1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Физиология растений
  4. T. 70, № 5, 2023

Физиология растений, 2023, T. 70, № 5, стр. 461-471

Влияние экспрессии гетерологичного гена NDB2 Arabidopsis thaliana на рост и дыхательную активность Nicotiana tabacum

Н. Е. Коротаева a, *, А. М. Шигарова a, А. И. Катышев a, И. В. Федосеева a, А. В. Федяева a, b, Д. В. Савчин c, А. М. Шишлова-Соколовская c, О. Ю. Урбанович c, Г. Б. Боровский a

a Федеральное государственное бюджетное научное учреждение Сибирский институт физиологии и биохимии растений Сибирского отделения Российской академии наук
Иркутск, Россия

b Федеральный исследовательский центр Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наук
Новосибирск, Россия

c Институт генетики и цитологии Национальной академии наук Беларуси
Минск, Беларусь

* E-mail: knev73@yandex.ru

Поступила в редакцию 20.01.2023
После доработки 14.03.2023
Принята к публикации 16.03.2023

Аннотация

С помощью агробактериальной трансформации и последующего отбора получены линии табака (Nicotiana tabacum L.) с высокой экспрессией гена AtNDB2 (NDB2 из Arabidopsis thaliana (L.) Heynh.). Типичная по внешнему виду и величине экспрессии AtNDB2 линия 13s была исследована по ростовым показателям и параметрам дыхательной активности при оптимальной и субоптимальной температурах в сравнении с исходной разновидностью N. tabacum. Результаты показали, что в условиях субоптимальной температуры в растениях линии 13s наблюдалось усиление общего и альтернативного дыхания и снижение генерации супероксидного аниона. Скорость роста у растений с усиленной экспрессией AtNDB2 по сравнению с контрольными была снижена, особенно при температуре ниже температурного оптимума. Обсуждаются возможные причины таких изменений.

Ключевые слова: Arabidopsis thaliana, Nicotiana tabacum, AtNDB2, АФК, агробактериальная трансформация, активность дыхания, скорость роста

Список литературы

  1. Mittler R. Oxidative stress, antioxidants and stress tolerance // Trends Plant Sci. 2002. V. 7. P. 405. https://doi.org/10.1016/S1360-1385(02)02312-9

  2. Gill S.S., Tuteja N. Reactive oxygen species and antioxidant machinery in abiotic stress tolerance in crop plants // Plant Physiol. Biochem. 2010. V. 48. P. 909. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2010.08.016

  3. Nadarajah K.K. ROS homeostasis in abiotic stress tolerance in plants // Int. J. Mol. Sci. 2020. V. 21. № 15. P. 5208. https://doi.org/10.3390/ijms21155208

  4. Suzuki N., Miller G., Morales J., Shulaev V., Torres M.A., Mittler R. Respiratory burst oxidases: the engines of ROS signaling // Curr. Opin. Plant Biol. 2011. V. 14. № 6. P. 691. https://doi.org/10.1016/j.pbi.2011.07.014

  5. Hu C.-H., Wang P.-Q., Zhang P.-P., Nie X.-M., Li B.-B., Tai L., Liu W.-T., Li W.-Q., Chen K.-M. NADPH oxidases: the vital performers and center hubs during plant growth and signaling // Cells. 2020. V. 9. № 2. P. 437. https://doi.org/10.3390/cells9020437

  6. Navrot N., Rouhier N., Gelhaye E., Jacquot J. Reactive oxygen species generation and antioxidant systems in plant mitochondria // Physiol. Plant. 2007. V. 129. № 1. P. 185. https://doi.org/10.1111/j.1399-3054.2006.00777.x

  7. Kristiansen K.A., Jensen P.E., Møller I.M., Schulz A. Monitoring reactive oxygen species formation and localisation in living cells by use of the fluorescent probe CM-H2DCFDA and confocal laser microscopy // Physiol. Plant. 2009. V. 136. № 4. P. 369. https://doi.org/10.1111/j.1399-3054.2009.01243.x

  8. Bartoli C.G., Gómez F., Martínez D.E., Guiamet J.J. Mitochondria are the main target for oxidative damage in leaves of wheat (Triticum aestivum L.) // J. Exp. Bot. 2004. V. 55. № 403. P. 1663. https://doi.org/10.1093/jxb/erh199

  9. Amirsadeghi S., Robson C.A., Vanlerberghe G.C. The role of the mitochondrion in plant responses to biotic stress // Physiol. Plant. 2007. V. 129. № 1. P. 253. https://doi.org/10.1111/j.1399-3054.2006.00775.x

  10. Suzuki N., Miller G., Morales J., Shulaev V., Torres M.A., Mittler R. ROS and redox signalling in the response of plants to abiotic stress // Plant Cell Environ. 2012. V. 35. № 2. P. 259. https://doi.org/10.1016/j.pbi.2011.07.014

  11. Blokhina O., Fagerstedt K.V. Oxidative metabolism, ROS and NO under oxygen deprivation // Plant Physiol. Biochem. 2010. V. 48. № 5. P. 359. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2010.01.007

  12. Michalecka A.M., Svensson A.S., Johansson F.I., Agius S.C., Johanson U., Brennicke A., Binder S., Rasmusson A.G. Arabidopsis genes encoding mitochondrial type II NAD(P)H dehydrogenases have different evolutionary origin and show distinct responses to light // Plant Physiol. 2003. V. 133. № 2. P. 642. https://doi.org/10.1104/pp.103.024208

  13. Elhafez D., Murcha M.W., Clifton R., Soole K.L., Day D.A., Whelan J. Characterization of mitochondrial alternative NAD(P)H dehydrogenases in Arabidopsis: intraorganelle location and expression // Plant Cell Physiol. 2006. V. 47. № 1. P. 43. https://doi.org/10.1093/pcp/pci221

  14. Sweetman C., Waterman C.D., Rainbird B.M., Smith P.M.C., Jenkins C.D., Day D.A., Soole K.L. AtNDB2 is the main external NADH dehydrogenase in mitochondria and is important for tolerance to environmental stress // Plant Physiol. 2019. V. 181. №. 2. P. 774. https://doi.org/10.1104/pp.19.00877

  15. Stupnikova I., Benamar A., Tolleter D., Grelet J., Borovskii G., Dorne A.J., Macherel D. Pea seed mitochondria are endowed with a remarkable tolerance to extreme physiological temperatures // Plant Physiol. 2006. V. 140. № 1. P. 326. https://doi.org/10.1104/pp.105.073015

  16. Fedoseeva I.V., Pyatrikas D.V., Stepanov A.V., Fedyaeva A.V., Varakina N.N., Rusaleva T.M., Borovskii G.B., Rikhvanov E.G. The role of flavin-containing enzymes in mitochondrial membrane hyperpolarization and ROS production in respiring Saccharomyces cerevisiae cells under heat-shock conditions // Sci. Rep. 2017. V. 7. № 1. P. 1. https://doi.org/10.1038/s41598-017-02736-7

  17. Fang J., Beattie D.S. External alternative NADH dehydrogenase of Saccharomyces cerevisiae: a potential source of superoxide // Free Radic. Biol. Med. 2003. V. 34. № 4. P. 478. https://doi.org/10.1016/s0891-5849(02)01328-x

  18. Carneiro P., Duarte M., Videira A. Characterization of apoptosis-related oxidoreductases from Neurospora crassa // PLoS One. 2012. V. 7. № 3. P. e34270. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0034270

  19. Smith C., Barthet M., Melino V., Smith P., Day D., Soole K. Alterations in the mitochondrial alternative NAD(P)H dehydrogenase NDB4 lead to changes in mitochondrial electron transport chain composition, plant growth and response to oxidative stress // Plant Cell Physiol. 2011. V. 52. №. 7. P. 1222. https://doi.org/10.1093/pcp/pcr073

  20. Wallström S.V., Florez-Sarasa I., Araújo W.L., Escobar M.A., Geisler D.A., Aidemark M., Lager I., Fernie A.R., Ribas-Carbó M., Rasmusson A.G. Suppression of NDA-type alternative mitochondrial NAD(P)H dehydrogenases in Arabidopsis thaliana modifies growth and metabolism, but not high light stimulation of mitochondrial electron transport // Plant Cell Physiol. 2014. V. 55. № 5. P. 881. https://doi.org/10.1093/pcp/pcu021

  21. Wallström S.V., Florez-Sarasa I., Araújo W.L., Aidemark M., Fernández-Fernández M., Fernie A.R., Ribas-Carbó M., Rasmusson A.G. Suppression of the external mitochondrial NADPH dehydrogenase, NDB1, in Arabidopsis thaliana affects central metabolism and vegetative growth // Mol. Plant. 2014. V. 7. № 2. P. 356. https://doi.org/10.1093/mp/sst115

  22. Grabelnych O.I., Borovik O.A., Tauson E.L., Pobezhimova T.P., Katyshev A.I., Pavlovskaya N.S., Koroleva N.A., Lyubushkina I.V., Bashmakov V.Y., Popov V.N., Borovskii G.B., Voinikov V.K. Mitochondrial energy-dissipating systems (alternative oxidase, uncoupling proteins, and external NADH dehydrogenase) are involved in development of frost-resistance of winter wheat seedlings // Biochem. (Mosc). 2014. V. 79. № 6. P. 506. https://doi.org/10.1134/S0006297914060030

  23. Allen D.J., Ort D.R. Impacts of chilling temperatures on photosynthesis in warm climate plants // Trends Plant Sci. 2001. V. 6. № 1. P. 36. https://doi.org/10.1016/s1360-1385(00)01808-2

  24. Aghaee A., Moradi F., Zare-Maivan H., Zarinkamar F., Irandoost H.P., Sharifi P. Physiological responses of two rice (Oryza sativa L.) genotypes to chilling stress at seedling stage // African J. Biotechnol. 2011. V. 10. P. 7617. https://doi.org/10.5897/AJB11.069

  25. Yang L.Y., Yang S.L., Li J.Y., Ma J.H., Pang T., Zou C.M., He B., Gong M. Effects of different growth temperatures on growth, development, and plastid pigments metabolism of tobacco (Nicotiana tabacum L.) plants // Bot. Stud. 2018. V. 59. № 5. P. 1. https://doi.org/10.1186/s40529-018-0221-2

  26. Sambrook J., Russel D.W. Molecular cloning: a laboratory manual. New York: Cold Spring Harbor Laboratory Press, 2001. 2100 p.

  27. Chen P.Y., Wang C.K., Soong S.C., To K.Y. Complete sequence of the binary vector pBI121 and its application in cloning T-DNA insertion from transgenic plants // Mol. Breed. 2003. V. 11. № 4. P. 287. https://doi.org/10.1023/A:1023475710642

  28. Belide S., Vanhercke T., Petrie J.R., Singh S.P. Robust genetic transformation of sorghum (Sorghum bicolor L.) using differentiating embryogenic callus induced from immature embryos // Plant Methods. 2017. V. 13. № 109. P. 1. https://doi.org/10.1186/s13007-017-0260-9

  29. Schmidt G.W., Delaney S.K. Stable internal reference genes for normalization of real-time RT-PCR in tobacco (Nicotiana tabacum) during development and abiotic stress // Mol. Genet. Genomics. 2010. V. 283. № 3. P. 233. https://doi.org/10.1007/s00438-010-0511-1

  30. Murashige T., Skoog F. A revised medium for rapid growth and bioassays with tobacco tissue cultures // Physiol. Plant. 1962. V. 15. P. 473. https://doi.org/10.1111/j.1399-3054.1962.tb08052.x

  31. Tarasenko V.I., Garnik E.Y., Shmakov V.N., Konstantinov Y.M. Modified alternative oxidase expression results in different reactive oxygen species contents in Arabidopsis cell culture but not in whole plants // Biol. Plant. 2012. V. 56. P. 635. https://doi.org/10.1007/s10535-012-0115-1

  32. Kozak M. Point mutations define a sequence flanking the AUG initiator codon that modulates translation by eukaryotic ribosomes // Cell. 1986. V. 44. P. 283. https://doi.org/10.1016/0092-8674(86)90762-2

  33. Gygi S.P., Rochon Y., Franza B.R., Aebersold R. Correlation between protein and mRNA abundance in yeast // Mol. Cell Biol. 1999. V. 19. № 3. P. 1720. https://doi.org/10.1128/MCB.19.3.1720

  34. Garmash E.V., Velegzhaninov I.O., Ermolina K.V., Rybak A.V., Malyshev R.V. Altered levels of AOX1a expression result in changes in metabolic pathways in Arabidopsis thaliana plants acclimated to low dose rates of ultraviolet B radiation // Plant Sci. 2020. V. 291. P. 110332. https://doi.org/10.1016/j.plantsci.2019.110332

  35. Clifton R., Lister R., Parker K.L., Sappl P.G., Elhafez D., Millar A.H., Day D.A., Whelan J. Stress-induced co-expression of alternative respiratory chain components in Arabidopsis thaliana // Plant Mol. Biol. 2005. V. 58. № 2. P. 193. https://doi.org/10.1007/s11103-005-5514-7

  36. Yoshida K., Noguchi K. Differential gene expression profiles of the mitochondrial respiratory components in illuminated Arabidopsis leaves // Plant Cell Physiol. 2009. V. 50. № 8. P. 1449. https://doi.org/10.1093/pcp/pcp090

  37. Liu Y.J., Norberg F.E.B., Szilagyi A., De Paepe R., A-kerlund H.E., Rasmusson A.G. The mitochondrial external NADPH dehydrogenase modulates the leaf NADPH/NADP(+) ratio in transgenic Nicotiana sylvestris // Plant Cell Physiol. 2008. V. 492008. P. 251. https://doi.org/10.1093/pcp/pcn001

  38. Grabelnych O.I. The energetic functions of plant mitochondria under stress // J. Stress Physiol. Biochem. 2005. V. 1. № 1. P. 37.

  39. Guo M., Liu J., Hou L., Zhao S., Zhang N., Lu L., Zhao X. The mitochondria-localized protein OsNDB2 negatively regulates grain size and weight in rice // Crop J. 2022. V. 10. P. 1819. https://doi.org/10.1016/j.cj.2022.07.016

  40. Sieger S.M., Kristensen B.K., Robson C.A., Amirsadeghi S., Eng E.W., Abdel-Mesih A., Møller I.M., Vanlerberghe G.C. The role of alternative oxidase in modulating carbon use efficiency and growth during macronutrient stress in tobacco cells // J. Exp. Bot. 2005. V. 56. № 416. P. 1499. https://doi.org/10.1093/jxb/eri146

Дополнительные материалы

скачать ESM.docx
Приложение 1.
Таблица 1. Последовательности олигонуклеотидов, использованных для клонирования, количественной ПЦР и ПЦР-анализа.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Физиология растений

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал