Биология внутренних вод, 2020, № 4, стр. 315-324

ВВЕДЕНИЕ

С начала XXI в. в большом количестве работ приведен анализ влияния изменения климата на состояние пресноводных экосистем (Mooij et al., 2005; O’Neil et al., 2012; Paerll, Huisman, 2009; Sipkay et al., 2009; The Impact…, 2010). Вызванные потеплением изменения в экосистемах озер и водохранилищ выражаются в трансформации циклов биогенных элементов (C, N, P), увеличении растворенного в воде органического вещества, снижении прозрачности и содержания кислорода в гиполимнионе, а также усилении биоинвазий и росте интенсивности процессов эвтрофирования в неглубоких ди- или полимиктических водоемах умеренного пояса (Adrian et al., 2009; Schindler, 2009).

В водохранилищах р. Волги с 1976 г. отмечена устойчивая тенденция к повышению средней за май–октябрь температуры воды (Законнова, Литвинов, 2016). В 2001−2012 гг. в Верхней и Средней Волге выявлен существенный рост биомассы и продукции фитопланктона, в том числе – цианобактерий, преобладание летнего максимума развития фитопланктона над весенним, изменения в структуре и динамике планктонного сообщества (Корнева и др., 2012; Лазарева и др., 2012).

В современный период часто происходят аномальные климатические явления, высокую вероятность таковых прогнозируют в ближайшем будущем (Второй…, 2014). Одним из них было очень жаркое лето 2010 г., когда на территории европейской России в течение 40 сут сохранялась солнечная погода при аномально высокой (превышение нормы +3.6°С) температуре воздуха (Доклад…, 2011). В результате температура воды в Чебоксарском водохранилище во второй половине июля превышала таковую при обычном термическом режиме, в среднем на 8.7°C (Лазарева и др., 2012). Повышение температуры воды вызвало значительное увеличение численности и биомассы фито-, зоо- и бактериопланктона (Копылов и др., 2012; Лазарева и др., 2012). Однако анализа структуры и функционирования всего планктонного сообщества после воздействия аномально высокой температуры воды не проводили.

Цель работы – оценить общую биомассу планктонного сообщества и вклад основных компонентов в ее формирование; выявить особенности пространственного распределения по акватории Чебоксарского водохранилища структурно-функциональных характеристик планктонного сообщества в период аномально высокой температуры воды.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

Эвтрофное Чебоксарское водохранилище расположено внутри волжского каскада, его относят к очень крупным (длина 340 км, наибольшая ширина 10 км, площадь 1080 км²) неглубоким (средняя глубина 4.2 м) водоемам с высоким коэффициентом условного водообмена (19.8 год⁻¹) (Эдельштейн, 1998). Пробы планктона собирали в комплексной экспедиции Института биологии внутренних вод РАН 25–28 июля 2010 г. на 19 станциях водохранилища (рис. 1).

Количество вирусов, бактерий, гетеротрофных нанофлагеллят и детритных частиц учитывали методами эпифлуоресцентной микроскопии (Caron, 1983; Noble, Fuhrman, 1998; Porter, Feig, 1980) в интегрированных образцах воды, которые получали смешиванием проб, отобранных послойно с интервалом 1 м от поверхности до дна. Сразу после отбора материал фиксировали глутаральдегидом до конечной концентрации 2% и хранили в темноте при температуре 4°С. Удельную скорость роста бактерий определяли методом разбавления (Landry, Hassett, 1982), продукцию бактериопланктона – как произведение удельной скорости роста и биомассы. Содержание углерода в одной вирусной частице принимали равным 10^–10 мкг С (Gonzalez, Suttle, 1993). Содержание органического углерода в сырой биомассе бактерий рассчитывали по уравнению, связывающему объем клетки и содержание углерода в клетке бактерии (Norland, 1993).

B_ph, выраженную в единицах углерода, оценивали по содержанию Хл a (Reynolds, 2006): B_ph = = 25 ∙ Хл a. Содержание Хл a определяли стандартным спектрофотометрическим методом (Jeffrey, Humphrey, 1975) в пробах воды, отобранных метровым пластиковым батометром Элгморка тотально от поверхности до дна.

Первичную продукцию фитопланктона анализировали радиоуглеродным методом (Романенко, Кузнецов, 1974). Скорость фотосинтеза измеряли в интегрированных (от поверхности до глубины утроенной прозрачности по диску Секки) и поверхностных (0.5 м) пробах воды. Интегральную (под м²) первичную продукцию (∑P_ph, мг С/(м² сут)) рассчитывали по формуле (Романенко, Кузнецов, 1974):

где P_ph – суточная величина фотосинтеза в интегрированной пробе воды, мг С/(м³ сут); 0.7 – коэффициент, характеризующий влияние ослабления света с глубиной на фотосинтез; L – величина утроенной прозрачности, м.

Пробы зоопланктона (Rotifera, Cladocera, Copepoda) собирали с борта экспедиционного судна тотально от дна до поверхности воды малой сетью Джеди (диаметр входа 12 см, сито с диагональю ячеи 120 мкм). На участках с сильным течением фильтровали через сеть 100 л воды. Пробы фиксировали 4%-ным формалином, в лаборатории обработку материала проводили в камере Богорова под микроскопом StereoDiscovery V.12 (Carl Zeiss), методика оценки численности организмов принята в модификации Лазаревой (2010).

Содержание углерода в сыром веществе гетеротрофных нанофлагеллят принимали равным 22%, метазоопланктона – 5%, детритных частиц, заселенных бактериями, – 5% (Копылов, Косолапов, 2011).

Корреляционный анализ выполняли с использованием рангового коэффициента корреляции Спирмена с уровнем значимости 0.05. В качестве показателя вариации значений параметров рассчитывали ошибку среднего.

РЕЗУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

Летом 2010 г. гидрофизические характеристики водной толщи водохранилища существенно отличались от таковых в те же сроки 2008 г. (табл. 1) по термическому режиму близкого к норме. Средняя температура поверхности воды была выше на 8.7°C; прозрачность на 33 см, цветность воды на 12 град и скорость течения – вдвое ниже по сравнению с летом 2008 г. (Лазарева и др., 2012). Максимальную скорость течения (>0.5 м/с) регистрировали на речном участке, что наблюдали и ранее (Mineeva et al., 2008). Придонный слой воды прогревался до 28°C, вызвав интенсивное выделение газов из донных отложений и дефицит растворенного кислорода в слое воды глубже 5 м (Лазарева и др., 2012).

В конце июля 2010 г. содержание Хл a было высоким (>30 мкг/л) на всей акватории водохранилища при максимальных значениях (101 мкг/л) в устье р. Оки (ст. 2) и минимальных (<20 мкг/л) в нижней озеровидной части водохранилища (ст. 17, 19). В предыдущие годы концентрация Хл a по всей акватории варьировала в пределах 14.6−18.8 мкг/л (Mineeva et al., 2008).

Р_ph в поверхностном слое изменялась от 67 мг C/(м³ сут) в воде, поступавшей из Горьковского водохранилища (ст. 3), до 5296 мг C/(м³ сут) на участке ниже устья р. Суры (ст. 14) и достигала в среднем 1350 ± 272 мг C/(м³ сут). Средняя величина Р_рн в слое тройной прозрачности оказалась соизмеримой c таковой в поверхностном горизонте (табл. 2).

Количество Хл а в слое 0–2 м (ст. 3–19) положительно коррелировало с первичной продукцией фитопланктона в поверхностном слое 0–0.5 м (r = 0.30, p = 0.05) и в слое тройной прозрачности (r = 0.40, р = 0.05). Максимальные значения первичной продукции фитопланктона под м² отмечены ниже устья р. Суры (ст. 14), минимальные – в нижнем бьефе Нижегородской ГЭС у г. Городец (ст. 3) (табл. 2).

Численность и биомасса гидробионтов сильно варьировали по акватории водохранилища (табл. 3). Средние для столба воды минимальная и максимальная В_ph различались в 15 раз, В_b − в 2.9 раз, В_hnf – в 7.8 раз, В_zoo − в 266 раз. При этом отмечена тенденция к снижению В_ph и возрастанию В_zoo от верховьев водохранилища к плотине Чебоксарской ГЭС (рис. 2). Наиболее высокие величины В_ph обнаружены в устье р. Оки, а В_zoo – в устье р. Ветлуги в озерной части водохранилища (ст. 16). Распределение В_b не зависело от вариаций В_ph.

В среднем для водохранилища вклад разных групп бактерий в формирование их суммарной биомассы – одиночные бактерии 86 ± 2% (диапазон 56–96%), агрегированные бактерии (ассоциированные с частицами детрита и находящиеся в составе микроколоний) 9 ± 1% (2–24%), нити 5 ± 1% (1−20%). Продукция бактериопланктона изменялась в пределах 119–574 (в среднем 258 ± 27) мг С/(м³ сут) или 476–5148 (в среднем 1853 ± 282) мг С/(м² сут). Между продукцией бактериопланктона и фитопланктона в столбе воды под м² отмечена положительная корреляция (r = 0.60, p = 0.05), более четко выраженная для речного участка водохранилища (r = 0.70, p = 0.05).

Численность и масса детритных частиц, содержащих бактерии размером 5–30 мкм, варьировали в широких пределах: (26–232) × 10³, в среднем (97 ± 15) × 10³ частиц/мл и 680−6067 (в среднем 2536 ± 367) мг С/м³ соответственно. Максимальные значения зарегистрированы в устьевой области р. Суры (ст. 13). На участке водохранилища ниже устья р. Оки количество детритных частиц у правого берега, вдоль которого распространяется окская вода, было, как правило, выше, чем в волжской воде у левого берега.

Выявлена достоверная положительная связь между В_b и В_hnf (r = 0.27, p = 0.05), более четко выраженная для одиночных бактерий (r = 0.34, p = = 0.05). В_znp варьировала от 1.7 до 434.0 мг С/м³ (в среднем 73.3 ± 2.3 мг С/м³) и достигала 36−85% (в среднем 64 ± 4%) В_zoo. В_znp отрицательно коррелировала с B_ph (r = –0.31, p = 0.05), которую в июле формировали крупные колониальные водоросли, не доступные для прямого потребления фильтраторами и седиментаторами зоопланктона. Однако В_znp положительно коррелировала (r = 0.48, p = 0.05) с массой детритных частиц размером 5–20 мкм, доступных фильтраторам, а также с биомассой агрегированных бактерий в составе микроколоний, ассоциированных с детритными частицами (r = 0.43, p = = 0.05). Связь между В_znp и В_b была слабо положительной (r = 0.11, p = 0.05).

Распределение В_total по акватории водохранилища было также неравномерным, минимальное (в приплотинном участке) и максимальное (в устье р. Оки) значения различались в 5.5 раз (рис. 2, табл. 3). Вклад разных компонентов планктона в формирование В_total существенно варьировал по акватории, на большинстве исследованных станций основным компонентом сообщества являлся фитопланктон, доля бактериопланктона в В_total была в 2.5 раза ниже. Однако на разных участках водохранилища соотношение автотрофного и гетеротрофного компонентов планктона различалось. В волжской воде, поступающей из Горьковского водохранилища в Чебоксарское через плотину Нижегородской ГЭС (ст. 3), преобладали гетеротрофные организмы и вирусы, В_ноv достигала 63% В_total (в том числе: В_b = 36%, В_hnf = 4%, В_zoo = 22%, В_v = <1%), вклад В_ph в В_total был почти вдвое ниже (37%). В воде, поступающей в водохранилище из р. Оки (ст. 1 и 2), напротив, преобладали автотрофы, вклад В_ph в В_total (в среднем 78%) превышал в 3.5 раза таковой В_hov (в среднем 22% В_total, в том числе: В_b = 18%, В_hnf = 3%, В_zoo = 1%, В_v = <1%).

На участке водохранилища от г. Нижний Новгород до устья р. Ветлуги (ст. 4–16) структура планктонного сообщества сходна с таковой в устьевой области р. Оки (ст. 1–2). Здесь доминировал фитопланктон (69 ± 3% В_total), доля В_ноv была 31 ± 3% В_total (в том числе: В_b = 21 ± 2%, В_hnf = 3 ± 0.4%, В_zoo = = 7 ± 2%, В_v = <1%). Cтруктура планктонного сообщества существенно изменялась в нижней части озеровидного плеса (ст. 17–19). Преобладали гетеротрофные организмы и вирусы (66 ± 4% В_total, в том числе: В_b = 45 ± 2%, В_hnf = 7 ± 0.3%, В_zoo = = 13 ± 5%, В_v = 0.7 ± 0.1%), на В_ph приходилось только 34 ± 4% В_total.

ОБСУЖДЕНИЕ РЕЗУЛЬТАТОВ

В период аномально высокого прогрева воды летом 2010 г. структурно-функциональные показатели планктона в Чебоксарском водохранилище были существенно выше, чем в предыдущие годы (июле–августе 2001 и 2008 гг.) с термическим режимом близким к норме (Копылов и др., 2012, 2013; Лазарева и др., 2012; Mineeva et al., 2008). Биомасса В_ph увеличилась в 3.5–4.0 раза, первичная продукция в 2.5 раза, В_в в 2.1 раза, его продукция в 3.1 раза, В_hnf в 2.8 раза, В_zoo в 8–14 раз. Как результат, В_total глубоководных участков водохранилища достигла рекордной величины 3.0 г C/м³, а ее среднее значение для всего водоема (1.5 г C/м³) превысило зарегистрированные в других эвтрофных водохранилищах Верхней и Средней Волги: в Иваньковском и Горьковском в 1.6 и 1.8–2.2 раза cоответственно (рис. 3).

В Чебоксарском и Горьковском водохранилищах, в которых степень зарастания акватории высшими водными растениям невысока (Папченков, 2012), вклад гетеротрофных организмов в В_total (37−40%) существенно ниже, чем в Иваньковском водохранилище (60%), зарастающем сильнее других волжских водохранилищ (>29% площади) (Папченков, 2012). По-видимому, синтезируемое макрофитами первичное органическое вещество, служит важным источником питания для гетеротрофных организмов Иваньковского водохранилища.

Значительные вариации содержания Хл а и В_рн по акватории Чебоксарского водохранилища позволили оценить вклад микробного сообщества (бактерии, простейшие, вирусы) в формирование общей биомассы планктонного сообщества (В_mc/В_total) при разных уровнях развития фитопланктона. В диапазоне изменения В_ph 188–2535 мг С/м³, величина В_mc/В_total колебалась от 11 до 57%. Между В_ph и В_mc обнаружена слабая положительная корреляция (r = 0.13, p = 0.05), а между В_ph и В_мс/В_total− сильная отрицательная корреляция (r = –0.84, p = 0.05). Таким образом, в пределах одного водохранилища наблюдали закономерность, выявленную для водоемов разного трофического статуса – снижение доли микробного сообщества в B_total при увеличении трофического уровня водных экосистем (Копылов, Косолапов, 2011).

Несмотря на низкую биомассу, вирусы играют важную роль в функционировании планктонного сообщества водохранилища. Летом 2010 г. смертность гетеротрофных бактерий в результате вирусного лизиса достигала 55%, в среднем для водохранилища – 23 ± 2% суточной продукции бактериопланктона (Копылов и др., 2013). В эвтрофных водоемах вирусы-цианофаги являются важным фактором гибели этих прокариотных организмов (Honjo et al., 2006; Tijdens et al., 2008). В Чебоксарском водохранилище обнаружено большое количество вирусов, прикрепленных к клеткам цианобактерий, возможно, и здесь в период “цветения” воды вирусы способствуют гибели цианобактерий.

Предполагают, что в умеренных широтах повышение температуры воды приводит к существенному увеличению В_рн и “цветению” воды цианобактериями в загрязненных водоемах с большим количеством питательных веществ и в меньшей степени влияет на рост автотрофных организмов в относительно чистых водных экосистемах (Brookes, Carey, 2011). Среди волжских водохранилищ Чебоксарское испытывает наибольшую антропогенную нагрузку (Эдельштейн, 1998). По-видимому, сильное загрязнение оказалось одной из причин высокого обилия фитопланктона и массового развития цианобактерий в Чебоксарском водохранилище аномально жарким летом 2010 г.

Наше исследование пришлось на окончание 40-суточного периода аномально высокого прогрева воды водохранилищ Верхней и Средней Волги. На большей акватории Чебоксарского водохранилища уровень “цветения” воды цианобактериями был очень высоким. В то же время, выявлены заметные различия структурно-функциональных характеристик планктона разных участков водоема (рис. 4). Водные массы, поступающие в водохранилище из р. Оки и через плотину Нижегородской ГЭС из Горьковского водохранилища, различались по В_total и соотношению автотрофного и гетеротрофного компонентов сообщества. Однако соотношение интегральной продукции фитопланктона и бактериопланктона показывает, что в окской и волжской воде гетеротрофные процессы преобладали над автотрофными. В окской воде высокая биомасса при относительно низкой первичной продукции автотрофов свидетельствовала об угнетенном состоянии фитопланктона. После слияния этих водных потоков на участке водохранилища ниже г. Нижний Новгород наблюдалось интенсивное развитие фитопланктона, в том числе цианобактерий, здесь автотрофные процессы преобладали над гетеротрофными. В_рн превышала B_ноv (рис. 4) и достигала на участке вблизи г. Кстово (ст. 6–9) 80–87% В_total. Причем численность (44 тыс. экз./м³) и В_zoo (0.8 г/м³) на этих станциях были сравнительно низкими (Лазарева и др., 2012). В направлении к плотине Чебоксарской ГЭС снижалась В_рн и увеличивалась В_zoo.

Возможными причинами низкой концентрации зоопланктона на участках водохранилища с “цветением” воды могут быть значительное присутствие в составе фитопланктона крупных колониальных цианобактерий, которых мирный зоопланктон не потребляет, а также угнетающее влияние на зоопланктеров токсичных соединений, выделяемых возбудителями “цветения”. Известно (Briand et al., 2003; Chorus, Bartram, 1999), что цианобактерии способны синтезировать токсические вещества (цианотоксины), оказывающие негативное влияние на водоросли, водных беспозвоночных, рыб, млекопитающих и человека. В период исследования в Чебоксарском водохранилище обнаружено высокое содержание в воде цианотоксинов (>8 мкг/л), концентрация наиболее токсичного микроцистина превышала нормы, установленные Всемирной организацией здравоохранения (Корнева и др., 2012).

Средняя для речного участка В_рн превышала В_b в 3.6 раза, а биомассу всего гетеротрофного компонента – в 2.4 раза. Однако скопление фитопланктона в поверхностных слоях воды приводит к ухудшению условий существования водорослей (снижению прозрачности воды, дефициту биогенных элементов) и, как результат, к отмиранию автотрофных организмов. В глубокой озерной части водохранилища, ниже г. Козьмодемьянск, структурно-функциональные характеристики планктонного сообщества были иными. Значительно уменьшалась В_ph, что приводило к сокращению В_total в среднем в 2.3 раза по сравнению с речным участком. Средняя В_ph оказалась ниже В_b в 1.3 раза, всего гетеротрофного компонента – в 1.8 раза. Р_ph стала меньше таковой бактериопланктона в 5.6 раз (рис. 4).

Таким образом, летом 2010 г. на разных участках Чебоксарского водохранилища наблюдали одновременно автотрофную и гетеротрофную стадии развития планктонного сообщества. При длине водохранилища 340 км и скорости передвижения водных масс на речном участке ~0.5 м/с, переход от автотрофной к гетеротрофной стадии планктонного сообщества занимал ~7 сут. Для сравнения, в умеренно эвтрофном Рыбинском водохранилище биомасса гетеротрофных организмов превышала В_ph только осенью (Копылов, Косолапов, 2011). В Чебоксарском водохранилище в год с обычным термическим режимом средняя В_ph на речном участке (250 ± 30 мг С/м³) была ниже, чем на озерном (318 ± 35 мг С/м³), соотношение речной/озерный составляло 0.8 (Лазарева и др., 2012). Напротив, жарким летом 2010 г. В_ph была существенно выше на речном участке (1147 ± 116 мг С/м³), на озерном только 260 ± 81 мг С/м³, соотношение речной/озерный достигало 4.4. Данный факт свидетельствует, что в условиях аномально высокой температуры воды возникают важные для экосистемы различия в функционировании биотического компонента разных участков водохранилища.

Разница в содержании детритных частиц с прикрепленными бактериями между речным и озерным участками водохранилища указывает, что в глубоководном озерном участке, где скорость течения воды снижается, большое количество детритной массы из водной толщи оседает на дно. Согласно классификации Оксиюк и др. (1993), в 2010 г. количество фито- и бактериопланктона характеризовало качество воды значительной части акватории Чебоксарского водохранилища как “весьма грязная”.

Выводы. В Чебоксарском водохранилище летом 2010 г. повышение температуры воды до аномально высоких значений вызвало интенсивное развитие фитопланктона и сильное “цветение” воды цианобактериями. Средняя для водохранилища биомасса автотрофного и гетеротрофного компонентов планктона была значительно выше, чем в годы с обычным температурным режимом. Общая биомасса планктонного сообщества существенно превышала таковую предыдущих лет, а также отмеченную в 2010 г. в других эвтрофных водохранилищах Верхней и Средней Волги. Речной и озерный участки Чебоксарского водохранилища различались по уровню развития и структуре планктонного сообщества, соотношению продукционных и деструкционных процессов. На речном участке по биомассе фитопланктон доминировал над гетеротрофным компонентом планктонного сообщества, а первичная продукция фитопланктона превышала продукцию бактериопланктона. На озерном участке, напротив, суммарная биомасса гетеротрофных организмов и вирусов преобладала над биомассой фитопланктона, бактериальная продукция – над первичной продукцией фитопланктона. Как результат, функционирование планктонного сообщества при температуре воды, превышающей обычный летний прогрев почти на 9°C, привело к ухудшению качества воды в Чебоксарском водохранилище.