Физиология растений, 2023, T. 70, № 3, стр. 269-278

Характеристика нового галотолерантного арктического штамма каротиногенной микроводоросли Halochlorella rubescens NAMSU SBB-20

А. А. Зайцева a*, Д. А. Бахарева a, П. А. Зайцев a, Е. С. Лобакова a

a Федеральное государственное бюджетное образовательное учреждение высшего образования “Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова”
Москва, Россия

* E-mail: annakublanovskaya@gmail.com

Поступила в редакцию 09.12.2022
После доработки 12.12.2022
Принята к публикации 12.12.2022

Аннотация

Зеленые микроводоросли, способные к накоплению вторичных каротиноидов, являются важнейшими объектами биотехнологии, а поиск новых штаммов с уникальными свойствами, в частности, приспособленных к росту при низких температурах и повышенной солености в среде – актуальной задачей. Штамм микроводоросли NAMSU SBB-20 выделен из альго-бактериальной биопленки, обнаруженной на побережье Белого моря в зоне литорали на Соловецком архипелаге. Идентификация штамма показала его принадлежность к виду Halochlorella rubescens P.J.L.Dangeard. Вид H. rubescens впервые описан для акватории Белого моря. В условиях высокой интенсивности света показаны ультраструктурные изменения клеток, среди которых отмечены деструкция фотосинтетического аппарата, формирование цитоплазматических и хлоропластных липидных включений. Показано, что в неблагоприятных для роста условиях культура штамма NAMSU SBB-20 способна приобретать оранжевую окраску. Проведена оценка влияния состава среды и интенсивности освещения на пигментный состав водоросли. Наибольшие абсолютные значения накопления каротиноидов отмечены при культивировании на свету интенсивностью 150 мкмоль квантов ФАР/м2/с на средах BG-11, не содержащих источника фосфора (15.66 ± 0.18 мг/л) или азота (15.95 ± 0.56 мг/л). Описанный штамм обладает биотехнологическим потенциалом ввиду изначальной галотолерантности и накопления высоких значений вторичных каротиноидов в биомассе.

Ключевые слова: Halochlorella rubescens, арктический регион, каротиногенные микроводоросли, липидные включения, пигменты, электронная микроскопия

Список литературы

  1. Borowitzka M.A. Commercial production of microalgae: ponds, tanks, tubes and fermenters // J. Biotechnol. 1999. V. 70. № 1-3. P. 313. https://doi.org/10.1016/S0168-1656(99)00083-8

  2. Guerin M., Huntley M., Olaizola M. Haematococcus astaxanthin: applications for human health and nutrition // Trends Biotechnol. 2003. V. 21. № 5. P. 210. https://doi.org/10.1016/S0167-7799(03)00078-7

  3. Solovchenko A., Chekanov K. Production of carotenoids using microalgae cultivated in photobioreactors // Production of biomass and bioactive compounds using bioreactor technology / Eds. Paek K.Y., Murthy H., Zhong J. Dordrecht: Springer. 2014. P. 63. https://doi.org/10.1007/978-94-017-9223-3_4

  4. Chekanov K., Fedorenko T., Kublanovskaya A., Litvinov D., Lobakova E. Diversity of carotenogenic microalgae in the White Sea polar region // FEMS Microbiol. Ecol. 2020. V. 96. P. 183. https://doi.org/10.1093/femsec/fiz183/5632105

  5. Stanier R., Kunisawa R., Mandel M., Cohen-Bazire G. Purification and properties of unicellular blue-green algae (order Chroococcales) // Bacteriol. Rev. 1971. V. 35. P. 171. https://doi.org/10.1128/br.35.2.171-205.1971

  6. Темралеева А.Д., Минчева Е.В., Букин Ю.С., Андреева А.М. Современные методы выделения, культивирования и идентификации зеленых водорослей (Chlorophyta). Кострома: Костромской печатный дом, 2014. 215 с.

  7. Wang Y., Tian R.M., Gao Z.M., Bougouffa S., Qian P.Y. Optimal eukaryotic 18S and universal 16S/18S ribosomal RNA primers and their application in a study of symbiosis // PloS one. 2014. V. 9. № 3. e90053. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0090053

  8. Ismagulova T., Chekanov K., Gorelova O., Baulina O., Semenova L., Selyakh, I., Chivkunova O., Lobakova E., Karpova O., Solovchenko A. A new subarctic strain of Tetradesmus obliquus – part I: identification and fatty acid profiling // J. Appl. Phycol. 2018. V. 30. № 5. P. 2737. https://doi.org/10.1007/s10811-017-1313-1

  9. Maltsev Y., Gusev E., Maltseva I., Kulikovskiy M., Namsaraev Z., Petrushkina M., Filimonova A., Sorokin B., Golubeva A., Butaeva G., Khrushchev A., Zotko N., Kuzmin D. Description of a new species of soil algae, Parietochloris grandis sp. nov., and study of its fatty acid profiles under different culturing conditions // Algal Res. 2018. V. 33. P. 358. https://doi.org/10.1016/j.algal.2018.06.008

  10. Altschul S.F., Madden T.L., Schäffer A.A., Zhang J., Zhang Z., Miller W., Lipman D.J. Gapped BLAST and PSI-BLAST: a new generation of protein database search programs // Nucleic Acids Res. 1997. V. 25. № 17. P. 3389. https://doi.org/10.1093/nar/25.17.3389

  11. Edgar G.J., Stuart-Smith R.D., Willis T.J., Kininmonth S., Baker S.C., Banks S., Thomson R.J. Global conservation outcomes depend on marine protected areas with five key features // Nature. 2014. V. 506. № 7487. P. 216.

  12. Kumar S., Stecher G., Tamura K. MEGA7: molecular evolutionary genetics analysis version 7.0 for bigger datasets // Mol. Biol. Evol. 2016. V. 33. № 7. P. 1870. https://doi.org/10.1093/molbev/msw054

  13. Aldrich J. RA Fisher and the making of maximum likelihood 1912-1922 // Stat Sci. 1997. V. 12. № 3. P. 162. https://doi.org/10.1214/ss/1030037906

  14. Kimura M. A simple method for estimating evolutionary rates of base substitutions through comparative studies of nucleotide sequences // J. Mol. Evol. 1980. V. 16. № 2. P. 111. https://doi.org/10.1007/BF01731581

  15. Nei M., Kumar S. Molecular evolution and phylogenetics. Oxford: Oxford University Press, 2000. 348 p.

  16. Felsenstein J. Confidence limits on phylogenies: an approach using the bootstrap // Evolution. 1985. V. 39. № 4. P. 783. https://doi.org/10.1111/j.1558-5646.1985.tb00420.x

  17. Gorelova O., Baulina O., Solovchenko A., Selyakh I., Chivkunova O., Semenova L., Scherbakov P., Burakova O., Lobakova E. Coordinated rearrangements of assimilatory and storage cell compartments in a nitrogen-starving symbiotic chlorophyte cultivated under high light // Arch. Microbiol. 2015. V. 197. P. 181. https://doi.org/10.1007/s00203-014-1036-5

  18. Reynolds E. The use of lead citrate at high pH as an electron-opaque stain in electron microscopy // J. Cell Biol. 1963. V. 17. № 1. P. 208. https://doi.org/10.1083/jcb.17.1.208

  19. Anderson T.F. Techniques for the preservaation of three-dimensional structure in preparing specimens for the electron microscope // Trans. N.Y. Acad. Sci. 1951. V. 13. № 4. P. 130. https://doi.org/10.1111/j.2164-0947.1951.tb01007.x

  20. Rippka R., Deruelles J., Waterbury J.B., Herdman M., Stanier R.Y. Generic assignments, strain histories and properties of pure cultures of cyanobacteria // Microbiology. 1979. V. 111. № 1. P. 1. https://doi.org/10.1099/00221287-111-1-1

  21. Solovchenko A., Merzlyak M.N., Khozin-Goldberg I., Cohen Z., Boussiba S. Coordinated carotenoid and lipid syntheses induced in parietochloris incisa (Chlorophyta, trebouxiophyceae) mutant deficient in δ5 desaturase by nitrogen starvation and high light // J. Phycol. 2010. V. 46. № 4. P. 763. https://doi.org/10.1111/j.1529-8817.2010.00849.x

  22. Guiry M.D., Guiry G.M. AlgaeBase. World-wide electronic publication. National University of Ireland, Galway; https://www.algaebase.org; searched on 26 November 2022

  23. Kessler E., Schäfer M., Hümmer C., Kloboucek A., Huss V.A.R. Physiological, biochemical, and molecular characters for taxonomy of the subgenera of Scenedesmus (Chlorococcales, Chlorophyta) // Bot. Acta. 1997. V. 110. P. 244. https://doi.org/10.1111/j.1438-8677.1997.tb00636.x

  24. Kessler E., Czygan F.C., Fott B., Nováková M. Über Halochlorella rubescens Dangeard // Protistenk. 1968. V. 110 P. 462.

  25. Kalina T., Puncochárová M. Taxonomy of the subfamily Scotiellocystoideae Fott 1976 (Chlorellaceae, Chlorophyceae) // Archiv für Hydrobiologie. Supplementband. Monographische Beiträge. 1987. V. 73. № 4. P. 473.

  26. Huss V.A., Frank C., Hartmann E.C., Hirmer M., Kloboucek A., Seidel B.M., Wenzeler P., Kessler E. Biochemical taxonomy and molecular phylogeny of the genus Chlorella sensu lato (Chlorophyta) // J. Phycol. 1999. V. 35. № 3. P. 587.https://doi.org/10.1046/j.1529-8817.1999.3530587.x

  27. Чесунов А.В., Калякина Н.М., Бубнова Е.Н. Каталог биоты Беломорской биологической станции МГУ. Москва: Товарищество научных изданий КМК. 2008. 384 с.

  28. Shi J., Podola B., Melkonian M. Application of a prototype-scale Twin-Layer photobioreactor for effective N and P removal from different process stages of municipal wastewater by immobilized microalgae // Biores. Technol. 2014. V. 154. P. 260. https://doi.org/10.1016/j.biortech.2013.11.100

  29. Jo S.W., Hong J.W., Do J.M., Na H., Kim J.J., Park S.I., Kim Y.S., Kim I.S., Yoon H.S. Nitrogen deficiency-dependent abiotic stress enhances carotenoid production in indigenous green microalga Scenedesmus rubescens KNUA042, for use as a potential resource of high value products // Sustainability. 2020. V. 12. № 13. P. 5445. https://doi.org/10.3390/su12135445

  30. Tsavatopoulou V.D., Aravantinou A.F., Vakros J., Manariotis I.D. Conversion of Scenedesmus rubescens lipid into biodiesel by biochar of different origin // Catalysts. 2021. V. 11. № 9. P. 1116. https://doi.org/10.3390/catal11091116

  31. Zaytseva A., Chekanov K., Zaytsev P., Bakhareva D., Gorelova O., Kochkin D., Lobakova E. Sunscreen effect exerted by secondary carotenoids and mycosporine-like amino acids in the aeroterrestrial chlorophyte Coelastrella rubescens under high light and UV-A irradiation // Plants. 2021. V. 10. № 12. P. 2601. https://doi.org/10.3390/plants10122601

  32. Solovchenko A.E. Physiological role of neutral lipid accumulation in eukaryotic microalgae under stresses // Russ. J. Plant Physiol. 2012. V. 59. № 2. P. 167. https://doi.org/10.1134/S1021443712020161

  33. Davidi L., Shimoni E., Khozin-Goldberg I., Zamir A., Pick U. Origin of β-carotene-rich plastoglobuli in Dunaliella bardawil // Plant Physiol. 2014. V. 164. № 4. P. 2139. https://doi.org/10.1104/pp.113.235119

  34. Ota S., Morita A., Ohnuki S., Hirata A., Sekida S., Okuda K., Ohya Y., Kawano S. Carotenoid dynamics and lipid droplet containing astaxanthin in response to light in the green alga Haematococcus pluvialis // Sci. Rep. 2018. V. 8. № 1. P. 1. https://doi.org/10.1038/s41598-018-23854-w

  35. Chekanov K., Litvinov D., Fedorenko T., Chivkunova O., Lobakova E. Combined production of astaxanthin and β-carotene in a new strain of the microalga Bracteacoccus aggregatus BM5/15 (IPPAS C-2045) cultivated in photobioreactor // Biology. 2021. V. 10. № 7. P. 643. https://doi.org/10.3390/biology10070643

Дополнительные материалы отсутствуют.