Экология, 2019, № 1, стр. 62-71

МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ

Исследовали пробы зообентоса из глубоководных и прибрежных (h < 3.0 м) участков Волгоградского, Саратовского, Куйбышевского, Чебоксарского и Горьковского водохранилищ (рис. 1). Отбор проб в Волгоградском водохранилище проведен в ходе экспедиционных исследований в 2005, 2011 и 2016 гг. на 24 станциях (число проб N = 40), в Саратовском – в 2009−2011, 2014, 2016 гг. на 45 станциях (N = 108), в Куйбышевском – в 2009−2011, 2014−2016 гг. на 40 станциях (N = 113), в Чебоксарском – в 2016 г. на 14 станциях (N =20), в Горьковском в 2016 г. – на 18 станциях (N = 35). Всего за период исследований 2005−2016 гг. в водохранилищах Волжского каскада собрано и обработано 316 количественных и качественных проб зообентоса. При построении дендрограммы сходства видового состава чужеродных видов бентоса водохранилищ Средней Волги и Камы также использовались данные о видовой структуре донных сообществ Нижнекамского, Воткинского и Камского водохранилищ, полученные в ходе экспедиционных исследований 2016 г. (45 проб бентоса).

Рис. 1.

Схема станций отбора проб в волжских водохранилищах.

Количественные пробы отбирали дночерпателем Экмана-Берджи с площадью захвата 250 и 400 см² по 2 подъема на станции и дночерпателем ДАК-100 (100 см² × 8). Качественные пробы отбирали гидробиологическим скребком с длиной ножа 20 см и драгой с длиной ножа 40 см (размер ячеи 0.23 мм). Сбор и обработка материала проведены с использованием стандартных гидробиологических методов [10, 11].

Для анализа структуры сообществ бентоса определяли число видов, частоту встречаемости, соотношение численности и биомассы отдельных таксонов. При оценке частоты встречаемости условно выделены пять категорий видов: М – массовый (>51%); О – обычный (31–50%); В – часто встречающийся (16–30%); Р – редкий (5–15%); Е – единичный (<5%).

Для определения пар взаимно приуроченных видов использовали индекс C-заполнения (Checkerboard score) [12]. Нуль-модели для проверки статистической значимости индекса С-заполнения строили методом Монте-Карло с 1000 перестановками по алгоритму FE (Fixed-Equiprobable) [13, 14] и доверительными границами [0.01−0.99]. Если наблюдаемое значение индекса выходило за нижнюю границу доверительного интервала плотности распределения смоделированного значения, индекс признавался значимо отличающимся от случайного, а виды – приуроченными, если индекс превышал верхнюю границу – значимо несовместимыми. Вторично значимость оценивали Z-тестом Фишера [15] с уровнем значимости p < < 0.05. Дополнительно взаимную приуроченность видов оценивали по значению индекса Шлюттера V [0 : 2] (значения, стремящиеся к 0, говорят несовместимости видов, около 1 – о случайном совпадении местообитаний, стремящиеся к 2 – о приуроченности видов), а также по показателю нормированного совместного обнаружения видов (при N1N2.scaled = 1 приуроченность максимальна).

При построении дендрограммы сходства видового состава чужеродных видов бентоса водохранилищ Средней Волги и Камы использовали бинарную меру расстояния и алгоритм Варда. Граф ценотических комплексов понто-каспийских и понто-азовских видов строили алгоритмом Kamada-Kawai [16], группировку вершин осуществляли алгоритмом многоуровневой оптимизации модулярности (multi-level optimization of modularity) [17]. Данные подготовлены в программе MS Excel, вычисления выполнены в программе статистического анализа R3.3 с использованием пакетов EcoSimR, igraph и vegan. Исходные данные и код вычислений в R могут быть загружены с сайта ИБВВ РАН: ibiw.ru/upload/staff/267/coobs.zip.

РЕЗУЛЬТАТЫ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ

Водохранилища Средней и Нижней Волги характеризуются значительным распространением видов понто-каспийского и понто-азовского комплексов, в основном ракообразных (табл. 1). Среди чужеродных видов также отметим байкальских амфипод Gmelinoides fasciatus (Stebbing, 1899), которые в 1960−1970-х гг. были интродуцированы в ряд водоемов России для повышения их рыбопродуктивности [18], а также двустворчатых моллюсков Corbicula fluminea Muller, 1774, нативным ареалом которых являются реки Юго-Восточной Азии. Во всех водохранилищах Средней и Нижней Волги отмечены моллюски рода Dreissena – D. bugensis (Andrusov, 1897) и D. polymorpha (Pallas, 1771), которые образуют консорции с двумя видами полихет – Hypania invalida (Grube, 1860) и Hypaniola kowalewskii (Grimm, 1877), а также с пиявками Archaeobdella esmonti Grimm, 1876. Общее число чужеродных видов в водохранилищах Средней и Нижней Волги составляет 6−20% от таксономического состава бентоса, при этом их доля превышает 90% от общей средней биомассы донных сообществ.

Анализ количественных показателей чужеродных видов в водохранилищах Средней и Нижней Волги (табл. 2) выявил следующие общие черты: пелофильный (профундальный) ценоз вселенцев по биомассе представлен одним доминантом – моллюском Dreissena bugensis (до 98% биомассы на данном типе биотопа); доминантами псаммофильного (прибрежного) ценоза являются в основном два вида – моллюски Lithoglyphus naticoides (66−90% биомассы) и Dreissena polymorpha (12−22%). Исключение составляет Саратовское водохранилище, где на галечно-песчаных грунтах прибрежья, как и на русле, значительно преобладают моллюски Dreissena bugensis (58%, см. табл. 2). Эти виды зачастую являются средообразующими в водохранилищах и создают ценотические комплексы с полихетами, амфиподами и кумовыми ракообразными.

Число чужеродных видов последовательно увеличивается от северных водохранилищ волжского каскада к южным (см. табл. 1). Дендрограмма сходства видового состава вселенцев волжских и камских водохранилищ образует три кластера (рис. 2). Первый кластер характеризует сообщества нижневолжских водохранилищ (Волгоградского и Саратовского), а также в значительной степени Куйбышевского, в которых большую роль играют многочисленные каспийские ракообразные (мизиды, амфиподы и кумовые) (см. табл. 1). Второй кластер (Чебоксарское и Нижнекамское водохранилища) характеризуется преобладанием в сообществах макрозообентоса моллюсков рода Dreissena, массовым развитием корофиид, а в прибрежье – амфипод Pontogammarus robustoides и Dikerogammarus villosus. Отдельный кластер образуют сообщества “северных” водохранилищ − Воткинского, Камского и Горьковского, где число понто-каспийских и понто-азовских вселенцев значительно сокращается (до 8−9 видов). Вместе с тем особенностью верхнекамских водохранилищ является массовое обитание понто-каспийских амфипод Dikerogammarus haemobaphes, а Горьковского – возрастание доли байкальских амфипод Gmelinoides fasciatus в донных сообществах прибрежных биотопов водоема.

Рис. 2.

Дендрограмма сходства видового состава чужеродных видов бентоса водохранилищ Средней Волги и Камы.

Количественная оценка межвидовых взаимодействий, используемых для выделения пар потенциально сопряженных видов в водохранилищах, представлена в табл. 3. Высокая вероятность совместного обнаружения видов определяется их биологическими и экологическими особенностями, специфичностью занимаемых ими биотопов, а также средообразующей ролью ключевых видов бентоса (моллюски рода Dreissena в водохранилищах). Так, практически для всех изученных водоемов наблюдается закономерная положительная связь пелофильных моллюсков Dreissena bugensis и полихет Hypania invalida, а также D. bugensis и амфипод Dikerogammarus haemobaphes на глубоководных участках водоема. Эти виды связывают не только топические, но и трофические взаимодействия, так как продукты жизнедеятельности моллюсков (агглютинаты, фекальные пеллеты) служат источником пищи для отмеченных детритофагов [19]. Вместе с тем Dreissena polymorpha образует консорционные связи не с пелофильным, а псаммопелофильным комплексом видов: корофиидами Chelicorophium sowinskyi, C. curvispinum, кумовыми раками Pseudocuma cercaroides и моллюсками Lithoglyphus naticoides в прибрежной зоне водоемов (см. табл. 3). Отметим также примеры высокой вероятности совместного обнаружения видов одного рода или семейства среди амфипод (Pontogammarus robustoides и Obesogammarus obesus), кумовых раков (Pterocuma rostrata и P. sowinskyi), мизид (Paramysis lacustris и Katamysis warpachowskyi), моллюсков (Dreissena bugensis и D. polymorpha). Это свидетельствует о том, что большинство инвазий протекает относительно одновременно и поставляет в систему-реципиент устойчивые комплексы новых видов.

Водохранилища волжского каскада являются важнейшими звеньями Волго-Балтийского инвазионного коридора. В каждом из водоемов сформировались собственные экосистемы, в развитии которых присутствуют как уникальные, так и общие для всего каскада черты. В нижневолжских водохранилищах (Волгоградском, Саратовском и Куйбышевском) основу видового состава вселенцев составляют редко и единично встречающиеся виды (см. табл. 1), доля которых достигает 26% от общей численности чужеродных видов. Известно, что редкие виды обеспечивают высокий уровень видового разнообразия и являются показателями состояния сообщества в целом [13]. Вместе с тем из небольшого числа понто-каспийских и понто-азовских видов, проникших в средневолжские водохранилища (Горьковское и Чебоксарское), большинство успешно интегрируется в донные сообщества водоемов, имеет высокую частоту встречаемости и осваивает значительное количество биотопов (см. табл. 1).

Наибольшее число чужеродных видов (33, см. табл. 1) зарегистрировано в Волгоградском водохранилище, что объясняется как географической близостью водоема-донора, так и особыми морфометрическими и гидрологическими характеристиками: относительно низкими скоростями течения на русле и высокой степенью зарастаемости (40%) пойм верхнего и среднего участков [20], что создает предпосылки для развития фитофильной фауны. Амфиподы, мизиды и кумовые раки играют важную роль в сообществах бентоса водохранилища, что выражается в их высоком разнообразии и частоте встречаемости (см. табл. 1). В отличие от других водоемов волжского каскада особое значение в прибрежных сообществах Волгоградского водохранилища имеют псаммофильные амфиподы Pandorites platycheir и фитофильные амфиподы Dikerogammarus caspius, которые не образуют ценотических связей с другими видами (см. табл. 3) и на определенных типах биотопов (песчаные открытые мелководья – для Pandorites platycheir и заросли высшей водной растительности – для Dikerogammarus caspius) достигают 97% биомассы бентоса.

Распространение чужеродных видов в Саратовском водохранилище также имеет ряд существенных особенностей: высокое разнообразие редких каспийских видов, относительно низкие по сравнению с другими водохранилищами частота встречаемости, численность и биомасса моллюсков рода Dreissena, образование устойчивых комплексов видов мизид и амфипод. Эти отличия в структуре ценоза вселенцев могут быть объяснены характерными особенностями самого водохранилища: в первую очередь разнообразием биотопов верхнего, среднего и нижнего участков, высокой проточностью и значительными площадями мелководий (более 21% от площади водоема) [21]. Комплекс каспийских ракообразных Paramysis lacustris, Katamysis warpachowskyi и Chaetogammarus warpachowskyi (виды составляют менее 1% биомассы вселенцев), отмеченный на затопленной пойме Саратовского водохранилища (см. табл. 3), формируется за счет схожести характера питания видов (детрит и микроскопические водоросли [22, 23]) и их биотопической приуроченности к заиленным грунтам, т.е. эти виды связывают непрямые межвидовые взаимодействия [24].

Куйбышевское водохранилище, самое крупное из всех водохранилищ волжского каскада, представляет собой цепь озеровидных расширений – плесов, при этом доля мелководной зоны относительно низка и составляет 10.5% от общей площади водоема [21]. Вследствие этого на обширных русловых и пойменных участках нижних плесов водохранилища сформировался однообразный тип сообществ, включающий вид-эдификатор Dreissena bugensis (97.8% биомассы вселенцев) и консортов (см. табл. 3): каспийских полихет Hypania invalida (0.05%), амфипод Dikerogammarus haemobaphes (0.09%), а также некоторых аборигенных видов – олигохет Potamothrix moldaviensis Vejdovsky et Mrazek, 1902, Limnodrilus claparedeanus Ratzel, 1868 и хирономид Procladius ferrugineus Kieffer, 1919. Вместе с тем в верхних плесах (наиболее проточных и вследствие этого менее заиленных) происходит перестройка бентосных сообществ из-за уменьшения в сообществе дрейссен доли полихет и массового развития корофиид Cheliorophium curvispinum и C. sowinskyi (0.09% биомассы вселенцев) и понто-азовских гаммарид Shablogammarus chablensis (0.01%).

В прибрежье водохранилища образовался специфичный псаммопелофильный комплекс, состоящий из двух ключевых видов – моллюсков Dreissena polymorpha (19.2% биомассы вселенцев на данном типе биотопа) и Lithoglyphus naticoides (73.0%), образующих ценотические связи с кумовыми ракообразными Pterocuma sowinskyi и Pseudocuma cercaroides (0.8% биомассы) (см. табл. 3). На песчаных грунтах Приплотинного плеса водохранилища отмечена “зона островного распространения” (глубина 5−9 м) понто-каспийской солоноватоводной полихеты Manayunkia caspica Annenkova, 1929. Известно о находках полихеты в бассейне Днестра, р. Турунчук [25] и низовьях Днепра [26], что подтверждает возможность ее расселения в реках.

В Чебоксарском водохранилище, образованном по времени последним в системе волжско-камских водохранилищ, значительно сокращается число каспийских видов (см. табл. 1) вследствие удаленности водоема-донора. Донные отложения водохранилища представлены в основном песчаными грунтами (84% от общей площади дна [21]), в результате чего наблюдается массовое развитие псаммофильных видов: брюхоногого моллюска Lithoglyphus naticoides (65.8% биомассы вселенцев), амфипод Pontogammarus maeoticus (2.5%) и Obesogammarus obesus (1.8%) в пойменной и прибрежной зонах водохранилища, а также в устьевых участках рек. Особенностью водоема является образование специфического комплекса видов Dreissena polymorpha (14.3% биомассы вселенцев) и корофиид Cheliorophium curvispinum и C. sowinskyi (3.2%) (см. табл. 3) на песчаных и каменистых биотопах. Этот тип сообществ сформировался еще до сооружения каскада водохранилищ. Так, известно, что на Средней Волге корофииды развивались в огромном количестве и образовывали так называемый “корофиидный” грунт [1]. В настоящее время представители сем. Corophiidae в водохранилищах Нижней Волги встречаются единично.

Горьковское водохранилище характеризуется наименьшим количеством чужеродных видов (см. табл. 1) из-за географической отдаленности Каспийского моря, климатических условий, высокой скорости течения на русловых участках. Особенностью ценоза моллюсков Dreissena bugensis (71.6% биомассы вселенцев) и D. polymorpha (28.1%) и связанных с ними трофическими и топическими взаимодействиями полихет Hypania invalida (0.2% биомассы) (см. табл. 3) является присутствие аборигенных видов – ручейников Hydropsyche ornatula McLachlan, 1878, которые формировали реофильный ценоз еще до сооружения водохранилища. В прибрежной зоне водоема в зарослях высших водных растений из ракообразных обитает только байкальский бокоплав Gmelinoides fasciatus (27.9% биомассы вселенцев на мелководье), способный переходить к хищному питанию и активному саморасселению [27]. В подогретых водах вблизи водосбросного канала Костромской ГРЭС обнаружены двустворчатые моллюски Corbicula fluminea (0.5% биомассы вселенцев), нативным ареалом которых являются реки Юго-Восточной Азии. В настоящее время инвазионный моллюск встречается в водоемах Южной и Северной Америки, Африки, широко расселился в реках Европы, в том числе в России – на супралиторали Каспийского моря и в р. Шура-Озень (Дагестан), а также в канале Новочеркасской ГРЭС (нижнее течение р. Дон) [28, 29]. Основным путем распространения вида считается речное судоходство, интродукция азиатских видов рыб, аквариумистика.

При анализе графа ценотических комплексов чужеродных видов (рис. 3) выявлено, что в волжских водохранилищах образуются два типа сообществ – псаммопелофильный (прибрежный) и пелофильный (профундальный). Первый тип сообществ сформировался еще до сооружения каскада водохранилищ при расселении моллюска Dreissena polymorpha вверх по течению р. Волга, что сопровождалось рядом сопряженных инвазий каспийских ракообразных. В настоящее время ценоз представлен комплексом прибрежных видов, включающим вид-эдификатор D. polymorpha, кумовых раков (Pseudocuma cercaroides, Pterocuma rostrata), мизид Katamysis warpachowskyi и амфипод Chaetogammarus warpachowskyi. В последнее десятилетие особую роль на песчаных мелководьях водоемов играют также моллюски понто-азовского комплекса Lithoglyphus naticoides, связанные общностью занимаемых биотопов с каспийскими ракообразными.

Рис. 3.

Граф ценотических комплексов каспийских и азовских видов в водохранилищах Средней и Нижней Волги (коды видов приведены в табл. 1). Учитывались виды с частотой встречаемости >3%. Квадратный маркер – азовский вид, круглый – каспийский; толщина ребра логарифмически пропорциональна силе связи по нормированному совместному обнаружению.

После сооружения каскада водохранилищ и заиления биотопов произошли вселение и натурализация моллюска Dreissena bugensis, изменившие абиотические и биотические условия в системе-реципиент так, что они стали благоприятными для массового развития других видов, связанных с ним консорционными отношениями, в первую очередь полихет Hypania invalida, а также пиявок Archaeobdella esmonti, амфипод Dikerogammarus haemobaphes, Shablogammarus chablensis, олигохет Potamothrix vejdovsky и изопод Jaera sarsi (см. рис. 3). Несмотря на возможную конкуренцию за пищевые ресурсы, их сосуществование обусловлено не только трофическими, но и топическими условиями [2, 4]. Раковины живых моллюсков, а также пустые раковины D. bugensis используются ракообразными в качестве убежища. Вместе с тем отмечены прочные ценотические связи между каспийскими амфиподами (Pandorites platycheir – Stenogammarus similis – Chelicorophium curvispinum), что, вероятно, подтверждает сопряженность инвазий некоторых видов в изученных водохранилищах.

Среди всех понто-каспийских и понто-азовских видов особое значение имеет моллюск Dreissena polymorpha, который играет важную роль в обоих типах сообществ и создает между ними ценотические связи. Это свидетельствует о высокой средообразующей роли моллюска для гидробионтов, что связано с экологической пластичностью вида и давностью его присутствия в волжских водохранилищах.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

В водохранилищах Средней и Нижней Волги выявлено 39 чужеродных видов, большинство из них (31) – понто-каспийского происхождения, 6 видов – представители понто-азовской фауны, также отмечены амфиподы байкальского комплекса Gmelinoides fasciatus и ориентальный двустворчатый моллюск Corbicula fluminea. Высокая вероятность совместного обнаружения видов одного рода или семейства среди ракообразных и моллюсков, а также прочные ценотические связи между понто-каспийскими амфиподами свидетельствуют о том, что большинство инвазий поставляет в систему-реципиент устойчивые комплексы новых видов, связанных трофическими и топическими взаимодействиями.

В водохранилищах Средней и Нижней Волги сформировалось два типа ценотических комплексов понто-каспийских и понто-азовских видов: псаммопелофильный (прибрежный) и пелофильный (профундальный). Первый тип представлен ценозом прибрежных видов (преимущественно ракообразных), связанных с каспийскими двустворчатыми моллюсками Dreissena polymorpha и понто-азовскими брюхоногими моллюсками Lithoglyphus naticoides. Таким образом, виды разных фаунистических групп могут становиться доминантами и образовывать ценотические комплексы, основанные на непрямых межвидовых отношениях (общности биотопических условий, характере питания, способах защиты от хищников). Второй тип ценотических комплексов образован в основном консорционными взаимодействиями моллюска-эдификатора Dreissena bugensis, обеспечивающего жизнедеятельность представителей разных трофических групп, c каспийскими видами полихет, пиявок, олигохет и некоторых ракообразных на глубоководных участках водоемов.

Авторы выражают искреннюю благодарность сотрудникам ИБВВ РАН д.б.н. В.И. Лазаревой и А.И. Цветкову за организацию и проведение экспедиций на волжские и камские водохранилища, к.б.н. Д.П. Карабанову– за помощь в сборе материала, к.б.н. А.А. Прокину – за ценные советы и рекомендации при написании статьи.

Работа выполнена в рамках государственного задания ФАНО России (темы № АААА-А18-118012690106-7 и АААА-А17-117112040040-3).