1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Журнал эволюционной биохимии и физиологии
  4. T. 58, № 2, 2022

Журнал эволюционной биохимии и физиологии, 2022, T. 58, № 2, стр. 71-83

ФИЗИОЛОГИЧЕСКИЕ АСПЕКТЫ ВЗАИМООТНОШЕНИЙ WOLBACHIA PIPIENTIS–DROSOPHILA MELANOGASTER

Е. В. Бурдина 1, *, Н. Е. Грунтенко 1

1 Институт цитологии и генетики СО РАН
Новосибирск, Россия

* E-mail: bella79@list.ru

Поступила в редакцию 07.12.2021
После доработки 29.12.2021
Принята к публикации 29.12.2021

Полный текст (PDF)

Аннотация

Внутриклеточная бактерия Wolbachia pipientis является одним из самых распространенных прокариотических симбионтов беспозвоночных. Известно, что она способна влиять на репродуктивную функцию вида-хозяина, что способствует распространению бактерии в его популяциях за счет увеличения численности зараженных самок. Но если основные эффекты Wolbachia достаточно хорошо описаны, то механизмы вызываемых ею репродуктивных аномалий и позитивного влияния на приспособленность хозяина остаются в значительной степени малоизученными. Данный обзор посвящен обсуждению различных аспектов влияния Wolbachia на физиологию и приспособленность хозяина. Детально рассматривается симбиотическая система Wolbachia pipientis–Drosophila melanogaster, в том числе – влияние бактерии на гормональный статус хозяина и его устойчивость к различным видам стресса и вирусам, плодовитость и продолжительность жизни.

Ключевые слова: Wolbachia, Drosophila melanogaster, симбиоз, приспособленность, эндокринология насекомых

Wolbachia pipientis [1] – внутриклеточная, наследуемая по материнской линии альфа-протеобактерия, которая встречается примерно у 40–60% видов членистоногих [2], в том числе у многих видов Drosophila, включая D. melanogaster, и является одним из самых распространенных прокариотических симбионтов беспозвоночных (рис. 1). Wolbachia окрестили мастером-манипулятором, поскольку она может управлять биологией, морфологией и даже некоторыми аспектами поведения своего хозяина. При этом хозяин, в свою очередь, может получать преимущество в приспособленности перед незараженными особями.

Рис. 1.

Распространенность эндосимбиотической бактерии Wolbachia pipientis у насекомых, паукообразных и нематод.

Влияние Wolbachia на репродуктивную функцию хозяина

Совместная эволюция W. pipientis и видов-хозяев привела к выработке разнообразных взаимных адаптаций. Со стороны организма хозяина адаптации наиболее очевидно проявляются в модификации репродуктивной функции. Четыре основных известных фенотипа – это цитоплазматическая несовместимость (ЦН), феминизация, андроцид (избирательная гибель самцов на стадии эмбриогенеза или личиночного развития) и телитокный партеногенез [3–5]. Среди этих эффектов наиболее изучена ЦН [5, 6].

ЦН у насекомых возникает, когда инфицированные Wolbachia самцы спариваются с неинфицированными самками или самками, несущими другой штамм Wolbachia, и приводит к гибели эмбрионов [6]. В результате инфицированные Wolbachia самки, которые защищены от ЦН, имеют репродуктивное преимущество перед незараженными самками. Другой вариант ЦН – двунаправленная ЦН – возникает при скрещивании родителей, несущих различные бактериальные линии. Было высказано предположение, что такая ЦН может способствовать видообразованию хозяина, вызывая репродуктивные барьеры [7]. Уровень ЦН зависит от многих факторов. Так, высокий уровень инфекции в сперматозоидах вызывает высокий уровень ЦН [8, 9]. Еще одно открытие было сделано при изучении штамма вольбахии wPip, которым заражены комары Culex pipiens. В геноме этих бактерий был обнаружен регулятор транскрипции, влияющий на экспрессию гена grau хозяина, ответственного за проявление ЦН [10]. Показано, что высокий уровень ЦН положительно коррелирует с высоким титром Wolbachia [11–14]. Титр Wolbachia в организме хозяина зависит от различных факторов. Один и тот же штамм Wolbachia может иметь разные титры в разных генотипах хозяина [15–17], и в пределах одного хозяина титр варьируется в зависимости от тканей, например, в репродуктивных тканях наблюдались более высокие титры, чем в соматических тканях [18, 19]. Кроме того, титр Wolbachia может зависеть от температуры окружающей среды. Например, Drosophila nigrosparsa, выращенные при температуре ниже 19°C, имели более высокий титр Wolbachia по сравнению с особями, выращенными при высокой температуре [20]. Также и у особей Drosophila melanogaster, развившихся при 13°С, была обнаружена более высокая плотность Wolbachia, чем у тех, которые развивались при 31°С [21]. Изменяя титр Wolbachia в яйцах, температура влияет и на выраженность андроцида у Drosophila bifasciata [22]. У D. melanogaster плотность Wolbachia варьируется в том числе и в зависимости от рациона [23]: мухи, выращенные на корме, обогащенном сахарозой, имели повышенный титр бактерии в оогенезе, а выращенные на корме, обогащенном дрожжами – наоборот, пониженный. Скорость гибели мух, индуцированной штаммом Wolbachia wMelPop, у D. melanogaster положительно коррелирует с титром бактерии [24]. Титр также может изменяться с возрастом хозяина, что наблюдается у многих членистоногих, включая Drosophila spp. [15, 25–28]. Поскольку ранее было показано, что у самок D. melanogaster с возрастом происходит снижение деления стволовых клеток зародышевой линии [29], а Wolbachia наиболее представлена в репродуктивных тканях хозяина [30–32], снижение титра Wolbachia при приближении мух к четырехнедельному возрасту можно объяснить снижением деления стволовых клеток зародышевой линии.

Влияние Wolbachia на приспособленность хозяина

В зависимости от конкретного взаимодействия “хозяин–бактерия” макросимбионты могут извлечь выгоду от симбионта Wolbachia. Например, D. melanogaster, инфицированная wMel, имела более высокую плодовитость и более высокую скорость спаривания, чем неинфицированные особи [2]. Цикадки Laodelphax striatellus, инфицированные штаммом wStri, также имели более высокую плодовитость, чем неинфицированные [33]. Сообщалось о большем размере тела и большей продолжительности жизни у жуков Callosobruchus chinensis, инфицированных Wolbachia штаммов wBruCon, wBruOri и wBruAus [34]. В то же время инфицирование D. nigrosparsa вольбахией генотипа wMel не влияло на уровень плодовитости мух и их устойчивость к тепловому и холодовому стрессам, хотя и повышало их двигательную активность [20].

Показано, что титр Wolbachia у D. melanogaster и D. simulans положительно коррелирует с противовирусной резистентностью хозяина [19, 35–39]. В том числе повышается устойчивость насекомых к вирусам, представляющим опасность для человека (вирусы лихорадки Денге, желтой лихорадки, лихорадки Западного Нила) [28, 35, 40, 41]. Присутствие Wolbachia в организме дрозофил и комаров приводит к повышению устойчивости хозяев к возбудителю малярии (Plasmodium vivax) [38]. Как показано на различных видах Drosophila и мокрицах Armadillidium vulgare, влияние симбионта на иммунокомпетентность и выживаемость хозяина значительно варьировалось в пределах одной и той же популяции в зависимости от штамма Wolbachia, инфицирующего хозяина [42, 43], что предполагает активно идущие эволюционные процессы в формировании устойчивости системы Wolbachia – хозяин к различным патогенам. Недавние исследования [44] показали, что температура является сильным модулятором антивирусной защиты, обеспечиваемой Wolbachia, у D. melanogaster, зараженных вирусом Drosophila C (DCV). Было показано, что развитие дрозофилы при 25°C приводит к сильной противовирусной защите с точки зрения выживаемости и устойчивости к DCV, а развитие при 18°C сильно снижает защиту или сводит ее к нулю. Это наблюдается с разными генотипами D. melanogaster, разными вариантами Wolbachia (wMel и wMelCS) и разными вирусами и, вероятно, является общим явлением [44].

Для того чтобы пролить свет на механизм, лежащий в основе этих изменений, Пан и соавт. [45] провели исследования на комарах Aedes aegypti, которые являются переносчиками ряда тяжелых заболеваний человека, включая желтую лихорадку и лихорадку Денге (DENV). Авторы исследовали, как инфекция Wolbachia влияет на хозяина Ae. aegypti, вызывая устойчивость к DENV. Показано, что у Ae. aegypti, зараженных Wolbachia, активируется транскрипция генов, имеющих отношение к регуляции иммунного ответа и окислительно-восстановительных реакций. Заражение этой бактерией приводит к индукции окислительного стресса и повышению уровня активных форм кислорода (АФК) у комара-хозяина. Увеличение количества АФК связано с активацией сигнального пути Toll, который необходим для опосредования экспрессии антиоксидантов для противодействия окислительному стрессу. Этот иммунный путь также отвечает за активацию антимикробных пептидов – дефенсинов и цекропинов. Предоставлены доказательства того, что эти антимикробные пептиды участвуют в подавлении пролиферации DENV у комаров, инфицированных Wolbachia. Эти результаты показывают, что симбиотическая бактерия может манипулировать защитной системой хозяина для облегчения своей собственной стойкой инфекции, что приводит к снижению способности комара заражаться патогенами, опасными для человека [45].

Еще одно исследование механизма антивирусной защиты, связанной с заражением Wolbachia, также проведенное на комарах Ae. aegypti, заключалось в том, что эти насекомые были заражены в лабораторных условиях патогенным штаммом wMelPop, специфичным для дрозофил [46]. Оказалось, что в присутствии вольбахии увеличивается уровень синтеза микроРНК, которые участвуют в регуляции плотности распределения этих бактерий в тканях комаров Aedes aegypti. Эти короткие одноцепочечные РНК не кодируют никаких белков, однако принимают участие в регуляции работы большого числа генов. Поэтому они играют важнейшую роль во многих процессах жизнедеятельности организма, включая иммунную защиту, программируемую клеточную гибель и т.д. Эти же микроРНК повышают устойчивость комаров к вирусу лихорадки Денге [47, 48].

Однако wMelPop – это штамм, который был идентифицирован только в лаборатории. Природными штаммами Wolbachia, обычно используемыми для изучения защиты от вирусов, являются wMel и wMelCS, выделенные из D. melanogaster, wAu, выделенный из D. simulans, wAlbB, выделенный из Aedes albopictus, и wStri, выделенный из цикадок Laodelphax striatellus [49]. Мартинес и соавт. [50] исследовали противовирусную защиту многих природных штаммов Wolbachia, происходящих от разных видов Drosophila, после переноса их на один и тот же генетический фон D. simulans. Обнаружено, что защита определяется не генотипом хозяина, а штаммом Wolbachia [50]. Следует отметить, что большинство исследований, показывающих способность разных штаммов Wolbachia защищать насекомых-хозяев от многих РНК-вирусов, были проведены в лабораторных условиях, и доказательств существования противовирусного эффекта Wolbachia в природе до сих пор получено мало.

Кроме того, были описаны случаи, когда заражение вольбахией не защищало хозяина от вирусов и даже наоборот, способствовало большей инфицированности [51]. В своей работе Грэхем и соавт. [51] привели данные о полевых популяциях опасного вредителя сельскохозяйственных культур, африканской совки (Spodoptera exempta), которые показывают, что распространенность и интенсивность заражения вирусом ядерного полиэдроза (SpexNPV) положительно связаны с заражением тремя штаммами Wolbachia. Авторы также продемонстрировали, что инфицирование одним из этих штаммов увеличивает летальность SpexNPV для хозяина в 6–14 раз. Эти данные позволяют предположить, что вместо того, чтобы защищать своих хозяев-чешуекрылых от вирусной инфекции, Wolbachia делает их более восприимчивыми к ней.

Неоднократно было показано, что инфекция Wolbachia влияет на продолжительность жизни у Drosophila. Эти эффекты, однако, противоречивы и включают как повышение [19, 52, 53], так и снижение [19, 54, 55] продолжительности жизни.

Эффекты Wolbachia, регулирующие продолжительность жизни, могут зависеть от генетического фона хозяев [56, 57]. Фрай и Рэнд [56] использовали реципрокные гибридные скрещивания между двумя линиями D. melanogaster, одна из которых (Z53), будучи инфицированной Wolbachia, живет дольше, а другая (Z2) – нет, и отметили, что Wolbachia может увеличивать продолжительность жизни мух за счет снижения плодовитости. Положительное влияние инфекции Wolbachia на продолжительность жизни мух было гораздо более выражено у гибридов этих двух линий, чем у родительской линии Z53. Более того, это благоприятное влияние инфекции было более очевидным при содержании самок и самцов по отдельности, когда ухаживания и спаривания не происходили. В этих условиях почти все насекомые, зараженные Wolbachia, жили дольше, чем незараженные мухи.

Как известно, на продолжительность жизни организма могут влиять генетический фон и окружающая среда. Двумя наиболее распространенными факторами, влияющими на продолжительность жизни, которые вызывают большой интерес, являются вызываемый различными абиотическими воздействиями окислительный стресс и инфекции [58, 59]. Капобианко и соавт. [60] исследовали, как различные сочетания инфицирования Wolbachia и окислительных стрессоров воздействуют на продолжительность жизни у двух отловленных в дикой природе линий D. melanogaster, Burlington и Plattsburgh. Естественным образом инфицированные Wolbachia и вылеченные линии Burlington и Plattsburgh подвергались обработке паракватом или L‑аргинином, чтобы вызвать два разных типа окислительного стресса. И паракват, и l-аргинин влияют на путь АФК внутри D. melanogaster. Паракват производит свободные радикалы кислорода, когда он метаболизируется в цитоплазме. Таким образом, паракват является доказанным полезным инструментом для увеличения содержания супероксид-анионов в клетках [61]. Питание предшественником оксида азота l-аргинином [62] индуцирует оксид азота, который может усиливать иммунный ответ насекомых на плазмодий [63] и паразитоидную инфекцию [64]. Оксид азота – это небольшая молекула, играющая множество ролей в биологических процессах, включая передачу сигналов и способность реагировать с супероксид-анионами с образованием пероксинитрита (ONOO-) [65]. Пероксинитрит, мощный и токсичный окислитель, относительно медленно реагирует на большинство биологических молекул. Авторы обнаружили, что удаление инфекции Wolbachia сокращает продолжительность жизни мух с одним генетическим фоном, но не с другим. Инфекция Wolbachia делает более чувствительной к параквату только одну из линий. Однако именно линия, на которую Wolbachia не влияла при обработке паракватом, оказалась защищена инфицированием ею от стресса, вызванного L-аргинином [60]. Следовательно, Wolbachia модифицирует защиту от свободных радикалов с помощью двух разных механизмов, зависящих от генетического фона хозяина. Это подтверждает идею о том, что факторы, которые могут регулировать старение (инфекция и окислительный стресс), не универсальны, а специфичны для генетической структуры индивидуума.

Также было показано, что влияние Wolbachia на приспособленность хозяина в известной мере зависит и от генотипа эндосимбионта [66–69]. Серга и соавт. [66] продемонстрировали, что самки D. melanogaster, инфицированные wMelCS, имеют более низкую плодовитость по сравнению с инфицированными wMel, что, по мнению авторов, может быть причиной преобладания wMel в популяциях D. melanogaster.

Однако при изучении влияния различных генотипов Wolbachia на выживаемость D. melanogaster при тепловом стрессе было обнаружено, что один из изолятов генотипа wMelCS, штамм wMelPlus, обеспечивает насекомому-хозяину повышенную стресс-устойчивость [67, 70] и плодовитость [68] в сравнении с генотипом wMel и с другими штаммами генотипа wMelCS.

Кроме плодовитости, продолжительности жизни и антивирусной защиты, влиянию Wolbachia подвержены и другие аспекты жизнедеятельности насекомого-хозяина: у D. melanogaster и D. simulans бактерия влияет на метаболизм железа, которое хозяин получает с пищей. При помещении дрозофил на корм с недостатком или избытком солей железа незараженные особи откладывали меньшее количество яиц по сравнению с зараженными [71, 72]. На постельных клопах Cimex lectularius показано, что Wolbachia wCle может обеспечивать насекомому-хозяину необходимый для его развития витамин B [73]. Есть также данные о способности Wolbachia влиять на поведение своих хозяев. Так, для Drosophila paulistorum и D. melanogaster показано, что самки и самцы, зараженные разными штаммами Wolbachia, избегают скрещивания, которое должно привести к ЦН [74, 75]. У инфицированных Wolbachia самок D. melanogaster также наблюдаются изменения в предпочтении субстрата для яйцекладки, а самцы, инфицированные Wolbachia, более конкурентоспособны, чем неинфицированные [76]. Жуки Callosobruchus chinensis, инфицированные Wolbachia wBruCon и wBruOri, значительно более активны, чем неинфицированные, что повышает их шансы на спаривание [77]. Комары Ae. aegypti, искусственно инфицированные wMelPop, в 2.5 раза более активны по сравнению с неинфицированными [78].

Все эти данные свидетельствуют о том, что физиологические и поведенческие особенности зараженных бактериями насекомых, которые можно наблюдать в лабораторных условиях и в природе, обеспечиваются переплетением множества различных генетически обусловленных механизмов взаимодействия двух организмов. И, конечно, эти непростые взаимодействия требуют дальнейшего глубокого изучения.

Система Drosophila melanogaster–Wolbachia pipientis

Особо пристальное внимание уделяется изучению симбиотической системы D. melanogaster – Wolbachia pipientis. Анализ геномов Wolbachia, обнаруживаемых у D. melanogaster, выявил шесть генотипов монофилетического происхождения: wMel, wMel2, wMel3, wMel4, wMelCS и wMelCS2 (рис. 2), два из которых (wMel и wMelCS) обнаруживаются повсеместно, при этом подавляющее большинство инфицированных особей несет Wolbachia генотипа wMel [79–83]. Генотипы wMel2 и wMel4 были выявлены в популяциях D. melanogaster только в Азиатских регионах [17, 79, 80, 82], wMelCS2 – в Восточной Европе и Средней Азии, на Кавказе и Алтае [79, 80, 82, 84], а генотип wMel3 – только в одной лабораторной линии D. melanogaster [79]. Также в лаборатории был выделен патогенный вариант wMelCS, штамм wMelPop (от popcorn – попкорн), который был назван так за его способность безудержно размножаться в клетках организма дрозофилы, приводя к разрыву клеток, и, как следствие, приводить к деградации нервных и мышечных тканей и преждевременной гибели мух [54]. С точки зрения генетических маркеров он неотличим от wMelCS [85], однако снижает продолжительность жизни насекомых приблизительно в два раза даже при оптимальной температуре (25°С), а при повышении температуры до 29°С этот негативный эффект бактерий усиливается, сокращая продолжительность жизни еще вдвое [15, 54]. wMelPop также оказывает негативное влияние на приспособленность хозяина, снижая его выживаемость при стрессе еще до наступления вызываемой им преждевременной гибели на 9–10-й день [67] и вызывая увеличение частоты программируемой клеточной гибели в формирующихся фолликулах яичников дрозофилы [86]. В то же время перенос инфицированных wMelPop мух, содержавшихся при 29°С, в условиях пониженной температуры (16°С) способен частично восстанавливать их продолжительность жизни [55]. Кроме того, у wMelPop наблюдалась более высокая патогенность при трансфекции в D. simulans и Ae. albopictus по сравнению с его естественным хозяином, D. melanogaster [87, 88]. Исследование динамики заселения клеток мозга дрозофилы бактериями штамма wMelPop показало, что они попадают туда на ранних стадиях развития насекомого. Однако активно делиться они начинают только на стадии имаго, постепенно разрушая его нервную систему, при этом скорость деления бактериальных клеток увеличивается с ростом температуры [55].

Рис. 2.

Хромосомные карты шести различных генотипов Wolbachia pipientis, выделенных из Drosophila melanogaster (по Riegler et al., 2005, с дополнениями). Генотипы различаются одной большой хромосомной инверсией, двумя локусами с варьирующим числом тандемных повторов (VNTR-105 и VNTR-141) и двумя различными сайтами вставки транспозона IS5 (WD1310 и WD0516/7).

Недавно Дуарте и соавт. [89] разработали новый прямой генетический скрининг и идентифицировали новые сверхпролиферативные варианты Wolbachia. Авторы подробно охарактеризовали двух из полученных мутантов, wMelPop2 и wMelOctoless, и определили генетические основы их чрезмерной пролиферации. wMelPop2 имеет амплификацию области Octomom, содержащей восемь генов Wolbachia, которая, как было ранее показано, приводит к чрезмерной пролиферации в варианте wMelPop [24, 28]. В wMelOctoless, напротив, эта же область Octomom была удалена. Подробная фенотипическая характеристика этих штаммов показала, что оба варианта Wolbachia сокращают продолжительность жизни хозяина, а также повышают противовирусную защиту. Более того, авторы показали, что скорость пролиферации Wolbachia у D. melanogaster зависит от взаимодействия между числом копий Octomom, стадией развития хозяина и температурой. Эти результаты подтверждают и развивают представления о неоднозначной роли этой геномной области в контроле пролиферации Wolbachia.

Также недавно был обнаружен уникальный штамм Wolbachia wMelPlus, обеспечивающий повышение устойчивости D. melanogaster к стрессу [67, 68, 70]. Этот штамм является разновидностью генотипа wMelCS и неотличим от него с точки зрения генетических маркеров.

В многочисленных исследованиях показано, что частота инфицирования Wolbachia в природных популяциях D. melanogaster варьирует от 30 до 60%, причем – по всему ареалу распространения вида [2, 80–83, 90–93]. Причины столь широкого распространения симбионта до сих пор до конца не выяснены. Однако исследования этого симбиоза дали крайне интересные результаты. Например, симбионт может восстанавливать фертильность у самок определенного генотипа [94], влиять на уровень плодовитости самок дрозофилы посредством изменения их гормонального фона [68], повышать приспособленность мух, у которых снижена продукция инсулиноподобного фактора роста [95], или спасать мух, инфицированных в лабораторных условиях высокими дозами РНК-вирусов [35]. Однако эти и другие известные факты не могут полностью объяснить, почему инфицированность популяций D. melanogaster повсеместно поддерживается на высоком уровне [2, 66, 82]. Необходимо отметить, что и явление ЦН, которое могло бы объяснить распространение и поддержание Wolbachia в популяциях, проявляется у D. melanogaster на высоком уровне только в специальных лабораторных условиях, а в условиях, приближенных к природным, оказывается крайне низким или вовсе не детектируется [90, 91].

В 2009 г. Илинский и Захаров [96] провели оценку уровня ЦН у D. melanogaster, вызываемой тремя наиболее распространенными генотипами Wolbachia – wMel, wMelCS и wMelCS2. Они показали, что генотипы wMel и wMelCS способны вызывать слабовыраженную цитоплазматическую несовместимость (<10%), тогда как Wolbachia wMelCS2 такой способностью не обладает.

Влияние Wolbachia на гормональный статус Drosophila melanogaster

Влияние на катехоламины

У насекомых катехоламины, дофамин и октопамин являются гормонами стресса, наряду с ювенильным гормоном (ЮГ), 20-гидроксиэкдизоном (20Э), инсулином и адипокинетическим гормоном, принимающими непосредственное участие в контроле приспособленности [97–99]. Дофамин, кроме участия в развитии стресса, играет также важную роль в контроле качества и количества сна. В мезэнцефалическом покрытии млекопитающих дофамин-содержащие нейроны важны для возбуждения [100]. Как и у млекопитающих, у мух дофамин способствует бодрствованию [101], указывая на то, что этот и другие пути нейротрансмиттеров [102] имеют общие функции в регуляции сна как у насекомых, так и у различных видов млекопитающих.

Влияние генотипа Wolbachia на выживаемость дрозофил при тепловом стрессе опосредуется изменением у последних метаболизма катехоламинов [67, 103]. Зависимость влияния Wolbachia на уровень и биосинтез октопамина у D. melanogaster от генотипа эндосимбионта была также показана Роршейб и соавт. [104].

Транскрипционный анализ пути биосинтеза дофамина показал, что два основных его гена, Pale и Ddc, значительно активированы у мух, инфицированных Wolbachia [105]. Исследование влияния Wolbachia на длительность и качество сна показало, что она вызывала увеличение общего времени сна как у самцов, так и у самок D. melanogaster. Увеличение длительности сна было связано с увеличением количества эпизодов ночного сна, но не с увеличением продолжительности отдельных эпизодов сна. Соответственно, заражение Wolbachia также снижает порог возбуждения их мух-хозяев. Однако инфекция Wolbachia не влияла ни на циркадный ритм, ни на восстановление сна после депривации. Вместе эти результаты показывают, что Wolbachia опосредует экспрессию генов, связанных с дофамином, и снижает качество сна их насекомых-хозяев [105].

Влияние на сигнальный путь 20-гидроксиэкдизона

Известно, что продолжительность жизни дрозофилы в значительной степени зависит от сигнального пути 20Э, стероидного гормона, который является основным регулятором развития насекомых, контролирующим развитие и репродукцию. Этот путь также участвует в проявлении индуцированных Wolbachia репродуктивных фенотипов [106, 107].

Было обнаружено, что дрозофилы, гетерозиготные по мутации в гене EcRV559fs, кодирующем рецептор 20Э, имеют увеличенную продолжительность жизни и устойчивость к стрессу без явного дефицита двигательной активности или фертильности [108]. Самки мух штамма DTS-3/+, которые являются мутантами по гену дефектной линьки (mld), участвующему в биосинтезе 20Э, также демонстрируют повышенную продолжительность жизни при культивировании при 29°C. Было высказано предположение, что Wolbachia продуцирует специфические регуляторы, способные взаимодействовать как прямо, так и косвенно с рецептором 20Э, тем самым модулируя передачу сигналов последнего [109]. Эти находки подтверждают, что экдистероидный путь может участвовать в обеспечиваемых Wolbachia изменениях продолжительности жизни у D. melanogaster.

Влияние на сигнальный путь ювенильного гормона

Показано, что Wolbachia способна стимулировать экспрессию генов сигнального пути ЮГ и влиять на уровень его метаболизма у D. melanogaster [68, 110]. Известно, что ЮГ имеет связи с экдистероидными путями [111–114], а также с передачей сигналов инсулина [112]. Лиу и соавт. [110] показали, что у D. melanogaster инфекция Wolbachia приводит к значительной активации генов Jhamt и Met, которые кодируют фермент синтеза ЮГ и его рецептор и играют ключевую роль в пути передачи сигналов гормона. Результаты этого исследования свидетельствуют, что Wolbachia может усиливать передачу сигналов ЮГ у Drosophila.

Влияние на белково-углеводный обмен

Известно, что продолжительность жизни дрозофилы в значительной степени зависит от условий питания, таких как баланс между диетическими белками и углеводами [115]. Понтон и соавт. [116] продемонстрировали, что Wolbachia модулирует влияние соотношения белок/углевод (Б: У) на продолжительность жизни D. melanogaster. Мухи, корм которых состоял из белков и углеводов в соотношении 1: 16, жили дольше, чем те, которых кормили в соотношении 1: 1, а мухи, которым позволяли выбирать между двумя продуктами для прикорма (чистые дрожжи или раствор сахарозы), имели среднюю продолжительность жизни. Это согласуется с ранее полученными результатами [117], показавшими, что, когда мухам предлагался выбор прикорма, они регулировали потребление макроэлементов, чтобы максимизировать яйценоскость в течение всей жизни, а не долголетие. Не наблюдалось различий в кривых выживаемости для инфицированных и неинфицированных насекомых, которых кормили смесью Б: У 1: 16, и когда мухам предоставляли выбор между двумя продуктами для прикорма. Однако среди насекомых, поедавших корм Б: У 1: 1, неинфицированные мухи жили дольше, чем инфицированные. Было высказано предположение, что эти результаты могут отражать пищевую конкуренцию хозяина и симбионта за углеводы, и это может объяснить, почему инфекция оказывает негативное влияние на продолжительность жизни хозяина. Wolbachia обладает ограниченным количеством метаболических путей [118] и в значительной степени зависит от своего хозяина в плане метаболической поддержки [38, 118, 119]. Например, Wolbachia использует сахара хозяина для гликолиза [120] и для синтеза липида II [121, 122], необходимого, по предположению авторов, для деления бактерий. Также в этом исследовании инфицированные мухи, выращенные на корме Б: У 1: 1, имели более высокую скорость размножения, чем неинфицированные. Если мухам разрешали выбирать между растворами дрожжей и сахарозы, неинфицированные мухи потребляли белка больше, чем инфицированные. Потребление углеводов практически не различалось у инфицированных и неинфицированных мух. Среднее соотношение Б: У, выбираемое инфицированными и неинфицированными мухами, составляло 1: 20 и 1: 9 соответственно. Понтон и соавт. высказали предположение, что изменение пищевого поведения инфицированных Wolbachia мух может уменьшить эффект инфекции, сокращающий продолжительность жизни, за счет снижения воспроизводства [116].

Влияние на сигнальный путь инсулина/инсулинподобных факторов

Связь между типом питания мух и их продолжительностью жизни, вероятно, опосредована сигнальным путем инсулина/инсулинподобных факторов (IIS), который, как известно, играет решающую роль в регуляции поглощения питательных веществ и метаболизма [123]. Кроме того, многочисленные исследования показали, что сигнальный путь IIS играет центральную роль в регуляции роста, воспроизводства, стрессоустойчивости и продолжительности жизни всех многоклеточных организмов, в том числе D. melanogaster [124–126].

Есть данные, свидетельствующие о том, что Wolbachia повышает активность инсулиновой сигнальной системы [95, 127]. Исследуя, как Wolbachia взаимодействует с путем IIS D. melanogaster, Гренке и соавт. [127] обнаружили, что потеря инсулин-подобных белков, продуцируемых в головном мозге, значительно увеличивает продолжительность жизни, но только в присутствии Wolbachia.

Икея и соавт. [95] провели исследование, изучив влияние инфекции Wolbachia на ряд связанных с IIS фенотипов у контрольных и мутантных по IIS особей D. melanogaster. Авторы показали, что в присутствии Wolbachia повсеместная экспрессия доминантно-негативной формы рецептора инсулина (InRDN) приводила к умеренной карликовости, снижению плодовитости и увеличению продолжительности жизни самок – всем типичным фенотипам сниженного IIS. В отсутствие Wolbachia умеренные эффекты экспрессии InRDN усиливались, что приводило к появлению мух с фенотипами, характерными для выраженной недостаточности IIS, включая крайнюю карликовость, стерильность, повышенное содержание жира и сокращение продолжительности жизни. Отсутствие Wolbachia у мутантных мух приводило к снижению плодовитости и веса взрослых особей по сравнению с инфицированными мухами тех же генотипов, но не влияло на продолжительность жизни [95]. То есть можно предположить, что Wolbachia частично компенсировала дефекты, вызываемые у хозяина нарушением инсулинового сигналинга.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Влияние Wolbachia на внутривидовую конкуренцию хозяина опосредуется через изменения в гормональном статусе последнего. Wolbachia контролирует множество путей и процессов, необходимых для жизнеспособности ее хозяина, таких как устойчивость к стрессу, иммунный ответ, энергетический метаболизм, защита от окислительного стресса и другие ключевые функции выживания. И, судя по всему, влияние Wolbachia в целом направлено на увеличение приспособленности хозяина, повышая устойчивость к факторам среды и плодовитость, что не всегда сопровождается увеличением продолжительности жизни, а иногда и сокращает ее.

Список литературы

  1. Hertig M (1936) The Rickettsia, Wolbachia pipientis (gen. et sp.n.) and associated inclusions of the mosquito, Culex pipiens. Parasitology 28 (4): 453–486. https://doi.org/10.1017/S0031182000022666

  2. Kriesner P, Conner WR, Weeks AR, Turelli M, Hoffmann AA (2016) Persistence of a Wolbachia infection frequency cline in Drosophila melanogaster and the possible role of reproductive dormancy. Evolution 70 (5): 979–997. https://doi.org/10.1111/evo.12923

  3. Dobson SL, Bourtzis K, Braig HR, Jones BF, Zhou W, Rousset F, O’Neill SL (1999) Wolbachia infections are distributed throughout insect somatic and germ line tissues. Insect Biochem Molec Biol 29 (2): 153–160. https://doi.org/10.1016/s0965-1748(98)00119-2

  4. Stouthamer R, Breeuwer JA, Hurst GD 1999 Wolbachia pipientis: microbial manipulator of arthropod reproduction. Annu Rev Microbiol 53: 71–102. https://doi.org/10.1146/annurev.micro.53.1.71

  5. Werren JH, Baldo L, Clark ME (2008) Wolbachia: Master manipulators of invertebrate biology. Nat Rev Microbiol 6 (10): 741–751. https://doi.org/10.1038/nrmicro1969

  6. Hoffmann AA, Turelli M (1997) Cytoplasmic incompatibility in insects. In: O’Neill S, Hoffmann AA, Werren JH, editors. Influential passengers: Inherited microorganisms and arthropod reproduction. Oxford: Oxford University Press. 42–80.

  7. Sinkins, SP, Walker T, Lynd AR, Steven AR, Makepeace BL, Godfray HC, Parkhill J (2005) Wolbachia variability and host effects on crossing type in Culex mosquitoes. Nature 436 (7048): 257–260. https://doi.org/10.1038/nature03629

  8. Clark ME, Veneti Z, Bourtzis K, Karr TL (2003) Wolbachia distribution and cytoplasmic incompatibility during sperm development: The cyst as the basic cellular unit of CI expression. Mech Dev 120 (2): 185–198. https://doi.org/10.1016/s0925-4773(02)00424-0

  9. Veneti Z, Clark ME, Zabalou S, Karr TL, Savakis C, Bourtzis K (2003) Cytoplasmic incompatibility and sperm cyst infection in different Drosophila-Wolbachia associations. Genetics 164 (2): 545–552. https://doi.org/10.1093/genetics/164.2.545

  10. Pinto SB, Stainton K, Harris S, Kambris Z, Sutton ER, Bonsall MB, Parkhill J, Sinkins SP (2013) Transcriptional regulation of Culex pipiens mosquitoes by Wolbachia influences cytoplasmic incompatibility. PLoS Pathog 9 (10): e1003647. https://doi.org/10.1371/journal.ppat.1003647

  11. Boyle L, O’Neill SL, Robertson HM, Karr TL (1993) Interspecific and intraspecific horizontal transfer of Wolbachia in Drosophila. Science 260 (5115): 1796–1799. https://doi.org/10.1126/science.8511587

  12. Bourtzis K, Nirgianaki A, Markakis G, Savakis C (1996) Wolbachia infection and cytoplasmic incompatibility in Drosophila species. Genetics 144 (3): 1063–1073. https://doi.org/10.1093/genetics/144.3.1063

  13. Noda H, Koizumi Y, Zhang Q, Deng K (2001) Infection density of Wolbachia and incompatibility level in two planthopper species, Laodelphax striatellus and Sogatella furcifera. IBMB 31 (6–7): 727–737. https://doi.org/10.1016/s0965-1748(00)00180-6

  14. Noda H, Miyoshi T, Zhang Q, Watanabe K, Deng K, Hoshizaki S (2001) Wolbachia infection shared among planthoppers (Homoptera: Delphacidae) and their endoparasite (Strepsiptera: Elenchidae): A probable case of interspecies transmission. Mol Ecol 10 (8): 2101–2106. https://doi.org/10.1046/j.0962-1083.2001.01334.x

  15. McGraw EA, Merritt DJ, Droller JN, O’Neill SL (2002) Wolbachia density and virulence attenuation after transfer into a novel host. Proc Natl Acad Sci U S A 99 (5): 2918–2923. https://doi.org/10.1073/pnas.052466499

  16. Lu P, Bian G, Pan X, Xi Z (2012) Wolbachia induces density-dependent inhibition to Dengue Virus in mosquito cells. PLoS Negl Trop Dis 6 (7): e1754. https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0001754

  17. Early AM, Clark AG (2013) Monophyly of Wolbachia pipientis genomes within Drosophila melanogaster: Geographic structuring, titre variation and host effects across five populations. Mol Ecol 22 (23): 5765–5778. https://doi.org/10.1111/mec.12530

  18. Osborne SE, Iturbe-Ormaetxe I, Brownlie JC, O’Neill SL, Johnson KN (2012) Antiviral protection and the importance of Wolbachia density and tissue tropism in Drosophila simulans. Appl Environ Microbiol 78 (19): 6922–6929. https://doi.org/10.1128/AEM.01727-12

  19. Martinez J, Ok S, Smith S, Snoeck K, Day JP, Jiggins FM (2015) Should symbionts be nice or selfish? Antiviral effects of Wolbachia are costly but reproductive parasitism is not. PLoS Pathog 11 (7): e1005021. https://doi.org/10.1371/journal.ppat.1005021

  20. Detcharoen M, Arthofer W, Jiggins FM, Steiner FM, Schlick-Steiner BC (2020) Wolbachia affect behavior and possibly reproductive compatibility but not thermoresistance, fecundity, and morphology in a novel transinfected host, Drosophila nigrosparsa. Ecol Evol 10: 4457–4470. https://doi.org/10.1002/ece3.6212

  21. Moghadam NN, Thorshauge PM, Kristensen TN, de Jonge N, Bahrndorff S, Kjeldal H, Nielsen JL (2018) Strong responses of Drosophila melanogaster microbiota to developmental temperature. Fly 12 (1): 1–12. https://doi.org/10.1080/19336934.2017.1394558

  22. Hurst GDD, Johnson AP, Schulenburg JHG, Fuyama Y (2000) Male-killing Wolbachia in Drosophila: a temperature-sensitive trait with a threshold bacterial density. Genetics 156 (2): 699–709. https://doi.org/10.1093/genetics/156.2.699

  23. Serbus LR, White PM, Silva JP, Rabe A, Teixeira L, Albertson R, Sullivan W (2015) The impact of host diet on Wolbachia titer in Drosophila. PLoS Pathog 11 (3): e1004777. https://doi.org/10.1371/journal.ppat.1004777

  24. Chrostek E, Teixeira L (2015) Mutualism breakdown by amplification of Wolbachia genes. PLoS Biol 13 (2): e1002065. https://doi.org/10.1371/journal.pbio.1002065

  25. Yamada R, Floate KD, Riegler M, O’Neill SL (2007) Male development time influences the strength of Wolbachia induced cytoplasmic incompatibility expression in Drosophila melanogaster. Genetics 177 (2): 801–808. https://doi.org/10.1534/genetics.106.068486

  26. Unckless RL, Boelio LM, Herren JK, Jaenike J (2009) Wolbachia as populations within individual insects: Causes and consequences of density variation in natural populations. Proc Biol Sci 276 (1668): 2805–2811. https://doi.org/10.1098/rspb.2009.0287

  27. Tortosa P, Charlat S, Labbé P, Dehecq JS, Barré H, Weill M (2010) Wolbachia age-sex-specific density in Aedes albopictus: A host evolutionary response to cytoplasmic incompatibility? PLoS One 5 (3): e9700. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0009700

  28. Chrostek E, Marialva MSP, Esteves SS, Weinert LA, Martinez J, Jiggins FM, Teixeira L (2013) Wolbachia variants induce differential protection to viruses in Drosophila melanogaster: A phenotypic and phylogenomic analysis. PLoS Genetics 9 (12): e1003896. https://doi.org/10.1371/journal.pgen.1003896

  29. Zhao R, Xuan Y, Li X, Xi R (2008) Age-related changes of germline stem cell activity, niche signaling activity and egg production in Drosophila. Aging Cell 7 (3): 344–354. https://doi.org/10.1111/j.1474-9726.2008.00379.x

  30. Werren JH (1997) Biology of Wolbachia. Annu Rev Entomol 42 (1): 587–609. https://doi.org/10.1146/annurev.ento.42.1.587

  31. Frydman HM, Li JM, Robson DN, Wieschaus E (2006) Somatic stem cell niche tropism in Wolbachia. Nature 441 (7092): 509–512. https://doi.org/10.1038/nature04756

  32. Ote M, Yamamoto D (2020) Impact of Wolbachia infection on Drosophila female germline stem cells. Curr Opin Insect Sci 37: 8–15. https://doi.org/10.1016/j.cois.2019.10.001

  33. Guo Y, Hoffmann AA, Xu XQ, Zhang X, Huang HJ, Ju JF, Gong JT, Hong XY (2018) Wolbachia-induced apoptosis associated with increased fecundity in Laodelphax striatellus (Hemiptera: Delphacidae). Insect Mol Biol 27 (6): 796–807. https://doi.org/10.1111/imb.12518

  34. Okayama K, Katsuki M, Sumida Y, Okada K (2016) Costs and benefits of symbiosis between a bean beetle and Wolbachia. Animal Behaviour 119: 19–26. https://doi.org/10.1016/j.anbehav.2016.07.004

  35. Teixeira L, Ferreira Á, Ashburner M (2008) The bacterial symbiont Wolbachia induces resistance to RNA viral infections in Drosophila melanogaster. PLoS Biol 6 (12): e2. https://doi.org/10.1371/journal.pbio.1000002

  36. Hedges LM, Brownlie JC, O’Neill SL, Johnson KN (2008) Wolbachia and virus protection in insects. Science 322 (5902): 702. https://doi.org/10.1126/science.1162418

  37. Osborne SE, San Leong Y, O’Neill SL, Johnson KN (2009) Variation in antiviral protection mediated by different Wolbachia strains in Drosophila simulans. PLoS Pathog 5 (11): e1000656. https://doi.org/10.1371/journal.ppat.1000656

  38. Moreira LA, Iturbe-Ormaetxe I, Jeffery JA, Lu G, Pyke AT, Hedges LM, Rocha BC, Hall-Mendelin S, Day A, Riegler M, Hugo LE, Johnson KN, Kay BH, McGraw EA, van den Hurk AF, Ryan PA, O’Neill SL (2009) Wolbachia symbiont in Aedes aegypti limits infection with dengue, Chikungunya, and Plasmodium. Cell 139 (7): 1268–1278. https://doi.org/10.1016/j.cell.2009.11.042

  39. Johnson KN (2015) Bacteria and antiviral immunity in insects. Curr Opin Insect Sci 8: 97–103. https://doi.org/10.1016/j.cois.2015.01.008

  40. Glaser RL Meola MA (2010) The native Wolbachia endosymbionts of Drosophila melanogaster and Culex quinquefasciatus increase host resistance to West Nile virus infection. PLoS ONE 5: e11977. https://doi.org/10.1371/journal.-pone.0011977

  41. van den Hurk, AF, Hall-Mendelin S, Pyke AT, Frentiu FD, McElroy K, Day A, Higgs S, O’Neill SL (2012) Impact of Wolbachia on infection with Chikungunya and Yellow Fever Viruses in the mosquito vector Aedes aegypti. PLOS Negl Trop Dis 6 (11): e1892. https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0001892

  42. Braquart-Varnier C, Lachat M., Herbinière J, Johnson M, Caubet Y, Bouchon D, Sicard M (2008) Wolbachia mediate variation of host immunocompetence, PLoS One 3 (9): e3286. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0003286

  43. Martinez J, Longdon B, Bauer S, Chan YS, Miller WJ, Bourtzis K, Teixeira L, Jiggins FM (2014) Symbionts commonly provide broad spectrum resistance to viruses ininsects: a comparative analysis of Wolbachia strains. PloS Pathog 10: e1004369. https://doi.org/10.1371/journal.ppat.1004369

  44. Chrostek E, Martins NE, Marialva MS, Teixeira L (2020) Wolbachia-conferred antiviral protection is determined by developmental temperature. mBio 12 (5): e0292320. https://doi.org/10.1101/2020.06.24.169169

  45. Pan X, Zhou G, Wu J, Bian G, Lu P, Raikhel AS, Xi Z (2012) Wolbachia induces reactive oxygen species (ROS)-dependent activation of the Toll pathway to control dengue virus in the mosquito Aedes aegypti. Proc Natl Acad Sci U S A 109 (1): E23–E31. https://doi.org/10.1073/pnas.1116932108

  46. McMeniman CJ, Lana RV, Cass BN, Fong AWC, Sidhu M, Wang YF, O’Neill SL (2009) Stable introduction of a life-shortening Wolbachia infection into the mosquito Aedes aegypti. Science 323 (5910): 141–144. https://doi.org/10.1126/science.1165326

  47. Hussain M, Frentiu FD, Moreira LA, O’Neill SL, Asgari S (2011) Wolbachia uses host microRNAs to manipulate host gene expression and facilitate colonization of the dengue vector Aedes aegypti. Proc Natl Acad Sci U S A 108 (22): 9250–9255. https://doi.org/10.1073/pnas.1105469108

  48. Zhang G, Hussain M, O’Neill SL, Asgari S (2013) Wolbachia uses a host microRNA to regulate transcripts of a methyltransferase, contributing to dengue virus inhibition in Aedes aegypti. Proc Natl Acad Sci U S A 110 (25): 10276–10281. https://doi.org/10.1073/pnas.1303603110

  49. Pimentel AC, Cesar CS, Martins M, Cogni R (2021) The antiviral effects of the symbiont bacteria Wolbachia in insects. Front Immunol 11: 626329. https://doi.org/10.3389/fimmu.2020.626329

  50. Martinez J, Tolosana I, Ok S, Smith S, Snoeck K, Day JP, Jiggins FM (2017) Symbiont strain is the main determinant of variation in Wolbachia-mediated protection against viruses across Drosophila species. Mol Ecol 26: 4072–4084. https://doi.org/10.1111/mec.14164

  51. Graham RI, Grzywacz D, Mushobozi WL, Wilson K (2012) Wolbachia in a major African crop pest increases susceptibility toviral disease rather than protects. Ecol Lett 15: 993–1000. https://doi.org/10.1111/j.1461-0248.2012.01820.x

  52. Александров ИД, Александрова МВ, Горячева ИИ, Рощина НВ, Шайкевич ЕВ, Захаров ИА (2007) Удаление эндосимбионта Wolbachia специфически снижает конкурентоспособность и продолжительность жизни самок и конкурентоспособность мух лабораторной линии Drosophila melanogaster. Генетика 43 (10): 1372–1378. [Alexandrov ID, Alexandrova MV, Goryache-va II, Rochina NV, Shaikevich EV, Zakharov IA (2007) Removing endosymbiotic Wolbachia specifically decreases lifespan of females and competitiveness in a laboratory strain of Drosophila melanogaster. Genetika 43 (10): 1147–1152 (In Russ)]. https://doi.org/10.1134/S1022795407100080

  53. Вайсман НЯ, Илинский ЮЮ, Голубовский МД (2009) Популяционно-генетический анализ продолжительности жизни Drosophila melanogaster: сходные эффекты эндосимбионта Wolbachia и опухолевого супрессора lgl в условиях температурного стресса. ЖОБ 70 (5): 438–447. [Vaĭsman NI, Ilinskiĭ II, Go-lubovskiĭ MD (2009) Population genetic analysis of D. melanogaster longevity: Similar effects of endosymbiont Wolbachia and tumor suppressor Igl under conditions of temperature stress. Zh Obshch Biol 70 (5): 438–447 (In Russ)].

  54. Min KT, Benzer S (1997) Wolbachia, normally a symbiont of Drosophila, can be virulent, causing degeneration and early death. Proc Natl Acad Sci U S A 94 (20): 10792–10796. https://doi.org/10.1073/pnas.94.20.10792

  55. Strunov AA, Ilinskii YY, Zakharov IK, Kiseleva EV (2013) Effect of high temperature on survival of Drosophila melanogaster infected with pathogenic strain of Wolbachia bacteria. Russ J Genet: Appl. Research 3 (6): 435–443. https://doi.org/10.1134/S2079059713060099

  56. Fry AJ, Rand DM (2002) Wolbachia interactions that determine Drosophila melanogaster survival. Evolution 56 (10): 1976–1981. https://doi.org/10.1111/j.0014-3820.2002.tb00123.x

  57. Fry AJ, Palmer MR, Rand DM (2004) Variable fitness effects of Wolbachia infection in Drosophila melanogaster. Heredity 93 (4): 379–389. https://doi.org/10.1038/sj.hdy.6800514

  58. Libert S, Chao Y, Chu X, Pletcher SD (2006) Trade-offs between longevity and pathogen resistance in Drosophila melanogaster are mediated by NFkappaB signaling. Aging Cell 5 (6): 533–543. https://doi.org/10.1111/j.1474-9726.2006.00251.x

  59. Pragya P, Shukla AK, Murthy RC, Abdin MZ, Kar Chowdhuri D (2014) Over-expression of superoxide dismutase ameliorates Cr(VI) induced adverse effects via modulating cellular immune system of Drosophila melanogaster. PLoS ONE 9 (2): e88181. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0088181

  60. Capobianco F, Nandkumar S, Parker JD (2018) Wolbachia affects survival to different oxidative stressors dependent upon the genetic background in Drosophila melanogaster. Physiol Entomol 43: 239–244. https://doi.org/10.1111/phen.12252

  61. Hosamani R, Muralidhara (2013) Acute exposure of Drosophila melanogaster to paraquat causes oxidative stress and mitochondrial dysfunction. Arch Insect Biochem Physiol 83 (1): 25–40. https://doi.org/10.1002/arch.21094

  62. Palmer RM, Rees DD, Ashton DS, Moncada S (1988) L-arginine is the physiological precursor for the formation of nitric oxide in endothelium-dependent relaxation. Biochem Biophys Res Commun 153 (3): 1251–1256. https://doi.org/10.1016/s0006-291x(88)81362-7

  63. Luckhart S, Vodovotz Y, Ciu L, Rosenberg R (1998) The mosquito Anopheles stephensi limits malaria parasite development with inducible synthesis of nitric oxide. Proc Natl Acad Sci U S A 95 (10): 5700–5705. https://doi.org/10.1073/pnas.95.10.5700

  64. Kraaijeveld AR, Elrayes NP, Schuppe H, Newland PL (2011) L-arginine enhances immunity to parasitoids in Drosophila melanogaster and increases NO production in lamellocytes. Dev Comp Immunol 35 (8): 857–864. https://doi.org/10.1016/j.dci.2011.03.019

  65. Bruckdorfer R (2005) The basics about nitric oxide. Mol Aspects Med 26 (1–2): 3–31. https://doi.org/10.1016/j.mam.2004.09.002

  66. Serga SV, Maistrenko OM, Rozhok AI, Mousseau TA, Ko-zeretska IA (2014) Fecundity as one of possible factors contributing to the dominance of the wMel genotype of Wolbachia in natural populations of Drosophila melanogaster. Symbiosis 63(1):11–17. https://doi.org/10.1007/s13199-014-0283-1

  67. Gruntenko NE, Ilinsky YY, Adonyeva NV, Burdina EV, Bykov RA, Menshanov PN, Rauschenbach IY (2017) Various Wolbachia genotypes differently influence host Drosophila dopamine metabolism and survival under heat stress conditions. BMC Evol Biol 17(2):252. https://doi.org/10.1186/s12862-017-1104-y

  68. Gruntenko NE, Karpova EK, Adonyeva NV, Andreenkova OV, Burdina EV, Ilinsky YY, Bykov RA, Menshanov PN, Rauschenbach IY (2019) Drosophila female fertility and juvenile hormone metabolism depends on the type of Wolbachia infection. J Exp Biol 222 (4): jeb195347. https://doi.org/10.1242/jeb.195347

  69. Rauschenbach IY, Adonyeva NV, Karpova EK, Ilinsky YY, Gruntenko NE (2018) Effect of gonadotropic hormones on stress resistance of Drosophila melanogaster females infected with different Wolbachia pipientis genotypes. Russ J Genet 54 (7): 871–873. https://doi.org/10.1134/S1022795418070128

  70. Burdina EV, Bykov RA, Menshanov PN, Ilinsky YY, Gruntenko NE (2021) Unique Wolbachia strain wMelPlus increases heat stress resistance in Drosophila melanogaster. Arch Insect Biochem Physiol 106 (4): e21776. https://doi.org/10.1002/arch.21776

  71. Brownlie JC, Cass BN, Riegler M, Witsenburg JJ, Iturbe-Ormaetxe I, McGraw EA, O’Neill SL (2009) Evidence for metabolic provisioning by a common invertebrate endosymbiont, Wolbachia pipientis, during periods of nutritional stress. PLoS Pathog 5 (4): e1000368. https://doi.org/10.1371/journal.ppat.1000368

  72. Kremer N, Voronin D, Charif D, Mavingui P, Mollereau B, Vavre F (2009) Wolbachia interferes with ferritin expression and iron metabolism in insects. PLoS Pathog 5 (10): e1000630. https://doi.org/10.1371/journal.ppat.1000630

  73. Hosokawa T, Koga R, Kikuchi Y, Meng XY, Fukatsu T (2010) Wolbachia as a bacteriocyte-associated nutritional mutualist. Proc Natl Acad Sci U S A 107 (2): 769–774. https://doi.org/10.1073/pnas.09114 76107

  74. Koukou K, Pavlikaki H, Kilias G, Werren JH, Bourtzis K, Alahiotis SN (2006) Influence of antibiotic treatment and Wolbachia curing on sexual isolation among Drosophila melanogaster cage populations. Evolution 60 (1): 87–96. https://doi.org/10.1554/05-374.1

  75. Miller WJ, Ehrman L, Schneider D (2010) Infectious speciation revisited: Impact of symbiont-depletion on female fitness and mating behavior of Drosophila paulistorum. PLoS Path 6 (12): e1001214. https://doi.org/10.1371/journal.ppat.1001214

  76. Пантелеев ДЮ, Горячева ИИ, Андрианов БВ, Резник НЛ, Лазебный ОЕ, Куликов АМ (2007) Эндосимбиотическая бактерия Wolbachia повышает неспецифическую устойчивость к энтомопатогенам и изменяет поведение Drosophila melanogastrer. Генетика 43 (9): 1277–1280. [Panteleev DY, Goryacheva II, Andrianov BV, Reznik NL, Lazebny OE, Kulikov AM (2007) The endosymbiotic bacterium Wolbachia enhances the nonspecific resistance to insect pathogens and alters behavior of Drosophila melanogaster. Genetika 43 (9): 1277–1280 (In Russ)].

  77. Okayama K, Katsuki M, Sumida Y, Okada K (2016) Costs and benefits of symbiosis between a bean beetle and Wolbachia. Animal Behav 119: 19–26. https://doi.org/10.1016/j.anbehav.2016.07.004

  78. Evans O, Caragata EP, McMeniman CJ, Woolfit M, Green DC, Williams CR, Franklin CE, O’Neill SL, McGraw EA (2009) Increased locomotor activity and metabolism of Aedes aegypti infected with a life-shortening strain of Wolbachia pipientis. J Exp Biol 212 (10): 1436–1441. https://doi.org/10.1242/jeb.028951

  79. Riegler M, Sidhu M, Miller WJ, O’Neill SL (2005) Evidence for a global Wolbachia replacement in Drosophila melanogaster. Current Biol 15 (15): 1428–1433. https://doi.org/10.1016/j.cub.2005.06.069

  80. Илинский ЮЮ, Захаров ИК (2007) Эндосимбионт Wolbachia в евразийских популяциях Drosophila melanogaster. Генетика 7 (43): 905–915. [Ilinsky Y, Zakharov I (2007) The endosymbiont Wolbachia in Eurasian populations of Drosophila melanogaster. Genetika 43 (7): 905–915 (In Russ)].

  81. Nunes M, Notle V, Schlotterer C (2008) Nonrandom Wolbachia infection status of Drosophila melanogaster strains with different mtDNA haplotypes. Mol Biol Evol 25: 2493–2498. https://doi.org/10.1093/molbev/msn199

  82. Ilinsky Y (2013) Coevolution of Drosophila melanogaster mtDNA and Wolbachia genotypes. PLoS ONE 8: e54373. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0054373

  83. Bykov RA, Yudina MA, Gruntenko NE, Zakharov IK, Voloshina MA, Melashchenko ES, Danilova MV, Mazu-nin IO, Ilinsky YY (2019) Prevalence and genetic diversity of Wolbachia endosymbiont and mtDNA in Palearctic populations of Drosophila melanogaster. BMC Evol Biol 19 (1): 48. https://doi.org/10.1186/s12862-019-1372-9

  84. Ilinskii YY, Zakharov IK (2007) Infection of the Uman’ population of Drosophila melanogaster with the cytoplasmic endosymbiont Wolbachia. Dokl Biol Sci 413 (4): 166–168. https://doi.org/10.1134/S0012496607020238

  85. Riegler M, Iturbe-Ormaetxe I, Woolfit M, Miller WJ, O’Neill SL (2012) Tandem repeat markers as novel diagnostic tools for high resolution fingerprinting of Wolbachia. BMC Microbiol 12 (1): S12. https://doi.org/10.1186/1471-2180-12-S1-S12

  86. Zhukova MV, Kiseleva E (2012). The virulent Wolbachia strain wMelPop increases the frequency of apoptosis in the female germline cells of Drosophila melanogaster. BMC Microbiol 12 (1): S15. https://doi.org/10.1186/1471-2180-12-S1-S15

  87. McGraw EA, Merritt DJ, Droller JN, O’Neill SL (2001) Wolbachia-mediated sperm modification is dependent on the host genotype in Drosophila. Proc Biol Sci 268 (1485): 2565–2570. https://doi.org/10.1098/rspb.2001.1839

  88. Suh E, Mercer DR, Fu Y, Dobson SL (2009) Pathogenicity of life-shortening Wolbachia in Aedes albopictus after transfer from Drosophila melanogaster. Appl Environ Microbiol 75 (24): 7783–7788. https://doi.org/10.1128/AEM.01331-09

  89. Duarte EH, Carvalho A, Verde UDC, Lisboa U (2020) Forward genetics in Wolbachia: Regulation of Wolbachia proliferation by the amplification and deletion of an addictive genomic island. PLoS Genet 17 (6): e1009612. https://doi.org/10.1371/journal.pgen.1009612

  90. Hoffmann AA, Clancy DJ, Merton E (1994) Cytoplasmic incompatibility in Australian populations of Drosophila melanogaster. Genetics 136 (3): 993–999. https://doi.org/10.1093/genetics/136.3.993

  91. Hoffmann AA, Hercus M, Dagher H (1998) Population dynamics of the Wolbachia infection causing cytoplasmic incompatibility in Drosophila melanogaster. Genetics 148 (1): 221–231. https://doi.org/10.1093/genetics/148.1.221

  92. Verspoor RL, Haddrill PR (2011) Genetic diversity, population structure and Wolbachia infection status in a worldwide sample of Drosophila melanogaster and D. simulans populations. PLoS One 6 (10): e26318. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0026318

  93. Richardson MF, Weinert LA, Welch JJ, Linheiro RS, Magwire MM, Jiggins FM, Bergman CM (2012) Population genomics of the Wolbachia endosymbiont in Drosophila melanogaster. PLoS Biol 8: e1003129. https://doi.org/10.1371/journal.pgen.1003129

  94. Starr DJ, Cline TW (2000) A host parasite interaction rescues Drosophila oogenesis defects. Nature 418 (6893): 76–79. https://doi.org/10.1038/nature00843

  95. Ikeya T, Broughton S, Alic N (2009) The endosymbiont Wolbachia increases insulin/IGF-like signaling in Drosophila. Proc R Soc B 276 (1674): 3799–3807. https://doi.org/10.1098/rspb.2009.0778

  96. Илинский ЮЮ, Захаров ИК, 2009. Цитоплазматическая несовместимость у Drosophila melanogaster, обусловленная различными генотипами Wolbachia. Симбиогенетика 7 (2): 11–18. [Ilinskii YY, Zakharov IK (2009) Cytoplasmic incompatability in Drosophila melanogaster due to different Wolbachia genotypes. Ecological Genetics 7 (2): 11–18 (In Russ)]. https://doi.org/10.17816/ecogen7211-18

  97. Gruntenko NE, Rauschenbach IY (2008) Interplay of JH, 20E and biogenic amines under normal and stress conditions and its effect on reproduction. J Insect Physiol 54 (6): 902–908. https://doi.org/10.1016/j.jinsphys.2008.04.004

  98. Johnson EC, White MP (2009) Stressed-out insects: Hormonal actions and behavioral modifications. Hormones, brain and behavior. Elsevier Acad Press P. 1069–1096.

  99. Even N, Devaud JM, Barron AB (2012) General stress responses in the honey bee. Insects 3 (4): 1271–1298. https://doi.org/10.3390/insects3041271

  100. Jones BE (2005) From waking to sleeping: neuronal and chemical substrates. Trends Pharmacol Sci 26 (11): 578–586. https://doi.org/10.1016/j.tips.2005.09.009

  101. Liu Q, Liu S, Kodama L, Driscoll MR, Wu MN (2012) Two dopaminergic neurons signal to the dorsal fan-shaped body to promote wakefulness in Drosophila. Curr Biol 22 (22): 2114–2123. https://doi.org/10.1016/j.cub.2012.09.008

  102. Zimmerman JE, Chan MT, Lenz OT, Keenan BT, Maislin G, Pack AI (2017) Glutamate is a wake active neurotransmitter in Drosophila melanogaster. Sleep 40 (2): zsw046. https://doi.org/10.1093/sleep/zsw046

  103. Adonyeva NV, Burdina EV, Bykov RA, Gruntenko NE, Rauschenbach IY (2019) Genotype of Wolbachia pipientis endosymbiont affects octopamine metabolism in Drosophila melanogaster females. Russ J Genet 55 (5): 653–655. https://doi.org/10.1134/S1022795419050028

  104. Rohrscheib CE, Bondy E, Josh P, Riegler M, Eyles D, van Swinderen B, Weible MW, Brownlie JC (2015) Wolbachia influences the production of octopamine and affects Drosophila male aggression. Appl Environ Microbiol 81 (14): 4573–4580. https://doi.org/10.1128/AEM.00573-15

  105. Bi J, Sehgal A, Williams JA, Wang YF (2018) Wolbachia affects sleep behavior in Drosophila melanogaster. J Insect Physiol 107: 81–88. https://doi.org/10.1016/j.jinsphys.2018.02.011

  106. Negri I, Pellecchia M, Gre`ve P, Daffonchio D, Bandi C, Alma A (2010) Sex and stripping: the key to the intimate relationship between Wolbachia and host. Commun Integr Biol 3 (2): 110–115. https://doi.org/10.4161/cib.3.2.10520

  107. Negri I (2011) Wolbachia as an ‘‘infectious’’ extrinsic factor manipulating host signaling pathways. Front Endocrinol 2: 115. https://doi.org/10.3389/fendo.2011.00115

  108. Simon AF, Shih C, Mack A, Benzer S (2003) Steroid control of longevity in Drosophila melanogaster. Science 299 (5611): 1407–1410. https://doi.org/10.1126/science.1080539

  109. Negri I, Pellecchia M (2012) Sex steroids in insects and the role of the endosymbiont Wolbachia: a new perspective. In: Raghvendra KD (ed) Sex hormones, InTech publisher, p 353–374.

  110. Liu C, Wang JL, Zheng Y, Xiong EJ, Li JJ, Yuan LL, Yu XQ, Wang YF (2014) Wolbachia-induced paternal defect in Drosophila is likely by interaction with the juvenile hormone pathway. Insect Biochem Mol Biol 49: 49–58. https://doi.org/10.1016/j.ibmb.2014.03.014

  111. Richard DS, Jones JM, Barbarito MR, Cerula S, Detweiler JP, Fisher SJ, Brannigan DM, Scheswohl DM (2001) Vitellogenesis in diapausing and mutant Drosophila melanogaster: further evidence for the relative roles of ecdysteroids and juvenile hormones. J Insect Physiol 47 (8): 905–913. https://doi.org/10.1016/S0022-1910(01)00063-4

  112. Flatt T, Tu MP, Tatar M (2005) Hormonal pleiotropy and the juvenile hormone regulation of Drosophila development and life history. Bioessays 27 (10): 999–1010. https://doi.org/10.1002/bies.20290

  113. Li M, Mead EA, Zhu J (2011) Heterodimer of two bHLH-PAS proteins mediates juvenile hormone-induced gene expression. Proc Natl Acad Sci U S A 108 (2): 638–643. https://doi.org/10.1073/pnas.1013914108

  114. Hiruma K, Kaneko Y (2013) Hormonal regulation of insect metamorphosis with special reference to juvenile hormone biosynthesis. Curr Top Dev Biol 103: 73–100. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-385979-2.00003-4

  115. Simpson SJ, Raubenheimer D (2012) The nature of nutrition: a unifying framework from animal adaptation to human obesity. Princeton Univer Press, Princeton.

  116. Ponton F, Wilson K, Holmes A, Raubenheimer D, Robinson KL, Simpson SJ (2015) Macronutrients mediate the functional relationship between Drosophila and Wolbachia. Proc Biol Sci 282 (1800): 20142029. https://doi.org/10.1098/rspb.2014.2029

  117. Lee KP, Simpson SJ, Clissold FJ, Brooks R, Ballard JW, Taylor PW, Soran N, Raubenheimer D (2008) Lifespan and reproduction in Drosophila: new insights from nutritional geometry. Proc Natl Acad Sci U S A 105 (7): 2498–2503. https://doi.org/10.1073/pnas.0710787105

  118. Wu M, Sun LV, Vamathevan J, Riegler M, Deboy R, Brownlie JC, McGraw EA, Martin W, Esser C, Ahmadinejad N, Wiegand C, Madupu R, Beanan MJ, Brinkac LM, Daugherty SC, Durkin AS, Kolonay JF, Nelson WC, Mohamoud Y, Lee P, Berry K, Young MB, Utterback T, Weidman J, Nierman WC, Paulsen IT, Nelson KE, Tettelin H, O’Neill SL, Eisen JA (2004) Phylogenomics of the reproductive parasite Wolbachia pipientis wMel: a streamlined genome overrun by mobile genetic elements. PLoS Biol 2 (3): E69. https://doi.org/10.1371/journal.pbio.0020069

  119. Caragata EP, Rancès E, Hedges LM, Gofton AW, Johnson KN, O’Neill SL, McGraw EA (2013) Dietary cholesterol modulates pathogen blocking by Wolbachia. PLoS Pathog 9 (6): e1003459. https://doi.org/10.1371/journal.ppat.1003459

  120. Markov AV, Zakharov-Gezekhus IA (2006) The parasitic bacterium Wolbachia and the origin of the eukaryotic cell. Paleontol J 40: 115–124. https://doi.org/10.1134/S0031030106020018

  121. Henrichfreise B, Schiefer A, Schneider T, Nzukou E, Poellinger C, Hoffmann TJ, Johnston KL, Moelleken K, Wiedemann I, Pfarr K, Hoerauf A, Sahl HG (2009) Functional conservation of the lipid II biosynthesis pathway in the cell wall-less bacteria Chlamydia and Wolbachia: why is lipid II needed? Mol Microbiol 73 (5): 913–923. https://doi.org/10.1111/j.1365-2958.2009.06815.x

  122. Vollmer J, Schiefer A, Schneider T, Jülicher K, Johnston KL, Taylor MJ, Sahl HG, Hoerauf A, Pfarr K (2013) Requirement of lipid II biosynthesis for cell division in cell wall-less Wolbachia, endobacteria of arthropods and filarial nematodes. Int J Med Microbiol 303 (3): 140–149. https://doi.org/10.1016/j.ijmm.2013.01.002

  123. Nӓssel DR, Liu Y, Luo J (2015) Insulin/IGF signaling and its regulation in Drosophila. Gen Comp Endocrinol 221: 255–266. https://doi.org/10.1016/j.ygcen.2014.11.021

  124. Junnila RK, List EO, Berryman DE, Murrey JW, Kopchick JJ (2013) The GH/IGF-1 axis in ageing and longevity. Nat Rev Endocrinol 9 (6): 366–376. https://doi.org/10.1038/nrendo.2013.67

  125. Sadagurski M, White MF (2013) Integrating metabolism and longevity through insulin and IGF1 signaling. Endocrinol Metab Clin North Am 42 (1): 127–148. https://doi.org/10.1016/j.ecl.2012.11.008

  126. Wang L, Karpac J, Jasper H (2014) Promoting longevity by maintaining metabolic and proliferative homeostasis. J Exp Biol 217 (1): 109–118. https://doi.org/10.1242/jeb.089920

  127. Grönke S, Clarke DF, Broughton S, Andrews TD, Partridge L (2010) Molecular evolution and functional characterization of Drosophila insulin-like peptides. PLoS Genet 6 (2): e1000857. https://doi.org/10.1371/journal.pgen.1000857

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска содержание выпуска

Журнал эволюционной биохимии и физиологии

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал