворотке крови рыб из оз. Кривое, акклимированных к пресной воде, Osminorg по отношению к внешней среде была выше в среднем на 433 мОсм, а концентрация натрия – на 208 ммоль.

Таблица 1.  

Показатели осмоляльности, обусловленной неорганическими ионами (Osminorg), содержание натрия, калия и общей, свободной и связанной фракций воды в тканях трехиглой колюшки Gasterosteus aculeatus, отловленной в Белом море и акклимированной к условиям оз. Кривое

Характеристики среды обитания n, экз. Проба Osminorg, мОсм/кг свободной воды Концентрация ионов, ммоль/кг свободной воды Вода, %
натрий калий общая свободная связанная
Белое море: 10 Сыворотка 452.6 ± 8.9 222.5 ± 5.8 9.8 ± 0.7 89.1 ± 0.4 86.1 ± 0.5 2.99 ± 0.13
осмолярность 753 мОсм/л (25.5 г/л) 6 СМЖ 456.7 ± 8.0 173.1 ± 5.0 52.7 ± 3.4 86.2 ± 0.9 82.0 ± 1.1 4.00 ± 0.25
содержание натрия 410 ммоль/л 6 Мозг 402.8 ± 9.1 106.2 ± 4.5 90.2 ± 3.2 81.3 ± 0.1 80.3 ± 0.2 1.05 ± 0.08
содержание калия 4 ммоль/л 8 Мышцы 362.3 ± 7.4 59.9 ± 5.2 121.3 ± 3.0 81.0 ± 0.5 79.3 ± 0.6 1.80 ± 0.12
температура 10–11°С 8 Печень 379.1 ± 8.2 59.0 ± 5.4 130.6 ± 1.9 76.0 ± 0.2 73.8 ± 0.2 2.21 ± 0.04
  6 Эритроциты 370.4 ± 9.8 99.7 ± 4.8 93.8 ± 4.7 77.7 ± 1.1 75.2 ± 1.2 2.29 ± 0.07
Оз. Кривое: 7 Сыворотка 435.4 ± 4.1 208.1 ± 1.7 9.5 ± 0.7 94.0 ± 0.2 91.2 ± 0.3 2.62 ± 0.17
осмолярность 2.2 мОсм/л (0.065 г/л) 8 СМЖ 407.7 ± 9.0 156.9 ± 4.5 45.1 ± 3.3 93.3 ± 0.4 90.6 ± 0.4 2.68 ± 0.09
содержание натрия 0.48 ммоль/л 8 Мозг 393.8 ± 5.3 112.0 ± 1.9 84.8 ± 1.0 82.5 ± 0.2 81.4 ± 0.2 1.08 ± 0.05
содержание калия 0.029 ммоль/л 8 Мышцы 358.2 ± 5.4 61.2 ± 2.9 117.9 ± 4.7 82.1 ± 0.3 80.8 ± 0.3 1.45 ± 0.10
температура, 17°С 8 Печень 413.5 ± 7.0 86.3 ± 4.0 117.2 ± 3.5 75.8 ± 1.2 74.2 ± 1.1 1.69 ± 0.12
  6 Эритроциты 369.7 ± 9.0 90.9 ± 2.8 95.6 ± 5.4 77.6 ± 1.2 75.6 ± 1.3 2.02 ± 0.17

Примечание. СМЖ – спинномозговая жидкость.

В сыворотке крови, а также СМЖ рыб из моря и пресной воды Osminorg достоверно не различалась. По сравнению с Osminorg СМЖ морских рыб, Osminorg СМЖ пресноводной группы рыб поддерживалась на достоверно более низком уровне (табл. 2). Содержание натрия в сыворотке крови и СМЖ морской и пресноводной выборок рыб достоверно не различалось. Однако в СМЖ трехиглой колюшки из моря и пресной воды содержание натрия было достоверно ниже на 22.2–24.6%, а калия выше в среднем в 5 раз, чем в сыворотке крови (табл. 2). При перемещении трехиглой колюшки из морской воды в пресную, достоверные различия наблюдались только для Osminorg в СМЖ.

Таблица 2.  

Результаты статистического анализа по t-критерию Стьюдента с поправкой Бонферрони

Показатель p A–B p a–b p A–a p B–b
Osminorg 1 0.08 0.592 0.008*
Na 0.0003* 0.000001* 0.248 0.136
K 0.0000001* 0.0000001* 1 0.548
Вода общая 0.012* 0.94 0.0000001* 0.00002*
Вода свободная 0.004* 1 0.000004* 0.000016*
Вода связанная 0.004* 1 0.424 0.0004*
  p A–C p A–D p A–E p A–F
Osminorg 0.008* 0.000004* 0.00008* 0.00016*
  p a–c p a–d p a–e p a–f
Osminorg 0.0002* 0.000004* 0.09 0.00008*
  p C–c p D–d p E–e p F–f
Osminorg 1 1 0.028* 1
Na 0.828 1 0.004* 0.584
K 0.408 1 0.02* 1
Вода общая 0.002* 0.376 1 1
Вода свободная 0.004* 0.196 1 1
Вода связанная 1 0.176 0.004* 0.676

Примечание. *Достоверные различия; Osminorg – осмоляльность, обусловленная неорганическими ионами; сравниваемые показатели для сыворотки (A, a), спинномозговой жидкости (B, b), мозга (C, c), мышц (D, d), печени (E, e) и эритроцитов (F, f). Прописными буквами обозначены данные для морской трехиглой корюшки, строчными – для пресноводной.

Содержание разных фракций воды в СМЖ морских рыб по сравнению с таковым в сыворотке крови достоверно различалось, а у пресноводной выборки трехиглой колюшки данные различия отсутствовали. Уровни общей и свободной фракций воды в сыворотке крови пресноводной выборки рыб были достоверно выше, чем в таковой морской колюшки. Все три фракции воды в СМЖ пресноводной выборки рыб достоверно отличались от таковых морских рыб (табл. 2).

По отношению к сыворотке крови Osminorg в мозге, мышцах, печени и эритроцитах трехиглой колюшки из моря была достоверно ниже на 11, 20, 16.2 и 18.2% соответственно. В мозге, мышцах и эритроцитах трехиглой колюшки, акклимированной к пресной воде, Osminorg была достоверно ниже, чем в сыворотке крови, соответственно на 9.6, 17.7 и 15.1% (табл. 2).

При перемещении трехиглой колюшки из морской воды в пресную достоверные различия наблюдались только в Osminorg, содержании натрия и калия в печени. При акклимации трехиглой колюшки к пресной воде достоверные различия наблюдались для общей и свободной фракций воды в мозге и для связанной воды в печени (табл. 2).

ОБСУЖДЕНИЕ

В сыворотке крови (табл. 1) трехиглой колюшки, отловленной в море, Osminorg и содержание натрия были значительно ниже, чем во внешней среде. Трехиглая колюшка осуществляет в морской среде гипоосмотический и гипонатремический типы регуляции, которые характерны для морских видов рыб (Мартемьянов, 2013). Основой такой регуляции является наличие в жаберном эпителии рыб ионоцитов морского типа, отвечающих за трансэпителиальный перенос ионов из крови во внешнюю среду.

В сыворотке крови рыб (табл. 1), акклимированных к пресной воде оз. Кривое, Osminorg и содержание натрия были гораздо выше, чем во внешней среде. Трехиглая колюшка в пресной воде осуществляет гиперосмотический и гипернатремический типы регуляции. Такие типы осмотической и ионной регуляции характерны для пресноводных видов рыб (Мартемьянов, 2013). Основой подобной регуляции является наличие в жаберном эпителии рыб ионоцитов пресноводного типа, которые выполняют трансэпителиальный перенос ионов из внешней среды в кровь.

Таким образом, в зависимости от солености среды тип осмотической и ионной регуляции у трехиглой колюшки может быть пресноводным или морским. Основой регуляции является наличие у каждого эвригалинного вида в жаберном эпителии ионоцитов, функционирующих по пресноводному и морскому типам (Wu et al., 2003; Horng et al., 2009; Shen et al., 2011; Hiroi, McCormick, 2012; Hsu et al., 2014). Следовательно, трехиглая колюшка, обитающая в Белом море, по отношению к солености среды является эвригалинным видом.

У трехиглой колюшки, акклимированной к пресной воде, Osminorg внутренней среды в среднем составляла 435 мОсм/кг (14.3 г/л), а у рыб из моря – 453 мОсм/кг (14.9 г/л). Эти результаты указывают на то, что у трехиглой колюшки в диапазоне солености от пресной воды до 14.3 г/л функционируют ионоциты пресноводного типа регуляции, поддерживающие более высокие Osminorg и содержание натрия в сыворотке крови по сравнению с таковыми во внешней среде. При солености 14.9 г/л и выше функционируют ионоциты морского типа регуляции, поддерживающие более низкие показатели Osminorg и содержание натрия в сыворотке крови по сравнению с таковыми во внешней среде. Переход с одного типа регуляции на другой у трехиглой колюшки происходит в диапазоне солености 14.3–14.9 г/л.

Ранее было показано, что дальневосточная крупночешуйная красноперка Tribolodon hakonensis – это эвригалинный вид, обладающий как пресноводным, так и морским типом осмотической и ионной регуляции. При этом переход с пресноводного типа регуляции на морской наблюдается у рыб в диапазоне солености 11.6–13.6 г/л (Мартемьянов и др., 2021). Следовательно, зона солености, при которой происходит переход с одного типа регуляции на другой, различается у разных видов эвригалинных рыб.

Сыворотка крови и СМЖ составляют внутреннюю среду организма. У трехиглой колюшки, отловленной в море и акклимированной к пресной воде, содержание натрия в СМЖ по сравнению с таковой в сыворотке крови было достоверно ниже, а калия – выше, чем в сыворотке крови (табл. 2). Сходные закономерности отмечены у пресноводного карася Carassius auratus (см.: Мартемьянов, Васильев, 2018) и у отловленной в Белом море морской трески Gadus morhua (см.: Мартемьянов, 2020). Вероятно, такой паттерн регуляции характерен для позвоночных животных.

По сравнению с внутренней средой, Osminorg в мозге, мышцах, печени и эритроцитах трехиглой колюшки, отловленной в море и после акклимации к пресной воде, была достоверно ниже (табл. 1). У трехиглой колюшки из морской и пресной воды осуществляется сходный паттерн регуляции: Osminorgserum > Osminorgbrain, Osminorgmuscle, Osminorgliver и Osminorgerythrocytes. Клетки этих тканей для обеспечения осмотического равновесия с внутренней средой компенсируют недостаток неорганических ионов за счет накопления органических осмолитов.

Различия между трехиглой колюшкой из морской и пресной воды проявились следующим образом. Содержание общей и свободной фракций воды в сыворотке и СМЖ трехиглой колюшки из моря существенно ниже, а количество сухого остатка – выше, чем у рыб из пресной воды (табл. 1, 2). Сухой остаток включает преимущественно органические вещества. Следовательно, доля участия органических веществ в Osmorg сыворотки крови и СМЖ морской трехиглой колюшки больше, чем у рыб, акклимированных к пресной воде. На эвригалинных видах показано, что в морской среде доля участия органических осмолитов в компенсации Osmorg в разных тканях рыб также больше, чем в пресной.

В ходе акклимации тиляпии Oreochromis mossambicus к морской воде наблюдали усиление экспрессии гена, кодирующего переносчик таурина в разных тканях организма. Это приводило к увеличению количества молекул белка-переносчика на мембранах и к активации поглощения таурина из внутренней среды в клетки (Takeuchi et al., 2001, 2002). У особей этого вида, акклимированных к морской среде, содержание свободных аминокислот в мышцах, печени, жабрах, сердце и почках увеличивалось в среднем в 2 раза за счет распада белков (Venkatachari, 1974). При адаптации к морской воде угря Anguilla anguilla (см.: Huggins, Colley, 1971), камбалы Platichthys flesus, трехиглой колюшки Gasterosteus aculeatus (см.: Lange, Fugelli, 1965), мозамбикской тиляпии Sarotherodon mossambicus (см.: Assem, Hanke, 1983) и фундулюса Fundulus diaphanus (см.: Ahokas, Sorg, 1977) в мышцах рыб существенно повышалась концентрация свободных аминокислот. Клеточный объем сердечной мышцы эвригалинной камбалы P. flesus в гиперосмотических условиях регулируется путем увеличения внутриклеточной концентрации ионов калия и аминокислоты таурина (Vislie, Fugelli, 1975). При перемещении эвригалинных рыб бородатой кефали Crenimugil labrosus и камбалы Paralichthys lethosligma из пресной воды в морскую содержание аминокислот в мышцах увеличивалось соответственно на 82 и 66% (Lasserre, Gilles, 1971).

Эволюционные аспекты биологии трехиглой колюшки интенсивно изучаются генетическими методами. С их помощью удается реконструировать степень родства между существующими популяциями и другими видами рыб. Систематическое положение и степень родства трехиглой колюшки по отношению к другим видам семейства Gasterosteidae описаны в обзоре (Foster, 2019). Происхождение трехиглой колюшки по отношению к солености среды на основе каких-либо объективных критериев не определено. Полагают, что около 12 500 лет назад после последнего таяния ледников пресноводные места обитания были повторно заселены морскими предками трехиглой колюшки (Walker, Bell, 2000; Gow et al., 2006; Mäkinen et al., 2006; Caldera, Bolnick, 2008; Wund et al., 2008; Foster, 2019).

В пресной и морской воде Osminorg, содержание натрия и калия в сыворотке крови трехиглой колюшки достоверно не различались (табл. 2, A–a), что свидетельствует о морском происхождении трехиглой колюшки Белого моря. Исходная материнская популяция этого вида формировалась в морской воде, стабилизируя показатели водно-солевого гомеостаза, характерные для морской среды. Затем, осваивая пресные воды, популяция формировала структуры и системы пресноводного типа регуляции, стремясь при этом сохранить параметры осмотического и ионного гомеостаза на оптимальных для функционирования клеток организма уровнях.

Пресноводная популяция трехиглой колюшки морского происхождения, сформировав пресноводный тип регуляции и имея в наличии “исходный морской тип”, возвратилась в Белое море. Если бы исходная морская популяция трехиглой колюшки не осваивала пресные воды, не сформировался бы пресноводный тип осмотической и ионной регуляции. В этом случае трехиглая колюшка Белого моря имела бы лишь морской тип осмотической и ионной регуляции. Если предположить, что предками трехиглой колюшки Белого моря были пресноводные популяции, которые, осваивая море, сформировали морской тип осмотической и ионной регуляции, то Osminorg и содержание натрия в сыворотке крови рыб, акклимированных к пресной воде, поддерживались бы на уровнях, характерных для пресноводных видов.

У эвригалинных видов рыб пресноводного происхождения осмоляльность и содержание натрия в плазме крови в пресной воде не отличаются от таковых у пресноводных видов. У эвригалинной камбалы P. flesus, акклимированной к пресной воде, осмоляльность и содержание натрия в плазме поддерживались на уровне 275.9 ± ± 4.5 мОсм/кг и 133.8 ± 1.2 ммоль/л соответственно (Macfarlane, 1974). По сравнению с показателями у трехиглой колюшки из пресной воды (табл. 1), осмоляльность и содержание натрия в плазме крови камбалы было существенно ниже – в среднем на 159.5 мОсм и 74.3 ммоль соответственно.

В недавно колонизированных водоемах трехиглая колюшка образовала такие экотипы, как озерная и ручьевая формы (Thompson et al., 1997), в пределах озер – лимнетические и придонные формы (Baker et al., 2005) или иловые и лавовые формы (Hendry et al., 2009; Ólafsdόttir, Snorrason, 2009). Если эти пресноводные популяции трехиглой колюшки сформированы морскими предками, то у них должен сохраниться морской тип осмотической и ионной регуляции. Чтобы проверить это, необходимо провести сходные эксперименты по влиянию солености среды на показатели осмотической и ионной регуляции у трехиглой колюшки, обитающей в пресноводных водоемах.

Список литературы

  1. Ершов П.Н., Иванова Т.С., Иванов М.В. Изменчивость меристических признаков у трехиглой колюшки из малого озера Карельского побережья Белого моря // Тр. ЗИН РАН. 2015. Т. 319. № 4. С. 504–507.

  2. Мартемьянов В.И. Оценка статуса рыб по отношению к солености среды на основе типов осмотической и ионной регуляции // Тр. ЗИН РАН. 2013. Приложение № 3. С. 175–181.

  3. Мартемьянов В.И. Методы определения общей, свободной и связанной фракций воды в организме и тканях гидробионтов // Вода: химия и экология. 2014. № 2. С. 86–95.

  4. Мартемьянов В.И. Показатели осмотической и ионной регуляции у рыб Белого моря // Вопр. ихтиологии. 2020. Т. 60. № 2. С. 209–218.

  5. Мартемьянов В.И., Васильев А.С. Регуляция объема эритроцитов, мышц, печени и мозга у карася Carassius auratus (Cyprinidae) в ответ на повышение осмотической концентрации в плазме крови // Вопр. ихтиологии. 2018. Т. 58. № 4. С. 478–485.

  6. Мартемьянов В.И., Ламаш Н.Е., Андреева А.М. Осмотическая и ионная регуляция у дальневосточной крупночешуйной красноперки Tribolodon hakonensis (Günther, 1877) (Cypriniformes: Cyprinidae) в море и реках // Биол. моря. 2021. Т. 47. № 3. С. 153–159.

  7. Хлебович В.В. Критическая соленость биологических процессов. Л.: Наука. 1974. 236 с.

  8. Ahokas R.A., Sorg G. The effect of salinity and temperature on intracellular osmoregulation and muscle free amino acids in Fundulus diaphanous // Comp. Biochem. Physiol. Part A: Mol. Integr. Physiol. 1977. V. 56. P. 101–105.

  9. Arnold K.E., Adam A., Orr K.J. et al. Sex-specific survival and parasitism in three-spined sticklebacks: seasonal patterns revealed by molecular analysis // J. Fish. Biol. 2003. V. 63. P.1046–1050.

  10. Assem H., Hanke W. The significance of the amino acids during osmotic adjustment in teleost fish-I. Changes in the euryhaline Sarotherodon mossambicus // Comp. Biochem. Physiology. 1983. V. 74A. P. 531–536.

  11. Baker J.A. Life history variation in female threespine stickleback. In: The evolutionary biology of the threespine stickleback. New York: Oxford University Press. 1994. P. 144–187.

  12. Baker J.A., Cresko W.A., Foster S.A., Heins D.C. Life-history differentiation of benthic and limnetic ecotypes in a polytypic population of threespine stickleback (Gasterosteus aculeatus) // Evol. Ecol. Res. 2005. V. 7. P. 121–131.

  13. Bakhvalova A.E., Ivanova T.S., Ivanov M.V. et al. Long-term changes in the role of threespine stickleback (Gasterosteus aculeatus) in the White Sea: predatory fish consumption reflects fluctuating stickleback abundance during the last century // Evol. Ecol. Res. 2016. V. 17. P. 317–334.

  14. Caldera E.J., Bolnick D.I. Effects of colonization history and landscape structure on genetic variation within and among threespine stickleback (Gasterosteus aculeatus) populations in a single watershed // Evol. Ecol. Res. 2008. V. 10. P. 575–598.

  15. Demchuk A., Ivanov M., Ivanova T. et al. Feeding patterns in seagrass beds of three-spined stickleback Gasterosteus aculeatus juveniles at different growth stages // J. Mar. Biol. Assoc. UK. 2015. V. 95. P. 1635–1643.

  16. Foster S.A. Threespine stickleback. In: Encyclopedia of Animal Behavior (Second Edition) Academic Press, Elsevier Ltd. 2019. P. 214–220.

  17. Golovin P.V., Bakhvalova A.E., Ivanov M.V. et al. Sex-biased mortality of marine threespine stickleback (Gasterosteus aculeatus L.) during their spawning period in the White Sea // Evol. Ecol. Res. 2019. V. 20. P. 279–295.

  18. Gow J.L., Peichel C.L., Taylor E.B. Contrasting hybridization rates between sympatric three-spined sticklebacks highlight the fragility of reproductive barriers between evolutionarily young species // Mol. Ecol. 2006. V. 15. P. 739–752.

  19. Hendry A.P., Bolnick D.I., Peichel D.B. Along the speciation continuum in sticklebacks // J. Fish Biol. 2009. V. 75. P. 2000–2036.

  20. Hiroi J., McCormick S.D. New insights into gill ionocyte and ion transporter function in euryhaline and diadromous fish // Respir. Physiol. Neurobiol. 2012. V. 184. P. 257–268.

  21. Horng J.L., Hwang P.P., Shin T.H. et al. Chloride transport in mitochondrion rich cells of euryhaline tilapia (Oreochromis mossambicus) larvae // Am. Physiol. Cell Physiol. 2009. V. 297. C845–C854.

  22. Hsu H.H., Lin L.Y., Tseng Y.C. et al. A new model for fish ion regulation: identification of ionocytes in freshwater- and seawater-acclimated medaka (Oryzias latipes) // Cell Tissue Res. 2014. V. 357. P. 225–243.

  23. Huggins A.K., Colley L. The changes in the non-protein nitrogenous constituents of muscle during the adaptation of the eel Anguilla anguilla L. from fresh water to sea water // Comp. Biochem. Physiol. 1971. V. 38B. P. 537–541.

  24. Kitano J., Ishikawa A., Kume M., Mori S. Physiological and genetic basis for variation in migratory behavior in the three-spined stickleback, Gasterosteus aculeatus // Ichthyol. Res. 2012. V. 59. P. 293–303.

  25. Krokhin Y.M. Estimation of the biomass and abundance of the threespine stickleback (Gasterosteus aculeatus L.) in Lake Dal’neye based on the food consumption of plankton-feeding fishes // J. Ichthyol. 1970. V. 10. P. 471–475.

  26. Lajus D.L., Golovin P.V., Yurtseva A.O. et al. Fluctuating asymmetry as an indicator of stress and fitness in stickleback: a review of the literature and examination of cranial structures // Evol. Ecol. Res. 2019. V. 20. P. 83–106.

  27. Lajus D.L., Golovin P.V., Zelenskaia A.E. et al. Threespine stickleback of the White Sea: population characteristics and role in the ecosystem // Contemp. Probl. Ecol. 2020. V. 13. P. 132–145.

  28. Lange R., Fugelli K. The osmotic adjustment in the euryhaline teleosts, the flounder, Pleuronectes flesus L. and the three-spined stickleback, Gasterosteus aculeatus L. // Comp. Biochem. Physiol. 1965. V. 15. P. 283–292.

  29. Lasserre P., Gilles R. 1971. Modification of the amino acid pool in the parietal muscle of two euryhaline teleosts during osmotic adjustment // Experientia. 1971. V. 27. № 12. P. 1434–1435.

  30. Lugert V., Meyer E.I., Kurtz J., Scharsack J.P. Effects of an anthropogenic saltwater inlet on three-spined stickleback (Gasterosteus aculeatus) (Teleostei: Gasterosteidae) and their parasites in an inland brook // Europ. Zool. J. 2017. V. 84. P. 444–456.

  31. Macfarlane N.A.A. Effect of hypophysectomy on osmoregulation in the euryhaline flounder, Platichthys flesus (L.) in seawater and in fresh water // Comp. Biochem. Physiol. A: Physiol. 1974. V. 47. P. 201–217.

  32. Mäkinen H.S., Cano J.M., Merila J. Genetic relationships among marine and freshwater populations of the European three-spined stickleback (Gasterosteus aculeatus) revealed by microsatellites // Mol. Ecol. 2006. V. 15. P. 1519–1534.

  33. Martemyanov V.I. Mechanisms of regulation of erythrocyte volume in common carp Cyprinus carpio (Cyprinidae) at increase in the osmotic concentration of blood plasma within the zone of critical water salinity // J. Ichthyol. 2017. V. 57. P. 306–312.

  34. Martemyanov V.I., Poddubnaya N.Y. Volume regulation of muscle cells in the carp Cyprinus carpio in response to hypernatremia // Bratisl. Lek. Listy. 2019. V. 120. № 1. P. 52–57.

  35. Martemyanov V.I., Poddubnaya N.Y. Regulation ranges and patterns of adaptation to hyponatremia by cells of various organs and tissues of vertebrate animals // Bratisl. Med. J. 2020. V. 121. P. 218–224.

  36. Murzina S.A., Nefedova Z.A., Pekkoeva S.N. et al. Lipid and fatty acid status of the liver and gonads of the three-spined stickleback Gasterosteus aculeatus (Gastrosteidae) from different spawning grounds in the White Sea // Biol. Bull. Russ. Acad. Sci. 2019. V. 46. P. 82–91.

  37. Olafsdottir G.A., Snorrason S.S. Parallels, nonparallels, and plasticity in population differentiation of threespine stickleback within a lake // Biol. J. Linn. Soc. 2009. V. 98. P. 803–813.

  38. Shen W.P., Horng J.L., Lin L.Y. Functional plasticity of mitochondrion-rich cells in the skin of euryhaline medaka larvae (Oryzias latipes) subjected to salinity changes // Am. J. Physiol. Regul. Integ. Comp. Physiol. 2011. V. 300. R858–R868.

  39. Takeuchi K., Toyohara H., Kinoshita M., Sakaguchi M. Ubiquitous increase in taurine transporter mRNA in tissues of tilapia (Oreochromis mossambicus) during high-salinity adaptation // Fish. Physiol. Biochem. 2001. V. 23. P. 173–182.

  40. Takeuchi K., Toyohara H., Kinoshita M., Sakaguchi M. Role of taurine in hyperosmotic stress response of fish cells // Fish. Sci. 2002. V. 68. P. 1177–1180.

  41. Thompson C.E., Taylor E.B., McPhail J.D. Parallel evolution of lake-stream pairs of threespine sticklebacks (Gasterosteus) inferred from mitochondrial DNA variation // Evolution. 1997. V. 51. P. 1955–1965.

  42. Venkatachari S.A.T. Effect of salinity adaptation on nitrogen metabolism in the freshwater fish Tilapia mossambica. I. Tissue protein and amino acid levels // Mar. Biol. 1974. V. 24. P. 57–63.

  43. Vislie T., Fugelli K. Cell volume regulation in flounder (Platichthys flesus) heart muscle accompanying and alteration in plasma osmolality // Comp. Biochem. Physiol. 1975. V. 52A. P. 415–418.

  44. Walker J.A, Bell M.A. Net evolutionary trajectories of body shape evolution within a microgeographic radiation of threespine sticklebacks (Gasterosteus aculeatus) // J. Zool. 2000. V. 252. P. 293–302.

  45. Wootton R.J. The biology of the stickleback. London: Academic Press. 1976. 387 p.

  46. Wootton R.J. A functional biology of sticklebacks. London: Croom Helm. 1984. 265 p.

  47. Wu Y.C., Lin L.Y., Lee T.H. Na+, K+, 2Cl–-cotransporter: A novel marker for identifying freshwater-and seawater-type mitochondria-rich cells in gills of the euryhaline tilapia, Oreochromis mossambicus // Zool. Studies. 2003. V. 42. P. 186–192.

  48. Wund M.A., Baker J.A., Clancy B. et al. A test of the “Flexible stem” model of evolution: ancestral plasticity, genetic accommodation, and morphological divergence in the threespine stickleback radiation // Am. Nat. 2008. V. 172. P. 449–462.

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Биология моря

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал