Экология, 2020, № 6, стр. 471-480

МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ

Работа выполнена в районе Среднеуральского медеплавильного завода (СУМЗ), расположенного на окраине г. Ревды (Свердловская обл.). В 1980 г. выбросы завода (SO₂ и тяжелые металлы, ассоциированные с пылевыми частицами) составляли 225 тыс. т поллютантов в год, в 1990 г. – 148 тыс. т, в 2000 г. – 63 тыс. т, в 2010 г., после реконструкции, выбросы практически прекратились (снизились до 3 тыс. т/год). Общая масса атмосферных выбросов в период с 1980 г. по 2012 г. уменьшилась в 75 раз (в том числе SO₂ – в 116 раз (с 201 до 1.7 тыс. т/год), пылевых частиц – в 44 раза (с 21 до 0.5 тыс. т/год)). Выбросы Cu сократились в 5500 раз (с 4.4 до 0.0008 тыс. т/год), As – в 1571 раз (с 0.9 до 0.0006 тыс. т/год), Pb – в 16 раз (с 1 до 0.07 тыс. т/год). Выбросы Zn в период с 1989 г. по 2012 г. сократились в 15 раз (с 1.8 до 0.1 тыс. т/год). Более подробная характеристика состава и динамики выбросов представлена ранее [17, 28].

Ключевые участки были расположены в западном направлении от СУМЗа (против направления господствующих ветров) в импактной (1 км от завода, сильное загрязнение), буферной (4 км, слабое загрязнение) и фоновой (30 км, нет загрязнения) зонах, в пониженных элементах рельефа на вторичных суходольных лугах, сформировавшихся на лесных полянах размером около 5000 м² в результате вырубки леса около 70 лет назад. Флористический состав луговой растительности сильно различается в разных зонах нагрузки, что связано с исчезновением чувствительных видов разнотравья и замещением их злаками вблизи завода: в фоновой зоне луга разнотравные, в буферной – разнотравно-злаковые, в импактной – злаковые с абсолютным доминированием Agrostis capillaris L. Более детально травостой был описан ранее [23]. На момент проведения исследований выпас скота и сенокос на всех участках отсутствовали.

Моллюски травостоя собраны с помощью биоценометра (площадь основания 0.25 м²), совмещенного с портативным пылесосом с автономным источником питания [29]. Каждая проба – это результат однократной установки биоценометра с последующим сбором всех попавших в него беспозвоночных и срезанием на уровне почвы всех травянистых растений.

Первый период исследования осуществлен в 2006–2008 гг., второй – в 2015–2017 гг. В каждый год проводили три тура учетов, приуроченных ко второй половине каждого летнего месяца (1-й тур – июнь, 2-й – июль, 3-й – август). Пробные площади размером 50 × 50 м, по три в каждой зоне нагрузки, были расположены на расстоянии 100–300 м друг от друга. Пробные площади были постоянными и совпадали в оба периода исследования. Методика сбора проб и конструкция биоценометра были подробно описаны ранее [23, 29].

Объем выборки составлял 10 проб на пробную площадь за тур учета. Таким образом, за все время (6 лет, 18 туров) собрано 1620 проб беспозвоночных и растений (по 270 каждый год). В первый период собрано 1095 экз. моллюсков, во второй – 462 экз., которые были идентифицированы до вида (в отдельных случаях – до рода). Для растений измеряли общую воздушно-сухую массу, а также массу двух фракций – граминоидов (злаки, осоки и ситниковые) и разнотравья с точностью 0.1 г.

При анализе данных были рассчитаны описательные статистики (среднее и стандартная ошибка). Анализ влияния факторов (зона загрязнения, период, год и тур проведения учетов) на видовое богатство и обилие моллюсков выполнили с помощью обобщенных линейных моделей для квази-Пуассоновского распределения; множественные сравнения реализованы с помощью критерия Тьюки. Стандартизированный индекс засушливости (SPEI) рассчитан в пакете SPEI v. 1.7 для набора значений среднемесячной температуры воздуха и месячной суммы осадков для периода 1977–2018 гг. по данным метеостанции г. Ревды. Дендрограмма несходства видовой структуры между зонами загрязнения в разные годы учета построена в пакете pvclust v. 2.2-0 с помощью метода присоединения попарных средних на основе индекса сходства Чекановского-Съеренсена с учетом обилия видов. Надежность формирования кластеров определена с помощью бутстрэп-оценок. Расчеты выполнены в программной среде R [30].

РЕЗУЛЬТАТЫ

Погодные условия существенно различались между годами исследования. Индекс засушливости SPEI показал, что 2006, 2007, 2008 и 2017 гг. по соотношению осадков и интенсивности их испарения были близки к многолетнему среднему. Лето 2015 г. было одним из самых переувлажненных по отношению к климатической норме, а лето 2016 г., напротив, одним из самых сухих (рис. 1). В буферной зоне во втором периоде по сравнению с первым снизилась доля граминоидов (p < 0.001): соотношение граминоидов и разнотравья почти приблизилось к фоновым значениям. В импактной зоне соотношение было сходным в оба периода (p = 0.997; табл. 1). Эти различия необходимо учитывать при интерпретации результатов, полученных для сообществ моллюсков.

Рис. 1.

Индекс SPEI в годы исследований: а – рассчитан для каждого из летних месяцев; б – суммарно для четырех месяцев (май–август). Значения SPEI выше 1.5 соответствуют избыточному увлажнению, ниже 1.5 – засухе.

В импактной зоне моллюски отсутствовали как в первый, так и во второй периоды. В других зонах и видовое богатство, и обилие моллюсков снижены во втором периоде по сравнению с первым: в фоновой видовое богатство – в 2.1 раза (p < 0.001), обилие – в 2.4 раза (p < 0.001), в буферной – в 2.0 раза (p < 0.001) и 3.4 раза (p < 0.001) соответственно. Тренд к снижению во втором периоде одинаково выражен в обеих зонах загрязнения (табл. 2). Однако при рассмотрении отдельных лет взаимодействие “зона × год” значимо: как видовое богатство, так и обилие в разные годы неодинаково изменяются в фоновой и буферной зонах. Взаимодействие “зона × тур” значимо для обилия, но не для видового богатства.

В обеих зонах наибольшие значения видового богатства (рис. 2) и обилия (рис. 3) отмечены в 2006 и 2007 гг.; в 2008 г. они снижены и близки к значениям 2015 г.; самые низкие значения зарегистрированы в 2016 и 2017 гг.

Рис. 2.

Видовое богатство наземных моллюсков в фоновой (а) и буферной (б) зонах загрязнения. Приведены среднее арифметическое и стандартная ошибка для каждой пробной площади в каждый тур и год учетов; учетная единица – проба (n = 10).

Рис. 3.

Обилие наземных моллюсков в фоновой (а) и буферной (б) зонах загрязнения. Приведены среднее арифметическое ± стандартная ошибка для каждой пробной площади в каждый тур и год учетов; учетная единица – проба (n = 10).

Тенденция к снижению видового богатства и обилия моллюсков в 1-м и 3-м турах учета 2016 г. в буферной зоне выражена сильнее, чем в фоновой (см. рис. 2, 3). Во втором периоде зарегистрировано снижение обилия всех видов, за исключением двух (табл. 3). Обилие Discus ruderatus (Hartmann, 1821) в буферной зоне в 2015 г. увеличилось в 8 раз по сравнению с 2008 г.; в 2016 г. оно значительно снизилось, однако в 2017 г. вновь возросло. Другой вид – Vitrina pellucida (O.F. Müller, 1774) – в буферной зоне впервые был отмечен в 2015 г., благополучно перенес засуху 2016 г. и также увеличил обилие в 2017 г. Таким образом, оба вида демонстрируют увеличение обилия на умеренно загрязненной территории во втором периоде, что соответствует ожидаемой восстановительной динамике.

Наибольшие различия в видовой структуре населения моллюсков выявлены между зонами загрязнения (рис. 4), тогда как различия между годами, несмотря на контрастные погодные условия, значительно слабее. Интересно отметить сходство видовой структуры населения моллюсков фоновой зоны в 2006 г. и буферной зоны в 2015–2017 гг., что позволило объединить их в один кластер.

Рис. 4.

Несходство (1-Ics, форма b) видовой структуры сообществ наземных моллюсков в фоновой (Ф) и буферной (Б) зонах загрязнения в разные годы учета. Цифры в основаниях ветвей дендрограммы – относительно несмещенные числа поддержки (AU, %), кластеры с AU ≥ 95% считают статистически значимыми.

ОБСУЖДЕНИЕ

Снижение видового богатства и обилия моллюсков во втором периоде противоположно ожидаемому. Учитывая, что в фоновой зоне характер изменений такой же, как и в буферной, влияние загрязнения нельзя рассматривать в качестве его причины. Наиболее очевидное объяснение – флуктуация погодных условий, негативно отразившаяся на состоянии сообществ во всем районе исследований. Известно, что наземные моллюски тесно связаны с режимом увлажнения верхних почвенных горизонтов [22, 31], который на суходольных лугах определяется в первую очередь соотношением между атмосферными осадками и интенсивностью их испарения. Период с начала мая по конец августа 2015 г. был сильно переувлажнен по отношению к климатической норме, а лето 2016 г. можно считать аномально засушливым (см. рис. 1). Наземные моллюски в целом тяготеют к условиям значительного увлажнения [18, 22], поэтому избыточные осадки 2015 г. не могли оказать на них заметного негативного влияния. Видимо, погодной флуктуацией, приведшей к резкому снижению обилия моллюсков, стала именно засуха 2016 г. Возможный негативный эффект засухи косвенно подтверждают результаты эксперимента, в котором моллюски хорошо переносили длительное воздействие высоких температур при условии достаточного увлажнения, а при недостаточном их смертность возрастала до 100% [32]. Низкие значения видового богатства и обилия в 2017 г. связаны, вероятно, с постепенным восстановлением сообществ после прошлогодней “погодной катастрофы”.

При обсуждении вопроса о посттехногенном восстановлении важно заключение о том, что значительное снижение обилия во втором периоде касается не всех видов (см. табл. 3). Два из них – Discus ruderatus (Hartmann, 1821) и Vitrina pellucida (O.F. Müller, 1774) – демонстрируют увеличение обилия на умеренно загрязненной территории, что соответствует ожидаемой восстановительной динамике. Рассматриваемые виды – эврибионты, способные существовать в широком спектре биотопических условий [33], хотя V. pellucida предпочитает относительно более увлажненные местообитания [22]. Вероятно, именно относительная “неприхотливость” позволила им найти для себя подходящие условия в буферной зоне, возникшие вследствие описанных выше восстановительных изменений в структуре травостоя.

Показательно, что снижение видового богатства и обилия моллюсков в 1-м и 3-м турах учета 2016 г. в буферной зоне выражено сильнее, чем в фоновой (см. рис. 2, 3). Видовое богатство – достаточно консервативный параметр населения – в фоновой зоне было относительно стабильным в оба периода исследования. Обилие – менее консервативный параметр – в обеих зонах было выше во втором периоде. Можно предположить, что в фоновой зоне воздействие засухи на население моллюсков в значительной степени сглажено травостоем, в котором разнотравье отчетливо преобладает над граминоидами. Это означает усложнение общей архитектуры растительного яруса (за счет низкой доли растений с вертикально-линейной организацией, слабо выраженным ветвлением стебля и узкими листовыми пластинками), что в свою очередь способствует формированию стабильного микроклимата. В буферной зоне, несмотря на отчетливую восстановительную тенденцию (снижение доли граминоидов, см. табл. 1), травостой все же находится в угнетенном состоянии и менее эффективно компенсирует сильные погодные флуктуации. Колебания температуры и влажности в нем должны быть более выраженными, что неблагоприятно для многих групп беспозвоночных [34]. В таком травостое значительно возрастает освещенность, что также негативно для моллюсков [14]. Ранее мы показали обратную корреляцию обилия моллюсков с фитомассой граминоидов и прямую – с фитомассой разнотравья [27]. Выраженная связь с вертикальной структурой травостоя выявлена как для наземных моллюсков в целом [14, 18, 19], так и конкретно для одного из видов, увеличивших обилие в буферной зоне во втором периоде, – V. pellucida [22]. Впрочем, необходимо отметить, что обилие обоих рассматриваемых видов невелико, и наше заключение носит предварительный характер, а его справедливость может быть подтверждена в ходе дальнейшего мониторинга.

Приведенные результаты могут создать впечатление, что население моллюсков травостоя реагирует исключительно на воздействие климатических факторов, а техногенное загрязнение второстепенно. Тем не менее как в первый период, так и во второй моллюски отсутствовали в импактной зоне. При ее исключении наибольшие различия в видовой структуре по-прежнему проявляются между зонами загрязнения (см. рис. 4), а различия между годами, несмотря на контрастные погодные условия, сказываются значительно слабее. Впрочем, определенные признаки восстановления можно проследить и здесь: структура населения в буферной зоне во втором периоде демонстрирует сходство с фоновой зоной.

Тесная связь моллюсков травостоя с верхними почвенными горизонтами [5, 18] обусловливает постоянный контакт с аккумулированными там тяжелыми металлами [6], относящимися к основным компонентам выбросов металлургических предприятий. Известно, что наземные моллюски способны накапливать значительные концентрации тяжелых металлов (Cu, Pb, Cd и Zn) без видимых негативных последствий [8, 10]. При этом в ряде случаев происходит замедление темпов питания, роста и развития, хотя увеличения смертности не отмечали [9, 11, 35, 36], за исключением ряда экспериментов с питанием на растениях-гипераккумуляторах с очень высоким содержанием Ni [37, 38].

Такая устойчивость противоречит факту элиминации моллюсков вблизи завода: в составе почвенной фауны в импактной зоне СУМЗа присутствие моллюсков не регистрировали в 1990–2012 гг., единичные находки были отмечены только в 2014 г. [25], а в луговом травостое они не обнаружены до сих пор. В зоне действия металлургического комбината “Североникель” почвенные моллюски также были отмечены только на фоновой и слабозагрязненной территориях [39]. Моллюсков неоднократно регистрировали вблизи металлургических предприятий [7, 11, 40], но это касалось только случаев загрязнения металлами без подкисления почвы. Вероятно, основную роль играет не прямой токсический эффект металлов, а более сложные механизмы, в частности сочетанное действие разных факторов.

Наиболее эффективный метаболический барьер действует в отношении Pb: его содержание в тканях всегда существенно ниже, чем в пище [9, 34]. Экспериментальное повышение потребления этого элемента моллюсками приводит к снижению содержания в мягких тканях Ca и Mg, вероятно, расходующихся при работе механизма экскреции свинца [16]. При этом обеспеченность Ca снижается прежде всего для ранних стадий развития моллюсков – яиц [15] и молоди, приводя во втором случае к формированию утонченной раковины [16]. По-видимому, токсический эффект тяжелых металлов заключается в формировании дефицита Ca.

Содержание Ca – важный экологический фактор, определяющий качественные и количественные особенности населения моллюсков [12–14]. Содержание Ca в почве тесно связано с pH почвы [13], который под действием выбросов снижается с 5.1–6.0 до 3.5–3.8 [17]. Однако сокращение выбросов привело к тому, что к 2012 г. pH верхних почвенных горизонтов на загрязненных территориях уже был сопоставим с фоновыми значениями; при этом содержание Ca²⁺ в буферной зоне было близко к фоновому, но в импактной – двукратно снижено [17]. Следовательно, дефицит Ca перестал лимитировать моллюсков в буферной зоне СУМЗ, но продолжает – в импактной.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Сравнение видовой структуры сообществ наземных моллюсков травостоя для двух периодов – относительно высоких (2006–2008 гг.) и почти прекратившихся (2015–2017 г.) выбросов – не подтвердило исходную гипотезу об относительно быстром восстановлении сообществ. В 2015–2017 гг. видовое богатство и обилие моллюсков и в фоновой, и в буферной зонах сильно снизилось по сравнению с 2006–2008 гг., что связано с флуктуациями погодных условий. Лишь для двух видов можно предположить восстановление после почти полного прекращения выбросов, проявляющееся в появлении и увеличении обилия на умеренно загрязненной территории. На сильнозагрязненной территории моллюски по-прежнему отсутствуют. Восстановительные процессы в сообществах моллюсков могут быть связаны с нормализацией кислотности почвы и содержания в ней Ca, а также с изменением соотношения граминоидов и разнотравья в травостое, которые в буферной зоне приближаются к фоновым значениям.

Работа выполнена в рамках государственного задания Института экологии растений и животных УрО РАН.

Авторы признательны д.б.н. Е.Л. Воробейчику за ценные советы при обсуждении результатов.