1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Доклады Российской академии наук. Науки о жизни
  4. T. 496, № 1, 2021

Доклады Российской академии наук. Науки о жизни, 2021, T. 496, № 1, стр. 32-36

ДВИГАТЕЛЬНАЯ АКТИВНОСТЬ И “НЕОТЕНИЧЕСКИЙ” СОН У ГОЛОГО ЗЕМЛЕКОПА (Heterocephalus glaber) В УСЛОВИЯХ ИЗОЛЯЦИИ

В. М. Ковальзон 1, *, О. А. Аверина 2, М. Ю. Высоких 2

1 Институт проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова Российской академии наук
Москва, Россия

2 Институт физико-химической биологии им. А.Н. Белозерского Московского государственного университета имени М.В. Ломоносова
Москва, Россия

* E-mail: kovalzon@sevin.ru

Поступила в редакцию 23.09.2020
После доработки 02.10.2020
Принята к публикации 03.10.2020

Полный текст (PDF)

Аннотация

Впервые проведена непрерывная регистрация двигательной активности и электроэнцефалограммы в течение 40 сут у четырех особей голого землекопа (Heterocephalus glaber) в условиях изолированного содержания в лаборатории. Обнаружена четкая циркадианная ритмика двигательной активности, с постепенным ее снижением в течение ночи и подъемом в течение дня, сохранявшаяся как в режиме 12L/12D, так и в условиях полной темноты. Состояния покоя занимали в среднем около половины времени суток. Отмечались как типичные, так и атипические по структуре периоды сна, в которых эпизоды быстрого сна предшествовали эпизодам медленного. Процент быстрого сна был необычно высоким (до 50% всего сна). В ЭЭГ регистрировали при этом синхронизированный двуфазный высокоамплитудный ритм с частотой 12–16 Гц. Кроме этого, отмечались трудно идентифицируемые периоды сна, совмещающие элементы и медленного, и быстрого сна. Структура сна голых землекопов напоминает таковую у эволюционно древних видов, а также “неорганизованный” сон, характерный для ранних стадий онтогенеза у незрелорожденных млекопитающих.

Ключевые слова: сон-бодрствование, циркадианный ритм, двигательная активность, голые землекопы

Голые (точнее, бесшерстные) землекопы (He-terocephalus glaber) – одни из самых удивительных и загадочных наземных млекопитающих [1–3]. Они обитают в аридных зонах Северо-Восточной Африки (Эфиопия, Кения, Сомали), живут под землей большими колониями по нескольку десятков или даже сотен животных. При этом у них, как у пчел, размножается только одна самка (“королева”, или “матка”) огромного размера, которую оплодотворяет один или несколько самцов. Все остальные особи – “рабочие”, вторичные половые признаки у них редуцированы и пол определяется только путем генотипирования. Землекопы не болеют, не стареют, очень долго живут, устойчивы к гипоксии и гиперкапнии и т.д., и поэтому привлекают пристальный интерес представителей самых разных наук [2–4]. Экология, морфология, биохимия, генетика и молекулярная биология этого вида изучены неплохо [1, 3, 4], чего нельзя сказать о его физиологии. Последняя в значительной степени основана лишь на единичных отрывочных наблюдениях [5–7]. Недавно мы провели более детальное исследование динамики ритмов активности-покоя и температуры тела у четырех представителей этого вида, находящихся внутри своей колонии в специальных условиях лаборатории. При этом был обнаружен оригинальный тип циркадианной ритмики – с высоким уровнем двигательной активности в дневное время, независимым от освещенности и сочетающимся, несмотря на мышечную активность, с резким падением температуры тела, вплоть до комнатной (28°С), как бы “вопреки” второму закону термодинамики. По прекращении двигательной активности температура тела быстро поднималась обратно до среднего уровня 33.5°С [8].

Целью настоящей работы было определение ранее не известной структуры цикла бодрствование-сон у голых землекопов, помещенных в условия изоляции.

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Землекопы поступили из источника в Берлинском зоопарке и были уже не первым поколением, выросшим в неволе. Это были взрослые особи, возрастом около трех лет и весом: самцы – 37 и 46 г, самки – 44 и 45 г. Исследование одобрено биоэтическим комитетом ИПЭЭ РАН. Отобранные для экспериментов животные были извлечены из своих “родных” колоний и помещены в индивидуальные боксы из оргстекла размером 20 × 20 × 45 см. В качестве подстила на дне камер находился 3–5 см слой щепы. Адаптация к условиям изолированного содержания продолжалась 10 сут при световом режиме 12L/12D. Яркий белый свет включался в 10 ч и выключался в 22 ч. Кормление животных проводилось ежедневно между 18 и 20 ч.

Операцию проводили под общим наркозом (золетил 35–40 мг/кг + медитин 7 мг/кг). Каждому животному вводили 5 электродов для регистрации электроэнцефалограммы (ЭЭГ): 2 лобных, 2 теменных и референтный в затылочную кость. После операции землекопы были помещены обратно в свои индивидуальные камеры. Каждое животное было постоянно подключено с помощью гибкого кабеля к входу миниатюрного 2-канального автономного усилителя биопотенциалов, снабженного 3D акселерометром и передающего сигналы на компьютер по каналу bluetooth. Конструкция отведения дает возможность регистрировать ЭЭГ, не ограничивая свободу перемещений животного, а акселерометр реагирует даже на небольшие его движения. ЭЭГ регистрировали с частотой дискретизации 250 Гц, а двигательную активность – с частотой 50 Гц. Проводили визуальный анализ полученных ЭЭГ записей off-line по 20-секундным эпохам с помощью специальной программы [9]. По общепринятым критериям для грызунов выделяли состояния бодрствования, медленного и быстрого сна.

Регистрация двух каналов ЭЭГ (лобно-теменные отведения) и двигательной активности начиналась сразу по окончании операции и продолжалась непрерывно 40 сут. Регистрация сопровождалась видеомониторингом. В первые 3 нед после операции животные находились при том же световом режиме 12L/12D, что и в период адаптации. Затем в течение 1 нед животные пребывали в условиях полной темноты. Во время раздачи животным корма, в период между 18 и 20 ч, включали слабый красный свет. По истечении недельного периода пребывания в полной темноте животных вновь переводили в прежний режим 12L/12D еще на одну неделю – до окончания опытов.

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

Все четверо землекопов хорошо перенесли перемещение в индивидуальные боксы. На рис. 1 видна четкая циркадианная ритмика двигательной активности животных, с постепенным ее снижением в течение ночи и подъемом в течение дня, сохранявшаяся как в режиме 12L/12D, так и в режиме полной темноты. Поведение животных в периоды активности состояло преимущественно из резких, быстрых движений: бега по камере, еды, копания подстилки, имитации рытья коридоров. Периоды покоя (рис. 2) составляли в сумме (в среднем) около половины времени суток. Цикличность сна была слабо выражена. Отмечались как “классические” периоды сна с чередованием эпизодов медленного (МС) и быстрого сна (БС) (рис. 3–5), так и эпизоды атипического сна, когда периоды БС предшествовали эпизодам МС. Некоторые эпизоды МС сочетались с мышечными подергиваниями. Эпизоды БС наблюдались как без подергиваний, так и с подергиваниями – иногда чрезвычайно сильными. Процент быстрого сна был необычно высоким (до 50% всего сна).

Рис. 1.

(a) Усредненная почасовая двигательная активность четырех голых землекопов за 8 сут (M±S.E.M.) при световом режиме 12L/12D (свет включается в 10 ч и выключается в 22 ч). По оси абсцисс – время суток в часах. По оси ординат – показания акселерометра в %% (100% = 1g). (б) То же, за 8 сут в полной темноте. (в) То же, за 5 сут после возвращения прежнего режима 12L/12D.

Рис. 2.

Спящий голый землекоп во время регистрации.

Рис. 3.

5-минутный фрагмент записи сна землекопа № 8496♀, отстадированный по 20-с эпохам. Нижняя часть графика (светлый фон) – регистрация 2 каналов ЭЭГ (лобно-затылочные отведения, Channel 1 – левое, Channel 2 – правое) и двигательной активности (Accelerometer). Вертикальные линии – отметки времени (20 c). Калибровка сигналов – слева (μV для ЭЭГ, m/sec3 для 3D акселерометра). Над ЭЭГ – отметка стадирования по 20-с эпохам: S – медленный сон (светлосерая полоса), R – быстрый сон (черная полоса), W – бодрствование (темно-серая полоса). Верхний график (темный фон) – усредненный спектральный анализ 2-го канала ЭЭГ. По оси абсцисс – частота (Hz). По оси ординат – мощность сигнала (μV2/Hz). Столбец справа – результат стадирования текущего отрезка записи.

Рис. 4.

20-секундный эпизод записи медленного сна из предыдущего фрагмента. Прочие обозначения – как на рис. 3.

Рис. 5.

20-секундный эпизод записи быстрого сна, отмеченный стрелкой на рис. 3. Прочие обозначения – как на рис. 3.

В ЭЭГ регистрировали при этом синхронизированный двухфазный ритм, нарастающей, порой огромной, амплитуды, с частотой 12–16 Гц, в 2 раза превышающей обычный регулярный гиппокампальный тета-ритм, характерный для быстрого сна грызунов (6–8 Гц) (рис. 5). Такая электрическая активность головного мозга ранее не была описана ни у одного вида животных. Кроме этого, отмечались трудно идентифицируемые (так называемые “недифференцированные”) периоды сна, совмещающие элементы и медленного, и быстрого сна.

Эти особенности сна, а именно: (1) слабо выраженная цикличность; (2) чрезвычайно высокий процент быстрого сна (больше, чем у всех ныне исследованных видов взрослых млекопитающих и птиц); (2) эпизоды быстрого сна, опережающие периоды медленного сна; (3) мышечные подергивания не только во время быстрого, но и во время медленного сна; (4) наличие “недифференцированных” эпизодов сна – все это резко отличает характеристики сна голых землекопов от таковых, свойственных большинству изученных видов млекопитающих и птиц [10–13]. Отдельные перечисленные выше признаки цикла бодрствование-сон отмечены у таких эволюционно древних видов, как страус, утконос [14], броненосец [15, 16], хорек [17], а также напоминают “неорганизованный” сон, характерный для ранних стадий постнатального онтогенеза у незрелорожденных (altricial) млекопитающих [18]. Однако вся совокупность таких признаков формирует уникальную структуру сна голых землекопов, не похожую ни на один из всех ныне полисомнографически изученных видов (более 100) млекопитающих. В работе [3] была высказана гипотеза о том, что главной особенностью организма голых землекопов является неотения, т.е. сохранность ювенальных черт в зрелом возрасте. Настоящее исследование вполне согласуется с таким предположением.

Несомненно, что дальнейшее тщательное изучение цикла бодрствование-сон голых землекопов представляет значительный интерес, и его необходимо провести на более представительной выборке животных.

Список литературы

  1. Browe B.M., Vice E.N., Park T.J. // Anat. Rec. 2020. V. 303. № 1. P. 77–88.

  2. Kupferschmidt K. // Science. 2018. V. 359. № 6375. P. 506–507.

  3. Skulachev V.P., Holtze S., Vyssokikh M.Y., et al. // Physiol. Rev. 2017. V. 97. P. 699–720.

  4. Schuhmacher L.-N., Husson Z., Smith E. // Open Access Anim. Physiol. 2015. V. 7. P. 137–148.

  5. Herold N., Spray S., Horn T., Henriksen S.J. // J. Neurosci. Meth. 1998. V. 81. P. 151–158.

  6. Davis-Walton J. // Naturwissenschaften. 1994. V. 81. P. 272–275.

  7. Riccio A.P., Goldman B.D. // Physiol. Behav. 2000. V. 71. P. 1–13.

  8. Ковальзон В.М., Аверина О.А., Минков В.А., и др. // Ж. эвол. биохим. физиол. 2020. Т. 56. № 5. С. 117–124.

  9. Manolov A.I., Koval’zon V.M., Ukraintseva Yu.V., et al. // Neurosci. Behav. Physiol. 2017. V. 47. №. 1. P. 97–101.

  10. Лямин О.И. // Эффективная фармакотерапия. Неврология и психиатрия. Спецвыпуск “Сон и его расстройства – 6”. 2018. Т. 35. С. 8–14.

  11. Anafi R.C., Kayser M.S., Raizen D.M. // Nat. Rev. Neurosci. 2019. V. 20. P. 109–116.

  12. Blumberg M.S., Lesku J.A., Libourel P.-A., Schmidt M.H., Rattenborg N.C. // Curr. Biol. 2020. V. 30. P. R38–R49.

  13. Ungurean G., van der Meij J., Rattenborg N.C., Les-ku J.A. // Curr. Opin. Physiol. 2020. V. 15. P. 111–119.

  14. Lesku J.A., Meyer L.C.R., Fuller A., et al. // PLoS ONE. 2011. V. 6. № 8. Paper e23203.

  15. Prudom A., Klemm W.R. // Physiol. Behav. 1973. V. 10. P. 275–282.

  16. Van Twyver H., Allison T // Brain, Behav. Evol. 1974. V. 9. P. 107–120.

  17. Jha S.K., Coleman T., Frank M.G. // Behav. Brain Res. 2006. V. 172. № 106–113.

  18. Frank M.G., Heller H.C. // J. Sleep Res. 2003. V. 12. P. 25–34.

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Доклады Российской академии наук. Науки о жизни

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал