Биология внутренних вод, 2021, № 5, стр. 501-509

ВВЕДЕНИЕ

Пойменные озера важны для формирования видового состава гидробионтов всех водных объектов речной системы. В то же время, несмотря на широкое распространение данного типа водоемов на равнинах умеренных широт всех континентов, они привлекают недостаточное внимание исследователей. С одной стороны, это связано с их относительно небольшими размерами и, как следствие, невысокой хозяйственной значимостью, с другой – со сложностью сезонной и многолетней динамики, которая преимущественно определяется основной рекой поймы (Junk et al., 1989; Bunn, Arthington, 2002), в первую очередь периодичностью и продолжительностью затопления поймы во время половодья и паводков – поемностью (Фащевский, 2007), или в другой терминологии – паводковым пульсом (Junk et al., 1989; Tockner et al., 2000). Чем более периодичны в ряду лет и продолжительны половодья, тем моложе средний сукцессионный возраст фитоценозов поймы (Максимов, 1974; Мосин, Ефимовская, 2007). В пойменных озерах богаче видовой состав и выше количественные показатели развития сообществ фитопланктона (Яценко-Степанова, 2011), зоопланктона (Крылов, 2013; Krylov, 2015; Крылов, Жгарева, 2016; Napiórkowski et al., 2019) и макробеспозвоночных (Obrdlik, Garcia-Lozano, 1992; Van den Brink et al., 1994; Прокин, Селезнев, 2018). Макрозообентос озер, имеющих постоянную связь с рекой через протоки, богаче в видовом отношении и продуктивнее, чем в не связанных с рекой (Pan et al., 2011), что характерно и для рыбного населения (Reid et al., 2012). Эффект увеличения обилия макрозообентоса отмечен также после искусственного восстановления связи пойменных озер с рекой через протоку (Obolewski et al., 2014, 2016).

Известно, что при длительном половодье и высоком уровне воды в лагунах, в отдельных водоемах внутри одной системы происходит гомогенизация среды обитания и биологических сообществ. В частности, она проявляется в снижении коэффициентов вариации большого количества физических и химических характеристик воды, первичной продукции, увеличения сходства сообществ макрофитов и рыбного населения (Thomaz et al., 2007).

Ранее авторами проведены исследования донных и фитофильных макробеспозвоночных пойменных озер Хоперского заповедника. В ряде публикаций (Прокин, Решетников, 2013; Прокин, 2014а, 2014б; Прокин, Селезнев, 2018) представлены данные о качественном и количественном составе, сезонной динамике макрозообентоса, определена роль половодья в формировании донных сообществ, подтверждено значение пересыхания или резкого падения уровня воды в качестве точки слома (Scheffer et al., 2001) – пускового механизма экосистемных перестроек в малых пойменных озерах (Прокин, Селезнев, 2018).

Цель настоящей работы – исследовать межгодовые изменения структурных характеристик летнего аспекта сообществ донных макробеспозвоночных озер в годы с разной продолжительностью весеннего половодья.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

Исследования проводили в июле 2011–2013 гг. на шести пойменных озерах р. Хопер на территории Хоперского заповедника: Малое Голое (М. Голое), Большое Голое (Б. Голое), Ульяновское, Большое Щурячье (Б. Щурячье), Большое Подпесочное (Б. Подпесочное), Крутобережное. Расположение озер указано в работах (Прокин, 2014б; Krylov, 2015). Площадь озер варьировала от 0.003 до 0.13 км², максимальная глубина достигала 5.9 м.

Пробы макрозообентоса отбирали ковшевым дночерпателем Петерсена с площадью захвата 0.025 м² (2011 г.) и коробчатым дночерпателем ДАК-100 с площадью захвата 0.01 м² (2012–2013 гг.), по два подъема на одну пробу в трех биотопах каждого озера – наиболее глубоком участке вне зарослей макрофитов (профундаль), прибрежье в поясе растений с плавающими листьями (литораль) и в поясе гелофитов (зоне уреза). Материал фиксировали в 75%-ном этаноле, идентификацию организмов проводили в лабораторных условиях по определителям, указанным ранее (Прокин, Решетников, 2013). Всего отобрано и обработано 50 проб.

Сведения о трофической специализации организмов взяты из монографии Монакова (Monakov, 2003). Использована классификация трофических групп и гильдий из работы Силиной, Прокина (Силина, Прокин, 2008). Сапробиологическую принадлежность видов определяли по работе Fauna Aquatica Austriaca (2002). На основе этих данных рассчитывали индекс Пантле–Букка в модификации Сладечека (P–B) и проводили анализ методом Зелинки и Марвана (Zelinka, Marvan, 1961, 1966; Жгарева, 2007).

Различия видового состава макрозообентоса озер в разные годы анализировали с помощью непараметрического дисперсионного анализа и теста оценки однородности многомерной дисперсии (Anderson, 2006; Шитиков, Мастицкий, 2017). В качестве дистанции в обоих тестах использовали B–K, характеризующую фаунистическое различие, βD – как таксономическое β-разнообразие (Anderson et al., 2006). Для определения отличающихся групп (годов) применяли перестановочные post-hoc тесты с 999 перестановками. Для визуализации использовали метод анализа главных координат (principal coordinates analysis – PCoA).

Частотные распределения видов по численности приближались гиперболическим H-распределением, известным также как распределение Ципфа–Парето (Zipf, 1949; Яблонский, 1986); параметр альфа подбирали оценкой наименьших квадратов для нелинейных моделей и рассматривали как один из параметров, характеризующих степень организации структуры сообществ.

Для описания структурных особенностей сообществ макрозообентоса, кроме n, анализировали ряд характеристик, рассчитанных по численности видов, усредненной для трех изученных биотопов каждого озера: H, в котором информация рассматривается как мера разнообразия (Алимов, 2000) с учетом H_max и H_min при данном наборе видов (Odum, 1969); С_N (Simpson, 1949), R (Von Foerster, 2003).

Структуру сообществ оценивали с помощью энтропии Реньи как параметрического обобщения энтропии Шеннона (Якимов и др., 2016). VR оценивали площадью фигуры, ограниченной максимальными и минимальными значениями энтропии по всем озерам за год на интервале значений параметра R_α от 0 до 64 включительно. Площадь вычисляли методом трапеций.

Для анализа видового разнообразия сообществ с учетом их таксономической (R_tax) и трофической (R_troph) структур использовали квадратичную энтропию Рао (Rao, 1982), где дистанция между видами определялась удаленностью видов на соответствующем иерархическом дереве (Clarke, Warwick, 1998). Таксономическая иерархия содержит 7 уровней: тип–класс–отряд–подотряд или надсемейство–семейство–род–вид. В трофической иерархии выделено три уровня: принадлежность к хищным, мирным или всеядным–трофическая группа–гильдия. Для оценки MD_tax и MD_troph рассчитывали средние дистанции между видами в приведенных выше иерархиях. В качестве первичных данных использовали индекс плотности (Арабина и др., 1988).

Расчеты проводили в среде статистического анализа R 3.5 с применением пакетов lmPerm и vegan. Исходные данные можно скачать по ссылке: http://ibiw.ru/upload/staff/267/khoper_sp.zip.

РЕЗУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

Озеро Крутобережное не заливалось в 2011 г., а озера Ульяновское, Б. Щурячье и Б. Подпесочное – с 2006 г. по 2011 г. В результате мощного половодья 2012 г. площадь водной поверхности перечисленных водоемов увеличилась на 24–60%, а максимальный подъем воды от уровня в марте составил 5 м, что превысило среднемноголетние значения на ~1.5 м. В 2013 г. оз. Ульяновское не заливалось, в остальных озерах полые воды стояли >2 мес. При этом площадь озер снизилась на 5–25%, кроме оз. Крутобережного, площадь которого не изменилась.

Отдельно можно выделить озера Б. Голое и М. Голое. Первое связано с рекой через протоку, а второе соединяется с ним. В период исследования эти озера заливались полыми водами ежегодно, их площадь достигала 100% среднемноголетней, продолжительность половодья увеличилась с 25 до 45 сут (Прокин, 2014а; Прокин, Селезнев, 2018).

Видовой состав озер в исследуемый период значимо отличался от года к году (p = 0.001). Апостериорные сравнения выделили 2011 г. (уровень значимости отличий 2011–2012 годов, p = 0.015; 2011–2013 гг., p = 0.027) и не показали значимых различий между 2012 и 2013 гг. (p = 0.081). Оценка β-разнообразия в исследуемые годы также значимо различалась (p = 0.035): в 2011 г. она была выше, чем другие годы (2011–2012 гг., p = 0.039; 2011–2013 гг., p = 0.037), различия между 2012 и 2013 гг. статистически незначимы (p = 0.45) (рис. 1).

Рис. 1.

Диаграмма фаунистического сходства озер в исследуемый период, метод главных координат (PCoA). Эллипс покрывает 95% данных в группе. Обозначения как в табл. 1.

В ряду лет средняя дистанция по индексу Брея–Кертиса снижается, то есть увеличивается фаунистическое сходство между озерами, β-разнообразие также снижается. Видовое богатство (α–разнообразие) растет в 2012 г. и сохраняется на высоком уровне в 2013 г. (табл. 1).

Структурные индексы, увеличивающиеся при возрастании доминирования (α, С_N, R), или, наоборот, выравненности (H) в распределении обилия видов, хорошо характеризуют межгодовые процессы изменений сообществ в этом отношении (табл. 1), однако не позволяют обобщенно оценить ситуацию. В этом отношении использование энтропии Реньи, учитывающей комплекс индексов, дает более наглядный результат.

Анализ кривых Реньи по озерам показал, что в 2011 г. (рис. 2a) донные беспозвоночные формируют два различных типа организации сообществ: 1) с низким разнообразием (n, H) и высокой степенью доминирования (Б. Голое, Крутобережное и Ульяновское – три нижних кривых); 2) без явного доминирования, с относительно высоким значением H и n (Б. Щурячье, Б. Подпесочное, М. Голое – три верхних кривых). В озерах Б. Голое и Крутобережное доминирует Chaoborus flavicans (Meigen, 1830) – 640 экз./м² (85% N) и 727 экз./м² (79% N) соответственно, в оз. Ульяновское – Cladotanytarsus gr. mancus – 360 экз./м² (63% N). Более низкое положение кривой энтропии в области высоких значений R_α для первых двух озер, по сравнению с оз. Ульяновское, обусловлено резким доминированием: в оз. Б. Голое наиболее многочисленный вид превышает второй по численности в 32 раза, в оз. Крутобережное в 15 раз, в оз. Ульяновское лишь в 4.5 раза. Из наклона кривых энтропии Реньи в области R_α < 1 также видно отличие структуры видового состава оз. Б. Голое от таковой в других водоемах: здесь повышено разнообразие редких видов. Минимальную численность в оз. Б. Голое имеют 10 видов из 14 (71%), в оз. Крутобережное – лишь 3 из 10 (33%).

Рис. 2.

Энропия Реньи: a – 2011 г., б – 2012 г., в – 2013 г. Здесь и на рис. 3. 1 – Б. Голое, 2 – Б. Подпесочное, 3 – Б. Щурячье, 4 – Крутобережное, 5 – М. Голое, 6 – Ульяновское.

В 2012 г. видовой состав и структура сообществ озер становятся более однородными (рис. 2б). В оз. Б. Голое и Крутобережное при увеличении N (и n в оз. Б. Голое) снижается доминирование, причем доминант 2011 г. Chaoborus flavicans сменяется Chironomus cingulatus Meigen, 1830. Сообщества озер с выровненной структурой в 2011 г., теперь становятся многочисленными и резко доминантными. В оз. М. Голое доминирует Chironomus cingulatus (2783 экз./м², 46% N), не встречавшийся в 2011 г., в оз. Б. Подпесочное – Glyptotendipes cauliginellus (Kieffer, 1913) (2233 экз./м², 68% N). В озерах Ульяновское и Б. Щурячье повышаются N и H при сохранении структуры, выражающейся формой кривой.

В 2013 г. структура сообществ незначительно меняется относительно 2012 г., однако существенные изменения происходят в составе доминантов (рис. 2в). В оз. Крутобережное за счет редких видов вдвое увеличивается n, доминирующее положение занимает новый для озера Glyptotendipes glaucus (Meigen, 1818) (1033 экз./м², 29% N), в два раза увеличивается численность Chaoborus flavicans (950 экз./м², 26% N), возрастает численность некоторых других видов. В оз. Б. Подпесочное n также резко увеличивается за счет малочисленных видов (13 из 28 или 46% имеют минимальную численность) при снижении численности доминантов. Они представлены Endochironomus albipennis (Meigen, 1830) (916 экз./м²; 22% N) и Glyptotendipes paripes (Edwards, 1929) (883 экз./м²; 21% N). Структурная перестройка произошла и в оз. Б. Щурячье: из семи видов с высокой численностью в 2012 г. три вида не обнаружены, доминантное положение сохранили Chironomus cingulatus (1233.3 экз./м²; 50% N) и Chaoborus flavicans (800 экз./м²; 32% N). Остальные виды представлены единичными экземплярами.

Вариация энтропии Реньи в 2012–2013 гг. была 68.5–54.45 (в среднем 61.5) – вдвое ниже, чем в 2011 г. (124.1). Высокая вариация в 2011 г. во многом достигалась за счет озер М. Голое и Б. Голое, тогда как в вариацию 2012–2013 гг. они почти не вносили вклада (табл. 2).

Таксономическая и трофическая энтропия Рао не показала однонаправленных тенденций для разных озер в течение исследуемого периода. В то же время, средние таксономические и трофические дистанции для озер от 2011 г. к 2013 г. в целом выросли во всех озерах, кроме озер Б. Голое и М. Голое, в которых однозначной тенденции не наблюдалось (табл. 3).

Значения индекса Пантле–Букка в период исследований изменялись незначительно и разнонаправлено, варьируя в области границы α- и β‑мезосапробной зон (табл. 3).

Зарегистрированы изменения в составе фауны по представленности видов с различной сапробной валентностью. В 2011 г. большинство озер характеризовалось увеличением от олигосапробов к β- и α-мезосапробам, с дальнейшим снижением в ряду полисапробов V и VI подгрупп. Специфичная сапробиологическая структура макрозообентоса формировалась в оз. Б. Голое и М. Голых, соединенных с основной рекой через протоку. Озеро Б. Голое в этот период выделялось бóльшим числом олигосапробов и меньшим α-мезосапробов, преобладанием полисапробов VI подгруппы; оз. М. Голое –меньшим числом β-мезосапробов и бóльшим α-мезосапробов (рис. 3а).

Рис. 3.

Сапробиологическая структура сообществ озер по методу Зелинки–Марвана: a – 2011 г., б – 2012 г., в – 2013 г. II(o) – олигосапробы, III(b) – β-мезосапробы, IV(a) – α-мезосапробы, V(p) – полисапробы подгруппы V, VI(p) – полисапробы подгруппы VI. Обозначения озер, как на рис. 2 .

В 2012 г., после сильного весеннего половодья, сапробиологическая структура большинства озер несколько выровнялась, озера Б. Голое и М. Голое стали соответствовать общей тенденции, а в небольших по площади и сильно заросших в 2011 г. озерах Ульяновское и Б. Щурячье повысилось число видов полисапробов (рис. 3б).

В 2013 г., также с весенним половодьем, во всех озерах произошло увеличение числа видов полисапробов подгруппы VI, превысившее число α-мезосапробов (рис. 3в).

ОБСУЖДЕНИЕ РЕЗУЛЬТАТОВ

По данным Давыденко и Бирюкова (2014), в период 1935–1973 гг. частота интенсивных весенних паводков была в 5 раз выше, чем в период 1974–2012 гг. Паводок 2012 г. прервал самый засушливый с 1972 г. период и произошел после минимального уровня грунтовых вод в 2011 г. (в 75% наблюдательных скважин), когда среди озер заповедника большая их часть (61%) оказалась в критическом (абсолютный минимум уровня) или близком к нему состоянии (Давыденко, Бирюков, 2014).

Известно, что изменения качества факторов среды или выход силы воздействия за диапазон значений, обеспечивающих стабильное функционирование экосистем, выводит их из равновесия и вызывает структурные и функциональные перестройки (Lewontin, 1969; Алимов, 2000; Scheffer et al., 2001 и др.). В рассмотренный нами период 2012–2013 гг. перестройки структуры сообществ наблюдались в условиях резкого увеличения продолжительности половодья после многолетнего засушливого периода, из которого был изучен 2011 г., характеризовавшийся для большинства озер многолетним отсутствием связи с рекой, а также высокими температурами воздуха и воды.

Большинство использованных методов показали значимые отличия 2011 г. от 2012, 2013 гг., тогда как различия между 2012 и 2013 гг. оказались статистически незначимы при сохранении тенденции. Так, в ряду лет происходило увеличение фаунистического сходства макрозообентоса озер (табл. 2), а также структурного сходства сообществ, выражавшегося в снижении вариации энтропии Реньи (рис. 2) и β-разнообразия сообществ (рис. 1). В то же время, α-разнообразие, таксономическая и трофическая неоднородность в большинстве озер увеличивались.

В 2011 г. специфичная сапробиологическая структура макрозообентоса формировалась в оз. М. Голое и Б. Голое, имеющих связь с рекой. В 2012 г., после сильного весеннего половодья, сапробиологическая структура большинства озер выровнялась, а в 2013 г. во всех озерах произошло увеличение числа видов полисапробов. Это свидетельствует о вовлечении в круговорот дополнительной, вероятно, терригенной органики и выравнивании трофического статуса в озерах за счет весенних паводков, что подтверждается изменением коэффициента трофности зоопланктона (Krylov, 2015; Крылов, Жгарева, 2016).

Таким образом, в 2012–2013 гг., по сравнению с 2011 г., наблюдается увеличение сходства: фаунистического состава сообществ озер, доминантно-информационной (рис. 2) и сапробиологической (рис. 3) структур сообществ. В этот период увеличивается число видов, общих для всех озер (с одного до четырех). Данную ситуацию можно описать как гомогенизацию (Thomaz et al., 2007) сообществ макрозообентоса, которую мы связываем с изменением продолжительности весеннего половодья.

В период исследований в озерах, не имеющих постоянной связи с рекой, увеличивается видовое богатство, а также таксономическая и трофическая неоднородность (табл. 3). Это связано с тем, что виды разной таксономической и трофической принадлежности впервые регистрируются в 2012–2013 гг. сразу в нескольких озерах.

В экстремальных условиях 2011 г. сообщества большинства озер (за исключением М. Голое) характеризуются пониженным видовым богатством, низким таксономическим и трофическим разнообразием (табл. 1–3) при высокой степени доминирования отдельных видов. После заполнения озер полыми водами в 2012–2013 гг., в сообществах снижается доля численности первого доминанта (N_max, %), значения α, С_N, при увеличении n, H, MD_tax, MD_troph (табл. 3). Для всех показателей, кроме n, в период исследований снижается ошибка среднего, показывающая разброс значений (табл. 2). Выявленные тенденции проявляются более четко для сообществ четырех озер, которые не имеют постоянной связи с рекой, где, в том числе, возрастают значения R_tax и более выражено R_troph (табл. 3).

Полученные данные свидетельствуют, что сообщества озер, постоянно связанные с рекой, характеризуются меньшей зависимостью структурных показателей от межгодовых изменений продолжительности весеннего половодья. Таким образом, существование постоянной связи с рекой можно считать важным фактором не только для формирования более разнообразных и обильных сообществ (Pan et al., 2011; Reid et al., 2012; Obolewski et al., 2014, 2016), но и для сохранения их структурной стабильности.

Одним из основных признаков приближения к точке слома (потери устойчивости) считается увеличение дисперсии флуктуаций параметров системы (Dakos et al., 2011, 2019; Barnosky et al., 2012). Описанная нами выше противоположная картина повышения разнообразия и гомогенизации сообществ, проявляющаяся на уровне их состава и структуры, может свидетельствовать о том, что после продолжительного половодья они приобретают черты более устойчивых систем, удаляющихся от точки слома. Это новое понимание важности регулярного половодья для сообществ на уровне их структуры имеет значение для сохранения и восстановления сообществ в современных условиях, которые описываются (Tockner et al., 2000; Tockner, Stanford, 2002; Erwin, 2009) как деградация пойменных экосистем в мировом масштабе.

Выводы. В условиях увеличения продолжительности весеннего половодья в макрозообентосе озер происходит гомогенизация видового состава, сапробиологической и доминантно-информационной структуры сообществ при росте таксономического и трофического разнообразия. Основное направление структурных перестроек сообществ в этот период – рост выравненности распределения обилия видов. Увеличение числа видов-полисапробов, вероятно, свидетельствует о неполном завершении восстановления структуры сообществ в течение двух лет с длительным периодом половодья. Межгодовые изменения структуры сообществ более заметны в сообществах озер, не имеющих постоянной связи с рекой. Структурные показатели сообществ свидетельствуют, что длительное весеннее половодье следует воспринимать как благоприятный фактор для их организации, в отличие от краткого паводка или его отсутствия.