Физиология растений, 2023, T. 70, № 3, стр. 279-292

Роль киназы SnRK1 в ответе фотосинтетического аппарата на солевой стресс

А. В. Муртузова a, Е. В. Тютерева a*, О. В. Войцеховская a

a Федеральное государственное бюджетное учреждение науки “Ботанический институт имени В.Л. Комарова Российской академии наук”,
Санкт-Петербург, Россия

* E-mail: ETutereva@binran.ru

Поступила в редакцию 21.12.2022
После доработки 22.12.2022
Принята к публикации 22.12.2022

Аннотация

Киназа SnRK1 (Sucrose non-fermenting-Related protein Kinase 1) растений регулирует активацию катаболических процессов, включая автофагию, в ходе стрессовых ответов. SnRK1 часто рассматривают как сенсор энергетического статуса клетки. Фотосинтез является крупнейшим процессом, поставляющим энергию зеленым клеткам растений на свету, и можно полагать, что SnRK1 является одним из его регуляторов. В листьях линий Arabidopsis, различающихся уровнем экспрессии гена KIN10, кодирующего каталитическую субъединицу SnRK1, сравнивали квантовый выход фотосистем и нефотохимического тушения флуоресценции, формирование электрохимического градиента протонов на тилакоидных мембранах, а также содержание АТФ в проростках в оптимальных условиях и при воздействии солевого стресса. В результате проведенного исследования нами показаны изменения фотохимической активности хлоропластов, ассоциированные с конститутивной активацией SnRK1 киназы в двух линиях, сверхэкспрессирующих каталитическую субъединицу KIN10. Обнаруженные особенности световых реакций фотосинтеза сохранялись в этих линиях и при благоприятных условиях роста, и при адаптации к солевому стрессу. Подавление функции SnRK1 киназы методом замалчивания РНК-интерференцией в линиях арабидопсиса, напротив, приводило к отсутствию выраженного ответа на солевой стресс на уровне фотохимической активности хлоропластов.

Ключевые слова: катаболизм, фотосинтез, засоление, SnRK1, Arabidopsis thaliana

Список литературы

  1. Shi L., Wu Y., Sheen J. TOR signaling in plants: conservation and innovation // Development. 2018. V. 145: dev160887. https://doi.org/10.1242/dev.160887

  2. Baena-González E., Rolland F., Thevelein J.M., Sheen J. A central integrator of transcription networks in plant stress and energy signaling // Nature. 2007. V. 448. P. 938.

  3. Margalha L., Confraria A., Baena-González E. SnRK1 and TOR: modulating growth–defense trade-offs in plant stress responses // J. Exp. Bot. 2019. V. 70. P. 2261.

  4. Nukarinen E., Nägele T., Pedrotti L., Wurzinger B., Mair A., Landgraf R., Börnke F., Hanson J., Teige M., Baena-Gonzalez E., Dröge-Laser W., Weckwerth W. Quantitative phosphoproteomics reveals the role of the AMPK plant ortholog SnRK1 as a metabolic master regulator under energy deprivation // Sci Rep. 2016. V. 6: 31697. https://doi.org/10.1038/srep31697

  5. Wurzinger B., Nukarinen E., Nägele T., Weckwerth W., Teige M. The SnRK1 kinase as central mediator of energy signaling between different organelles // Plant Physiol. 2018. V. 176. P. 1085.

  6. Bakshi A., Moin M., Kumar M.U., Reddy A.B.M., Ren M., Datla R., Siddiq E.A., Kirti P.B. Ectopic expression of Arabidopsis Target of Rapamycin (AtTOR) improves water-use efficiency and yield potential in rice // Sci Rep. 2017. V. 7: 42835. https://doi.org/10.1038/srep42835

  7. Dong P., Xiong F., Que Y., Wang K., Yu L., Li Z., Ren M. Expression profiling and functional analysis reveals that TOR is a key player in regulating photosynthesis and phytohormone signaling pathways in Arabidopsis // Front. Plant Sci. 2015. V.6:677. https://doi.org/10.3389/fpls.2015.00677

  8. Brunkard J.O., Xu M., Scarpin M.R., Chatterjee S., Shemyakina E.A., Goodman H.M., Zambryski P. TOR dynamically regulates plant cell–cell transport // PNAS. 2020. V. 117. P. 5049.

  9. Gutierrez-Beltran E., Crespo J.L. Compartmentalization, a key mechanism controlling the multitasking role of the SnRK1 complex // J. Exp. Bot. 2022. V. 73. P. 7055.

  10. Zhang Y., Primavesi L.F., Jhurreea D., Andralojc P.J., Mitchell R.A., Powers S.J., Schluepmann H., Delatte T., Wingler A., Paul M.J. Inhibition of SNF1-related protein kinase1 activity and regulation of metabolic pathways by trehalose-6-phosphate // Plant Physiol. 2009. V. 149. P. 1860.

  11. Yuan S., Zhang Z.-W., Zheng C., Zhao Z.-Y,; Wang Y., Feng L.-Y., Niu G., Wang C.-Q., Wang J.-H., Feng H., Xu F., Bao F., Hu Y., Cao Y., Ma L., Wang H., Kong D.-D., Xiao W., Lin H.-H., He Y. Arabidopsis Cryptochrome 1 functions in nitrogen regulation of flowering // PNAS. 2016. V. 113. P. 7661.

  12. Ramon M., Dang T.V.T., Broeckx T., Hulsmans S., Crepin N., Sheen J., Rolland F. Default activation and nuclear translocation of the plant cellular energy sensor SnRK1 regulate metabolic stress responses and development // Plant Cell. 2019. V. 31. P. 1614.

  13. Ruiz-Gayosso A., Rodríguez-Sotres R., Martínez-Barajas E., Coello P. A role for the carbohydrate-binding module (CBM) in regulatory SnRK 1 subunits: the effect of maltose on SnRK 1 activity // Plant J. 2018. V. 96. P. 163.

  14. Wang H., Han C., Wang J.G., Chu X., Shi W., Yao L., Chen J., Hao W., Deng Z., Fan M., Bai M.-Y. Regulatory functions of cellular energy sensor SnRK1 for nitrate signalling through NLP7 repression // Nat. Plants. 2022. V. 8. P. 1094.

  15. Martínez-Barajas E., Coello P. How do SnRK1 protein kinases truly work? // Plant Sci. 2020. V. 291: 110330. https://doi.org/10.1016/j.plantsci.2019.110330

  16. Zúñiga-Sánchez E., Rodríguez-Sotres R., Coello P., Martínez-Barajas E. Effect of catalytic phosphorylation on the properties of SnRK1 from Phaseolus vulgaris embryos // Physiol. Plant. 2018. V. 165. P. 632.

  17. Chen L., Su Z.-Z., Huang L., Xia F.-N., Qi H., Xie L.-J., Xiao S., Chen Q.-F. The AMP-activated protein kinase KIN10 is involved in the regulation of autophagy in Arabidopsis // Front. Plant Sci. 2017. V. 8:1201. https://doi.org/10.3389/fpls.2017.01201

  18. Soto-Burgos J., Bassham D.C. SnRK1 activates autophagy via the TOR signaling pathway in Arabidopsis thaliana // PLoS ONE 2017. V. 12:e0182591. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0182591

  19. Hoagland D.R., Arnon D.I. The water-culture method for growing plants without soil // Circ. - Calif. Agric. Exp. Stn. 1950. V. 347. P. 1.

  20. Chomczynski P., Sacchi N. Single-step method of RNA isolation by acid guanidinium thiocyanate-phenol-chloroform extraction // Anal Biochem. 1987. V. 162. P. 156.

  21. Schmittgen T.D., Livak K.J. Analyzing real-time PCR data by the comparative C(T) method // Nat. Protocols. 2008. V. 3. P. 1101.

  22. Dmitrieva V.A., Domashkina V.V., Ivanova A.N., Sukhov V.S., Tyutereva E.V., Voitsekhovskaja O.V. Regulation of plasmodesmata in Arabidopsis leaves: ATP, NADP-H and chlorophyll b levels matter // J. Exp. Bot. 2021. V. 72. P. 5534.

  23. Schreiber U., Klughammer C. New accessory for the DUALPA-M-100: the P515/535 module and examples of its application // PAM Application Notes. 2008. V. 1. P. 1.

  24. Sukhov V., Surova L., Morozova E., Sherstneva O., Vodeneev V. Changes in H+-ATP synthase activity, proton electrochemical gradient, and pH in pea chloroplast can be connected with variation potential // Front. Plant Sci. 2016. V. 7:1092. https://doi.org/10.3389/fpls.2016.01092

  25. Kroemer S., Heldt H.-W. On the role of mitochondrial oxidative phosphorylation in photosynthesis metabolism as studied by the effect of oligomycin on photosynthesis in protoplasts and leaves of barley (Hordeum vulgare) // Plant Physiol. 1991. V. 95. P. 1270.

  26. Lundin A., Thore A. Comparison of methods for extraction of bacterial adenine nucleotides determined by firefly assay // Appl. Microbiol. 1975. V. 30. P. 713.

  27. Surova L., Sherstneva O., Vodeneev V., Katicheva L., Semina M., Sukhov V. Variation potential-induced photosynthetic and respiratory changes increase ATP content in pea leaves // J. Plant Physiol. 2016. V. 202. P. 57.

  28. Pan T., Liu M., Kreslavski V., Zharmukhamedov S., Nie C., Yu M., Kuznetsov V., Allakhverdiev S., Shabala S. Non-stomatal limitation of photosynthesis by soil salinity // Crit. Rev. Environ. Sci. Technol. 2021. V.51. P. 791.

  29. Zahra N., Al Hinai M.S., Hafeez M.B., Rehman A., Wahid A., Siddique K.H.M, Farooq M. Regulation of photosynthesis under salt stress and associated tolerance mechanisms // Plant Physiol. Biochem. 2022. V. 178. P. 55.

  30. Awlia M., Nigro A., Fajkus J., Schmoeckel S.-M., Negrão S., Santelia D., Trtílek M., Tester M., Julkowska M.-M., Panzarová K. High-throughput nondestructive phenotyping of traits that contribute to salinity tolerance in Arabidopsis thaliana // Front. Plant Sci. 2016. V.7:1414. https://doi.org/10.3389/fpls.2016.01414

  31. Takizawa K., Cruz J.A., Kanazawa A., Kramer D.M. The thylakoid proton motive force in vivo. Quantitative, non-invasive probes, energetics, and regulatory consequences of light-induced pmf // Biochim. Biophys. Act-a. 2007. V. 1767. P. 1233.

  32. Yamamoto H., Shikanai T. PGR5-Dependent Cyclic Electron Flow Protects Photosystem I under Fluctuating Light at Donor and Acceptor Sides // Plant Physiol. 2019. V. 179. P. 588.

  33. Spetea C., Herdean A., Allorent G., Carraretto L., Finazzi G., Szabo I. An update on the regulation of photosynthesis by thylakoid ion channels and transporters in Arabidopsis // Physiol Plant. 2017. V.161. P. 16.

  34. Davis G.A., Kanazawa A., Schöttler M.A., Kohzuma K., Froehlich J.E., Rutherford A.W., Satoh-Cruz M., Minhas D., Tietz S., Dhingra A., Kramer D.M. Limitations to photosynthesis by proton motive force-induced photosystem II photodamage // Elife. 2016. V. 5:e16921. https://doi.org/10.7554/eLife.16921

  35. Jamsheer M.K., Kumar M., Srivastava V. SNF1-related protein kinase 1: the many-faced signaling hub regulating developmental plasticity in plants // J. Exp. Bot. 2021. V. 72. P. 6042.

  36. Tyutereva E.V., Murtuzova A.V., Voitsekhovskaja O.V. Autophagy and the energy status of plant cells. Russ J. Plant Physiol. 2022. V. 69. P. 19. https://doi.org/10.1134/S1021443722020212

Дополнительные материалы отсутствуют.