Физиология растений, 2023, T. 70, № 4, стр. 354-364

Дифференциальный профиль экcпрессии генов унипортеров сахаров семейства SWEET в регуляции качественных признаков плода у видов томата (Solanum секция Lycopersicon)

М. А. Филюшин a*, М. А. Слугина a, А. В. Щенникова a, Е. З. Кочиева a

a Федеральный исследовательский центр “Фундаментальные основы биотехнологии” Российской академии наук
Москва, Россия

* E-mail: michel7753@mail.ru

Поступила в редакцию 18.01.2022
После доработки 25.01.2023
Принята к публикации 25.01.2023

Аннотация

Томат (Solanum lycopersicum L.) является важной агрокультурой и, благодаря существованию дикорастущих родственных видов (Solanum секция Lycopersicon), моделью для изучения развития сочного плода. В работе был проведен анализ экспрессии генов унипортеров сахаров SWEET1а, 1b, 1e, 3, 7a, 10a, 12c, 14 и 15 у видов и сортов томата. Для сорта Heinz (S. lycopersicum) выявлены гены, наиболее активные в корнях (SWEET1e, 3, 10а и 12c), листьях (SWEET 1a, 1e, 3, 10а и 12c) и цветках (SWEET1а, 1b, , 10a, 12с, 14 и 15). Рост плода сопровождается повышением уровня транскриптов SWEET110a и 12c, созревание плода – SWEET1a и 15. Продемонстрирована дифференциальная экспрессия SWEET1a, 1b, 12c и 15 в спелом плоде инбредных линий от скрещивания S. lycopersicum сорт М82 × S. pennellii. ПЦР-РВ анализ показал, что общим для спелого плода анализируемых видов томата является экспрессия генов SWEET1а и 12c, а для видов S. pennellii, S. habrochaites и S. cheesmaniaeSWEET1b и 10a. Определено, что соотношение фруктоза : глюкоза эквимолярно у образцов, за исключением сортов Black Jack и White Beauty (фруктоза : глюкоза ≥ 1.10). Корреляций между уровнем транскриптов генов SWEET и соотношением гексоз не выявлено.

Ключевые слова: Solanum lycopersicum, дикорастущие виды томата, транспортеры сахаров, унипортеры SWEET, содержание сахаров в спелом плоде, соотношение глюкоза : фруктоза

Список литературы

  1. Yoon J., Cho L.H., Tun W., Jeon J.S., An G. Sucrose signaling in higher plants // Plant Sci. 2021. V. 302: 110703. https://doi.org/10.1016/j.plantsci.2020.110703

  2. Sami F., Siddiqui H., Hayat S. Interaction of glucose and phytohormone signaling in plants // Plant Physiol. Biochem. 2019. V. 135. P. 119. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2018.11.005

  3. Ji Y., Nuñez Ocaña D., Choe D., Larsen D.H., Marcelis L.F.M., Heuvelink E. Far-red radiation stimulates dry mass partitioning to fruits by increasing fruit sink strength in tomato // New Phytol. 2020. V. 228. P. 1914. https://doi.org/10.1111/nph.16805

  4. Zhang Z., Zou L., Ren C., Ren F., Wang Y., Fan P., Li S., Liang Z. VvSWEET10 mediates sugar accumulation in grapes // Genes (Basel). 2019. V. 10: 255. https://doi.org/10.3390/genes10040255

  5. Peralta I.E., Spooner D.M. Granule-bound starch synthase (GBSSI) gene phylogeny of wild tomatoes (Solanum L. section Lycopersicon [Mill.] Wettst. subsection Lycopersicon) // Am. J. Bot. 2001. V. 88. P. 1888.

  6. Davies J.N. Occurrence of sucrose in the fruit of some species of Lycopersicon // Nature. 1966. V. 209. P. 640. https://doi.org/10.1038/209640a0

  7. Miron D., Schaffer A.A. Sucrose phosphate synthase, sucrose synthase, and invertase activities in developing fruit of Lycopersicon esculentum Mill. and the sucrose accumulating Lycopersicon hirsutum Humb. and Bonpl. // Plant Physiol. 1991. V. 95. P. 623. https://doi.org/10.1104/pp.95.2.623

  8. Beckles D.M., Hong N., Stamova L., Luengwilai K. Biochemical factors contributing to tomato fruit sugar content: a review // Fruits. 2012. V. 67. P. 49. https://doi.org/10.1051/fruits/2011066

  9. Shammai A., Petreikov M., Yeselson Y., Faigenboim A., Moy-Komemi M., Cohen S., Cohen D., Besaulov E., Efrati A., Houminer N., Bar M., Ast T., Schuldiner M., Klemens P.A.W., Neuhaus E. et al Natural genetic variation for expression of a SWEET transporter among wild species of Solanum lycopersicum (tomato) determines the hexose composition of ripening tomato fruit // Plant J. 2018. V. 96. P. 343. https://doi.org/10.1111/tpj.14035

  10. Levin I., Gilboa N., Yeselson E., Shen S., Schaffer A.A. Fgr, a major locus that modulates fructose to glucose ratio in mature tomato fruit // Theor. Appl. Genet. 2000. V. 100. P. 256. https://doi.org/10.1007/s001220050034

  11. Ho L.H., Klemens P.A.W., Neuhaus H.E., Ko H.Y., Hsieh S.Y., Guo W.J. SlSWEET1a is involved in glucose import to young leaves in tomato plants // J. Exp. Bot. 2019. V. 70. P. 3241. https://doi.org/10.1093/jxb/erz154

  12. Julius B.T., Leach K.A., Tran T.M., Mertz R.A., Braun D.M. Sugar Transporters in Plants: New Insights and Discoveries // Plant Cell Physiol. 2017. V. 58. P. 1442. https://doi.org/10.1093/pcp/pcx090.

  13. Chen L.Q. SWEET sugar transporters for phloem transport and pathogen nutrition // New Phytol. 2014. V. 201. P. 1150. https://doi.org/10.1111/nph.12445

  14. Chen L.-Q., Qu X.-Q., Hou B.-H., Sosso D., Osorio S., Fernie A.R., Frommer W.B. Sucrose efflux mediated by SWEET proteins as a key step for phloem transport // Science. 2012. V. 335. P. 207. https://doi.org/10.1126/science.1213351

  15. Patil G., Valliyodan B., Deshmukh R., Prince S., Nicander B., Zhao M., Sonah H., Song L., Lin L., Chaudhary J., Liu Y., Joshi T., Xu D., Nguyen H.T. Soybean (Glycine max) SWEET gene family: insights through comparative genomics, transcriptome profiling and whole genome re-sequence analysis // BMC Genomics. 2015. V. 16: 520. https://doi.org/10.1186/s12864-015-1730-y

  16. Klemens P.A., Patzke K., Deitmer J., Spinner L., Le Hir R., Bellini C., Bedu M., Chardon F., Krapp A., Neuhaus H.E. Overexpression of the vacuolar sugar carrier AtSWEET16 modifies germination, growth, and stress tolerance in Arabidopsis // Plant Physiol. 2013. V. 163. P. 1338. https://doi.org/10.1104/pp.113.224972

  17. Chen L.Q., Hou B.H., Lalonde S., Takanaga H., Hartung M.L., Qu X.Q., Guo W.J., Kim J.G., Underwood W., Chaudhuri B., Chermak D., Antony G., White F.F., Somerville S.C., Mudgett M.B. et al. Sugar transporters for intercellular exchange and nutrition of pathogens // Nature 2010. V. 468. P. 527. https://doi.org/10.1038/nature09606

  18. Eom J.S., Chen L.Q., Sosso D., Julius B.T., Lin I.W., Qu X.Q., Braun D.M., Frommer W.B. SWEETs, transporters for intracellular and intercellular sugar translocation // Curr. Opin. Plant Biol. 2015. V. 25. P. 53. https://doi.org/10.1016/j.pbi.2015.04.005

  19. Isoda R., Palmai Z., Yoshinari A., Chen L.Q., Tama F., Frommer W.B., Nakamura M. SWEET13 transport of sucrose, but not gibberellin, restores male fertility in Arabidopsis sweet13; 14 // Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2022. V. 119: e2207558119. https://doi.org/10.1073/pnas.2207558119

  20. Chen H.Y., Huh J.H., Yu Y.C., Ho L.H., Chen L.Q., Tholl D., Frommer W.B., Guo W.J. The Arabidopsis vacuolar sugar transporter SWEET2 limits carbon sequestration from roots and restricts Pythium infection // Plant J. 2015. V. 83. P. 1046. https://doi.org/10.1111/tpj.12948

  21. Valifard M., Le Hir R., Müller J., Scheuring D., Neuhaus H.E., Pommerrenig B. Vacuolar fructose transporter SWEET17 is critical for root development and drought tolerance // Plant Physiol. 2021. V. 187. P. 2716. https://doi.org/10.1093/plphys/kiab436

  22. Feng C.Y., Han J.X., Han X.X., Jiang J. Genome-wide identification, phylogeny, and expression analysis of the SWEET gene family in tomato // Gene. 2015. V. 573. P. 261. https://doi.org/10.1016/j.gene.2015.07.055

  23. Wang J., Yu Y.C., Li Y., Chen L.Q. Hexose transporter SWEET5 confers galactose sensitivity to Arabidopsis pollen germination via a galactokinase // Plant Physiol. 2022. V. 189. P. 388. https://doi.org/10.1093/plphys/kiac068

  24. Lin I., Sosso D., Chen L.Q., Gase K., Kim S.G., Kessler D., Klinkenberg P.M., Gorder M.K., Hou B.H., Qu X.Q., Carter C.J., Baldwin I.T., Frommer W.B. Nectar secretion requires sucrose phosphate synthases and the sugar transporter SWEET9 // Nature. 2014. V. 508. P. 546. https://doi.org/10.1038/nature13082

  25. Chen L.Q., Lin I.W., Qu X.Q., Sosso D., McFarlane H.E., Londoño A., Samuels A.L., Frommer W.B. A cascade of sequentially expressed sucrose transporters in the seed coat and endosperm provides nutrition for the Arabidopsis embryo // Plant Cell. 2015. V. 27. P. 607. https://doi.org/10.1105/tpc.114.134585

  26. Zhang X., Feng C., Wang M., Li T., Liu X., Jiang J. Plasma membrane-localized SlSWEET7a and SlSWEET14 regulate sugar transport and storage in tomato fruits // Hortic. Res. 2021. V. 8: 186. https://doi.org/10.1038/s41438-021-00624-w

  27. Ko H.Y., Ho L.H., Neuhaus H.E., Guo W.J. Transporter SlSWEET15 unloads sucrose from phloem and seed coat for fruit and seed development in tomato // Plant Physiol. 2021. V. 187. P. 2230. https://doi.org/10.1093/plphys/kiab290

  28. Efremov G.I., Slugina M.A., Shchennikova A.V., Kochieva E.Z. Differential regulation of phytoene synthase PSY1 during fruit carotenogenesis in cultivated and wild tomato species (Solanum section Lycopersicon) // Plants. 2020. V. 9: 1169. https://doi.org/10.3390/plants9091169

  29. Fortuny A.P., Bueno R.A., Pereira da Costa J.H., Zanor M.I., Rodríguez G.R. Tomato fruit quality traits and metabolite content are affected by reciprocal crosses and heterosis // J. Exp. Bot. 2021. V. 72. P. 5407. https://doi.org/10.1093/jxb/erab222

  30. Klee H.J., Giovannoni J.J. Genetics and control of tomato fruit ripening and quality attributes // Annu. Rev. Genet. 2011. V. 45. P. 41. https://doi.org/10.1146/annurev-genet-110410-132507

  31. Jia H., Jiu S., Zhang C., Wang C., Tariq P., Liu Z., Wang B., Cui L., Fang J. Abscisic acid and sucrose regulate tomato and strawberry fruit ripening through the abscisic acid-stress-ripening transcription factor // Plant Biotechnol. J. 2016. V. 14. P. 2045. https://doi.org/10.1111/pbi.12563

  32. De Rocchis V., Jammer A., Camehl I., Franken P., Roitsch T. Tomato growth promotion by the fungal endophytes Serendipita indica and Serendipita herbamans is associated with sucrose de-novo synthesis in roots and differential local and systemic effects on carbohydrate metabolisms and gene expression // J. Plant Physiol. 2022. V. 276: 153755. https://doi.org/10.1016/j.jplph.2022.153755

  33. Cai Y., Yin L., Tu W., Deng Z., Yan J., Dong W., Gao H., Xu J., Zhang N., Wang J., Zhu L., Meng Q., Zhang Y. Ectopic Expression of VvSUC27 Induces Stenospermocarpy and Sugar Accumulation in Tomato Fruits // Front. Plant Sci. 2021. V. 12: 759047. https://doi.org/10.3389/fpls.2021.759047

  34. Eshed Y., Abu-Abied M., Saranga Y., Zamir D. Lycopersicon esculentum lines containing small overlapping introgressions from L. pennellii // Theor. Appl. Genet. 1992. V. 83. P. 1027. https://doi.org/10.1007/BF00232968

Дополнительные материалы

скачать ESM.docx
Приложение 1.
Таблица 1. Последовательности праймеров для ПЦР-РВ.