Экология, 2023, № 3, стр. 188-203

Филогеография видов дуба в Крыму выявляет плейстоценовые рефугиумы и пути миграций

С. А. Семерикова a*, С. М. Подергина a, А. Н. Ташев b, В. Л. Семериков a

a Институт экологии растений и животных УрO РAH
620144 Екатеринбург, ул. 8 Марта, 202, Россия

b Лесотехнический университет
1797 София, бульвар Климент Охридски, 10, Болгария

* E-mail: s.a.semerikova@ipae.uran.ru

Поступила в редакцию 09.09.2022
После доработки 06.01.2023
Принята к публикации 15.01.2023

Аннотация

Изменчивость хлоропластной ДНК была изучена у 872 деревьев дуба черешчатого (Quercus robur L.), дуба скального (Q. petraea (Matt.) Liebl.) и дуба пушистого (Q. pubescens Willd.) на Крымском полуострове, на Западном Кавказе и в Балканском регионе с целью исследования филогеографии и взаимодействия данных видов в Причерноморье. Секвенированием пяти фрагментов общей длиной более 10 000 пар нуклеотидов выявлено 12 гаплотипов хлоропластной ДНК. Для типирования гаплотипов в изученных выборках использовали хлоропластные микросателлиты (cpSSR), секвенирование и рестрикционный анализ. Установлена принадлежность гаплотипов к нескольким дивергентным филогенетическим линиям. Изученные виды слабо различаются между собой по составу гаплотипов при выраженной географической структуре изменчивости, что демонстрирует некоторый уровень генетического потока между ними в смешанных популяциях. Гаплотипы Балканского региона близкородственны гаплотипам изученных ранее популяций из Восточной Европы и западной части Русской равнины и не встречаются в Крыму и на Кавказе. На Крымском п-ове выделяются две географические группы популяций, резко различающиеся по составу гаплотипов. Показано отличие западной и центральной частей полуострова от восточной, что предполагает различное происхождение популяций дуба в Крыму в результате миграций из двух источников, чему могли содействовать периодические понижения уровня Черного моря и его опреснение, неоднократно случавшиеся в плейстоцене и голоцене. Преобладание двух дивергентных гаплотипов в западной части полуострова, сходных с гаплотипами Малой Азии, свидетельствует о проникновении дуба в Крым из этого региона и наличии в горных лесных районах Крыма изолированного рефугиума во время последнего ледникового максимума. При этом на востоке горно-лесной части Восточного Крыма у дуба распространены гаплотипы, общие с Западным Кавказом. Резкая граница между областями распространения “западных” и “восточных” гаплотипов в Восточном Крыму свидетельствует об относительно недавнем времени формирования зоны вторичного контакта между местными и кавказскими популяциями дуба в результате послеледниковой колонизации.

Ключевые слова: филогеография, Крымский полуостров, Причерноморье, Quercus robur, Q. petraea, Q. pubescens, хлоропластная ДНК, популяционно-генетическая структура, древние рефугиумы, миграции, пути колонизации

Список литературы

  1. Дидух Я.П. Растительный покров горного Крыма (структура, динамика, эволюция и охрана). Киев: Наукова думка, 1992. 256 с.

  2. Ена А.В. Природная флора Крымского полуострова. Симферополь: Н. Орiанда, 2012. 232 с.

  3. Dufresnes C., Litvinchuk S.N., Leuenberger J. et al. Evolutionary melting pots: a biodiversity hotspot shaped by ring diversifications around the Black Sea in the Eastern tree frog (Hyla orientalis) // Mol. Ecol. 2016. V. 25. P. 4285–4300. https://doi.org/10.1111/mec.13706

  4. Ekhvaia J., Simeone M.C., Silakadze N., Abdaladze O. Morphological diversity and phylogeography of the Georgian durmast oak (Q. petraea subsp iberica) and related Caucasian oak species in Georgia (South Caucasus) // Tree Genet. Genom. 2018. V. 14. № 2. Article number 17. https://doi.org/10.1007/s11295-018-1232-6

  5. Tekpinar A.D., Aktas C., Kansu C. et al. Phylogeography and phylogeny of genus Quercus L. (Fagaceae) in Turkey implied by variations of trnT((UGU))-L-(UAA)-F ((GAA)) chloroplast DNA region // Tree Genet. Genom. 2021. V. 17. № 5. Article number 40. https://doi.org/10.1007/s11295-021-01522-x

  6. Кукушкин О.В., Ермаков О.А., Иванов А.Ю. и др. Филогеография прыткой ящерицы в Крыму по результатам анализа гена цитохрома b: древний рефугиум на полуострове, поздняя экспансия с севера и первые свидетельства гибридизации подвидов Lacerta agilis tauridica и L. a. exigua (Lacertidae: Sauria) // Труды ЗИН РАН. 2020. Т. 324. № 1. С. 56–99. https://doi.org/10.31610/trudyzin/2020.324.1.56

  7. Kukushkin O., Ermakov O., Gherghel I. et al. The mitochondrial phylogeography of the Crimean endemic lizard Darevskia lindholmi (Sauria, Lacertidae): Hidden diversity in an isolated mountain system // Vertebrate Zoology. 2021. V. 71. P. 559–576. https://doi.org/10.3897/vz.71.e62729

  8. Petit R.J., Csaikl U.M., Bordacs S. et al. Chloroplast DNA variation in European white oaks – phylogeography and patterns of diversity based on data from over 2600 populations // Forest Ecol. Management. 2002. V. 156. № 1–3. P. 5–26. https://doi.org/10.1016/S0378-1127(01)00645-4

  9. Petit R.J., Brewer S., Bordacs S. et al. Identification of refugia and postglacial colonisation routes of European white oaks based on chloroplast DNA and fossil pollen evidence // Forest Ecol. Management. 2002. V. 156. P. 49–74. https://doi.org/10.1016/S0378-1127(01)00634-X

  10. Семерикова С.А., Исаков И.Ю., Семериков В.Л. Изменчивость хлоропластной ДНК и филогеография дуба черешчатого Quercus robur L. в восточной части ареала // Генетика. 2021. Т. 57. № 1. С. 56–71. [Semerikova S.A., Isakov I.Yu, Semerikov V.L. Chloroplast DNA variation and phylogeography of pedunculate oak Quercus robur L. in the eastern part of the range // Russ. J. Genet. 2021. V. 57. № 1. P. 47–60. doi:10.1134/S1022795421010130]https://doi.org/10.31857/S0016675821010136

  11. Degen B., Yanbaev Y., Mader M. et al. Impact of gene flow and introgression on the range wide genetic structure of Quercus robur (L.) in Europe // Forests. 2021. V. 12. № 10. Article number 1425. https://doi.org/10.3390/f12101425

  12. Тахтаджян А.Л. Флористические области Земли. Л.: Наука, 1978. 247 с.

  13. Гаркуша Л.Я., Багрова Л.А., Позаченюк Е.А. Разнообразие ландшафтов Крыма со средиземноморскими элементами флоры // Уч. зап. Таврического национального ун-та им. В.И. Вернадского. Серия “География”. 2012. Т. 25 (64). № 2. С.36–47.

  14. Леса СССР. М.: Наука, 1966. Т. 3 (Леса юга европейской части СССР и Закавказья). 463с. (СО АН СССР, Институт леса и древесины).

  15. Плугатарь Ю.В. Леса Крыма. Симферополь: ИТ “Ариал”, 2015. 385 с.

  16. Kremer A., Hipp A.L. Oaks: an evolutionary success story // New Phytologist. 2020. V. 226. № 4. P. 987–1011. https://doi.org/10.1111/nph.16274

  17. Меницкий Ю.Л. Дубы Азии. Л.: Наука,1984. 315 с. [Menitsky Y.L. Oaks of Asia. Science Publishers of Enfield Press, USA, 2005. 549 p.]

  18. Curtu A.L., Gailing O., Finkeldey R. Evidence for hybridization and introgression within a species-rich oak (Quercus spp.) community // BMC Evolutionary Biology. 2007. V. 7. Article number 218. https://doi.org/10.1186/1471-2148-7-218

  19. Семериков Л.Ф. Популяционная структура древесных растений (на примере видов дуба европейской части СССР и Кавказа). М.: Наука, 1986. 140 с.

  20. Gerasimenko N. Environmental changes in the Crimean mountains during the Last Interglacial–Middle Pleniglacial as recorded by pollen and lithopedology // Quat. Int. 2007. V. 164–165. P. 207–220. https://doi.org/10.1016/j.quaint.2006.12.018

  21. Gerasimenko N.P., Bezusko L.G., Avdieienko Y.L., Yanevich A.A. Late Glacial and Holocene vegetational and climate changes and their impact on material cultures in the Crimean Mountains (founded on pollen data from cave deposits) // Quat. Int. 2022. V. 632. № 20. P. 139–153. https://doi.org/10.1016/j.quaint.2021.12.018

  22. Cordova C.E., Gerasimenko N.P., Lehman P.H., Kliukin A.A. Late Pleistocene and Holocene paleoenvironments of Crimea: pollen, soils, geomorphology, and geoarchaeology // Geology and Geoarchaeology of the Black Sea Region: Beyond the Flood Hypothesis / Eds. Buynevich I.V., Yanko-Hombach V., Gilbert A.S., Martin R.E. Book series: Geological Society of America Special Paper. 2011. V. 473. P. 133–164. https://doi.org/10.1130/2011.2473(09)

  23. Markova A.K. Small mammals from Palaeolithic of the Crimea // Quat. Int. 2011. V. 231. № 1–2. P. 22–27. https://doi.org/10.1016/j.quaint.2010.07.016

  24. Cameron R.A.D., Pokryszko B.M., Horsak M. Forest snail faunas from Crimea (Ukraine), an isolated and incomplete Pleistocene refugium // Biological J. Linnean Soc. 2013. V. 109. P. 424–433. https://doi.org/10.1111/bij.12040

  25. Krijgsman W., Tesakov A., Yanina T. et al. Quaternary time scales for the Pontocaspian domain: Interbasinal connectivity and faunal evolution // Earth-Science Reviews. 2019. V. 188. P. 1–40. earscirev.2018.10.013https://doi.org/10.1016/j

  26. Doan K., Mackiewicz P., Sandoval-Castellanos E. et al. The history of Crimean red deer population and Cervus phylogeography in Eurasia // Zoological Journal of the Linnean Society. 2018. V. 183. № 2. P. 208–225. https://doi.org/10.1093/ZOOLINNEAN/ZLX065

  27. Mayol M., Riba M., González-Martínez S. C. et al. Adapting through glacial cycles: insights from a long-lived tree (Taxus baccata) // New Phytologist. 2015. V. 208. № 3. P. 973–986. https://doi.org/10.1111/nph.13496

  28. Gomory D., Paule L., Mačejovsky V. Phylogeny of beech in Western Eurasia as inferred by approximate Bayesian computation // Acta Soc. Botan. Poloniae. 2018. V. 87. № 2. P. 1–11. https://doi.org/10.5586/ asbp.3582

  29. Semerikov N.V., Petrova I.V., Sannikov S.N. et al. Cytoplasmic DNA variation does not support a recent contribution of Pinus sylvestris L. from the Caucasus to the main range // Tree Genetics & Genomes. 2020. V. 16. № 4. Article number 59. https://doi.org/10.1007/s11295-020-01458-8

  30. Семерикова С.А. Маркеры хлоропластной ДНК в исследовании филогеографии робуроидных дубов (Quercus L. sect. Quercus, Fagaceae) крымско-кавказского региона // Генетика. 2023. Т. 59. № 1. С. 50–64. doi: 10.31857/S0016675823010095

  31. Определитель высших растений Крыма. Под ред. Рубцова Н.И. Л.: Наука, 1972. 555 с.

  32. Devey M.E., Bell J.C., Smith D.N. et al. A genetic linkage map for Pinus radiata based on RFLP, RAPD and microsatellite markers // Theor. Appl. Genet. 1996. V. 92. № 6. P. 673–679. https://doi.org/10.1007/BF00226088

  33. Deguilloux M.F., Dumolin-Lapegue S., Gielly L. et al. A set of primers for the amplification of chloroplast microsatellites in Quercus // Mol. Ecol. Notes. 2003. V. 3 № 1. P. 24–27. https://doi.org/10.1046/j.1471-8286.2003.00339.x

  34. Hall T.A. BioEdit: a user-friendly biological sequence alignment editor and analysis program for Windows 95/98/NT // Nucl. Acids Symp. Series. 1999. V. 41. P. 95–98.

  35. Excoffier L., Lischer H. ARLEQUIN ver. 3.5: An integrated software package for population genetics data analysis. Bern: Computational and Molecular population genetics Lab (CMPG). Institute of Ecology and Evolution, Univ. Bern, Bern, Switzerland, 2011. 174 p.

  36. Nei M. Molecular evolutionary genetics. N. Y.: Columbia University Press, 1987. 512 p.

  37. Ronquist F., Huelsenbeck J.P. MrBAYES 3: Bayesian phylogenetic inference under mixed models // Bioinformatics. 2003. V. 19. № 12. P. 1572–1574. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btg180

  38. Swofford D.L. PAUP*. Phylogenetic analysis using parsimony (* and other methods). Version 4.0 beta10. Sunderland: Sinauer Associates, Massachusetts. 2002.

  39. Семерикова С.А., Исаков И.Ю., Семериков В.Л. Изменчивость хлоропластной ДНК отражает историю Tilia cordata s. l. в восточной части ареала // Генетика. 2020. Т. 56. № 2. С. 188–200. [Semerikova S.A., Isakov I.Yu, Semerikov V.L. Chloroplast DNA variation shed light on the history of lime tree (Tilia cordata s. l.) in the eastern part of the range // Russ. J. Genet. 2020. V. 56. № 2. P. 192–203. doi:10.1134/s1022795420020118]https://doi.org/10.1134/S0016675820020113

  40. Ingvarsson P.K., Ribstein S., Taylor D.R. Molecular evolution of insertions and deletion in the chloroplast genome of Silene // Mol. Biol. Evol. 2003. V. 20. № 11. P. 1737–1740. https://doi.org/10.1093/molbev/msg163

  41. Bandelt H.J., Forster P., Röhl A. Median-joining networks for inferring intraspecific phylogenies // Mol. Biol. Evol. 1999. V. 16. № 1. P. 37–48. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.molbev.a026036

  42. https://quercusportal.pierroton.inra.fr/index.php?p= GENOMIC_SEQ).

  43. Pham K.K., Hipp A.L., Manos P.S., Cronn R.C. A time and a place for everything: phylogenetic history and geography as joint predictors of oak plastome phylogeny // Genome. 2017. V. 60. № 9. P. 720–732. https://doi.org/10.1139/gen-2016-0191

  44. Hipp A.L., Manos P.S., Hahn M. et al. Genomic landscape of the global oak phylogeny// New Phytologist. 2020. V. 226. № 4. P. 1198–1212. https://doi.org/10.1111/nph.16162

  45. Curtu A.L., Sofletea N., Toader A.V., Enescu M.C. Leaf morphological and genetic differentiation between Quercus robur L. and its closest relative, the drought-tolerant Quercus pedunculiflora K. Koch. // Annals of Forest Science. 2011. V. 68. № 7. P. 1163–1172. https://doi.org/10.1007/s13595-011-0105-z

  46. Atanassova A. Palaeoecological setting of the western Black Sea area during the last 15000 years // The Holocene. 2005. V. 15. P. 576–584. https://doi.org/10.1191/0959683605hl832rp

  47. Ferris C., King R.A., Vainola R., Hewitt G.M. Chloroplast DNA recognises three refugial sources of European oaks and shows independent eastern and western immigrations to Finland // Heredity. 1998. V. 80. P. 584–593.

  48. Jensen J.S., Gillies A., Csaikl U. et al. Chloroplast DNA variation within the Nordic countries // Forest Ecol. Management. 2002. V.156. P. 167–180. https://doi.org/10.1016/S0378-1127(01)00641-7

  49. Gomory D., Paule L., Krajmerova D. et al. Admixture of genetic lineages of different glacial origin: a case study of Abies alba Mill. in the Carpathians // Plant Syst Evol. 2012. V. 298. P. 703–712. https://doi.org/10.1007/s00606-011-0580-6

  50. Bolikhovskaya N.S., Porotov A.V., Richards K. et al. Detailed reconstructions of Holocene climate and environmental changes in the Taman Peninsula (Kuban River delta region) and their correlation with rapid sea-level fluctuations of the Black Sea // Quat. Int. 2018. V. 465. P. 22–36. https://doi.org/10.1016/j.quaint.2017.08.013

Дополнительные материалы

скачать ESM.docx
Приложение 1.
Таблица S1. Хлоропластные гаплотипы и описание соответствующих им аллелей хлоропластных микросателлитных локусов (cpSSR), используемых для типирования гаплотипов.