Физиология растений, 2023, T. 70, № 5, стр. 514-525

Влияние эндофитных бактерий Bacillus subtilis на рост проростков и лигнификацию корней Pisum sativum L. в норме и в условиях натрий-хлоридного засоления

О. В. Ласточкина a*, С. Р. Гарипова bc, Л. И. Пусенкова b, Д. Ю. Гаршина b, Ан. Х. Баймиев ac, И. С. Коряков a

a Институт биохимии и генетики – обособленное структурное подразделение Уфимского федерального исследовательского центра Российской академии наук
Уфа, Россия

b Башкирский научно-исследовательский институт сельского хозяйства – обособленное структурное подразделение Уфимского федерального исследовательского центра Российской академии наук
Уфа, Россия

c Уфимский университет науки и технологий
Уфа, Россия

* E-mail: oksana.lastochkina@ufaras.ru

Поступила в редакцию 30.12.2022
После доработки 28.02.2023
Принята к публикации 06.03.2023

Аннотация

Исследовано влияние эндофитных бактерий Bacillus subtilis (штамм 10-4) на параметры роста и устойчивости, а также интенсивность отложения лигнина в корнях проростков Pisum sativum L. в условиях натрий-хлоридного засоления (1% NaCl). Установлено, что воздействие засоления снижало энергию прорастания, всхожесть, длину корней и побегов проростков, их сырую и сухую массу, а также увеличивало содержание пролина и уровень перекисного окисления липидов (ПОЛ). Предобработка штаммом 10-4 оказывала стимулирующий в норме и защитный при засолении эффекты на проростки, что отразилось в улучшении энергии прорастания и всхожести семян, длины корней и накоплении их сухой массы в условиях засоления; однако по показателям роста побегов при стрессе существенной разницы от контрольных (небактеризованных) вариантов не наблюдалось. В то же время, штамм 10-4 способствовал более раннему формированию боковых корней, а также снижению стресс-индуцированного ПОЛ и содержания пролина в проростках, что свидетельствует о защищенности клеток от окислительных и осмотических повреждений в условиях засоления. Получены приоритетные данные о важной роли эндофитного штамма B. subtilis 10-4 в процессе лигнификации и укреплении барьерных свойств клеточных стенок корней, что вносит вклад в снижение токсического действия натрий-хлоридного засоления и реализацию протекторного действия этих бактерий на растения гороха.

Ключевые слова: Bacillus subtilis, Pisum sativum, засоление, лигнин, рост, устойчивость

Список литературы

  1. Mukhopadhyay R., Sarkar B., Jat H.S., Sharma P.C., Bolan N.S. Soil salinity under climate change: Challenges for sustainable agriculture and food security // J. Environ. Manage. 2021. V. 280: e111736. https://doi.org/10.1016/j.jenvman.2020.111736

  2. Isayenkov S.V., Maathuis F.J. Plant salinity stress: many unanswered questions remain // Front. Plant Sci. 2019. V. 10: e80. https://doi.org/10.3389/fpls.2019.00080

  3. Numan M., Bashir S., Khan Y., Mumtaz R., Shinwari Z.K., Khan A.L., Khan A., AL-Harrasi A. Plant growth promoting bacteria as an alternative strategy for salt tolerance in plants: a review // Microbiol. Res. 2018. V. 209. P. 21. https://doi.org/10.1016/j.micres.2018.02.003

  4. Lastochkina O., Aliniaeifard S., Garshina D., Garipova S., Pusenkova L., Allagulova Ch., Fedorova K., Baymiev A., Koryakov I., Sobhani M. Seed priming with endophytic Bacillus subtilis strain-specifically improves growth of Phaseolus vulgaris plants under normal and salinity conditions and exerts anti-stress effect through induced lignin deposition in roots and decreased oxidative and osmotic damages // J. Plant Physiol. 2021. V. 263: e153462. https://doi.org/10.1016/j.jplph.2021.153462

  5. Lastochkina O. Bacillus subtilis-mediated abiotic stress tolerance in plants // Bacilli and agrobiotechnology: phytostimulation and biocontrol / Eds. M.T. Islam et al. Springer. 2019. P. 97. https://doi.org/10.1007/978-3-030-15175-1_6

  6. Benedetto N.A., Corbo M.R., Campaniello D., Cataldi M.P., Bevilacqua A., Sinigaglia M., Flagella Z. The role of plant growth promoting bacteria in improving nitrogen use efficiency for sustainable crop production: a focus on wheat // AIMS Microbiol. 2017. V. 3. P. 413. https://doi.org/10.3934/microbiol.2017.3.413

  7. Abd El-Daim I.A., Bejai S., Fridborg I., Meijer J. Identifying potential molecular factors involved in Bacillus amyloliquefaciens 5113 mediated abiotic stress tolerance in wheat // Plant Biol. 2018. V. 20. P. 271. https://doi.org/10.1111/plb.12680

  8. Abd El-Daim I.A., Bejai S., Meijer J. Bacillus velezensis 5113 induced metabolic and molecular reprogramming during abiotic stress tolerance in wheat // Sci. Rep. 2019. V. 9. P. 16282. https://doi.org/10.1038/s41598-019-52567-x

  9. Blake C., Christensen M.N., Kovács Á. Molecular aspects of plant growth promotion and protection by Bacillus subtilis // MPMI. 2021. V. 34. P. 15. https://doi.org/10.1094/MPMI-08-20-0225-CR

  10. Gupta A., Bano A., Rai S., Kumar M., Ali J., Sharma S., Pathak N. ACC deaminase producing plant growth promoting rhizobacteria enhance salinity stress tolerance in Pisum sativum // Biotech. 2021. V. 11: e514. https://doi.org/10.1007/s13205-021-03047-5

  11. Eichmann R., Richards L., Schäfer P. Hormones as go-betweens in plant microbiome assembly // Plant J. 2021. V. 105. P. 518. https://doi.org/10.1111/tpj.15135

  12. Shobana N., Sugitha T., Sivakumar U. Plant growth-promoting Bacillus sp. cahoots moisture stress alleviation in rice genotypes by triggering antioxidant defense system // Microbiol. Res. 2020. V. 239: e126518. https://doi.org/10.1016/j.micres.2020.126518

  13. Barnawal D., Bharti N., Pandey S.S., Pandey A., Chanotiya C.S., Kalra A. Plant growth promoting rhizobacteria enhances wheat salt and drought stress tolerance by altering endogenous phytohormone levels and TaCTR1/TaDREB2 expression // Physiol. Plant. 2017. V. 161. P. 502. https://doi.org/10.1111/ppl.12614

  14. Lastochkina O., Pusenkova L., Yuldashev R., Babaev M., Garipova S., Blagova D., Khairullin R., Aliniaeifard S. Effects of Bacillus subtilis on some physiological and biochemical parameters of Triticum aestivum L. (wheat) under salinity // Plant Physiol. Biochem. 2017. V. 121. P. 80. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2017.10.020

  15. Vasileva E.N., Akhtemova G.A., Zhukov V.A., Tikhonovich I.A. Endophytic microorganisms in fundamental research and agriculture // Ecological Genetics. 2019. V. 17. P. 19. https://doi.org/10.17816/ecogen17119-32

  16. Pandey P.K., Singh M.C., Singh S.S., Kumar M., Pathak M., Shakywar R.C., Pandey A.K. Inside the plants: endophytic bacteria and their functional attributes for plant growth promotion // Int. J. Curr. Microbiol. Appl. Sci. 2017. V. 6. P. 11. https://doi.org/10.20546/ijcmas.2017.602.002

  17. Hardoim P.R., van Overbeek L.S., Berg G., Pirttilä A.M., Compant S., Campisano A., Döring M., Sessitsch A. The hidden world within plants: Ecological and evolutionary considerations for defining functioning of microbial endophytes // Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2015. V. 79. P. 293. https://doi.org/10.1128/MMBR.00050-14

  18. Tikhonovich I.A., Andronov E.E., Borisov A.Yu., Dolgikh E.A., Zhernakov A.I., Zhukov V.A., Provorov N.A., Rumyantseva M.L., Simarov B.V. The principle of complementarity of genomes in expanding the adaptive potential of plants // Genetics. 2015. V. 51. P. 973. https://doi.org/10.1134/S1022795415090124

  19. Vasileva E.N., Akhtemova G.A., Afonin A.M., Borisov A.Yu., Tikhonovich I.A., Zhukov V.A. Culturable endophytic bacteria from stems and leaves of garden pea (Pisum sativum L.) // Ecological Genetics. 2020. V. 18. P. 169. https://doi.org/10.17816/ecogen17915

  20. Гарипова С.Р., Маркова О.В., Гарифуллина Д.В., Иванчина Н.В., Хайруллин Р.М. Региональная коллекция бактериальных эндофитов клубеньков бобовых растений как основа создания биопрепаратов для агробиотехнологии // Известия Уфимского научного центра Российской академии наук. 2017. Т. 3. С. 56.

  21. Hasanuzzaman M., Bhuyan M.H.M.B., Zulfiqar F., Raza A., Mohsin S.M., Mahmud J.A., Fujita M., Fotopoulos V. Reactive oxygen species and antioxidant defense in plants under abiotic stress: Revisiting the crucial role of a universal defense regulator // Antioxidants. 2020. V. 9. P. 681. https://doi.org/10.3390/antiox9080681

  22. Morales M., Munné-Bosch S. Malondialdehyde: Facts and Artifacts // Plant Physiol. 2019. V. 180. P. 1246. https://doi.org/10.1104/pp.19.00405

  23. Kavi K.P.B., Hima K.P., Sunita M.S., Sreenivasulu N. Role of proline in cell wall synthesis and plant development and its implications in plant ontogeny // Front. Plant Sci. 2015. V. 66: e544. https://doi.org/10.3389/fpls.2015.00544

  24. Garipova S.R., Markova O.V., Fedorova K.A., Dedova M.A., Iksanova M.A., Kamaletdinova A.A., Lastochkina O.V., Pusenkova L.I. Malondialdehyde and proline content in bean cultivars following the inoculation with endophytic bacteria // Acta Physiol. Plant. 2022. V. 44. P. 89. https://doi.org/10.1007/s11738-022-03427-1

  25. Xie M., Zhang J., Tschaplinski T.J., Tuskan G.A., Chen J.-G., Muchero W. Regulation of lignin biosynthesis and its role in growth-defense tradeoffs // Front. Plant Sci. 2018. V. 9. P. 1427. https://doi.org/10.3389/fpls.2018.01427

  26. Гарипова С.Р., Маркова О.В., Вахитова Р.К., Гарифуллина Д.В., Каримов И.К., Давлетов Ф.А. Сравнение морфометрических показателей симбиоза, продуктивности и устойчивости к корневым гнилям и плодожорке у усатых и листочковых сортов гороха в условиях Предуралья // Вестник Башкирского университета. 2015. Т. 20. С. 460.

  27. Heath R.L., Packer L. Photoperoxidation in isolated chloroplasts. Kinetics and stoichiometry of fatty acid peroxidation // Arch. Biochem. Bioph. 1968. V. 125. P. 189. https://doi.org/10.1016/0003-9861(68)90654-1

  28. Bates L.S., Waldern. R.P., Teare D. Rapid determination of free proline for water-stress studies // Plant Soil. 1973. V. 39. P. 205. https://doi.org/10.1007/BF00018060

  29. Фурст Г.Г. Методы анатомо-гистохимических исследований растений. Москва: Наука, 1979. 155 с.

  30. Abd Allah E.F., Alqarawi A.A., Hashem A., Radhakrishnan R., Al-Huqail A.A., Al-Otibi F.O.N., Malik J.A., Alharbi R.I., Egamberdieva D. Endophytic bacterium Bacillus subtilis (BERA 71) improves salt tolerance in chickpea plants by regulating the plant defense mechanisms // J. Plant Inter. 2018. V. 13. P. 37. https://doi.org/10.1080/17429145.2017.1414321

  31. Gupta A., Rai S., Bano A., Khanam A., Sharma S., Pathak N. Comparative evaluation of different salt-tolerant plant growth-promoting bacterial isolates in mitigating the induced adverse effect of salinity in Pisum sativum // Biointerface Res. Appl. Chem. 2021. V. 11. P. 13141. https://doi.org/10.33263/briac115.1314113154

  32. Sofy M.R., Aboseidah A.A., Heneidak S.A., Ahmed H.R. ACC deaminase containing endophytic bacteria ameliorate salt stress in Pisum sativum through reduced oxidative damage and induction of antioxidative defense systems // Environ. Sci. Pollut. Res. 2021. V. 28. P. 40971. https://doi.org/10.1007/s11356-021-13585-3

  33. Tamošiūnė I., Stanienė G., Haimi P., Stanys V., Rugienius R., Baniulis D. Endophytic Bacillus and Pseudomonas spp. modulate apple shoot growth, cellular redox balance, and protein expression under in vitro conditions // Front. Plant Sci. 2018. V. 9: e889. https://doi.org/10.3389/fpls.2018.00889

  34. Deivanai S., Bindusara A.S., Prabhakaran G., Bhore S.J. Culturable bacterial endophytes isolated from Mangrove tree (Rhizophora apiculata Blume) enhance seedling growth in rice // J. Nat. Sci. Biol. Med. 2014. V. 5. P. 437. https://doi.org/10.4103/0976-9668.136233

  35. Schmid-Siegert E., Loscos J., Farmer E.E. Inducible malondialdehyde pools in zones of cell proliferation and developing tissues in Arabidopsis // J. Biol. Chem. 2012. V. 287. P. 8954. https://doi.org/10.1074/jbc.M111.322842

  36. Wang G., Zhang J., Wang G., Fan X., Sun X., Qin H., Xu N., Zhong M., Qiao Z., Tang Y., Song R. Proline responding plays a critical role in regulating general protein synthesis and the cell cycle in maize // Plant Cell. 2014. V. 26. P. 2582. https://doi.org/10.1105/tpc.114.125559

  37. Guan C., Cen H.F., Cui X., Tian D.Y., Tadesse D., Zhang Y.W. Proline improves switchgrass growth and development by reduced lignin biosynthesis // Sci. Rep. 2019. V. 9: e20117. https://doi.org/10.1038/s41598-019-56575-9

  38. Moura J.C.M.S., Bonine C.A.V., Viana J.O.F., Dornelas M.C., Mazzafera P. Abiotic and biotic stresses and changes in the lignin content and composition in plants // J. Integr. Plant Biol. 2010. V. 52. P. 360. https://doi.org/10.1111/j.1744-7909.2010.00892.x

  39. Четина О.А., Еремченко О.З., Боталова Е.И., Середа А.М. Изменение в содержании пролина в растениях при воздействии NaCl-засоления и щелочности корневой среды // Современные проблемы науки и образования. 2016. Т. 6. С. 582.

  40. Jha Y. Cell water content and lignification in maize regulated by rhizobacteria under salinity // Braz. J. Biol. Sci. 2017. V. 4. P. 9. https://doi.org/10.21472/bjbs.040702

Дополнительные материалы отсутствуют.