Экология, 2019, № 1, стр. 62-71

Анализ закономерностей организации комплексов видов макрозообентоса понто-каспийского и понто-азовского происхождения в водохранилищах Средней и Нижней Волги

Е. М. Курина a*, Д. Г. Селезнев b

a Институт экологии Волжского бассейна РАН
445003 Самарская обл, Тольятти, ул. Комзина, 10, Россия

b Институт биологии внутренних вод им. И.Д. Папанина РАН
152742 Ярославская обл., Некоузский р-н, п. Борок, Россия

* E-mail: ekaterina_kurina@mail.ru

Поступила в редакцию 12.02.2018
После доработки 15.05.2018
Принята к публикации 27.04.2018

Полный текст (PDF)

Аннотация

В результате исследований макрозообентоса в водохранилищах Средней и Нижней Волги выявлены устойчивые ценотические комплексы понто-каспийских и понто-азовских видов, характеризующихся консорционными взаимодействиями. Установлено, что ведущая средообразующая роль в донных сообществах принадлежит массовым видам моллюсков Dreissena polymorpha (Pallas, 1771) и D. bugensis (Andrusov, 1897). Представлен анализ закономерностей образования взаимно согласованных пар видов понто-каспийского и понто-азовского комплексов в разнотипных водоемах.

Ключевые слова: понто-каспийские виды, понто-азовские виды, макрозообентос, консорции, приуроченность видов, сопряженные инвазии, волжские водохранилища

DOI: 10.1134/S0367059719010050

До зарегулирования р. Волги состав донных организмов был типичным для равнинной реки, однако в отличие от рек других бассейнов представители понто-каспийской фауны, проникая в речную систему, образовывали местами специфические биоценозы [1]. С созданием системы водохранилищ произошла перестройка речных сообществ в связи с заилением биотопов. Прежде всего широко расселились моллюски рода Dreissena, которые изменяют и впоследствии определяют структуру гидробиоценозов [2]. Резкий рост числа чужеродных видов понто-каспийского и понто-азовского происхождения начался с 1980−1990 гг. в связи как с естественными процессами расселения видов, так и хозяйственной деятельностью человека: развитием судоходства и акклиматизацией каспийских ракообразных и полихет в целях повышения продуктивности водоемов [3].

Под названием “понто-каспийского” и “понто-азовского” комплексов подразумеваются специфические комплексы видов, характерные для понто-каспийского и понто-азовского бассейнов, которые по своему систематическому положению резко отличаются как от морской, так и от пресноводной фауны и образующие особые группы видов, роды и даже семейства, что объясняется длительностью развития фаунистических групп этих бассейнов в условиях изоляции от океана [4]. Действительно, при анализе экологических и биологических характеристик понто-азовской и особенно понто-каспийской фауны возникает представление об определенной обособленности этих видов. К таким характеристикам относят относительную эврибионтность, эвригалинность, высокую генетическую вариабельность, эврифагию, высокую устойчивость к загрязнению среды [5−7 и др.]. Вместе с этим среди причин, обусловивших натурализацию чужеродных видов, рядом авторов указывается наличие успешной стратегии размножения [8, 9]. Дискуссионным остается вопрос о происхождении этих комплексов в водоемах Волги и Камы и возможном расселении видов в результате одной из трансгрессий Каспия [4].

Цель настоящей работы − оценка таксономического состава, структурных характеристик и ассоциативности видов бентоса понто-каспийского и понто-азовского комплексов с использованием статистических методов в водохранилищах Средней и Нижней Волги. Были поставлены следующие задачи: проанализировать состав и количественные характеристики чужеродных видов; оценить роль редких и единичных видов в структуре ценоза вселенцев; выявить пары взаимно приуроченных видов; проанализировать закономерности образования ценотических комплексов и консорций понто-каспийских и понто-азовских видов в разнотипных водоемах.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ

Исследовали пробы зообентоса из глубоководных и прибрежных (h < 3.0 м) участков Волгоградского, Саратовского, Куйбышевского, Чебоксарского и Горьковского водохранилищ (рис. 1). Отбор проб в Волгоградском водохранилище проведен в ходе экспедиционных исследований в 2005, 2011 и 2016 гг. на 24 станциях (число проб N = 40), в Саратовском – в 2009−2011, 2014, 2016 гг. на 45 станциях (N = 108), в Куйбышевском – в 2009−2011, 2014−2016 гг. на 40 станциях (N = 113), в Чебоксарском – в 2016 г. на 14 станциях (N =20), в Горьковском в 2016 г. – на 18 станциях (N = 35). Всего за период исследований 2005−2016 гг. в водохранилищах Волжского каскада собрано и обработано 316 количественных и качественных проб зообентоса. При построении дендрограммы сходства видового состава чужеродных видов бентоса водохранилищ Средней Волги и Камы также использовались данные о видовой структуре донных сообществ Нижнекамского, Воткинского и Камского водохранилищ, полученные в ходе экспедиционных исследований 2016 г. (45 проб бентоса).

Рис. 1.

Схема станций отбора проб в волжских водохранилищах.

Количественные пробы отбирали дночерпателем Экмана-Берджи с площадью захвата 250 и 400 см2 по 2 подъема на станции и дночерпателем ДАК-100 (100 см2 × 8). Качественные пробы отбирали гидробиологическим скребком с длиной ножа 20 см и драгой с длиной ножа 40 см (размер ячеи 0.23 мм). Сбор и обработка материала проведены с использованием стандартных гидробиологических методов [10, 11].

Для анализа структуры сообществ бентоса определяли число видов, частоту встречаемости, соотношение численности и биомассы отдельных таксонов. При оценке частоты встречаемости условно выделены пять категорий видов: М – массовый (>51%); О – обычный (31–50%); В – часто встречающийся (16–30%); Р – редкий (5–15%); Е – единичный (<5%).

Для определения пар взаимно приуроченных видов использовали индекс C-заполнения (Checkerboard score) [12]. Нуль-модели для проверки статистической значимости индекса С-заполнения строили методом Монте-Карло с 1000 перестановками по алгоритму FE (Fixed-Equiprobable) [13, 14] и доверительными границами [0.01−0.99]. Если наблюдаемое значение индекса выходило за нижнюю границу доверительного интервала плотности распределения смоделированного значения, индекс признавался значимо отличающимся от случайного, а виды – приуроченными, если индекс превышал верхнюю границу – значимо несовместимыми. Вторично значимость оценивали Z-тестом Фишера [15] с уровнем значимости p < < 0.05. Дополнительно взаимную приуроченность видов оценивали по значению индекса Шлюттера V [0 : 2] (значения, стремящиеся к 0, говорят несовместимости видов, около 1 – о случайном совпадении местообитаний, стремящиеся к 2 – о приуроченности видов), а также по показателю нормированного совместного обнаружения видов (при N1N2.scaled = 1 приуроченность максимальна).

При построении дендрограммы сходства видового состава чужеродных видов бентоса водохранилищ Средней Волги и Камы использовали бинарную меру расстояния и алгоритм Варда. Граф ценотических комплексов понто-каспийских и понто-азовских видов строили алгоритмом Kamada-Kawai [16], группировку вершин осуществляли алгоритмом многоуровневой оптимизации модулярности (multi-level optimization of modularity) [17]. Данные подготовлены в программе MS Excel, вычисления выполнены в программе статистического анализа R3.3 с использованием пакетов EcoSimR, igraph и vegan. Исходные данные и код вычислений в R могут быть загружены с сайта ИБВВ РАН: ibiw.ru/upload/staff/267/coobs.zip.

РЕЗУЛЬТАТЫ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ

Водохранилища Средней и Нижней Волги характеризуются значительным распространением видов понто-каспийского и понто-азовского комплексов, в основном ракообразных (табл. 1). Среди чужеродных видов также отметим байкальских амфипод Gmelinoides fasciatus (Stebbing, 1899), которые в 1960−1970-х гг. были интродуцированы в ряд водоемов России для повышения их рыбопродуктивности [18], а также двустворчатых моллюсков Corbicula fluminea Muller, 1774, нативным ареалом которых являются реки Юго-Восточной Азии. Во всех водохранилищах Средней и Нижней Волги отмечены моллюски рода DreissenaD. bugensis (Andrusov, 1897) и D. polymorpha (Pallas, 1771), которые образуют консорции с двумя видами полихет – Hypania invalida (Grube, 1860) и Hypaniola kowalewskii (Grimm, 1877), а также с пиявками Archaeobdella esmonti Grimm, 1876. Общее число чужеродных видов в водохранилищах Средней и Нижней Волги составляет 6−20% от таксономического состава бентоса, при этом их доля превышает 90% от общей средней биомассы донных сообществ.

Таблица 1.  

Состав и частота встречаемости чужеродных видов макрозообентоса водохранилищ Средней и Нижней Волги

Таксоны Код Происхож-дение Водохранилище
Г.В. Ч.В. К.В. С.В. В.В.
Oligochaeta              
Potamothrix vejdovskyi Hrabĕ, 1941 PtmV ПК 0 5 (Р) 11(Р) 21(В) 8(Р)
Polychaeta              
Hypania invalida (Grube, 1860) HypI ПК 34(О) 50(О) 64(М) 35(О) 50(О)
Manayunkia caspica (Annenkova, 1929) ManC ПК 0 0 1(Е) 0 0
Hypaniola kowalewskii (Grimm, 1877) HypK ПК 6(Р) 5(Р) 3(Е) 1(Е) 3(Е)
Hirudinea              
Archaeobdella esmonti Grimm, 1876 ArcE ПК 15(Р) 15(Р) 20(В) 15(Р) 20(В)
Caspiobdela fadejewi (Epstein, 1961) CspF ПА 0 0 1(Е) 1(Е) 0
Crustacea              
Paramysis ullskyi Czerniavsky, 1882 PrmU ПК 0 0 3(Е) 10(Р) 3(Е)
P. lacustris (Czerniavsky, 1882) PrmL ПК 0 0 6(Р) 12(Р) 3(Е)
P. intermedia (Czerniavsky, 1882) PrmI ПК 0 0 1(Е) 1(Е) 1(Е)
Katamysis warpachowskyi Sars, 1893 KtmW ПК 0 0 3(Е) 13(Р) 3(Е)
Limnomysis benedeni Czerniavsky, 1882 LmnB ПК 0 0 0 3(Е) 1(Е)
Pterocuma rostrata (Sars, 1894) PtrR ПК 0 0 0 14(Р) 25(В)
P. sowinskyi (Sars, 1894) PtrS ПК 0 0 14(Р) 17(В) 13(Р)
P. pectinata Sowinsky, 1893 PtrP ПК 0 0 0 0 3(Е)
Pseudocuma cercaroides Sars, 1894 PsdC ПК 0 0 8(Р) 10(Р) 3(Е)
Caspiocuma campylaspoides (Sars, 1897) CasC ПК 0 0 1(Е) 1(Е) 0
Dikerogammarus haemobaphes (Eichwald, 1841) DkrH ПК 0 30(В) 20(В) 20(В) 13(Р)
D. villosus (Sowinsky, 1894) DkrV ПА 0 15(Р) 3(Е) 3(Е) 3(Е)
D. сaspius (Pallas, 1771) DkrC ПК 0 0 1(Е) 8(Р) 10(Р)
Pontogammarus robustoides (Sars, 1894) PntR ПК 0 10(Р) 11(Р) 15(Р) 20(В)
P. maeoticus (Sowinsky, 1894) PntM ПК 0 5(Р) 4(Е) 16(В) 3(Е)
Obesogammarus obesus (Sars, 1896) ObsO ПК 0 10(Р) 4(Е) 17(В) 15(Р)
Stenogammarus dzjubani Mordukhay-Boltovskoy et Ljakhov, 1972 StnD ПК 0 0 8(Р) 24(В) 15(Р)
S. similis (Sars, 1894) StnS ПК 0 0 0 1(Е) 10(Р)
S. deminutus (Stebbing, 1906) StnD ПК 0 0 0 0 3(Е)
Pandorites platycheir (Sars, 1896) PndP ПК 0 0 1(Е) 0 25(В)
Shablogammarus chablensis (Carausu, 1943) ShbC ПА 0 0 13(Р) 8(Р) 3(Е)
Chaetogammarus warpachowskyi (Sars, 1894) ChtW ПК 0 0 1(Е) 24(В) 15(Р)
C. ischnus (Stebbing, 1898) ChtI ПК 0 0 0 2(Е) 0
Gmelinoides fasciatus (Stebbing, 1899) GmlF Б 31(О) 10(Р) 3(Е) 0 3(Е)
Chelicorophium curvispinum Sars, 1895 ChlC ПК 0 40(О) 17(В) 11(Р) 8(Р)
Ch. sowinskyi Martynov, 1924 ChlS ПА 0 35(О) 9(Р) 7(Р) 5(Р)
Jaera sarsi Valkanov, 1936 JrSr ПК 0 0 0 7(Р) 5(Р)
Mollusca              
Dreissena bugensis (Andrusov, 1897) DrsB ПК 31(О) 50(О) 58(М) 36(О) 55(М)
D. polymorpha (Pallas, 1771) DrsP ПК 50(О) 40(О) 33(О) 25(В) 23(В)
Monodacna colorata (Eichwald, 1829) MndC ПА 0 0 4(Е) 0 0
Corbicula fluminea Muller, 1774 CrbF ЮВ 3(Е) 0 0 0 0
Theodoxus astrachanicus (Starobogatov in Starobogatov, Filchakov, Antonova et Pirogov, 1994) ThdA ПК 0 0 0 15(Р) 13(Р)
Lithoglyphus naticoides (Preiffer, 1828) LthN ПА 19(В) 60(М) 31(О) 32(О) 28(В)
Всего видов: 39     8 15 30 32 33

Примечание. Водохранилище: Г.В. – Горьковское, Ч.В. – Чебоксарское, К.В. – Куйбышевское, С.В. – Саратовское, В.В. – Волгоградское. Происхождение: ПК – понто-каспийское, ПА − понто-азовское, Б – байкальское, ЮВ – Юго-Восточная Азия. Ранжирование видов по частоте встречаемости: М − массовый; О − обычный; В − встречающийся; Р − редкий; Е − единичный.

Анализ количественных показателей чужеродных видов в водохранилищах Средней и Нижней Волги (табл. 2) выявил следующие общие черты: пелофильный (профундальный) ценоз вселенцев по биомассе представлен одним доминантом – моллюском Dreissena bugensis (до 98% биомассы на данном типе биотопа); доминантами псаммофильного (прибрежного) ценоза являются в основном два вида – моллюски Lithoglyphus naticoides (66−90% биомассы) и Dreissena polymorpha (12−22%). Исключение составляет Саратовское водохранилище, где на галечно-песчаных грунтах прибрежья, как и на русле, значительно преобладают моллюски Dreissena bugensis (58%, см. табл. 2). Эти виды зачастую являются средообразующими в водохранилищах и создают ценотические комплексы с полихетами, амфиподами и кумовыми ракообразными.

Таблица 2.  

Доминанты профундального и прибрежного ценозов чужеродных видов макрозообентоса в водохранилищах Средней и Нижней Волги

Водохранилище Доминанты пелофильного (профундального) ценоза вселенцев (% биомассы) Доминанты псаммофильного (прибрежного) ценоза вселенцев (% биомассы)
Горьковское Dreissena bugensis (71%)
Dreissena polymorpha (28%)
Lithoglyphus naticoides (71%)
Gmelinoides fasciatus (28%)
Dreissena polymorpha (22%)
Чебоксарское Dreissena bugensis (95%) Lithoglyphus naticoides (66%)
Dreissena polymorpha (17%)
Dikerogammarus villosus (10% )
Куйбышевское Dreissena bugensis (98% биомассы) Lithoglyphus naticoides (73%)
Dreissena polymorpha (19%)
Dreissena bugensis (6%)
Саратовское Dreissena bugensis (98%) Dreissena bugensis (58%)
Lithoglyphus naticoides (18%)
Dreissena polymorpha (12%)
Волгоградское Dreissena bugensis (98%) Lithoglyphus naticoides (90%)

Число чужеродных видов последовательно увеличивается от северных водохранилищ волжского каскада к южным (см. табл. 1). Дендрограмма сходства видового состава вселенцев волжских и камских водохранилищ образует три кластера (рис. 2). Первый кластер характеризует сообщества нижневолжских водохранилищ (Волгоградского и Саратовского), а также в значительной степени Куйбышевского, в которых большую роль играют многочисленные каспийские ракообразные (мизиды, амфиподы и кумовые) (см. табл. 1). Второй кластер (Чебоксарское и Нижнекамское водохранилища) характеризуется преобладанием в сообществах макрозообентоса моллюсков рода Dreissena, массовым развитием корофиид, а в прибрежье – амфипод Pontogammarus robustoides и Dikerogammarus villosus. Отдельный кластер образуют сообщества “северных” водохранилищ − Воткинского, Камского и Горьковского, где число понто-каспийских и понто-азовских вселенцев значительно сокращается (до 8−9 видов). Вместе с тем особенностью верхнекамских водохранилищ является массовое обитание понто-каспийских амфипод Dikerogammarus haemobaphes, а Горьковского – возрастание доли байкальских амфипод Gmelinoides fasciatus в донных сообществах прибрежных биотопов водоема.

Рис. 2.

Дендрограмма сходства видового состава чужеродных видов бентоса водохранилищ Средней Волги и Камы.

Количественная оценка межвидовых взаимодействий, используемых для выделения пар потенциально сопряженных видов в водохранилищах, представлена в табл. 3. Высокая вероятность совместного обнаружения видов определяется их биологическими и экологическими особенностями, специфичностью занимаемых ими биотопов, а также средообразующей ролью ключевых видов бентоса (моллюски рода Dreissena в водохранилищах). Так, практически для всех изученных водоемов наблюдается закономерная положительная связь пелофильных моллюсков Dreissena bugensis и полихет Hypania invalida, а также D. bugensis и амфипод Dikerogammarus haemobaphes на глубоководных участках водоема. Эти виды связывают не только топические, но и трофические взаимодействия, так как продукты жизнедеятельности моллюсков (агглютинаты, фекальные пеллеты) служат источником пищи для отмеченных детритофагов [19]. Вместе с тем Dreissena polymorpha образует консорционные связи не с пелофильным, а псаммопелофильным комплексом видов: корофиидами Chelicorophium sowinskyi, C. curvispinum, кумовыми раками Pseudocuma cercaroides и моллюсками Lithoglyphus naticoides в прибрежной зоне водоемов (см. табл. 3). Отметим также примеры высокой вероятности совместного обнаружения видов одного рода или семейства среди амфипод (Pontogammarus robustoides и Obesogammarus obesus), кумовых раков (Pterocuma rostrata и P. sowinskyi), мизид (Paramysis lacustris и Katamysis warpachowskyi), моллюсков (Dreissena bugensis и D. polymorpha). Это свидетельствует о том, что большинство инвазий протекает относительно одновременно и поставляет в систему-реципиент устойчивые комплексы новых видов.

Таблица 3.  

Парные комбинации видов-вселенцев бентоса, встретившиеся в N1 и N2 пробах, из которых N1N2 − совместно

Вид 1 Вид 2 N1 N2 N1N2 N1N2.scaled Сobs Сsim Z p V
Горьковское водохранилище (n = 35)  
Hypania invalida Dreissena bugensis 11 9 8 0.80 3 47.727 –2.693 0.007 1.717
Dreissena bugensis Dreissena polymorpha 9 16 9 0.72 0 54.108 –2.620 0.009 1.622
Чебоксарское водохранилище (n = 20)  
Chelicorophium curvispinum Chelicorophium sowinskyi 8 7 7 0.93 0 22.284 –2.231 0.026 1.898
Ch. sowinskyi Dreissena polymorpha 7 8 6 0.80 2 23.004 –2.062 0.039 1.684
Hypania invalida Dikerogammarus haemobaphes 10 6 6 0.75 0 22.158 –2.140 0.032 1.652
Dikerogammarus haemobaphes Dreissena bugensis 6 10 6 0.75 0 22.049 –2.108 0.035 1.652
Chelicorophium curvispinum D. polymorpha 8 8 6 0.75 4 24.697 –1.884 0.060 1.583
Куйбышевское водохранилище (n = 113)  
Hypania invalida Dreissena bugensis 72 66 56 0.81 160 718.216 –4.109 0 1.521
Dreissena polymorpha Lithoglyphus naticoides 37 33 26 0.74 77 582.511 –4.490 0 1.630
Cheliorophium curvispinum Chelicorophium sowinskyi 19 10 10 0.69 0 144.636 –5.283 0 1.668
Dikerogammarus haemobaphes Shablogammarus chablensis 23 15 11 0.58 48 240.047 –4.188 0 1.507
Shablogammarus chablensis Cheliorophium curvispinum 15 19 9 0.53 60 205.645 –3.736 0 1.450
Pterocuma sowinskyi Pseudocuma cercaroides 16 9 6 0.48 30 114.420 –3.980 0 1.429
Dikerogammarus haemobaphes Dreissena bugensis 23 66 21 0.47 90 497.322 –3.183 0.001 1.331
Pseudocuma cercaroides Lithoglyphus naticoides 9 33 8 0.38 25 194.548 –3.520 0 1.339
P. cercaroides Dreissena polymorpha 9 37 8 0.35 29 210.690 –3.326 0.001 1.305
Саратовское водохранилище (n = 108)  
Paramysis lacustris Katamysis warpachowskyi 13 14 10 0.74 12 141.062 –4.917 0 1.704
Dreissena bugensis Theodoxus astrachanicus 39 16 16 0.58 0 341.794 –4.412 0 1.530
D. bugensis Dreissena polymorpha 39 27 19 0.58 160 510.972 –3.369 0.001 1.410
Hypania invalida Dreissena bugensis 38 39 22 0.57 272 621.220 –2.989 0.003 1.334
Dikerogammarus haemobaphes D. bugensis 22 39 17 0.56 110 438.800 –3.624 0 1.427
Katamysis warpachowskyi Chaetogammarus warpachowskyi 14 26 11 0.55 45 241.547 –3.946 0 1.478
Dikerogammarus haemobaphes Jaera sarsi 22 8 8 0.53 0 131.641 –4.637 0 1.511
Paramysis lacustris Chaetogammarus warpachowskyi 13 26 10 0.51 48 227.552 –3.893 0 1.441
Волгоградское водохранилище (n = 40)  
Hypania invalida Dreissena bugensis 20 22 17 0.81 15 101.448 –2.711 0.007 1.603
Pontogammarus robustoides Obesogammarus obesus 8 6 4 0.57 8 33.572 –2.503 0.012 1.487
Pterocuma rostrata Pterocuma sowinskyi 10 5 4 0.53 6 33.700 -2.494 0.013 1.463

Примечание. n – количество проб. N1 и N2 – число обнаружений первого и второго видов соответственно; N1N2 – совместное обнаружение, N1N2.scaled – нормированное совместное обнаружение (N1N2.scaled = 2*N1N2/(N1 + N2); Сobs – расчетный индекс С-заполения; Сsim – смоделированный индекс С-заполнения; Z и p – значение Z-статистики и ее уровень значимости, V – индекс Шлюттера.

Водохранилища волжского каскада являются важнейшими звеньями Волго-Балтийского инвазионного коридора. В каждом из водоемов сформировались собственные экосистемы, в развитии которых присутствуют как уникальные, так и общие для всего каскада черты. В нижневолжских водохранилищах (Волгоградском, Саратовском и Куйбышевском) основу видового состава вселенцев составляют редко и единично встречающиеся виды (см. табл. 1), доля которых достигает 26% от общей численности чужеродных видов. Известно, что редкие виды обеспечивают высокий уровень видового разнообразия и являются показателями состояния сообщества в целом [13]. Вместе с тем из небольшого числа понто-каспийских и понто-азовских видов, проникших в средневолжские водохранилища (Горьковское и Чебоксарское), большинство успешно интегрируется в донные сообщества водоемов, имеет высокую частоту встречаемости и осваивает значительное количество биотопов (см. табл. 1).

Наибольшее число чужеродных видов (33, см. табл. 1) зарегистрировано в Волгоградском водохранилище, что объясняется как географической близостью водоема-донора, так и особыми морфометрическими и гидрологическими характеристиками: относительно низкими скоростями течения на русле и высокой степенью зарастаемости (40%) пойм верхнего и среднего участков [20], что создает предпосылки для развития фитофильной фауны. Амфиподы, мизиды и кумовые раки играют важную роль в сообществах бентоса водохранилища, что выражается в их высоком разнообразии и частоте встречаемости (см. табл. 1). В отличие от других водоемов волжского каскада особое значение в прибрежных сообществах Волгоградского водохранилища имеют псаммофильные амфиподы Pandorites platycheir и фитофильные амфиподы Dikerogammarus caspius, которые не образуют ценотических связей с другими видами (см. табл. 3) и на определенных типах биотопов (песчаные открытые мелководья – для Pandorites platycheir и заросли высшей водной растительности – для Dikerogammarus caspius) достигают 97% биомассы бентоса.

Распространение чужеродных видов в Саратовском водохранилище также имеет ряд существенных особенностей: высокое разнообразие редких каспийских видов, относительно низкие по сравнению с другими водохранилищами частота встречаемости, численность и биомасса моллюсков рода Dreissena, образование устойчивых комплексов видов мизид и амфипод. Эти отличия в структуре ценоза вселенцев могут быть объяснены характерными особенностями самого водохранилища: в первую очередь разнообразием биотопов верхнего, среднего и нижнего участков, высокой проточностью и значительными площадями мелководий (более 21% от площади водоема) [21]. Комплекс каспийских ракообразных Paramysis lacustris, Katamysis warpachowskyi и Chaetogammarus warpachowskyi (виды составляют менее 1% биомассы вселенцев), отмеченный на затопленной пойме Саратовского водохранилища (см. табл. 3), формируется за счет схожести характера питания видов (детрит и микроскопические водоросли [22, 23]) и их биотопической приуроченности к заиленным грунтам, т.е. эти виды связывают непрямые межвидовые взаимодействия [24].

Куйбышевское водохранилище, самое крупное из всех водохранилищ волжского каскада, представляет собой цепь озеровидных расширений – плесов, при этом доля мелководной зоны относительно низка и составляет 10.5% от общей площади водоема [21]. Вследствие этого на обширных русловых и пойменных участках нижних плесов водохранилища сформировался однообразный тип сообществ, включающий вид-эдификатор Dreissena bugensis (97.8% биомассы вселенцев) и консортов (см. табл. 3): каспийских полихет Hypania invalida (0.05%), амфипод Dikerogammarus haemobaphes (0.09%), а также некоторых аборигенных видов – олигохет Potamothrix moldaviensis Vejdovsky et Mrazek, 1902, Limnodrilus claparedeanus Ratzel, 1868 и хирономид Procladius ferrugineus Kieffer, 1919. Вместе с тем в верхних плесах (наиболее проточных и вследствие этого менее заиленных) происходит перестройка бентосных сообществ из-за уменьшения в сообществе дрейссен доли полихет и массового развития корофиид Cheliorophium curvispinum и C. sowinskyi (0.09% биомассы вселенцев) и понто-азовских гаммарид Shablogammarus chablensis (0.01%).

В прибрежье водохранилища образовался специфичный псаммопелофильный комплекс, состоящий из двух ключевых видов – моллюсков Dreissena polymorpha (19.2% биомассы вселенцев на данном типе биотопа) и Lithoglyphus naticoides (73.0%), образующих ценотические связи с кумовыми ракообразными Pterocuma sowinskyi и Pseudocuma cercaroides (0.8% биомассы) (см. табл. 3). На песчаных грунтах Приплотинного плеса водохранилища отмечена “зона островного распространения” (глубина 5−9 м) понто-каспийской солоноватоводной полихеты Manayunkia caspica Annenkova, 1929. Известно о находках полихеты в бассейне Днестра, р. Турунчук [25] и низовьях Днепра [26], что подтверждает возможность ее расселения в реках.

В Чебоксарском водохранилище, образованном по времени последним в системе волжско-камских водохранилищ, значительно сокращается число каспийских видов (см. табл. 1) вследствие удаленности водоема-донора. Донные отложения водохранилища представлены в основном песчаными грунтами (84% от общей площади дна [21]), в результате чего наблюдается массовое развитие псаммофильных видов: брюхоногого моллюска Lithoglyphus naticoides (65.8% биомассы вселенцев), амфипод Pontogammarus maeoticus (2.5%) и Obesogammarus obesus (1.8%) в пойменной и прибрежной зонах водохранилища, а также в устьевых участках рек. Особенностью водоема является образование специфического комплекса видов Dreissena polymorpha (14.3% биомассы вселенцев) и корофиид Cheliorophium curvispinum и C. sowinskyi (3.2%) (см. табл. 3) на песчаных и каменистых биотопах. Этот тип сообществ сформировался еще до сооружения каскада водохранилищ. Так, известно, что на Средней Волге корофииды развивались в огромном количестве и образовывали так называемый “корофиидный” грунт [1]. В настоящее время представители сем. Corophiidae в водохранилищах Нижней Волги встречаются единично.

Горьковское водохранилище характеризуется наименьшим количеством чужеродных видов (см. табл. 1) из-за географической отдаленности Каспийского моря, климатических условий, высокой скорости течения на русловых участках. Особенностью ценоза моллюсков Dreissena bugensis (71.6% биомассы вселенцев) и D. polymorpha (28.1%) и связанных с ними трофическими и топическими взаимодействиями полихет Hypania invalida (0.2% биомассы) (см. табл. 3) является присутствие аборигенных видов – ручейников Hydropsyche ornatula McLachlan, 1878, которые формировали реофильный ценоз еще до сооружения водохранилища. В прибрежной зоне водоема в зарослях высших водных растений из ракообразных обитает только байкальский бокоплав Gmelinoides fasciatus (27.9% биомассы вселенцев на мелководье), способный переходить к хищному питанию и активному саморасселению [27]. В подогретых водах вблизи водосбросного канала Костромской ГРЭС обнаружены двустворчатые моллюски Corbicula fluminea (0.5% биомассы вселенцев), нативным ареалом которых являются реки Юго-Восточной Азии. В настоящее время инвазионный моллюск встречается в водоемах Южной и Северной Америки, Африки, широко расселился в реках Европы, в том числе в России – на супралиторали Каспийского моря и в р. Шура-Озень (Дагестан), а также в канале Новочеркасской ГРЭС (нижнее течение р. Дон) [28, 29]. Основным путем распространения вида считается речное судоходство, интродукция азиатских видов рыб, аквариумистика.

При анализе графа ценотических комплексов чужеродных видов (рис. 3) выявлено, что в волжских водохранилищах образуются два типа сообществ – псаммопелофильный (прибрежный) и пелофильный (профундальный). Первый тип сообществ сформировался еще до сооружения каскада водохранилищ при расселении моллюска Dreissena polymorpha вверх по течению р. Волга, что сопровождалось рядом сопряженных инвазий каспийских ракообразных. В настоящее время ценоз представлен комплексом прибрежных видов, включающим вид-эдификатор D. polymorpha, кумовых раков (Pseudocuma cercaroides, Pterocuma rostrata), мизид Katamysis warpachowskyi и амфипод Chaetogammarus warpachowskyi. В последнее десятилетие особую роль на песчаных мелководьях водоемов играют также моллюски понто-азовского комплекса Lithoglyphus naticoides, связанные общностью занимаемых биотопов с каспийскими ракообразными.

Рис. 3.

Граф ценотических комплексов каспийских и азовских видов в водохранилищах Средней и Нижней Волги (коды видов приведены в табл. 1). Учитывались виды с частотой встречаемости >3%. Квадратный маркер – азовский вид, круглый – каспийский; толщина ребра логарифмически пропорциональна силе связи по нормированному совместному обнаружению.

После сооружения каскада водохранилищ и заиления биотопов произошли вселение и натурализация моллюска Dreissena bugensis, изменившие абиотические и биотические условия в системе-реципиент так, что они стали благоприятными для массового развития других видов, связанных с ним консорционными отношениями, в первую очередь полихет Hypania invalida, а также пиявок Archaeobdella esmonti, амфипод Dikerogammarus haemobaphes, Shablogammarus chablensis, олигохет Potamothrix vejdovsky и изопод Jaera sarsi (см. рис. 3). Несмотря на возможную конкуренцию за пищевые ресурсы, их сосуществование обусловлено не только трофическими, но и топическими условиями [2, 4]. Раковины живых моллюсков, а также пустые раковины D. bugensis используются ракообразными в качестве убежища. Вместе с тем отмечены прочные ценотические связи между каспийскими амфиподами (Pandorites platycheirStenogammarus similisChelicorophium curvispinum), что, вероятно, подтверждает сопряженность инвазий некоторых видов в изученных водохранилищах.

Среди всех понто-каспийских и понто-азовских видов особое значение имеет моллюск Dreissena polymorpha, который играет важную роль в обоих типах сообществ и создает между ними ценотические связи. Это свидетельствует о высокой средообразующей роли моллюска для гидробионтов, что связано с экологической пластичностью вида и давностью его присутствия в волжских водохранилищах.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

В водохранилищах Средней и Нижней Волги выявлено 39 чужеродных видов, большинство из них (31) – понто-каспийского происхождения, 6 видов – представители понто-азовской фауны, также отмечены амфиподы байкальского комплекса Gmelinoides fasciatus и ориентальный двустворчатый моллюск Corbicula fluminea. Высокая вероятность совместного обнаружения видов одного рода или семейства среди ракообразных и моллюсков, а также прочные ценотические связи между понто-каспийскими амфиподами свидетельствуют о том, что большинство инвазий поставляет в систему-реципиент устойчивые комплексы новых видов, связанных трофическими и топическими взаимодействиями.

В водохранилищах Средней и Нижней Волги сформировалось два типа ценотических комплексов понто-каспийских и понто-азовских видов: псаммопелофильный (прибрежный) и пелофильный (профундальный). Первый тип представлен ценозом прибрежных видов (преимущественно ракообразных), связанных с каспийскими двустворчатыми моллюсками Dreissena polymorpha и понто-азовскими брюхоногими моллюсками Lithoglyphus naticoides. Таким образом, виды разных фаунистических групп могут становиться доминантами и образовывать ценотические комплексы, основанные на непрямых межвидовых отношениях (общности биотопических условий, характере питания, способах защиты от хищников). Второй тип ценотических комплексов образован в основном консорционными взаимодействиями моллюска-эдификатора Dreissena bugensis, обеспечивающего жизнедеятельность представителей разных трофических групп, c каспийскими видами полихет, пиявок, олигохет и некоторых ракообразных на глубоководных участках водоемов.

Авторы выражают искреннюю благодарность сотрудникам ИБВВ РАН д.б.н. В.И. Лазаревой и А.И. Цветкову за организацию и проведение экспедиций на волжские и камские водохранилища, к.б.н. Д.П. Карабанову– за помощь в сборе материала, к.б.н. А.А. Прокину – за ценные советы и рекомендации при написании статьи.

Работа выполнена в рамках государственного задания ФАНО России (темы № АААА-А18-118012690106-7 и АААА-А17-117112040040-3).

Список литературы

  1. Волга и ее жизнь. Л.: Наука, 1978. 348 с.

  2. Дрейссена Dreissena polymorpha (Pall.) (Bivalvia, Dreissenidae). Систематика, экология и практическое значение. М.: Наука, 1994. 240 с.

  3. Зинченко Т.Д., Головатюк Л.В., Загорская Е.П., Антонов П.И. Распределение инвазионных видов в составе донных сообществ Куйбышевского водохранилища: анализ многолетних исследований // Изв. СНЦ РАН. 2007. Т. 10. № 2. С. 547−558.

  4. Мордухай-Болтовской Ф.Д. Каспийская фауна в Азово-Черноморском бассейне. М.; Л.: Изд-во АН СССР, 1960. 288 с.

  5. Dennert H.G. Tolerance differences and interspecific competition in three members of the amphipod genus Gammarus // Bijdragen tot de Dierkund. 1974. Bd 44. Ht 1. P. 83−99.

  6. Van den Brink F.W.B., Paffen B.G.P., Oosterbroek F.M.J., Van der Velde G. Immigration of Echinogammarus ischnus (Stebbing, 1899) (Crustacea: Amphipoda) into the Netherlands via the Lower Rhine // Bulleten Zoölogisch Museum Universiteit van Amsterdam. 1993. V. 13. P. 167−170.

  7. Holdich D.M., Pöckl M. Invasive crustaceans in European inland waters // Biol. invaders in inland waters: Profiles, distribution and threats. Springer, 2007. P. 29−75.

  8. Grabowskyi M., Bącela K., Konopacka A. How to be an invasive gammarid (Amphipoda: Gammaroidea) – comparison of life history traits // Hydrobiologia. 2007. V. 590. P. 75−84.

  9. Курина Е.М. Чужеродные виды амфипод (Amphipoda, Gammaridea) в составе донных сообществ Куйбышевского и Саратовского водохранилищ: особенности распространения и стратегий жизненных циклов // Росс. журн. биол. инвазий. 2017. № 2. С. 69−80.

  10. Руководство по гидробиологическому мониторингу пресноводных экосистем. СПб.: Гидрометеоиздат, 1992. 318 с.

  11. Баканов А.И. Использование зообентоса для мониторинга пресноводных водоемов // Биол. внутр. вод. 2000. № 1. С. 68−83.

  12. Stone L., Roberts A. The checkerboard score and species destributions // Oeciologia. 1990. V. 85. P. 74−79.

  13. Шитиков В.К., Зинченко Т.Д., Розенберг Г.С. Макроэкология речных сообществ: концепции, методы, модели. Тольятти: Кассандра, 2012. 100 с.

  14. Gotelli N.J. Null model analysis of species co-occurrence patterns // Ecology. 2000. V. 81. P. 2606−2621.

  15. Шитиков В.К., Розенберг Г.С., Крамаренко С.С., Якимов В.Н. Современные подходы к статистическому анализу экспериментальных данных // Проблемы экологического эксперимента (Планирование и анализ наблюдений). Тольятти: СамНЦ РАН; Кассандра, 2008. С. 212−250.

  16. Kamada T., Kawai S. An algorithm for drawing general undirected graphs // Information Processing Letters, Elsevier. 1989. V. 31 (1). P. 7−15.

  17. Blondel V.D., Guillaume J.-L., Lambiotte R., Lefebvre E. Fast unfolding of communities in large networks // J. Stat. Mech. 2008. № 10. P.1−12.

  18. Березина Н.А., Панов В.Е. Вселение байкальской амфиподы Gmelinoides fasciatus (Amphipoda, Crustacea) в Онежское озеро // Зоол. журн. 2003. Т. 82. № 6. С. 731−734.

  19. Львова А.А., Извекова Э.И., Соколова Н.Ю. Роль донных организмов в трансформации органического вещества и в процессах самоочищения водоемов // Бентос Учинского водохранилища. М.: Наука, 1980. С. 171−177.

  20. Шашуловский В.А., Мосияш С.С. Формирование биологических ресурсов Волгоградского водохранилища в ходе сукцессии его экосистемы. М.: Тов. науч. изд. КМК, 2010. 250 с.

  21. Буторин Н.В., Успенский С.М. Значение мелководий в биологической продуктивности в водохранилищах // Биологические ресурсы водохранилищ. М.: Наука, 1984. С. 23−41.

  22. Hanselmann A.J. Katamysis warpachowskyi Sars, 1877 (Crustacea, Mysida) invaded Lake Constance // Aquatic invasions. 2010. V. 5. № 1. P. 31−34.

  23. Монаков А.В. Питание пресноводных беспозвоночных. М.: Ин-т проблем экологии и эволюции РАН им. А.Н. Северцова, 1998. 319 с.

  24. Беклемишев В.Н. О классификации биоценологических (симфизиологических) связей // Бюлл. МОИП. Отд. биол. 1951. Т. 56. № 5. С. 3−30.

  25. Анненкова Н.П. Определители организмов пресных вод СССР. Пресноводная фауна. Вып. 2. Пресноводные и солоноватоводные полихеты СССР. Л.: Наука, 1930. 48 с.

  26. Плигин Ю.В., Емельянова Л.В. Итоги акклиматизации беспозвоночных Каспийской фауны в Днепре и его водохранилищах // Гидробиол. журн. 1989. Т. 25. № 1. С. 3−11.

  27. Kurashov E.A., Telesh I.V., Panov V.E. et al. Invertebrate communities associated with macrophytes in Lake Ladoga: effects of environmental factors // Hydrobiologia. 1996. V. 322. P. 49−55.

  28. Набоженко М.В., Набоженко С.В. Corbicula fluminalis (O.F. Muller, 1774) – новый для российского сектора каспийского бассейна вид двустворчатых моллюсков // Вестн. Южного научного центра. 2016. Т. 12. № 1. С. 61−64.

  29. Об обнаружении нового для бассейна Нижнего Дона двустворчатого моллюска // [Электронный ресурс]. URL: http://azniirkh.ru/novosti/ob-obnaruzhenii-novogo-dlya-basseyna-nizhnego-dona-dvustvorchatogo-mollyuska/ (дата обращения: 29.01.2017).

Дополнительные материалы отсутствуют.