Журнал эволюционной биохимии и физиологии, 2021, T. 57, № 1, стр. 3-16

КОНЦЕПЦИИ КАНАЛИЗИРОВАННОСТИ И ГЕНЕТИЧЕСКОЙ АССИМИЛЯЦИИ В БИОЛОГИИ РАЗВИТИЯ. СОВРЕМЕННЫЕ ПОДХОДЫ И ИССЛЕДОВАНИЯ

А. В. Спиров 1*, В. Ф. Левченко 1**, М. А. Сабиров 1***

1 Институт эволюционной физиологии и биохимии им. И.М. Сеченова РАН
194223 Санкт-Петербург, проспект Тореза, д. 44, Россия

* E-mail: alexander.spirov@gmail.com
** E-mail: lew@lew.spb.org
*** E-mail: ne-merr-eno@mail.ru

Поступила в редакцию 08.02.2020
После доработки 24.07.2020
Принята к публикации 25.07.2020

Аннотация

Две взаимосвязанные части концепции Конрада Уоддингтона – концепция канализированности (canalization) и концепция генетической ассимиляции (ассимиляции генов, genetic assimilation) – сформулированные в 40-е годы прошлого века, продолжают привлекать внимание исследователей. Это один из самых впечатляющих примеров трансдисциплинарного развития концепций.

Индивидуальное развитие любого организма происходит в условиях постоянных и неустранимых изменений факторов внешней среды и внутренних возмущений молекулярно-физиологических процессов. Учитывая, что организмы в популяции различаются генетически, реализация генетической программы должна быть поэтому относительно устойчива к генетической изменчивости.

По Уоддингтону индивидуальное развитие канализировано, т.е. происходит внутри некоторого канала условий, ограничивающего изменчивость траектории развития. Однако сильные изменения среды и значительные внутренние возмущения способны “выбрасывать” траектории индивидуального развития за пределы канала. При этом появляются аберрантные фенотипы, некоторые из которых способны участвовать в последующем отборе. При сохранении условий, систематически приводящих к такому смещению индивидуального развития, особенности этих фенотипов через ряд поколений могут зафиксироваться отбором и генетически. Иначе говоря, отбор приводит к появлению наиболее генетически подходящих при сложившихся обстоятельствах вариантов фенотипов, у которых траектории развития соответствующим образом изменены. Популяции организмов с измененными траекториями и отличающимися генотипами продолжают существовать и в дальнейшем, когда действие возмущающих факторов прекращается. Этот механизм, приводящий к ситуации “сходные фенотипы, но отличающиеся генотипы”, Уоддингтон называл ассимиляцией генов.

Недавние результаты из области системной эволюционной биологии позволили подвести количественную базу под классические концепции Конрада Уоддингтона об устойчивости индивидуального развития и генетической ассимиляции. Появилась возможность развивать эту концепцию дальше в свете новых экспериментальных и теоретических результатов. Особенный прогресс достигнут в анализе молекулярных механизмов канализированности. Обсуждение результатов этой области системной биологии, полученных средствами компьютерного моделирования в сравнении с заключениями по экспериментальным данным, и составляет предмет данной статьи.

Ключевые слова: концепции Уоддингтона, канализированность, фенотипическая пластичность, генетическая ассимиляция, моделирование генных сетей

DOI: 10.31857/S0044452920060091

Список литературы

  1. Schmalhausen I.I. Factors of Evolution: The Theory of Stabilizing Selection. Chicago. University of Chicago Press. 1949.

  2. Waddington C.H. The Strategy of the Genes. A Discussion of Some Aspects of Theoretical Biology. London. Allen and Unwin. 1957.

  3. Rendel J.M. Canalization of the scute phenotype of Drosophila. Evolution 13: 425–439. 1959. https://doi.org/10.1111/j.1558-5646.1959.tb03033.x

  4. Baldwin J.M. A new factor in evolution. Am. Nat. 30: 441–451, 536–553. 1896.

  5. Suzuki Y., Nijhout H.F. Evolution of a polyphenism by genetic accommodation. Science. 311 (5761): 650–652. 2006. https://doi.org/10.1126/science.1118888

  6. Rutherford S.L., Lindquist S. Hsp90 as a capacitor for morphological evolution. Nature. 396: 336–342. 1998. https://doi.org/10.1038/24550

  7. Siegal M.L., Leu J.Y. On the nature and evolutionary impact of phenotypic robustness mechanisms. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics. 45: 496–517. 2014. https://doi.org/10.1146/annurev-ecolsys-120213-091705

  8. Lee C.E., Gelembiuk G.W. Evolutionary origins of invasive populations. Evol. Appl. 1: 427–448. 2008. https://doi.org/10.1111/j.1752-4571.2008.00039.x

  9. Rohner N., Jarosz D.F., Kowalko J.E., Yoshizawa M., Jeffery W.R., Borowsky R.L., Lindquist S., Tabin C.J. Cryptic variation in morphological evolution: HSP90 as a capacitor for loss of eyes in cavefish. Science. 342: 1372–1375. 2013. https://doi.org/10.1126/science.1240276

  10. Hall M.C., Dworkin I., Ungerer M.C., Purugganan M. Genetics of microenvironmental canalization in Arabidopsis thaliana. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 104: 13717–13722. 2007. https://doi.org/10.1073/pnas.0701936104

  11. Chapman L.J., Galis F., Shinn J. Phenotypic plasticity and the possible role of genetic assimilation: Hypoxia–induced trade–offs in the morphological traits of an African cichlid. Ecol. Lett. 3 (5): 387–393. 2000. https://doi.org/10.1046/j.1461-0248.2000.00160.x

  12. Siegal M.L., Bergman A. Waddington’s canalization revisited: developmental stability and evolution. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 99: 10528–10532. 2002. https://doi.org/10.1073/pnas.102303999

  13. Espinosa-Soto C., Martin O.C., Wagner A. Phenotypic plasticity can facilitate adaptive evolution in gene regulatory circuits. BMC Evol. Biol. 11: 5. doi:. 2011a.

  14. Iwasaki W.M., Tsuda M.E., Kawata M. Genetic and environmental factors affecting cryptic variations in gene regulatory networks. BMC Evol. Biol. doi:. 2013.

  15. Lande R. Adaptation to an extraordinary environment by evolution of phenotypic plasticity and genetic assimilation. J. Evol. Biol. 22: 1435–1446. 2009. https://doi.org/10.1111/j.1420-9101.2009.01754.x

  16. Fierst J.L. A history of phenotypic plasticity accelerates adaptation to a new environment. J. Evol. Biol. 24:1992–2001. 2011. https://doi.org/10.1111/j.1420-9101.2011.02333.x

  17. Spirov A., Holloway D. Using EA to study the evolution of GRNs controlling biological development. In: Noman N., Iba H. eds. Evolutionary Algorithms in Gene Regulatory Network Research. Wiley Interscience. 2015. pp. 240–268. https://doi.org/10.1002/9781119079453.ch10

  18. Spirov A.V., Sabirov M.A., Holloway D.M. Systems evolutionary biology of Waddington’s canalization and genetic assimilation. In: Evolutionary Physiology and Biochemistry – Advances and Perspectives, Levchenko V.F. ed. InTech Press. 2018. pp. 167–185. https://doi.org/10.5772/intechopen.73662

  19. Ancel L., Fontana W. Plasticity, evolvability and modularity in RNA. J. Exp. Zool. 288: 242–283. 2000. https://doi.org/10.1002/1097-010X(20001015)288

  20. Hayden E.J., Ferrada E., Wagner A. Cryptic genetic variation promotes rapid evolutionary adaptation in an RNA enzyme. Nature. 474: 92–95. 2011. https://doi.org/10.1038/nature10083

  21. Том Р. Структурная устойчивость и морфогенез. М. Логос. 2002. [René Thom. Stabilité structurelle et morphogenèse, InterÉditions, Paris, 1972].

  22. Waddington C.H. Canalization of development and the inheritance of acquired characters. Nature. 150: 563–565. 1942. https://doi.org/10.1038/150563a0

  23. Waddington C.H. Genetic assimilation of the bithorax phenotype. Evolution 10: 1–13. 1956. https://doi.org/0.1111/j.1558-5646.1956.tb02824.x

  24. Wagner A. The role of robustness in phenotypic adaptation and innovation. Proc. Biol. Sci. 279: 1249–1258. 2012. https://doi.org/10.1098/rspb.2011.2293

  25. Уоддингтон К.Х. Основные биологические концепции. На пути к теоретической биологии. I. Пролегомены. Ред. Астауров Б.Л. М. Мир. 1970. [Waddington C.H. (Editor). Towards a Theoretical Biology. vol. I. Edinburgh: Edinburgh University Press. 1968-72].

  26. Gilbert S.F. Epigenetic landscaping: Waddington’s use of cell fate bifurcation diagrams. Biol. Philos. 6: 135–154. 1991. https://doi.org/10.1007/BF02426835

  27. Slack J.M.M. Conrad Hal Waddington: the last Renaissance biologist? Nature Reviews Genetics. 3: 889–695. 2002. https://doi.org/10.1038/nrg933

  28. Jamniczky H.A., Boughner J.C., Rolian C., Gonzalez P.N., Powell C.D., Schmidt E.J., Parsons T.E., Bookstein F.L., Hallgrímsson B. Rediscovering Waddington in the post–genomic age. Operationalising Waddington’s epigenetics reveals new ways to investigate the generation and modulation of phenotypic variation. Bioessays. 32: 1–6. 2010. https://doi.org/10.1002/bies.200900189

  29. Zheng J., Payne J.L., Wagner A. Cryptic genetic variation accelerates evolution by opening access to diverse adaptive peaks. Science. 365 (6451): 347–353. 2019. https://doi.org/10.1126/science.aax1837

  30. Masel J., Trotter M.V. Robustness and Evolvability. Trends Genet. 26 (9): 406–414. 2010. https://doi.org/10.1016/j.tig.2010.06.002

  31. Pigliucci M., Murren C.J. Genetic assimilation and a possible evolutionary paradox: can macroevolution sometimes be so fast as to pass us by? Evolution. 57 (7): 1455–1464. 2003. https://doi.org/10.1111/j.0014-3820.2003.tb00354.x

  32. Masel J., Siegal M.L. Robustness: mechanisms and consequences. Trends Genet. 25 (9): 395–403. 2009. https://doi.org/10.1016/j.tig.2009.07.005

  33. Braendle C., Felix M.A. Plasticity and Errors of a Robust Developmental System in Different Environments. Dev. Cell 15: 714–724. 2008. https://doi.org/10.1016/j.devcel.2008.09.011

  34. Kelly M. Adaptation to climate change through genetic accommodation and assimilation of plastic phenotypes. Philos. Trans. R. Soc. Lond. B. Biol. Sci. 374 (1768): 20180176. 2019. https://doi.org/10.1098/rstb.2018.0176

  35. Levis N.A., Pfennig D.W. Plasticity-led evolution: A survey of developmental mechanisms and empirical tests. Evol. Dev. doi.org/. 2019.https://doi.org/10.1111/ede.12309

  36. Price T., Sol D. Introduction: Genetics of colonizing species. Am. Nat. 172: S1–S3. 2008. https://doi.org/10.1086/588639

  37. Aubret F., Shine R. Genetic assimilation and the postcolonization erosion of phenotypic plasticity in island tiger snakes. Curr. Biol. 19: 1932–1936. 2009. https://doi.org/10.1016/j.cub.2009.09.061

  38. Wagner G.P., Booth G., Bagheri–Chaichian H. A population genetic theory of canalization. Evolution. 51: 329–347. 1997. https://doi.org/10.1111/j.1558-5646.1997.tb02420.x

  39. Masel J. Genetic assimilation can occur in the absence of selection for the assimilating phenotype, suggesting a role for the canalization heuristic. J. Evol. Biol. 17 (5): 1106–1110. 2004. https://doi.org/10.1111/j.1420-9101.2004.00739.x

  40. Palmer A.R. Symmetry breaking and the evolution of development. Science. 306 (5697): 828–833. 2004. https://doi.org/10.1126/science.1103707

  41. Falconer D.S., Mackay T.F.C. Introduction to Quantitative Genetics. Essex. Longman. 1996.

  42. Тимофеев-Ресовский Н.В., Воронцов Н.Н., Яблоков А.В. Краткий очерк теории эволюции. М. “Наука”. 1977. [Timofeev-Ressovsky N.V., Vorontsov N.N., Yablokov A.V. Kratkiy ocherk teoriyi evoluciyi [Short Essay on Evolution Theory]. Moscow. Nauka. 1977.]

  43. Lande R. Evolution of phenotypic plasticity in colonizing species. Mol. Ecol. doi.org/. 2015. https://doi.org/10.1111/mec.13037

  44. Simpson G.G. The Baldwin effect. Evolution. 7: 110–117. 1953. https://doi.org/10.1111/j.1558-5646.1953.tb00069.x

  45. Тихонов Д., Жоров Б. Методы молекулярного моделирования в изучении строения ионных каналов и их модуляции лигандами. Рос. физиол. журн. им. И.М. Сеченова. 105: 1333–1348. 2019. Tikhonov D., Zhorov B. Methods of Molecular Modeling in Studies of Ion Channels and their Modulation by Ligands. Russ. J. Physiol. 105: 1333–1348. 2019. (In Russ.)] https://doi.org/10.1134/S0869813919110116

  46. Hayden E.J., Wagner A. Environmental change exposes beneficial epistatic interactions in a catalytic RNA. Proc. R. Soc. B. 279: 3418–3425. 2012. https://doi.org/10.1098/rspb.2012.0956

  47. Spirov A.V., Holloway D.M. New approaches to designing genes by evolution in the computer. In Real–World Applications of Genetic Algorithms. In: InTech Press (O. Roeva ed.). 2012. https://doi.org/10.5772/36817

  48. Spirov A.V., Holloway D.M. Using evolutionary computations to understand the design and evolution of gene and cell regulatory networks. Methods. 62: 39–55. 2013. https://doi.org/10.1016/j.ymeth.2013.05.013

  49. Wagner A. Does evolutionary plasticity evolve? Evolution. 50: 1008–1023. 1996. https://doi.org/10.1111/j.1558-5646.1996.tb02342.x

  50. Gavrilets S., Hastings A. A Quantitative–Genetic Model for Selection on Developmental Noise. Evolution. 48: 1478–1486. 1994. https://doi.org/10.1111/j.1558-5646.1994.tb02190.x

  51. Jablonka E., Lamb M.J. Evolution in Four Dimensions: Genetic, Epigenetic, Behavioral, and Symbolic Variation in the History of Life. MIT Press. 2005.

  52. Dickens T., Rahman Q. The extended evolutionary synthesis and the role of soft inheritance in evolution. Proc. Biol. Sci. 279 (1740): 2913–2921. 2012. https://doi.org/10.1098/rspb.2012.0273

  53. Jablonka E., Noble D. Systemic Integration of Different Inheritance Systems. Current Opinion in Systems Biology. 13: 52–58. 2019. https://doi.org/10.1016/j.coisb.2018.10.002

  54. Waddington C.H. The epigenotype (1942). Int. J. Epidemiol. 41 (1): 10–13. 2012. https://doi.org/10.1093/ije/dyr184

  55. Noble D. Conrad Waddington and the origin of epigenetics. J. Exp. Biol. 218: 816–818. 2015. https://doi.org/10.1242/jeb.120071

  56. Duclos K.K., Hendrikse J.L., Jamniczky H.A. Investigating the evolution and development of biological complexity under the framework of epigenetics. Evol. Dev. e12301. doi:. 2019.https://doi.org/10.1111/ede.12301

  57. Cavalli G., Heard E. Advances in epigenetics link genetics to the environment and disease, Nature. 571: 489–499. 2019. https://doi.org/10.1038/s41586-019-1411-0

  58. Котолупов В.А., Левченко В.Ф. Мультифункциональность и гомеостаз. Закономерности функционирования организма, важные для поддержания гомеостаза. Ж. эвол. биохим. физиол. 45: 443–451. 2009. [Kotolupov V.A., Levchenko V.F. Multifunctionality and homeostasis. Regularities of the body’s functioning, important for maintaining homeostasis. J. Evol. Biochem. and Physiol. 45: 538–547. 2009.https://doi.org/10.1134/S0022093009040148

  59. Озернюк Н.Д., Исаева В.В. Эволюция онтогенеза. М. КМК. 2016.

  60. Том Р. Комментарии. Динамическая теория морфогенеза. На пути к теоретической биологии. I. Пролегомены (Ред. Астауров Б.Л.) М. Мир. 1970.

  61. Kriegman S., Cheney N., Bongard J. How morphological development can guide evolution. Sci. Rep. 8 (1): 13934. 2018.

Дополнительные материалы отсутствуют.