1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Биология моря
  4. T. 49, № 3, 2023

Биология моря, 2023, T. 49, № 3, стр. 149-165

Объединение мускулов челюстного аппарата некоторых видов костистых рыб (Teleostei): cтроение и функционирование

Е. С. Громова 1, *, В. В. Махотин 1

1 Московский государственный университет (МГУ)
119991 Москва, Россия

* E-mail: zhenya_s@inbox.ru

Поступила в редакцию 06.10.2022
После доработки 10.12.2022
Принята к публикации 26.01.2023

Полный текст (PDF)

Аннотация

Поперечнополосатые мышцы Teleostei иногда объединяются в сложные “надмускульные” комплексы. При этом отдельные мускулы у рыб соединяются между собой параллельно и/или последовательно. Группа параллельно расположенных мускулов объединяет свои силы для осуществления единого мощного функционального акта. Последовательно расположенные мускулы соединяются между собой, получая тем самым увеличенную амплитуду и скорость совершаемых движений. Для описываемых “надмускульных” комплексов предложен термин “сверхмускул”. В работе приведен обзор особенностей строения и функционирования сверхмускулов головы костистых рыб с параллельным и последовательным устройством. Обсуждается разнообразие причин формирования мышечных комплексов для разных таксонов Teleostei.

Ключевые слова: костистые рыбы Teleostei, функциональная морфология, челюстной аппарат, питание, объединение мышц, сверхмускулы

Устройство мускулов головы разных представителей костистых рыб неоднократно становилось темой ихтиологических исследований (Bruch, 1862; Greene, Greene, 1913; Alexander, 1967a, 1967b; Howes, 1976; Рietsch, 1989; Sanford, 2000; Datovo, Vari, 2013, 2014; Ghasemzadeh, 2016; Ziermann, Diogo, 2018; Deprá, 2019; Johnson, 2019; Cohen et al., 2023). В отличие от более примитивных хрящевых рыб Chondrichthyes, у большинства видов Teleostei мускулы висцерального скелета хорошо отделены друг от друга (Winterbottom, 1974a; Huby, Parmentier, 2019; Dutra et al., 2021; Pastana et al., 2022). Во второй половине ХХ века изучение аспектов работы дифференцированных (отдельных) мышц Teleostei получило активное развитие, главным образом, благодаря появлению разнообразных методов анализа, таких как электромиография (ЭМГ) (Lauder, Liem, 1980; Sanford, Lauder, 1989), рентген (Osse, 1969), компьютерная томография (Kenaley, 2012; Brocklehurst et al., 2019; Velasco-Hogan et al., 2021; Tran et al., 2021), скоростная видеосъемка (Sanford, 2001; Konow, Sanford, 2008a, 2008b; Martinez et al., 2022), комплексные статистические способы обработки собранных данных (Grubich, 2001; Konow et al., 2013; MacDonald, 2015; Farina, Bemis, 2016; Finley, 2017; Huby et al., 2019; Olivier et al., 2021). Однако вследствие огромного разнообразия костистых рыб, определенные особенности анатомии мускулов пищедобывательного аппарата ряда таксономических групп Teleostei до сих пор остаются слабо изученными (Dial et al., 2017), отсутствует функциональная интерпретация результатов их активности в системе висцерального механизма. Сложно предсказать итог совместного сокращения мускулов (особенно многосуставных) пищедобывательного аппарата рыбы исключительно по ЭМГ, без изучения анатомии. У некоторых видов Teleostei в повторяющихся экспериментах при кормлении одной и той же особи каким-либо определенным типом пищи обнаруживались вариации ЭМГ одних и тех же мускулов. Высказано предположение, что такая изменчивость сокращения может быть обусловлена различиями в морфологии областей мускула, в которые были имплантированы электроды (Sanderson, 1988).

В ходе анатомических исследований показано, что у некоторых представителей Teleostei висцеральные и/или соматические мускулы соединяются (по-видимому, вторично), формируя разного рода комплексы (Winterbottom, 1974a). Подобные структуры обнаруживаются как у примитивных (Громова, Махотин, 2016; Громова и др., 2017; Махотин, Громова, 2019), так и у продвинутых (Громова, Махотин, 2020) таксонов костистых рыб. В русскоязычной и английской литературе отсутствуют обзоры, в которых описание вариантов слияния различных мускулов головы у ряда костистых рыб сопровождается анализом функционального значения этих преобразований. При рассмотрении вариантов объединения мышц в челюстном аппарате Teleostei можно выделить два типа их устройства – с параллельным и последовательным соединением входящих в них компонентов (у большинства рыб – отдельных мускулов). В результате подобного слияния формируются сверхмускулы, в которых обособленные у большинства костистых рыб мускулы рассматриваются как “порции”. У Teleostei объединение мышц висцерального черепа в некоторых случаях может быть обусловлено их иннервацией одинаковыми ветвями черепно-мозговых нервов или развитием из одного и того же эмбрионального зачатка (Winterbottom, 1974a). Однако в ряде примеров соединение отдельных мускулов несет в себе функциональные причины: преимущества работы образованных комплексов.

Цель обзора – суммирование имеющихся сведений о морфологии мышечных объединений (сверхмускулов) челюстной дуги у Teleostei с качественной оценкой их функциональной роли у ряда таксономических групп этих рыб. В нашей работе мы рассматриваем слияние мускулов челюстей, суспензориума и жаберной крышки рыб. Для исследования разнообразия вариантов строения сверхмускулов у особей Teleostei мы отобрали несколько характерных представителей, которые послужили “центрами кристаллизации” для сравнительного описания упомянутых анатомических конструкций у ряда таксонов костистых рыб. Таким образом, мы создали ключевые точки, “сетку” для накопления данных внутри Teleostei для изучения разнообразия устройства и работы этих мышечных комплексов. На основе подробного анализа анатомии групп мышц головы серебряной араваны Osteoglossum bicirrhosum (Cuvier, 1829), семги Salmo salar Linnaeus, 1758, белого толстолобика Hypophthalmichthys molitrix (Valenciennes, 1844) и рубиново-пепельной рыбы-попугая Scarus rubroviolaceus Bleeker, 1847 сделаны функциональные интерпретации роли сверхмускулов в процессе питания этих рыб.

В работе использованы сокращения: ААР – m. adductor arcus palatini, AD HYO – m. adductor hyomandibularis, АМ – m. adductor mandibulae, AO – m. adductor operculi, DO – m. dilatator operculi, EP – m. epaxialis, GH – m. geniohyoideus, HYX – m. hypaxialis, LAP – m. levator arcus palatini, lig. – связка (ligamentum), LO – m. levator operculi, m. – мускул (musculus), pr. – отросток (processus) и SH – m. sternohyoideus.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА

Исследовали строение мышц и соединительнотканных элементов висцерального черепа четырех видов Teleostei: половозрелых особей cемги Salmo salar, серебряной араваны Osteoglossum bicirrhosum, белого толстолобика Hypophthalmichthys molitrix и рубиново-пепельной рыбы-попугая S. rubroviolaceus. Отмечены некоторые особенности устройства скелета их головы. Особи рубиново-пепельной рыбы-попугая S. rubroviolaceus находились на начальной стадии онтогенеза IP (initial phase) (Bruggemann et al., 1994; Howard et al., 2013). Материал приобретали на личные средства авторов.

В ходе работы изготавливали спиртовые, свежие и сухие препараты голов рыб (табл. 1). Препараты исследовали при помощи бинокуляров МБС-1 (СССР) и Carl Zeiss Stemi SV11 (Германия).

Таблица 1.  

Препараты четырех исследованных видов Teleostei

Вид Спиртовые препараты (шт.) Сухие препараты (шт.) Свежие препараты (шт.)
Cемга Salmo salar 4 3 2
Серебряная аравана Osteoglossum bicirrhosum 2 – 1
Белый толстолобик Hypophthalmichthys molitrix 5 3 3
Рубиново-пепельная рыба-попугай Scarus rubroviolaceus 3 2 3

Спиртовые препараты для исследования мускулатуры и соединительнотканных элементов головы готовили по традиционной методике (Ромейс, 1953). Изначально материал фиксировали в 4%-ном формалине, а затем переводили в 70%-ный этанол. Мускулатуру препарировали вручную, постепенно углубляясь в ее толщу. При изучении внутреннего строения внимание уделяли определению областей начала и окончания мышц, основного направления следования волокон, характеру перистости, а также конструкции содержащихся внутри них соединительнотканных структур.

Свежие препараты головы, предназначенные для анализа движений ротового аппарата рыбы, готовили, полностью очистив весь череп, оставляя лишь связки, или же оставив аддукторы нижней челюсти и часть мускулатуры латеральной области головы. На свежих препаратах голов каждого из указанных выше видов изучали возможность кинетизма отделов спланхнокраниума. Для определения допустимого размаха перемещений костных элементов исследовали характер их соединений, а также состав и расположение связок в местах этих контактов.

Особенности остеологии черепа выбранных видов анализировали на очищенных по отдельности и высушенных вторичных передних челюстях, суспензориуме, аппарате гиоида, жаберных дугах и нейрокраниуме.

На основе цифровых цветных фотографий препаратов, выполненных с помощью камеры Panasonic Lumix DMC-FZ8 (Япония), сделаны подробные изображения структур головы рыб. Фотографии обрабатывали в программе Adobe Photoshop CS2, создавая по ним точные контурные рисунки, которые затем корректировали, сравнивая с исходным объектом. Для спиртовых препаратов выполняли серии послойных рисунков (в точном масштабе и с сохранением пропорций), отображавших все особенности выявленных анатомических составляющих пищедобывательного аппарата.

РЕЗУЛЬТАТЫ

Описаны мускулы висцерального черепа, участвующие в образовании мышечных комплексов (сверхмускулов), четырех видов рыб.

Семга Salmo salar (по: Громова, Махотин, 2016)

M. adductor mandibulae (АМ) (рис. 1а) состоит из двух порций – верхнечелюстной (A2) и нижнечелюстной (Аw). Мускул оканчивается на нижней челюсти. Внешне порция А2 имеет вид единого мускульного “пера”. Волокна этой порции начинаются на наружной поверхности суспензориума. Вершина “пера” окружена обширной апоневротической оболочкой – подвешивающей перепонкой суспензориума (membrana suspensoria) (рис. 1а, 1б, 1в). Мembrana suspensoria крепится к краю metapterygoideum, областям hyomandibulare и переднему краю prаeoperculum.

Рис. 1.

Голова семги Salmo salar, вид сбоку, после снятия окологлазничных костей (а) и части мускулатуры (б). Membrana suspensoria (отмечена зеленым), вид сбоку. Начальные апоневрозы m. levator arcus palatini (LAP) перерезаны (в). Некоторые висцеральные мускулы после снятия hyomandibulare и жаберной крышки (г). Связки, апоневрозы и соединительнотканные пленки выделены голубым.

Волокна LAP, ААР, AD HYO, AO и LO берут начало с латеральной поверхности нейрокраниума.

M. levator arcus palatini (LAP) (рис. 1а, 1б) расположен над AM и непосредственно граничит с ним через участок membrana suspensoria. Задняя часть мускула частично непрерывна с волокнами DO. Наиболее передние наружные волокна прикрепляются к верхней и внутренней поверхности перепонки суспензориума, нависая над AM и, по сути, совместно образуя “двухпорционный” сверх-мускул. Более глубокие волокна LAP оканчиваются на hyomandibulare, metapterygoideum и частично на конечном апоневрозе ААР, который крепится к hyomandibulare.

M. adductor arcus palatini (AAP) (рис. 1а–1г) тянется между черепом и суспензориумом. Мускул имеет конечный апоневроз, крепящийся к entopterygoideum, metapterygoideum и hyomandibulare.

Зона прикрепления волокон m. adductor hyomandibularis (AD HYO) (рис. 1г) включает внутреннюю поверхность hyomandibulare.

Волокна m. adductor operculi (AO) (рис. 1г) и m. levator operculi (LO) (рис. 1а–1г) обслуживают верхнюю область operculum с наружной (LO) и внутренней (AO) сторон.

Границы между ААР, AD HYO, AO и LO отчетливо не прослеживаются.

Серебряная аравана Osteoglossum bicirrhosum (по: Громова и др., 2017)

M. adductor mandibulae (АМ) (рис. 2а, 2в) состоит из трех порций: маленькой (А1), крупной верхнечелюстной (А2) и нижнечелюстной (Аw). Область начала порции А2 не затрагивает слуховой отдел нейрокраниума. Волокна порции А2 оканчиваются на обширном треугольном верхнечелюстном апоневрозе. Порция А2 сверху начинается с наружной чашеобразной поверхности подвешивающей перепонки суспензориума. Более глубокие волокна порции берут начало с metapterygoideum, hyomandibulare, entopterygoideum, верхушки quadratum и переднего края praeoperculum.

Рис. 2.

Голова серебряной араваны Osteoglossum bicirrhosum, вид сбоку, после снятия части окологлазничных костей (а), суспензориума (б). Некоторые мускулы и соединительнотканные структуры головы, вид сбоку, после снятия большей части m. adductor mandibulae (в). Membrana suspensoria выделена зеленым, другие соединительнотканные образования отмечены голубым; базиптеригоидный отросток выделен салатовым. Язык рыбы показан желтым цветом.

M. levator arcus palatini (LAP) (рис. 2а, 2в) расположен над АМ, образуя совместно с ним “двухпорционный” сверхмускул. Волокна LAP начинаются с нейрокраниума. Мускул, словно муфта, полностью охватывает DO сверху и снизу, однако их волокна не смешиваются. Волокна LAP оканчиваются на верхней поверхности “чаши” membrana suspensoria, hyomandibulare, metapterygoideum и entopterygoideum.

Границы между ААР, AD HYO, AO и LO хорошо заметны (рис. 2б).

Белый толстолобик Hypophthalmichthys molitrix (по: Махотин, Громова, 2019)

M. adductor mandibulae (АМ) состоит из трех порций: двух верхнечелюстных (А1 и А2) (рис. 3а) и нижнечелюстной (Аw). Точную границу между порциями А1 и А2 провести нельзя. Мembrana suspensoriа развита слабо. Волокна порции А2 начинаются с praeoperculum, нижнего отростка hyomandibulare и metapterygoideum.

Рис. 3.

Некоторые мускулы и соединительнотканные структуры головы белого толстолобика Hypophthalmichthys molitrix, вид сбоку (а), после снятия суспензориума (б). Ткань небного органа показана желтым, фильтрующие элементы – бежевым.

Волокна LAP, AAP, AD HYO берут начало с латеральной поверхности нейрокраниума.

Волокна m. levator arcus palatini (LAP) (рис. 3а) оканчиваются на hyomandibulare и praeoperculum, а также захватывают маленький фрагмент metapterygoideum. Часть конечных сухожилий LAP, расположенных в области слаборазвитой membrana suspensoria, проникают между волокнами начала порции А2 АМ. Волокна LAP в задней области непрерывны с глубинными волокнами DO. DO имеет вид продольно растянутого веера, расходящегося по верхней поверхности нейрокраниума.

Oбласть окончания волокон cравнительно большого m. adductor arcus palatini (AAP) (рис. 3б) включает metapterygoideum и его отросток, накладывающийся на entopterygoideum. Основная масса волокон прикрепляется к дорсальной поверхности ткани небного органа. Каудально мускул сливается с AD HYO.

M. adductor hyomandibularis (AD HYO) (рис. 3б) сравнительно крупного размера. Волокна оканчиваются на медиальной поверхности hyomandibulare, мускул также прикрепляется к передней поверхности небного органа при помощи коротких, но очень прочных прозрачных соединительнотканных спаек.

Рубиново-пепельная рыба-попугай Scarus rubroviolaceus (по: Громова, Махотин, 2020)

Абдукторный комплекс суспензориума рыбы включает в себя три слабодифференцированных друг от друга мускула: m. levator arcus palatini (LAP), m. dilatator operculi (DO) и m. levator operculi (LO). Волокна LAP, DO и LO берут начало с латеральной поверхности нейрокраниума.

Конусовидный m. levator arcus palatini (LAP) (рис. 4) дорсально прикрепляется к черепной коробке непосредственно над сочленовной впадиной для hyomandibulare. Местом окончания мускульных волокон служит латеральная поверхность hyomandibulare и внутренняя поверхность чрезвычайно слаборазвитой membrana suspensoria.

Рис. 4.

Некоторые мускулы и соединительнотканные структуры висцерального аппарата рубиново-пепельной рыбы-попугая Scarus rubroviolaceus, вид сбоку, после снятия окологлазничных костей. Включения соединительной ткани показаны голубым.

Область начала m. dilatator operculi (DO) (рис. 4) включает не только черепную коробку, но и верхний отдел hyomandibulare. Малая доля поверхностных волокон мускула, берущих начало с нейрокраниума, собирается на вершине hyomandibulare. Основная масса волокон устремляется вентрокаудально, оканчиваясь на внутренней стороне верхней области operculum.

Широкий, сильно уплощенный в парасагиттальной плоскости m. levator operculi (LO) (рис. 4) начинается (помимо нейрокраниума) с латеральной поверхности апоневротической пленки m. epaxialis (EP), с маленького фрагмента наружной стороны hyomandibulare, нижнего края extrascapulare и переднего края posttemporale. LO оканчивается на медиальной поверхности верхнего отдела operculum.

ОБСУЖДЕНИЕ

Особенности функционирования дифференцированных мускулов в челюстном аппарате Teleostei

В работах, описывающих особенности функционирования пищедобывательного аппарата Teleostei, приводятся данные о наличии установленной последовательности сокращения дифференцированных мускулов черепа в процессе начального захвата добычи (Lauder, 1980b, 1981; Lauder, Liem, 1981; Wainwright et al., 1989; Grubich, 2001). Отмечено присутствие тенденции группирования активности определенных отдельных мускулов (LAP, DO, LO, SH, EP) в фазу расширения головы животного во время схватывания корма, тогда как другие мышцы (AM, GH, AAP, AO, HYX) сокращались в основном в процессе фазы сжатия (Liem, Osse, 1975; Lauder, Liem, 1980; Konow et al., 2008). Однако наряду с этими исследованиями имеются работы, авторы которых зафиксировали у Teleostei одновременное сокращение мышц челюстного аппарата, работающих в разные фазы акта питания, например у обыкновенного ерша Gymnocephalus cernua (см. Elshoud-Oldenhave, Osse, 1976), обыкновенного окуня Perca fluviatilis (см. Osse, 1969), рыбоядных Cichlidae (см. Liem, 1979, 1980a, 1980b) и королевского спинорога Balistes vetula (см. Turingan, Wainwright, 1993). Некоторым представителям Teleostei свойственно одновременное функционирование мускулов-антагонистов (Humphrey, Reed, 1983; Luca, Mambrito, 1987), которое служит разным целям: питанию, звукопроизводству и др. (Lauder, 1981, 1985; Boyle, Tricas, 2011). Антагонистической активностью обладают пары AAP и LAР, АО и DO/LO, SH и AM, а также EP и HYX и др. Одновременное сокращение мышц-антагонистов фиксировали у Teleostei, использующих всасывание в качестве начального захвата добычи (Osse, 1969; Elshoud-Oldenhave, Osse, 1976; Elshoud-Oldenhave, 1979; Lauder, Lanyon, 1980; Lauder, 1980a, 1980b, 1983, 1985). Например, в процессе всасывания корма петротиляпией Petrotilapia tridentiger наблюдали одновременное сокращение АМ и LAP. Амплитуда открывания рта модулировалась единовременной активностью АМ, LO и SH (Liem, 1980b). У прибойного окуня Embiotoca jacksoni динамический антагонизм проявлялся в процессе одновременной активности АМ, GH и LAP во время поведения “веяния” (Drucker, Jensen, 1991).

Обширное перекрывание сокращения мускулов, расширяющих и сжимающих ротовую полость рыб в процессе фазы начального схватывания добычи, обеспечивает присутствие так называемого эффекта предварительного напряжения мышц (Aerts, 2009). При сокращении мышц-антагонистов и/или мускулов, работающих в разные фазы процесса питания, у Teleostei происходит запасание эластической (упругой) энергии натяжения в структурах головы рыбы. При расслаблении этих мускулов энергия высвобождается, вкладываясь в перемещение ранее неподвижных структур ротового аппарата животного. Механизм запасания эластической энергии необходим для выполнения быстрых и силовых движений элементов черепа, например для осуществления ловли ускользающей добычи (Wassenbergh et al., 2014). Результативное преобладание активности какой-либо одной или группы мышц-антагонистов может быть обусловлено наличием дифференцированного нервного контроля (например, увеличенной стимуляции) этих мускулов со стороны нервной системы (Lauder, 1980b). Ингибирование при помощи обратного периферического нервного импульса активности мышц-антагонистов первой группы будет вызывать вспышку сокращения мускулов второй категории. Так происходит модуляция амплитуды открывания рта рыбы, степени расширения ротовой и оперкулярной полостей и т.д. (Lauder, 1983).

Последовательное объединение мускулов

В процессе захвата добычи у ряда костистых рыб LAP сокращается в ходе фазы расширения головы для увеличения ее внутреннего объема путем абдукции суспензориумов, тогда как АМ действует в фазе сжатия ротовой полости, приводя нижнюю челюсть (Liem, Osse, 1975). У большинства Teleostei эти мышцы хорошо отделены друг от друга (Tulenko, Currie, 2020; Vita et al., 2020; Peixoto, Pinna, 2022). Однако у некоторых видов определенных семейств костистых рыб, например у семги (рис. 1а) (Salmonidae) и серебряной араваны (рис. 2а) (Osteoglossidae), эти мускулы на своей обширной площади плотно контактируют друг с другом, объединяясь в крупный сверхмускул. На основании полученных нами анатомических данных, мы приводим доказательства в пользу единовременного сокращения этих мышц в ходе начального захвата добычи (Громова, Махотин, 2016; Громова и др., 2017). У семги и серебряной араваны АМ и LAP контактируют между собой посредством мощно развитой подвешивающей перепонки суспензориума (membrana suspensoria) (рис. 1б, 1в, 2в). Membrana suspensoria предстает в виде сухожильного промежутка в составе единого двухпорционного сверхмускула с последовательным соединением его компонентов. Пленка представляет собой комплекс мускульных апоневрозов от двух встретившихся мускулов АМ и LAP в результате наползания аддуктора снизу и снаружи на леватор. У серебряной араваны и семги соединительнотканные волокна двух слоев membrana suspensoria одинаковым образом разнонаправлены. Это означает, что передача силы между АМ и LAP у этих рыб происходит сходным образом. Благодаря последовательному расположению АМ и LAP в составе двухпорционного сверхмускула, скорость и амплитуда сокращения комплекса возрастают (Иорданский, 1990), что важно во время ловли ускользающей добычи, которую потребляют семга и аравана. Ранее неоднократно отмечали высокую скорость приведения нижней челюсти аравановых (Westneat, 2004; Konow, Sanford, 2008a, 2008b). Питаясь, семга и серебряная аравана используют скобление – внутриротовую обработку добычи при помощи своего озубленного языка (Громова, Махотин, 2016; Громова и др., 2017). Мы предполагаем, что у этих рыб в процессе скобления возникает эффект предварительного напряжения АМ и LAP для запасания эластической энергии, которая затем высвобождается ударом языка рыбы по добыче. Кроме того, соединение АМ и LAP у исследуемых представителей обусловлено необходимостью поддерживать целостность заднего сустава суспензориума с нейрокраниумом, т.к. в процессе скобления он испытывает значительную нагрузку в результате переднезадних смещений языка.

Определенные виды Teleostei формируют двухпорционный мышечный комплекс c той же целью – для увеличения скорости ловли добычи. Соединение AM с LAP при помощи соединительнотканного промежутка описано для стомиаса Stomias (см. Fink, 1985), диплофоса Diplophos (см. Fink, Weitzman, 1982) и ксенохаракса Xenocharax (см. Vari, 1979), посредством фасции – для мурен Anarchias allardicei (рис. 5) и Gymnothorax prasinus (см. Eagderi, 2010). Стоит отметить, что у мурен A. allardicei и G. prasinus, помимо увеличения скорости приведения dentale, имеется еще одна причина соединения АМ и LAP (Eagderi, 2010). Эти рыбы не применяют внутриротовое скобление добычи, но у них происходят обширные перемещения аппарата гиоида и жаберных дуг для высокоамплитудного внутриротового переноса схваченной добычи в каудальном направлении. Гиоид соединен с внутренней стороной суспензориума связками. Мы полагаем, что во время передвижения корма в каудальном направлении, сустав hyomandibulare с нейрокраниумом подвергается значительным нагрузкам со стороны вырывающейся, часто крупной, добычи, которая с усилием затягивается в рот рыбы. Решением проблемы поддержания целостности черепа стало формирование двухпорционного сверхмускула АМ + LAP. Похожая ситуация отмечена у некоторых представителей Stomiiformes (см.: Fink, Weitzman, 1982; Fink, 1985), которые также заглатывают крупную добычу. У белого толстолобика небольшая часть конечных волокон LAP проникает между начальными волокнами порции А2 АМ. Поскольку эти волокна обоих мускулов разнонаправлены, говорить о функциональном слиянии АМ и LAP не приходится. Описываемая особенность свидетельствует о доминировании функции LAP над AM на данном участке черепа ввиду слабого развития АМ и гипертрофии LAP.

Рис. 5.

Соединение m. adductor mandibulae (АМ) с m. levator arcus palatini (LAP) в сверхмускул последовательной конструкции: а – у ксенохаракса Xenocharax spilurus (по: Vari, 1979), б − диплофоса Diplophos taenia (по: Fink, Weitzman 1982), в – анархиаса Anarchias allardicei (по: Eagderi, 2010). Область контакта АМ и LAP – соединительнотканная мембрана – отмечена зеленым. У анархиаса порция А2 челюстного аддуктора, контактирующая с LAP, удалена и отмечена красным пунктиром.

Возможность образования сверхмускула AM + LAP также может быть обусловлена общей иннервацией его компонентов пятым черепно-мозговым нервом (n. trigeminus), хотя и разными его ветвями: AM – r. mandibularis; LAP – r. maxillo-mandibularis (Winterbottom, 1974a). Однако мы полагаем, что главной причиной объединения AM и LAP у семги и серебряной араваны являются сходные и независимо приобретенные особенности работы их ротового аппарата. По-видимому, это может быть примером возникновения конвергентного морфологического сходства у неродственных филогенетических таксонов.

У некоторых Teleostei можно обнаружить интересную разновидность сверхмускулов с последовательным расположением компонентов. Объединение одних и тех же мышц контрлатеральных сторон головы приводит к повышению эффективности работы обеих. Как правило, такие комплексы образуют гипертрофированные мускулы. Так, у жабуна Opsanus tau разросшиеся DO контрлатеральных сторон головы контактируют друг с другом через сухожильный промежуток (рис. 6а) (Рankratz, 1928). У мурен (рис. 6б) (Mehta, 2009; Eagderi, 2010) и европейского угря Anguilla anguilla (см.: Eagderi, Adriaens, 2010; Meyer et al., 2018) чрезмерно гипертрофированные АМ левой и правой сторон головы граничат друг с другом соединительнотканным промежутком, встречаясь по средней линии на верхней поверхности нейрокраниума.

Рис. 6.

Объединение гипертрофированных мышц контрлатеральных сторон головы: а – mm. dilatatores operculi (DO) у жабуна Opsanus tau (по: Pankratz, 1927), б − mm. adductores mandibulae (АМ) у анархиаса Anarchias allardicei (по: Eagderi, 2010). Расположенные в сагиттальной плоскости сухожильные зоны контакта целевых для просмотра мускулов выделены зеленым.

Интересны примеры последовательного соединения висцеральных и соматических по происхождению мускулов Teleostei. Разросшийся АМ рыб может контактировать с позади расположенной ЕР посредством сухожильных промежутков, что служит приспособлением для увеличения способности рыться в грунте головой вперед. Подобная морфологическая адаптация характерна для многих Anguilliformes (De Schepper et al., 2005; Eagderi, 2010), например для рисового угря Piso-donophis boro и угря-спагетти Moringua edwardsi (см. De Schepper et al., 2007). Подобное поведение использует курносый угорь Simenchelys parasitica при проникновении в тушу мертвой жертвы или в тело животного-хозяина. Контакт двух мышц увеличивает производительность работы обеих, создавая вариант системы многопорционного сверхмускула, сочетающего компоненты висцерального (АМ) и соматического (ЕР) происхождения (рис. 7а). При этом совместная активность ЕР и АМ помогает рыбе выполнять движения головы вверх и назад, а также более прочно фиксировать нижнюю челюсть. Силовое приведение dentale необходимо угреобразным для поддержания целостности челюстного сустава, поскольку нагрузка, возникающая при встрече с грунтом или тканями жертвы, ориентирована назад и стремится разъединить суставные поверхности. Таким образом, единовременное сокращение АМ и ЕР позволяет этим животным поднимать голову с плотно закрытой нижней челюстью, осуществляя эффективное проникновение в толщу субстрата или тело добычи (Eagderi, 2010; Eagderi et al., 2016). У мурены Gymnothorax prasinus разросшийся LO берет начало с ЕР и передней части septum horizontale (рис. 7б) (Eagderi, 2010). Возможная причина этого в сильном разрастании у данного вида АМ, приводящем к смещению в каудальном направлении областей прикрепления части висцеральных мускулов.

Рис. 7.

Последовательное соединение висцеральных и соматических по происхождению мускулов: а − m. adductor mandibulae (АМ) и m. epaxialis (EP) у курносого угря Simenchelys parasitica (по: Eagderi et al., 2016), б – m. levator operculi (LO) и m. epaxialis (EP) у гимноторакса Gymnothorax prasinus (по: Eagderi, 2010). Область контакта целевых для просмотра мускулов отмечена зеленым.

Параллельное объединение мускулов

У ряда представителей костистых рыб встречается объединение отдельных мышц, расположенных параллельно относительно друг друга. При этом между соединяющимися мускулами отсутствуют развитые сухожильные септы. Области начала мышц, включенных в описываемый комплекс, находятся по соседству. Для семги характерен сверхмускул на основе объединения AAP, AD HYO и AO – мускулов, сокращающихся во время фазы сжатия в процессе захвата добычи. Такое объединение описано ранее в литературе (Winterbotton, 1974a) без функционального анализа мышечного комплекса. Упоминалось сходство процессов внутриротовой обработки добычи (скобление) у Salmoniformes и Osteoglossiformes (Sanford, Lauder 1989, 1990; Konow, Sanford, 2008а, 2008b). Такого рода поведение накладывает отпечаток на строение мышц и костей всего пищедобывательного аппарата этих рыб. У представителей Osteoglossiformes ранее обнаружено приспособление задействованной в процессе скобления костно-мускульной системы языка к высокой скорости работы. Аппарат глоточных челюстей видов Salmoniformes, например американского гольца Salvelinus fontinalis, демонстрировал морфологические адаптации и к большой скорости, и к значительной силе функционирования (Camp et al., 2009). Авторы этих работ отмечали редкость таких особенностей функционирования пищедобывательного аппарата у представителей Teleostei, не давая объяснений обнаруженным ими приспособлениям. Основываясь на анализе строения мышц и скелета их суспензориума, мы приводим новые морфофункциональные причины описываемых выше характеристик процесса питания семги и серебряной араваны.

При внутриротовом скоблении добычи у семги преобладает скорее режущий и разрывающий, нежели давящий компонент (Громова, Махотин, 2016). В процессе такой внутриротовой обработки basihyale выполняет силовые переднезадние перемещения, оказывая значительную нагрузку на суспензориум в том же направлении посредством interhyale. Двойное причленение передней области суспензориума к нейрокраниуму семги тугое и малоподвижное. Вероятно, такой способ крепления первичной верхней челюсти к черепу недостаточно эффективен для сохранения его целостности в процессе скобления добычи. Потому у семги развивается крупный аддукторный комплекс AAP, AD HYO и AO – сверхмускул с параллельным устройством (рис. 1г). Его сокращение блокирует возникающие во время скобления переднезадние смещения суспензориума относительно нейрокраниума. Данный сверхмускул увеличивает силу аддукции суспензориума и служит эффективной заменой базиптеригоидному суставу, имеющемуся у серебряной араваны. Добавление к этому сверхмускулу LO, вероятно, объясняется необходимостью блокировки смещений operculum вперед-назад. В целом, для мышечной системы головы семги характерна консолидация мускулов друг с другом, которая выражается в присоединении мышц-антагонистов LO и LAP к медиальному аддукторному сверхмускулу суспензориума с целью создания эффекта предварительного напряжения. Используя разные комбинации областей совместно сокращающихся компонентов такого сверхмускула, рыба может добиться разнообразия движений суспензориумов и нижней челюсти, обеспечивая оптимальное приложение сил к удерживаемому в челюстях объекту (Иорданский, 1990).

Отсутствие развитого аддукторного сверхмускула суспензориума у серебряной араваны, также примитивного представителя Teleostei, вызвано наличием у нее базиптеригоидного отростка (рис. 2б), который в ее пищедобывательном аппарате анатомически заменяет комплекс AAP, AD HYO, AO и LO. У Osteoglossum bicirrhosum имеется примитивное базиптеригоидное сочленение, образованное за счет конусовидного pr. basipterygoideus os parasphenoideum, которым обладали еще ископаемые Palaeonisciformes (см. Кэрролл, 1992). Из ныне живущих костистых рыб такой сустав имеется только у некоторых представителей Osteoglossomorpha (см. Hilton, 2003). У O. bicirrhosum для каждого базиптеригоидного отростка на заднемедиальной поверхности entopterygoideum формируется небольшая трубкообразная ямка, покрытая плотной соединительной тканью, в которую этот отросток вкладывается в состоянии покоя, когда суспензориумы находятся в приведенном положении и рот рыбы закрыт. Иной по происхождению базиптеригоидный отросток (Moritz, Britz, 2005) присутствует у определенных мормировых Mormyridae, а также у платитроктовых Platytroctidae (например, на парасфеноиде у Searsia koefoedi) и Bathylaco nigricans из Alepocephalidae (см. Johnson, Patterson, 1996). В литературе отсутствуют данные о функциональном значении базиптеригоидного сочленения для процесса питания у современных Teleostei. Подробное изучение спланхнокраниума серебряной араваны позволило нам сделать ряд заключений, касающихся данного вопроса.

Рr. basipterygoidei серебряной араваны в процессе скобления обеспечивают надежную опору для entopterygoideum каждой стороны головы, на которые при этом снизу давит basihyale (рис. 2б) (Громова и др., 2017). Расположенные на внутренней поверхности суспензориума серебряной араваны многочисленные маленькие и неострые зубы указывают на то, что в процессе скобления у нее преобладает скорее давящий, нежели режущий компонент. Схожее анатомическое решение, как адаптация к дурофагии, проявляется в устройстве суспензориума большинства Albulidae: впереди он имеет прочное сочленение с крыловидным латеральным отростком парасфеноида (Figueiredo et al., 2002).

В процессе скобления язык серебряной араваны выполняет обширные переднезадние перемещения относительно суспензориума рыбы. За счет наличия interhyale эти движения оказывают значительную нагрузку в рострокаудальном направлении на суспензориум с его внутренней стороны. В данной ситуации конструкция первичной верхней челюсти могла бы подвергаться разрушающей ее деформации. Решением послужило развитие базиптеригоидного отростка, который полностью блокирует какие-либо смещения суспензориума в переднезаднем направлении. Базиптеригоидный сустав араваны настолько надежен, что у ее суспензориума за ненадобностью отсутствует сильное развитие аддукторной мускулатуры. Базиптеригоидный отросток ограничивает аддукцию суспензориумов, поэтому ААР и AD HYO у этой рыбы небольшого размера. В ходе внутриротовой манипуляции добычей могут иметь место и асимметричные движения basihyale, поэтому необходима прочная фиксация суспензориума. Базиптеригоидный отросток не препятствует обширной абдукции суспензориумов рыбы, происходящей во время схватывания добычи.

Во время фильтрации пищи белым толстолобиком (Cyprinidae) происходит принудительная аддукция суспензориумов, энергично уменьшающая пространство ротовой полости. Поэтому в висцеральном механизме этой рыбы присутствует сверхмускул с параллельным устройством, сформированный на основе слияния волокон разросшихся ААР и AD HYO, работающих при сжатии ротовой полости рыбы (рис. 3б). Причина формирования данного комплекса, по-видимому, в присутствии области внутреннего кинетизма в суспезориуме белого толстолобика. Она расположена между малым передним сегментом суспензориума (palatinum) и его более крупной задней частью, передний край которой составлен entopterygoideum. Комплекс ААР и AD HYO обслуживает каудальный костный сегмент черепа. Аддукция заднего сегмента суспензориума широко задействована в процессе работы внутреннего гидравлического механизма, играющего важную роль в ходе пульсирующей всасывательной фильтрации толстолобика на базе тупикового отсеивания (Махотин, Громова, 2019). Таким образом, сокращение сверхмускула ААР + AD HYO способствует увеличению силы всасывания у данного вида. Вероятно, в определенной мере та же причина лежит в основе формирования мышечного комплекса ААР и AD HYO с нечеткими границами (Winterbottom, 1974a) у утконосого угря Hoplunnis punctata, садового угря Гилберта Ariosoma gilberti (см. Eagderi, 2010), ханоса Chanos chanos (см. Howes, 1985) и европейского удильщика Lophius piscatorius (см. Field, 1966).

У представителей Teleostei можно найти ряд примеров наличия абдукторного комплекса LAP, DO и LO, контролирующего расширение ротовой и оперкулярной полостей (Werneburg, 2015). Взаимный переход медиальных и/или передних волокон DO в состав LAP присутствует у королевского спинорога Balistes vetula (см. Winterbottom, 1974b), хоботнорыла Mastacembelus mastacembelus (рис. 8) (Travers, 1984) и обыкновенного угольщика Aphanopus carbo (см. De Schepper et al., 2008). Гипертрофированный DO иглобрюховых Tetraodontidae демонстрирует взаимный переход с волокнами редуцированного LAP, перенимая у последнего функцию отведения суспензориумов (Winterbottom, 1974b).

Рис. 8.

Взаимный переход волокон m. dilatator operculi (DO) и m. levator arcus palatini (LAP) при образовании сверхмускула параллельного устройства у хоботнорыла Mastacembelus mastacembelus (по: Travers, 1984). Область контакта DO и LAP выделена розовым.

LAP, DO и LO рубиново-пепельной рыбы-попугая вторично теряют свои границы, формируя единый сверхмускул, отводящий суспензориум и жаберную крышку (рис. 4). Причиной такого объединения служит необходимость повышения силы сокращения, достигаемая за счет увеличения массы мускульных волокон, входящих в состав такого единого сложноперистого образования. Компактный размер описываемого абдукторного комплекса свидетельствует о присутствии небольшой амплитуды увеличения внутреннего пространства головы, и основная сила всасывания у данного вида, вероятно, создается путем приведения суспензориумов сокращением ААР, предваряющим расширение ротовой полости. У белого толстолобика кости жаберной крышки крепко соединены между собой, DO и LAP (рис. 3а) взаимно переходят друг в друга: сокращение LAP вкладывается в DO за счет хорошо развитых tt. levator arcus palatini, оканчивающихся на praeoperculum. У семги также имелось частичное слияние волокон LAP и DO.

Таким образом, морфологически обособленные у большинства Teleostei мускулы головы у некоторых таксонов этих рыб оказываются анатомически объединенными, что свидетельствует в пользу сложного комплексного управления элементами висцерального черепа. Функциональные причины соединения отдельных мышц весьма разнообразны. У четырех подробно исследованных нами видов Teleostei присутствуют признаки объединения висцеральных мускулов пищедобывательного аппарата как на функциональном, так и на морфологическом уровнях.

Последовательно расположенные АМ и LAP, сокращающиеся в пределах двухпорционного сверхмускула семги и серебряной араваны, можно интерпретировать как адаптацию, повышающую общую скорость и амплитуду сокращения такого единого мышечного комплекса. В отличие от араваны, пищедобывательный аппарат семги демонстрирует более широкие функциональные возможности за счет обладания дополнительной морфологической адаптацией к увеличению силы его работы – параллельным соединением, которое на небольшом участке формируют мускулы-антагонисты ААР и LAP. Работа фильтра белого толстолобика требует дополнительной нагрузки к его поверхности. Морфологическая адаптация в виде образования сложноперистого сверхмускула с параллельным устройством (ААР + AD HYO) обеспечивает увеличение производства силы в ходе движений суспензориума толстолобика. С наружной стороны суспензориум и жаберная крышка обслуживаются параллельным сверхмускулом на основе слияния LAP и DO. У рубиново-пепельной рыбы-попугая параллельное слияние LAP, DO и LO служит для увеличения эффективности отведения костных “щек” рыбы латерально.

Условные обозначения

V – m. trigeminus, VII – n. facialis, X – n. vagus, A1 – portio A1 m. adductor mandibulae, A1a + A2 − portio A1a + A2 m. adductor mandibulae, A1б-2 − portio A1б-2 m. adductor mandibulae, A2 – portio A2 m. adductor mandibulae, A2-1 − portio A2-1 m. adductor mandibulae, A2 lat – portio lateralis m. adductor mandibulae, A2 med − portio medialis m. adductor mandibulae, A3 − portio A3 m. adductor mandibulae, aah – fossa hyomandibulare, aap − m. adductor arcus palatini, abs − m. abductor superficialis, ahy – m. adductor hyomandibularis, alo – aponeurosis m. levator operculi, am – m. adductor mandibulae, ant – antorbitale, ao – m. adductor operculi, ap A2 − aponeurosis portio m. adductor mandibulae, apa − aponeurosis palatinus m. adductor arcus palatini, apl – aponeurosis m. levator arcus palatini, apm − aponeurosis maxillaris portio superior m. adductor mandibulae, ar – articulare, av – m. arrector ventralis, bas – pr. basipterygoideus os parasphenoideum, cb 1 – ceratobranchiale 1, cet – cartilago ethmoidale, ci – cirri, cl – cleithrum, com – os coronomeckeli, cp – cartilago palatini, d – dentale, do – m. dilatator operculi, eb 1 – epibranchiale 1, ec – ectopterygoideum, eh − m. pharyngo-hyomandibularis, en – entopterygoideum, ep – epioticum, epx – m. epaxialis, eth – ectoethmoideum, exs – extrascapulare, f – frontale, g – m. geniohyoideus, gh – basihyale, hm – hyomandibulare, hy – hyoideum, hyin – m. hyohyoideus interioris, i2 – infraorbitale 2, ih – interhyale, int – m. intraoperculi, io – interoperculum, lac – lacrimale, lap – m. levator arcus palatini, lat – lateroshenoideum, lc – lobus coriaceus os interoperculum, le 1 – m. levator branchialis 1, lep – lig. palato-ethmoidale, lig – ligamentum, lio – lig. interoperculare, lms – lingua membrana suspensoria, lo – m. levator operculi, mes – mesethmoideum, mhyo – mm. hyohyoidei, msu – membrana suspensoria, mt – metapterygoideum, mx – maxillare, n – nasale, o – operculum, ob – orbitosphenoideum, or – orbitale, pal – palatinum, par – parashenoideum, pev – premaxilloethmovomer, plm – pars lateralis aponeurosis maxillaris m. adductor mandibulae, pp – pinna pectoralis, pr – prooticum, prmx – praemaxillare, prop – praeoperculum, pt – pteroticum, ptm – posttemporale, q – quadratum, r. hmd. VII – ramus hyomandibularis VII, r. md. V – ramus mandibularis V, scl – supracleithrum, sep – septum textus conjunctivus, sh – m. sternohyoideus, sho – septum horizontale, so – suboperculum, sph – sphenoticum, spmx – supramaxillare, sy – symplecticum, ten – tendo, ten A3 – tendo portio A3 m. adductor mandibulae, tpo – textus organum palatinum, v – vomer.

Список литературы

  1. Громова Е.С., Махотин В.В. Функциональная морфология висцерального аппарата семги Salmo salar // Вопр. ихтиол. 2016. Т. 56. № 4. С. 410–426.

  2. Громова Е.С., Махотин В.В. Морфофункциональные особенности висцерального аппарата рубиново-пепельной рыбы-попугая Scarus rubroviolaceus (Scaridae) // Вопр. ихтиол. 2020. Т. 60. № 2. С. 137–164.

  3. Громова Е.С., Дзержинский Ф.Я., Махотин В.В. Морфофункциональные особенности висцерального аппарата серебряной араваны Osteoglossum bicirrhosum // Вопр. ихтиол. 2017. Т. 57. № 4. С. 379–392.

  4. Иорданский Н.Н. Эволюция комплексных адаптаций. Челюстной аппарат амфибий и рептилий. М.: Наука. 1990. 310 с.

  5. Кэрролл Р. Палеонтология и эволюция позвоночных. М.: Мир. 1992. Т. 1. 280 с.

  6. Махотин В.В., Громова Е.С. Детали строения скелета, мышц и соединительнотканных элементов головы белого толстолобика Hypophthalmichthys molitrix (Cyprinidae) в связи с особенностями функционирования его висцерального аппарата // Вопр. ихтиол. 2019. Т. 59. № 1. С. 3–27.

  7. Ромейс Б. Микроскопическая техника // М.: Изд. иностранной литературы. 1953. 719 с.

  8. Aerts P. Variability of the fast suction feeding process in Astatotilapia elegans (Teleostei: Cichlidae): a hypothesis of peripheral feedback control // J. Zool. 2009. V. 220. № 4. P. 653–678. https://doi.org/10.1111/j.1469-7998.1990.tb04741.x

  9. Alexander R.McN. The functions and the mechanisms of the protrusible upper jaws of some acanthopterygian fish // J. Zool. 1967a. V. 151. P. 43–64.

  10. Alexander R.McN. Mechanisms of the jaws of some atheri-niform fish // J. Zool. 1967b. V. 151. № 2. P. 233–255.

  11. Boyle K.S., Tricas T.C. Sound production in the longnose butterflyfishes (genus Forcipiger): cranial kinematics, muscle activity and honest signals // J. Exp. Biol. 2011.V. 214. № 22. P. 3829–3842. https://doi.org/10.1242/jeb.062554

  12. Brocklehurst R., Porro L., Herrel A. et al. A digital dissection of two teleost fishes: comparative functional anatomy of the cranial musculoskeletal system in pike (Esox lucius) and eel (Anguilla anguilla) // J. Anat. 2019. V. 235. P. 189–204.

  13. Bruch K. Die Wirbelteorie des Schadels, am Skelette des Lachsesgepruft // Aus den Abhandlungen der Senckenbergischen naturforschenden Gesellschaft. 1862. V. 4. Frankfurt am Main: V. Kramer. P. 1–58.

  14. Bruggemann J.H., Kuyper M.W.M., Breeman A.M. Comparative analysis of foraging and habitat use by the sympatric Caribbean parrotfish Scarus vetula and Sparisoma viride (Scaridae) // Mar. Ecol. Prog. Ser. 1994. V. 12. P. 51–66.

  15. Camp A.L., Konow N., Sanford C.P.J. Functional morpho-logy and biomechanics of the tongue bite apparatus in salmonid and osteoglossomorph fishes // J. Anatomy. 2009. V. 214. № 5. P. 717–728.

  16. Cohen K.E., Lucanus O., Summers A.P., Kolmann M.A. Lip service: Histological phenotypes correlate with diet and feeding ecology in herbivorous pacus // Anat. Rec. 2023. V. 306. № 2. P. 326–342. https://doi.org/10.1002/ar.25075

  17. Datovo A., Vari R.P. The jaw adductor muscle complex in teleostean fishes: evolution, homologies and revised nomenclature (Osteichthyes: Actinopterygii) // PloS One. 2013. V. 8. № 4. P. 1–23.

  18. Datovo A., Vari R.P. The adductor mandibulae muscle complex in lower teleostean fishes (Osteichthyes: Actinopterygii): comparative anatomy, synonymy, and phylogenetic implications // J. Linn. Soc. London, Zool. 2014. V. 171. P. 554–622.

  19. De Schepper N., Adriaens D., De Kegel B. Moringua edwardsi (Moringuidae: Anguilliformes): cranial specialization for head-first burrowing? // J. Morphol. 2005. V. 266. № 3. P. 356–368.

  20. De Schepper N., De Kegel B., Adriaens D. Pisodonophis boro (Ophichthidae: Anguilliformes): specialization for headfirst and tail-first burrowing? // J. Morphol. 2007. V. 268. № 2. P. 112–126.

  21. De Schepper N., Wassenbergh S.V., Adriaens D. Morphology of the jaw system in trichiurids: trade-offs between mouth closing and biting performance // J. Linn. Soc. London, Zool. 2008. V. 152. № 4. P. 717–736.

  22. Deprá G.C. Relações filogenéticas em Geophagini (Acanthopterygii, Cichlidae), utilizando caracteres miológicos. Tese (doutorado em Ecologia de Ambientes Aquáticos Continentais).Universidade Estadual de Maringá. 2019. 234 p.

  23. Dial T.R., Hernandez L.P., Brainerd E.L. Morphological and functional maturity of the oral jaws covary with offspring size in Trinidadian guppies // Sci. Rep. 2017. V. 7. № 1. P. 1–10, 5771.

  24. Drucker E.G., Jensen J.S. Functional analysis of a specia-lized prey processing behavior: winnowing by surfper-ches (Teleostei: Embiotocidae) // J. Morphol. 1991. V. 210. № 3. P. 267–287.

  25. Dutra G.M., Peixoto L.A.W., Abrahao V.P. et al. Morphology-based phylogeny of Eigenmanniinae Mago-Leccia, 1978 (Teleostei: Gymnotiformes: Sternopygidae), with a new classification // J. Zool. Syst. Res. 2021. P. 1–50. https://doi.org/10.1111/jzs.12535

  26. Eagderi S. Structural diversity in the cranial musculoskeletal system in Anguilliformes: an evolutionary-morphological study // Cand. Sci. (Biol.) Dissertation. Gent (Belgium): Universiteit Gent. 2010. P. 1–157.

  27. Eagderi S., Adriaens D. Cephalic morphology of Pythonichthys macrurus (Heterenchelyidae: Anguilliformes): specializations for head-first burrowing // J. Morphol. 2010. V. 271. P. 1053–1065.

  28. Eagderi S., Christiaens J., Boone M. et al. Functional morphology of the feeding apparatus in Simenchelys parasitica (Simenchelyinae: Synaphobranchidae), an alleged parasitic eel // Copeia. 2016. V. 104. № 2. P. 421–439.

  29. Elshoud-Oldenhave M. Prey-capture in the pikeperch Stizostedion lucioperca (Linnaeus, 1758) (Teleostei, Percidae): A structural and functional analysis // Zoomorphologie. 1979. V. 93. P. 1–32.

  30. Elshoud-Oldenhave M.J.W., Osse J.W.M. Functional morphology of the feeding system in the ruff – Gymnocephalus cernua (L. 1758) (Teleostei, Percidae) // J. Morph. 1976. V. 150. № 2. P. 399–422. https://doi.org/10.1002/jmor.1051500210

  31. Farina S.C., Bemis W.E. Functional morphology of gill ventilation of the goosefish, Lophius americanus (Lophiiformes: Lophiidae) // Zoology. 2016. V. 119. P. 207–215.

  32. Field J.G. Contributions to the functional morphology of fishes. Part II. The feeding mechanism of the angler-fish, Lophius piscatorius Linnaeus // Zool. Afr. 1966. V. 2. № 1. P. 45–67.

  33. Figueiredo F.J., Gallo V., Santos H.R.S. A new appraisal of the suspensorium of albulid fishes // Arq. Mus. Nac. Rio de Janeiro. 2002. V. 60. № 3. P. 127–130.

  34. Fink W.L. Phylogenetic interrelationships of the stomiid fishes (Teleostei: Stomiiformes) // Misc. Publ. - Mus. Zool. Univ. Michigan. 1985. № 171. P. 1–127.

  35. Fink W.L., Weitzman S.H. Relationships of the stomiiform fishes (Teleostei), with a description of Diplophos // Bull. Mus. Comp. Zool. 1982. V. 150. № 2. P. 31–93.

  36. Finley N.L. Jaw-dropping sculpins: comparative functional morphology and evolution of the cottoid feeding apparatus. Honors Theses, Whitman College. 2017. 29 p.

  37. Ghasemzadeh J. Musculoskeletal anatomy of the flathead grey mullet Mugil cephalus // Biology, Ecology and Culture of Grey Mullet (Mugilidae). Florida: CRC Press. 2016. P. 128–164.

  38. Greene C.W., Greene C.H. The skeletal musculature of the king salmon // Bull. US Bureau Fish. 1913. V. 33. P. 21–60.

  39. Grubich J.R. Prey capture in Actinopterygian fishes: a review of suction feeding motor patterns with new evidence from an elopomorph fish, Megalops atlanticus // Amer. Zool. 2001. V. 41. P. 1258–1265.

  40. Hilton E.J. Comparative osteology and phylogenetic systematics of fossil and living bony-tongue fishes (Actinopterygii, Teleostei; Osteoglossomorpha) // J. Linn. Soc. London, Zool. 2003.V. 137. P. 1−100.

  41. Howard K.G., Claisse J.T., Clark T.B. et al. Home range and movement patterns of the redlip parrotfish (Scarus rubroviolaceus) in Hawaii // Mar. Biol. 2013. V. 160. № 7. P. 1583–1595. https://doi.org/10.1007/s00227-013-2211-y

  42. Howes G.J. The cranial musculature and taxonomy of characoid fishes of the tribes Cynodontini and Chara-cini // Bull. Br. Mus. Nat. Hist. Zool. 1976. V. 29. № 4. P. 203–248.

  43. Howes G.J. Cranial muscles of gonorynchiform fishes, with comments on generic relationships // Bull. Br. Mus. Nat. Hist. Zool. 1985. V. 49. № 2. P. 273–303.

  44. Huby A., Lowie A., Herrel A. et al. Functional diversity in biters: the evolutionary morphology of the oral jaw system in pacus, piranhas and relatives (Teleostei: Serrasalmidae) // Biol. J. Linn. Soc. 2019. V. 127. № 4. P. 722–741.

  45. Huby A., Parmentier E. Actinopterygians: head, jaws and muscles // Heads, jaws and muscles. Fascinating Life Sciences. Springer, Cham. 2019. P. 93–117.

  46. Humphrey D.R., Reed D.J. Separate cortical systems for control of joint movement and joint stiffness: reciprocal activation and coactivation of antagonist muscles // Adv. Neurol. 1983. V. 39. P. 347–372.

  47. Johnson G.D. Revisions of anatomical descriptions of the pharyngeal jaw apparatus in moray eels of the family Muraenidae (Teleostei: Anguilliformes) // Copeia. 2019. V. 107. № 2. P. 341–357. https://doi.org/10.1643/CI-19-211

  48. Johnson G.D., Patterson C. Relationships of Lower Euteleostean Fishes / Interrelationships of Fishes. Eds M.L.J. Stiassny, L.R. Parenti, G.D. Johnson. New York: Acad. Press. 1996. P. 251−332.

  49. Kenaley C.P. Exploring feeding behaviour in deep-sea dra-gonfishes (Teleostei: Stomiidae): jaw biomechanics and functional significance of a loosejaw // Biol. J. Linn. Soc. 2012. V. 106. № 1. P. 224–240.

  50. Konow N., Sanford C.P.J. Biomechanics of a convergently derived prey-processing mechanism in fishes: evidence from comparative tongue-bite apparatus morphology and raking kinematics // J. Exp. Biol. 2008a. V. 211. P. 3378–3391.

  51. Konow N., Sandford C.P.J. Is a congruently derived muscle-activity pattern driving novel raking behaviours in teleost fishes? // J. Exp. Biol. 2008b. V. 211. P. 989–999. https://doi.org/10.1242/jeb.013078

  52. Konow N., Bellwood D.R., Wainwright P.C., Kerr A.M. Evolution of novel jaw joints promote trophic diversity in coral reef fishes // Biol. J. Linn. Soc. 2008. V. 93. P. 545–555.

  53. Konow N., Krijestorac B., Sanford C.P.J. et al. Prey proces-sing in the Siamese fighting fish (Betta splendens) // J. Comp. Physiol. 2013. V. 199. P. 641–651. https://doi.org/10.1007/s00359-013-0819-5

  54. Lauder G.V. Evolution of the feeding mechanism in primitive actinopterygian fishes: a functional anatomical analysis of Polypterus, Lepisosteus and Amia // J. Morph. 1980a. V. 163. № 3. P. 283–317.

  55. Lauder G.V. The suction feeding mechanism in sunfishes (Lepomis): an experimental analysis // J. Exp. Biol. 1980b. V. 88. № 1. P. 49–72.

  56. Lauder G.V. Intraspecific functional repertoires in the fee-ding mechanism of the characoid fishes Lebiasina, Hoplias and Chalceus // Copeia. 1981. P. 154–168.

  57. Lauder G.V. Food capture. Fish biomechanics. Eds P.W. Webb, D. Weihs. Praeger Publishers, New York. 1983. 311 p.

  58. Lauder G.V. Aquatic feeding in lower vertebrates / Functional vertebrate morphology. Eds M. Hildebrand, D.M. Bramble, K.F. Liem, D.B. Wake. Cambridge, MA: Harvard Univ. Press. 1985. 229 p.

  59. Lauder G.V., Lanyon L.E. Functional anatomy of feeding in the bluegill sunfish, Lepomis macrochirus: in vivo measurement of bone strain // J. Exp. Biol. 1980. V. 84. P. 33–55.

  60. Lauder G.V., Liem K.F. The feeding mechanism and cephalic myology of Salvelinus fontinalis: form, function, and evolutionary significance // Charrs: Salomnids of the Genus Salvelinus. Ed. E.K. Balon. Netherlands: Junk Publishers. 1980. P. 365–390.

  61. Lauder G.V., Liem K.F. Prey capture by Luciocephalus pulcher: implications for models of jaw protrusion in teleost fishes // Environ. Biol. Fishes. 1981. V. 6. № 3/4. P. 257–268.

  62. Liem K.F. Modulatory multiplicity in the feeding mechanism in cichlid fishes, as exemplified by the invertebrate pickers of Lake Tanganyika // J. Zool. 1979. V. 189. № 1. P. 93–125. https://doi.org/10.1111/j.1469-7998.1979.tb03954.x

  63. Liem K.F. Adaptive significance of intra- and interspecific differences in the feeding repertoires of cichlid fishes // Amer. Zool. 1980a. V. 20. P. 295–314.

  64. Liem K.F. Acquisition of energy by teleosts: adaptive mecha-nisms and evolutionary patterns. Environmental physiology of fishes // Plenum Press. New York. 1980b. P. 299–334.

  65. Liem F.K., Osse J.W.M. Biological versatility, evolution, and food resource exploitation in african cichlid fishes // Am. Zool. 1975. V. 15. № 2. P. 427–454.

  66. Luca C.J., Mambrito B. Voluntary control of motor units in human antagonist muscles: coactivation and reciprocal activation // J. Neurophysiol. 1987. V. 58. № 3. P. 525–542.

  67. MacDonald I. Burial mechanics of the pacific sandfish: the role of the ventilatory pump and physical constraints on the behavior // MSc Thesis, Northern Arizona University, Flagstaff, AZ. 2015. 49 p.

  68. Martinez C.M., Tovar A.J., Wainwright P.C. A novel intramandibular joint facilitates feeding versatility in the sixbar distichodus // J. Exp. Biol. 2022. V. 225. № 2. P. 1–16. https://doi.org/10.1242/jeb.243621

  69. Mehta R.S. Ecomorphology of the moray bite: relationship between dietary extremes and morphological diversity // Physiol. Biochem. Zool. 2009. V. 82. № 1. P. 90–103.

  70. Meyer J., Herrel A., Belpaire C. et al. Broader head, stronger bite: In vivo bite forces in European eel Anguilla anguilla // J. Fish Biol. 2018. V. 92. № 1. P. 268–273.

  71. Moritz T., Britz R. Ontogeny and homology of the basipte-rygoid articulation in Pantodon buchholzi (Teleostei: Osteoglossomorpha) // Zool. J. Linn. Soc. 2005. V. 144. № 1. P. 1–13.

  72. Olivier D., Wassenbergh S., Parmentier E., Frederich B. Unprecedented biting performance in herbivorous fish: how the complex biting system of Pomacentridae circumvents performance trade-offs // Am. Nat. 2021. V. 197. № 5. P. 156–172.

  73. Osse J.W.M. Functional morphology of the head of the perch (Perca fluviatilis L.): an electromyographic study // Neth. J. Zool. 1969. V. 19. P. 289–392.

  74. Pankratz D.S. The cranial musculature of the toadfish (Opsanus tau) // J. Morph. Physiol. 1927. V. 45. P. 209–231.

  75. Pastana M.N.L., Johnson G.D., Datovo A. Comprehensive phenotypic phylogenetic analysis supports the monophyly of stromateiform fishes (Teleostei: Percomorphacea) // Zool. J. Linn. Soc. 2022. V. 195. № 3. P. 841–963.

  76. Peixoto L.A.W., Pinna M. Patterns of diversification and phylogenetic structure in the dorsolateral head musculature of Neotropical electric eels (Ostariophysi: Gymnotiformes), with a myological synonymy // Neotrop. Ichthyol. 2022. V. 20. № 1. P. 1–117. https://doi.org/10.1590/1982-0224-2021-0009

  77. Pietsch T.W. Phylogenetic relationships of trachinoid fishes of the family Uranoscopidae // Copeia. 1989. V. 1989. № 2. P. 253–303.

  78. Sanderson S.L. Variation in neuromuscular activity during prey capture by trophic specialists and generalists (Pisces: Labridae) // Brain Behav. Evol. 1988. V. 32. № 5. P. 257–268. https://doi.org/10.1159/000116554

  79. Sanford C.P.J. Salmonoid fish osteology and phylogeny (Teleostei: Salmonoidei) // Thes. Zool. 2000. V. 33. P. 1–264.

  80. Sanford C.P.J. Kinematic analysis of a novel feeding mecha-nism in the brook trout Salvelinus fontinalis (Teleostei: Salmonidae): behavioral modulation of a functional novelty // J. Exp. Biol. 2001. V. 204. P. 3905–3916. https://doi.org/10.1242/jeb.204.22.3905

  81. Sanford C.P., Lauder G.V. Functional morphology of the “tongue-bite” in the osteoglossomorph fish Notopterus // J. Morphol. 1989. V. 202. P. 379–408.

  82. Sanford C.P.J., Lauder G.V. Kinematics of the tongue-bite apparatus in osteoglossomorph fishes // J. Exp. Biol. 1990. V. 154. P. 137–162.

  83. Tran L.X., Maekawa Y., Soyano K., Ishimatsu A. Morphological comparison of the feeding apparatus in herbivorous, omnivorous and carnivorous mudskippers (Gobiidae: Oxudercinae) // Zoomorphology. 2021. V. 140. № 3. P. 387–404. https://doi.org/10.1007/s00435-021-00530-8

  84. Travers R.A. A review of the Mastacembeloidei, a suborder of synbranchiform teleost fishes. Part 1. Anatomical descriptions // Bull. Brit. Mus. (Nat. Hist.), Zool. 1984. V. 46. № 1. P. 1–133.

  85. Tulenko F.J., Currie P. Zebrafish myology // The zebrafish in biomedical research. Biology, husbandry, diseases and research applications. Academic Press. 2020. P. 115–121.

  86. Turingan R.G., Wainwright P.C. Morphological and functional bases of durophagy in the queen triggerfish, Balistes vetula (Pisces, Tetraodontiformes) // J. Morphol. 1993. V. 215. P. 101–118.

  87. Vari R.P. Anatomy, relationships and classification of the families Citharinidae and Distichodontidae (Pisces, Characoidea) // Bull. Br. Mus. (Nat. Hist.), Zool. 1979. V. 36. № 2. P. 261–344.

  88. Velasco-Hogan A., Huang W., Serrano C. et al. Tooth structure, mechanical properties, and diet specialization of Piranha and Pacu (Serrasalmidae): a comparative study // Acta Biomater. 2021. V. 134. P. 531–545.

  89. Vita G., Zanata A.M., Datovo A. Anatomy and ontogenetic changes of the facial and gular musculature of the tetra Astyanax brucutu: a remarkable case of adaptation to durophagy // J. Anat. 2020. V. 237. № 2. P. 1–15. https://doi.org/10.1111/joa.13280

  90. Wainwright P.C., Sanford C.P.J., Reilly S.M., Lauder G.V. Evolution of motor patterns: aquatic feeding in salamanders and ray-finned fishes // Brain Behav. Evol. 1989. V. 34. № 6. P. 329–341.

  91. Wassenbergh S., Dries B., Herrel A. New insights into muscle function during pivot feeding in seahorses // PloS One. 2014. V. 9. № 10. P. 1–9. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0109068

  92. Werneburg I. Morphology of the jaw, suspensorial, and opercle musculature of Beloniformes and related species (Teleostei: Acanthopterygii), with a special refe-rence to the m. adductor mandibulae complex // PeerJ. 2015. V. 3. P. 1–53.

  93. Westneat M.W. Evolution of levers and linkages in the feeding mechanisms of fishes // Integr. Comp. Biol. 2004.V. 44. № 5. P. 378–389.

  94. Winterbottom R. A descriptive synonymy of the striated muscles of the Teleostei // Proc. Acad. Nat. Sci. Philadelphia. 1974a. V. 125. P. 225–317.

  95. Winterbottom R. The familial phylogeny of the Tetraodontiformes (Acanthopterygii: Pisces) as evidenced by their comparative myology // Smiths. Contrib. Zool. 1974, V. 155. P. l–201. https://doi.org/10.5479/si.00810282.155

  96. Ziermann J.M., Diogo R. Development of head muscles in fishes and notes on phylogeny-ontogeny links. A basis for evo-devo and developmental research on fish muscles // Evolution and development of fishes. Cambridge Univ. Press. 2018. V. 172. P. 172–187. https://doi.org/10.1017/9781316832172.011

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска содержание выпуска

Биология моря

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал