1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Генетика
  4. T. 56, № 11, 2020

Генетика, 2020, T. 56, № 11, стр. 1239-1249

Структурно-функциональная организация генов, индуцирующих и супрессирующих цитоплазматическую мужскую стерильность у растений

И. Н. Анисимова *

Федеральный исследовательский центр Всероссийский институт генетических ресурсов растений им. Н.И. Вавилова
190000 Санкт-Петербург, Россия

* E-mail: irina_anisimova@inbox.ru

Поступила в редакцию 04.05.2020
После доработки 14.06.2020
Принята к публикации 17.06.2020

Полный текст (PDF)

Аннотация

Цитоплазматическая мужская стерильность (ЦМС) присуща всем высшим растениям; она встречается в природных популяциях либо возникает при отдаленной (половой и соматической) гибридизации. Признаки ЦМС и восстановления фертильности – важные факторы видообразования, а также одни из наиболее значимых для гибридной селекции. В обзоре рассмотрены особенности структурно-функциональной организации ассоциированных с ЦМС генов митохондрий у форм с разными типами стерилизующих цитоплазм. Обсуждается природа ядерных PPR-генов как наиболее вероятных кандидатов, связанных с признаком восстановления фертильности пыльцы; приведены примеры “нетипичных” генов Rf, обнаруженных у некоторых видов. Исследование различных по происхождению генетических систем ЦМС-Rf выявило параллелизм в изменчивости генов, ответственных за проявление признаков ЦМС и восстановление фертильности пыльцы у растений.

Ключевые слова: цитоплазмон, митохондрии, ядро, гены, orf, RFL-PPR, изменчивость.

Цитоплазматическая мужская стерильность (ЦМС) – широко распространенный у растений феномен, заключающийся в наследуемой по материнской линии неспособности растения продуцировать нормальную фертильную пыльцу в результате нарушений микроспорогенеза. Фенотипически ЦМС может проявляться в формировании абортивной (нефункциональной) пыльцы при нормально развитых пыльниках, аномалиях пыльников, а также изменениях морфологии цветка. Единичные описания стерильных форм растений встречались в ботанической литературе еще в начале XX в. Английские генетики У. Бэтсон и А. Гэйднер в 1921 г. первыми описали стерильность у льна [1]. Однако впервые возможность передачи этого признака по материнской линии была доказана в экспериментах на кукурузе американским генетиком Маркусом Роудсом [2]. Необходимо отметить, что независимо от американского исследователя цитоплазматическая мужская стерильность у кукурузы была открыта сотрудником отдела генетики ВИР М.И. Хаджиновым [3].

Первые успехи гибридной селекции были продемонстрированы на кукурузе, начиная с 1950-х гг., впоследствии ЦМС получила широкое использование в селекции других сельскохозяйственных культур (сорго, риса, подсолнечника, овощных крестоцветных и масличного рапса). Гибридная селекция стала частью “зеленой революции”. Она значительно расширила возможности использования в растениеводстве такого важного биологического явления как гетерозис и стимулировала многочисленные исследования в области генетики, физиологии, цитологии, биотехнологии культурных растений, в том числе и связанные с изучением сопряженных с ЦМС признаков. В настоящем обзоре сделана попытка рассмотреть современные данные о цитоплазматической мужской стерильности у культурных растений в свете выявленных Н.И. Вавиловым закономерностей о параллелизме изменчивости гомологичных признаков у видов и родов растений.

ПРИЗНАК ЦМС У ВЫСШИХ РАСТЕНИЙ

ЦМС документирована у представителей различных двудольных и однодольных растений, в том числе у культурных видов, относящихся к семействам Poaceae Barnhart (Oryza sativa L., Secale cereale L., Sorghum bicolor (L.) Moench, Triticum aestivum L., Zea mays L.), Fabaceae Lindl. (Glycine max (L.) Merr., Phaseolis vulgaris L., Trifolium pratense L., Vicia faba L.), Compositae Giseke (Helianthus annuus L.), Apiaceae Lindl. (Daucus carota L.), Brassicaceae Burnett (Brassica napus L., B. oleracea L., B. juncea (L.) Czern.), Chenopodiaceae Vent. (B. vulgaris L.), Solanaceae Juss. (Capsicum annuum L., Nicotiana tabacum L., Petunia × hybrida hort. ex Vilm., Solanum tuberosum L.), Liliaceae Juss. (Allium cepa L.), Linaceae DC. ex Perleb (Linum usitatissimum L.), Malvaceae Juss. (Gossypium hirsutum L., G. barnbadense L.) и многим другим. В литературе имеются сообщения о растениях с ЦМС у представителей семейства Rosaceae Juss., например у Fragaria vesca L., персика, миндаля, абрикоса японского, груши [4]. Точное число видов, у которых обнаружен признак цитоплазматической мужской стерильности, определить сложно; согласно литературным данным, формы с ЦМС встречаются у более 150 видов, относящихся к 46 родам и 20 семействам [5, 6].

Растения с цитоплазматической мужской стерильностью могут появляться в популяциях спонтанно (так называемая гомоплазматическая или аутоплазматическая ЦМС) либо при отдаленной (межвидовой, межродовой) гибридизации (аллоплазматическая ЦМС) [7, 8]. Аллоплазматическая ЦМС может возникать и при внутривидовых скрещиваниях, например в результате гибридизации представителей разных рас (подвидов). Такое происхождение имеют индуцирующие стерильность цитоплазмы у сорго, например ЦМС А1 (milo), возникшая в результате гибридизации сорта майло с каффрским сорго [9]. Число типов (источников) ЦМС у отдельных видов довольно велико. Так, у овощных крестоцветных (Brassicaceae) известно около 30 различных источников ЦМС, у рапса – более 10, у подсолнечника – около 70 [10–12]. В литературе описаны многочисленные источники аллоплазматической ЦМС, которые были получены искусственно на основе половой или соматической (слияния протопластов) гибридизации. Такие эксперименты проводились с целью расширения генетического разнообразия линий для использования при создании гибридов. Так, например, большинство получивших использование в селекции источников ЦМС у подсолнечника, в том числе открытая французским исследователем П. Леклерком ЦМС РЕТ1-типа, а также практически все источники генов восстановления фертильности пыльцы (Rf) были получены в результате гибридизации культурного подсолнечника Helianthus annuus с многолетними и однолетними видами рода Helianthus L. [10, 13, 14]. С помощью соматической гибридизации получены аллоплазматические стерильные формы табака [15], рапса [16, 17] и других растений. Иногда для получения новых источников ЦМС в гибридизацию вовлекались три вида разного геномного состава [18]. Аутоплазматические источники ЦМС описаны как у самоопыляющихся (Boro II и HL риса), так и у перекрестноопыляемых (Pampa ржи, Owen сахарной свеклы) растений, а также у факультативных самоопылителей (nap, pol и ctr рапса). Они возникли спонтанно в популяциях либо были выделены в потомствах внутривидовых скрещиваний (см. табл. 1). ЦМС аутоплазматического типа возникает довольно редко, так как для реализации этого признака необходимо объединение в одном генотипе генов стерильности и нефункционального ядерного гена восстановления фертильности. Ряд источников ЦМС широко используется в селекции (как, например, цитоплазмы Boro II и HL риса и Owen сахарной свеклы), другие − послужили моделями для изучения этого признака, некоторые (например, у льна [19]) к настоящему времени уже утрачены.

Таблица 1.

Примеры идентифицированных на молекулярном уровне генов ЦМС и Rf

Вид Тип ЦМС (происхождение) Митохондриальный ген Ядерный ген Rf Ссылки
Oryza sativa L. Boro II (аут) orf79 Rf1a, Rf1b [58]
Honglian (алло)
цитоплазма O. rufipogon, ядро O. sativa ssp. indica		 atp6-orfH79 Rf5, Rf6 [59]
CMS-WA
(алло) цитоплазма O. rufipogon, ядро O. sativa ssp. indica		 WA352c Rf3, Rf4 [56, 60]
Zea mays L. S (аут) orf355-orf77 Rf3 [37, 61]
T (аут) T-urf13 Rf1, Rf2 [62, 63]
Sorghum bicolor (L.) Moench А1 (алло) Не известен Rf1, Rf2 [64, 65]
Brassica napus L. pol (аут) orf224/atp6 Rfp [49, 66]
nap (аут) orf222 Rfn [11, 48]
Ogu (алло) orf138 Rfo [67, 68]
Beta vulgaris L. Owen (аут) Satp6pre Rf1 (bvORF20) [69, 70]

Примечание. аут − аутоплазматическая, алло − аллоплазматическая.

Все разнообразие типов ЦМС у большого числа видов и родов цветковых растений M.L.H. Kaul [5] предложил классифицировать на три группы, различающиеся по фенотипическому проявлению и механизмам развития: структурную, спорогенную и функциональную. При структурной ЦМС отмечаются отсутствие пыльников или нарушения их развития, а также структурные аномалии, в частности гомеозисные превращения в стигмоидные, петалоидные (ЦМС hau у горчицы сарептской) или карпелоидные (у моркови) структуры, нарушения развития и дифференциации андроцея [11, 20]. У растений наиболее распространена (в 60% случаев) спорогенная ЦМС, причины которой связаны с отсутствием мейоза и аномалиями микроспорогенеза. При спорогенной ЦМС пыльники недоразвиты, пыльца в них отсутствует либо стерильна. У двудольных растений спорогенная ЦМС встречается значительно чаще, чем у однодольных. В ряде случаев (например, у картофеля) на фоне стерильной цитоплазмы наблюдается функциональная стерильность, при которой образуется не способная к прорастанию пыльца [21].

В зависимости от характера наследования и функционирования генов восстановления фертильности выделяют спорофитный и гаметофитный контроль. У большинства видов контроль спорофитный, ген-востановитель функционирует в тканях пыльника, поэтому все пыльцевые зерна гетерозиготного растения функциональны, независимо от их генотипа (наличия функционального или нефункционального аллеля Rf), а в F2 от скрещивания линии ЦМС с линией-восстановителем, несущей ген Rf, наблюдается расщепление на фертильные и стерильные растения. При гаметофитном контроле гены-восстановители функционируют в мужских гаметах, поэтому функциональны лишь пыльцевые зерна, несущие доминантный (функциональный) аллель, а все потомство F2 и гибридов от анализирующих скрещиваний – фертильно. Спорофитный контроль встречается гораздо чаще, чем гаметофитный, например у кукурузы с цитоплазмой S-типа, у сорта индийского риса Chinsurah с цитоплазмой Boro II, у лука и сахарной свеклы. Недавно полученные экспериментальные данные свидетельствуют о том, что подразделение на спорофитный и гаметофитный контроль в некоторой степени условно. Так, в семьях F2 и ВС1, полученных от скрещиваний линий сорго на основе ЦМС А3 с линиями, которые были созданы на основе линии IS1112C, несущей гаметофитные восстановители фертильности Rf3 и Rf4, наблюдали появление стерильных растений. С точки зрения авторов, этот факт весьма интересен, поскольку обычно считается, что гаметофитный и спорофитный контроли осуществляются разными генетическими системами [22].

У форм с аллоплазматической ЦМС, возникшей в результате межвидовой гибридизации (например, подсолнечника), признак проявляется в различных условиях среды, как правило, стабильно [23]. В то же время у форм как с аутоплазматической, так и с аллоплазматической ЦМС возможна нестабильность проявления признака − при изменении температур, влагообеспеченности [24, 25]. С одной стороны, эта особенность материнских линий нежелательна для селекции, поскольку может приводить к завязыванию семян при самоопылении; с другой, − при контролируемых условиях может быть использована для поддержания материнских линий, позволяя вести гибридную селекцию не на трехлинейной, а на двухлинейной основе (без использования линий-закрепителей стерильности).

ГЕНЫ, ИНДУЦИРУЮЩИЕ ЦМС

Согласно M.L.H. Kaul [5], цитоплазматическая мужская стерильность – это одна из трех различающихся по генетической основе форм мужской стерильности (МС): генной МС (обусловлена мутациями только ядерных генов, преимущественно рецессивными), цитоплазматической (обусловлена мутациями генов органелл) и генной цитоплазматической, которая реализуется при определенных сочетаниях химерных митохондриальных генов и аллельных вариантов ядерных генов, называемых генами восстановления фертильности пыльцы (Rf). В современной литературе под ЦМС подразумевается именно последний тип мужской стерильности. ЦМС является следствием конфликта между ядерным и органельным геномами и, следовательно, этот признак может служить эффективной моделью для изучения генетических и молекулярных механизмов ядерно-цитоплазматических взаимоотношений [26–28].

В современной литературе ЦМС рассматривается также и как один из основных факторов видообразования у растений. Химерные митохондриальные гены, обусловливающие мужскую стерильность, а также семейство ядерных PPR-генов, к которым относятся большинство восстановителей фертильности, являются основными среди идентифицированных на сегодняшний день генов-кандидатов, связанных с признаком видообразования у растений. Именно они обеспечивают репродуктивную изоляцию либо закрепление новых вариантов митохондриальных геномов в популяциях [29].

Число работ, посвященных различным аспектам феномена ЦМС, чрезвычайно велико, о чем свидетельствуют регулярно появляющиеся в литературе обзоры, содержащие новейшую информацию [6, 20, 30, 31 и др.].

К настоящему времени ассоциированные с признаком ЦМС митохондриальные гены выявлены и охарактеризованы у значительного числа видов. В значительной мере эти исследования были обусловлены необходимостью разработки молекулярных маркеров для дифференциации различных источников стерильной цитоплазмы, как, например, у овощных крестоцветных, где в селекции используется большое число источников стерильной цитоплазмы. Традиционный генетический анализ для определения типа цитоплазмы стерильной линии весьма трудоемок, поскольку требует постановки специальных скрещиваний и привлечения большого числа линий-восстановителей [32]. В работах по идентификации генов ЦМС широко использовались методы сравнительного рестрикционного анализа митохондриальной ДНК носителей фертильной и стерильной цитоплазм, а для их идентификации − блот-гибридизация по Саузерну, анализ транскриптов с последующим клонированием и секвенированием дифференциально экспрессирующихся митохондриальных генов. Результаты многочисленных исследований с применением метода рестрикционного анализа, выполненных на большом числе моделей, позволили выявить различия в структурной организации митохондриальной ДНК у носителей стерильных и фертильных цитоплазм – африканского просо [33], сорго [34], бобов [35] и ряда других растений. Кроме того, были предприняты первые и весьма успешные попытки сравнительного анализа митохондриальных ДНК различных по происхождению источников стерильности. Так, в работе [36] продемонстрированы особенности структурных отличий митохондриальных геномов различных источников стерильных цитоплазм у подсолнечника. Авторы проанализировали встречаемость митохондриальных генов orfH522, orfH708 и orfH873, а также оценили характер экспрессии ряда митохондриальных белков. В этой работе впервые было показано, что митохондриальные геномы носителей 28 типов стерильных цитоплазм подсолнечника принадлежат к нескольким группам. В частности, линии одной из выделенных групп имели в митохондриальной ДНК инверсию размером 5 тпн, типичную для района, свойственного геному носителей цитоплазмы РЕТ1. Кроме того, у семи источников была обнаружена экспрессия новых белков, свойственных одновременно нескольким типам стерильной цитоплазмы.

В дальнейшем с привлечением методов секвенирования нового поколения были секвенированы митохондриальные геномы ряда растений: кукурузы [37], голубиного гороха [38], сарептской горчицы [39], каучукового дерева [40], хлопчатника [41], подсолнечника [42, 43], перца [44], редиса [45], табака [46], которые позволили идентифицировать весь спектр геномных вариаций у носителей фертильных и стерильных цитоплазм, а также выявить возможных кандидатов на роль ЦМС-индуцирующих генов.

Результаты многочисленных исследований показали, что, несмотря на разнообразие стерильных цитоплазм по их происхождению (естественная или индуцированная в результате скрещиваний), а также различное таксономическое положение видов, ассоциированные с ЦМС митохондриальные гены характеризуются рядом сходных особенностей. Они возникают в результате рекомбинаций митохондриального генома, которые приводят к образованию новых химерных последовательностей, частичных или орфанных ORF, а также к нарушениям в ориентации последовательностей генов и промоторов [47]. Часто химерные ЦМС-гены ко-транскрибируются вместе с функциональными генами митохондрий [20]. Например, у рапса митохондриальный ген orf222, ассоциированный с ЦМС nap, ко-транскрибируется вместе с экзоном транс-сплайсируемого гена nad5c и короткой рамкой считывания orf139 [48]. Ассоциированный с ЦМС pol-типа Brassica napus район митохондриального генома orf224/atp6 содержит химерный ген orf224, который ко-транскрибируется вместе с геном atp6, кодирующим субъединицы комплекса V АТФ-синтазы [49]. ЦМС-гены различных источников, особенно в пределах таксономически близких видов могут содержать гомологичные участки. Так, митохондриальный ген orf107, характерный для носителей стерильной цитоплазмы Boro II риса, содержит небольшой участок гена atp6 и неизвестную последовательность; его C-концевой участок гомологичен С-концевому району митохондриального гена orf107 сорго, специфичного для цитоплазмы A3, а N-конец гомологичен митохондриальному гену cox1 [50]. Ген atp6-orfH79, характерный для цитоплазмы Honglian-типа, гомологичен гену orf79 Boro II, но содержит межцистронный участок из 6 пн между H-atp6 и orfH79 [51]. В то же время ген WA352c, характерный для цитоплазмы WA риса аллоплазматического типа, уникален и не имеет сходства ни с одним из известных митохондриальных или ядерных белков [52].

Продукты генов ЦМС затрагивают компоненты дыхательной цепи митохондрий: NADH-дегидрогеназного комплекса (I), цитохромоксидазы (комплекс IV), а также комплекса V (субъединицы F0F1 АТФ-синтазы) и другие [47]. Опосредованное эффектами ЦМС-генов снижение уровня АТФ-синтазы в клетках может сопровождаться накоплением реактивных форм кислорода, что играет определяющую роль в нарушениях микроспорогенеза [53]. Иной механизм действия стерилизующих генов характерен для митохондриального ЦМС-гена pcf (petunia CMS-associated fused) петунии, включающего последовательности atp9, coxII, а также уникальную неидентифицированную рамку считывания urfS, которая кодирует белок с молекулярной массой 25 кДа. Этот белок ассоциирован с мембранами митохондрий. Районы, кодируемые участками генов atp9 и coxII, обнаружены у предшественника 43 кДа. Предполагается, что они выполняют определенную сигнальную роль, обеспечивая транспорт белкового продукта к местам локализации [54]. Белок URFT13 − продукт гена T-urf13, ответственный за индукцию стерильности у кукурузы с Техасским (Т-) типом ЦМС, также локализован на внутренней мембране митохондрий. Этот белок обусловливает крайнюю чувствительность к возбудителю южного гельминтоспориоза расе Т Helminthosporium maydis Y. Nisik. & C. Miyake, действуя как лиганд-зависимый рецептор, взаимодействие которого с Т-токсином, продуцируемым патогеном, приводит к образованию пор в митохондриальной мембране [55]. Генетические механизмы, лежащие в основе феномена цитоплазматической мужской стерильности, пока еще не выяснены и в этом плане, безусловно, наиболее перспективны методы транскриптомики и метаболомики.

Многочисленные исследования позволили идентифицировать гены-кандидаты для признака ЦМС у самых разных видов растений. Однако механизмы возникновения и эволюционные изменения таких генов до сих пор мало изучены. Наиболее интересны в этом плане результаты исследования по реконструкции путей эволюции митохондриального гена WA352c, обусловливающего ЦМС WA (Wild Abortive)-типа у риса [56]. Стерильность WA-типа у риса связана с экспрессией гена WA352c, продукт которого взаимодействует с высококонсервативным митохондриальным белком-эффектором COX11, что приводит к преждевременной программируемой клеточной смерти в тапетуме пыльника и формированию дефектной пыльцы [52]. Проанализировав 11 митохондриальных рекомбинантных структур у более 800 представителей рода Oryza, авторы пришли к выводу, что все они возникли в результате множественных перестроек консервативных последовательностей митохондриального генома дикого вида Oryza rufipogon Griff. в сочетании с изменениями субстехиометрии и нуклеотидной изменчивостью. Согласно предложенной модели, основными механизмами эволюции генов ЦМС являются “множественные рекомбинации/образование протогена/функционализация” [56]. Данная гипотеза предполагает, что митохондриальные гены-кандидаты, ассоциированные с ЦМС, существуют в популяциях видов растений постоянно, а реализация этого признака имеет место в результате нарушения связи между продуктами их экспрессии и ядерными генами восстановления фертильности за счет мутаций последних (в случае аутоплазматической ЦМС) либо несовместимых сочетаний генов ЦМС и генов восстановления фертильности пыльцы, полученных от донора ядра (при аллоплазматической ЦМС). Это согласуется и с мнением других авторов, исследовавших процессы видообразования и эволюционной изменчивости генов Rf [29, 57]. Примеры идентифицированных генов ЦМС и Rf приведены в табл. 1.

ГЕНЫ, СУПРЕССИРУЮЩИЕ ФЕНОТИП ЦМС

Признак ЦМС может быть супрессирован при введении в генотип функциональных аллелей генов восстановления фертильности пыльцы (Rf). Генетический контроль признака восстановления фертильности пыльцы для отдельных источников достаточно хорошо изучен, а гены Rf локализованы на генетической карте. Во многих системах ЦМС этот признак контролируется одним или двумя генами: например, у подсолнечника с цитоплазмой РЕТ1 [10], у Brassica napus с цитоплазмами nap и pol [48, 66], ржи с цитоплазмой G (Gulsow) [71], кукурузы с цитоплазмами S и T [62, 72], риса с цитоплазмой Boro II [58]. Методом классического генетического анализа показано, что локусы Rf могут характеризоваться множественным аллелизмом и, очевидно, имеют сложную структуру [72].

В большинстве случаев гены восстановления фертильности для форм с аутоплазматическими и с аллоплазматическими ЦМС, полученными на основе близких видов, распространены в генофонде довольно широко. В случае аллоплазматических ЦМС, полученных в результате межвидовых скрещиваний, поиск надежных источников генов Rf представляет непростую задачу. В работе [60] методом гибридологического анализа проведен поиск генов восстановления фертильности для ЦМС Honglian и WA-типов среди 37 образцов восьми А-геномных видов рода Oryza. Авторы обнаружили широкое распространение генов Rf среди А‑геномных видов рода и вероятное происхождение из комплекса Oryza rufipogon/Oryza nivara.

На молекулярном уровне идентифицировано лишь небольшое число генов, супрессирующих фенотип ЦМС. Так, с использованием метода позиционного клонирования изолированы гены Rf отдельных однодольных и двудольных растений: петунии, риса, кукурузы, рапса [48, 58, 66, 73]. Их продукты относятся к обширному классу PPR-белков, характеризующихся присутствием канонических тандемных повторов из 35 вырожденных аминокислотных остатков. В геномах высших растений обнаружены сотни копий PPR-генов, тогда как у животных и грибов их число невелико (как правило, не более 10) [74–76]. Продукты PPR-генов относятся к нескольким типам, главными у цветковых растений являются белки P и PLS, различающиеся структурой PPR-мотивов и функциями. PPR-белки Р-типа содержат только канонические Р-мотивы, тогда как белки, относящиеся к классу PLS, содержат характерные триплеты из мотивов P, L (35 или 36 аминокислот) и S (31 аминокислота), изредка перемежающихся с дополнительными S-мотивами. Большинство PPR-белков PLS-типа обладают С-концевыми доменами Е или DYW. PPR-белки участвуют в процессинге, сплайсинге, редактировании и деградации органельных РНК, обеспечивают их стабильность. Они также регулируют процессы трансляции и могут изменять профиль экспрессии ассоциированных с ЦМС митохондриальных генов [77, 78]. PPR-гены, продукты которых обладают функцией восстановления фертильности, выделены в отдельное подсемейство RFL-PPR (Restoration of Fertility Like-PPR) [79]. Отличительными чертами этой группы генов являются исключительно высокая изменчивость, преобладание несинонимических замен над синонимическими, а также кластерная организация в геномах. Большинство охарактеризованных к настоящему времени продуктов RFL-PPR-генов относятся к белкам P-типа. В процессе эволюции RFL-PPR-генов наиболее часто действию положительного отбора подвергаются аминокислоты, расположенные в 1-й, 3-й и 6-й позициях PPR-мотива [79]. Эти остатки значимы для формирования связывающейся с лигандом (РНК) структуры белка и играют важную роль в функции восстановления фертильности. RFL-PPR-гены известны у различных видов, однако механизмы их действия до сих пор остаются неизученными. Кодируемые RFL-PPR-генами белки имеют N-концевые сигнальные последовательности, обеспечивающие их транспорт в митохондрии. В отличие от высококонсервативных PPR-генов, не обладающих функцией восстановления фертильности, подсемейство RFL-PPR характеризуется высокой мобильностью (способностью к перемещению из одной позиции генома в другую). Полагают, что отдельные аминокислотные остатки продуктов RFL-PPR-генов подвергаются быстрым изменениям под давлением отбора, обеспечивая устойчивость системы восстановления фертильности к вновь возникающим в популяциях изменениям геномов митохондрий [80].

При сравнении последовательностей PPR-генов одного организма отмечаются существенные различия между предполагаемыми RFL-PPR и генами, не имеющими функции восстановления фертильности. В то же время RFL-PPR-последовательности представителей разных родов одного семейства (например, у пасленовых) демонстрируют значительное сходство [81]. Для видов с секвенированным геномом возможна идентификация последовательностей предполагаемых генов Rf путем полногеномного поиска последовательностей, гомологичных уже охарактеризованным генам восстановления фертильности близких таксонов либо ортологов в геноме арабидопсиса. С использованием данного подхода идентифицированы гомологи RFL-PPR-генов хлопчатника [82], ячменя [83], картофеля [81].

Поскольку у большинства растений продуктами генов Rf, вероятнее всего, являются PPR-белки, наиболее оптимальный путь поиска генов-кандидатов – это идентификация в геноме последовательностей RFL-PPR-генов. Однако помимо типичных PPR-Rf генов у некоторых видов были идентифицированы необычные продукты локусов Rf: глицин-богатый белок риса (ген Rf2 [84]), митохондриальный фактор терминации транскрипции mTERF (ген msm1 ячменя [85] и Rfp3 ржи [86]), протеиназа OMA1, свойственная дрожжевым клеткам (ген bvORF20 сахарной свеклы [70]), альдегиддегидрогеназа (ген Rf2 кукурузы [63]), транскрипционный фактор bHLH (ген Rf4 кукурузы [87]) и ацилпереносящий белок (ген Rf17 риса [88]).

Необычный механизм действия характерен для генов-восстановителей фертильности пыльцы фасоли. В гетероплазматической популяции митохондрий ЦМС-форм фасоли обыкновенной Phaseolus vulgaris присутствует уникальная автономная транскрипционно активная последовательность pvc-orf239. Она может утрачиваться спонтанно (реверсия к фертильности) либо в результате эффектов ядерного гена Fr, который вызывает селективную элиминацию митохондрий pvc+ из развивающихся мегаспор и обусловливает стабильное восстановление фертильности в последующих поколениях. Еще один ядерный ген, Fr2, супрессирует экспрессию последовательности pvc-orf239, а также подавляет работу гена Fr: в его присутствии элиминации последовательности pvc-orf239 не происходит [89–91].

Функция классических представителей генов Rf связана с процессингом транскриптов генов ЦМС, снижением уровня их трансляции, деградацией токсических белков. В то же время роль “нетипичных” генов Rf, пока описанных лишь у единичных растений, во многом остается непонятной. Согласно [92], эти гены, по всей видимости, не являются исключением: их можно рассматривать как вероятных участников еще неизвестных процессов, вовлеченных во взаимодействие продуктов ядерных и митохондриальных геномов. В этой связи следует обратить внимание на до сих пор невыясненную роль гена-кандидата Rf2 кукурузы, кодирующего митохондриальную альдегиддегидрогеназу [63]. Его эффект проявляется в присутствии другого гена – Rf1, кодирующего PPR-белок и, возможно, заключается в детоксикации токсического альдегида, накапливающегося в результате активности гена ЦМС и губительно влияющего на развитие мужского гаметофита. Гены Rf1 и Rf2 локализованы соответственно на хромосомах 3 и 9 генома кукурузы и их продукты вызывают деградацию токсического белка, кодируемого митохондриальным геном T-urf13 [62]. Интересно, что в работе [93] последовательность гена альдегиддегидрогеназы была выявлена в кластере последовательностей сложного локуса Rf1 подсолнечника. Методом GWAS-анализа авторы идентифицировали в обширном районе хромосомы 13 подсолнечника (7.72 млн пн) 21 ген-кандидат, из которых 20 генов принадлежали семейству PPR и один был аннотирован как ген альдегиддегидрогеназы. Сложная структура локуса Rf1 подсолнечника, включающего несколько генов-кандидатов, продемонстрирована также в недавно опубликованных работах [94, 95]. Как показали эти первые исследования, небольшое число идентифицированных генов-кандидатов Rf объясняется сложной структурой их локусов. По-видимому, по этой причине попытки позиционного клонирования отдельных генов Rf у различных растений были безуспешными. Следует также отметить, что такие локусы могут включать гены Rf для разных типов ЦМС, т.е. имеющие в митохондриальном геноме разные мишени, как в случае с генами Rfn и Rfp, восстанавливающими фертильность при ЦМС nap- и pol-типов у рапса [66]. По результатам гибридологического анализа гены Rfn и Rfp наследуются как аллельные варианты, но фактически представляют разные гаплотипы, каждый со своей функцией: ген Rfn не восстанавливает фертильность при ЦМС pol, а ген Rfp соответственно ЦМС nap. Идентификация таких генов возможна только на основе тонкого генетического картирования и ресеквенирования районов генов, в которых они локализованы.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Цитоплазматическая мужская стерильность − один из ключевых факторов, связанных с эволюцией растений и видообразованием − присуща всем высшим растениям. В селекции используется лишь ограниченное число носителей этого признака; они были обнаружены в популяциях или при внутривидовых скрещиваниях, а также искусственно получены на основе половой и соматической отдаленной гибридизации. Число форм, обладающих стерилизующей цитоплазмой, варьирует у разных видов культурных растений и в большей степени определяется целесообразностью их использования в практических целях, а также наличием носителей эффективных генов восстановления фертильности, нежели лишь единственно естественными вариациями. Тем не менее данные изучения ограниченного числа генетических моделей, включающих линии со стерильной и фертильной цитоплазмами и линии, несущие в своих генотипах ядерные гены Rf, свидетельствуют о существовании определенного параллелизма в изменчивости ассоциированных с ЦМС митохондриальных генов. За небольшими исключениями, гены ЦМС и ядерные гены Rf сходны по структуре и гомологичны у представителей одного или родственных видов. Исследование этих эффективных моделей методами постгеномного анализа позволит раскрыть особенности эволюции ядерно-цитоплазматических взаимодействий у высших растений.

Исследование выполнено в рамках государственного задания ВИР (бюджетный проект № 0662-2019-0006).

Настоящая статья не содержит каких-либо исследований с использованием в качестве объекта животных.

Настоящая статья не содержит каких-либо исследований с участием в качестве объекта людей.

Автор заявляет об отсутствии конфликта интересов.

Список литературы

  1. Bateson W., Gairdner A.E. Male-sterility in flax, subject to two types of segregation // J. Genet. 1921. V. 11. P. 269–275. https://doi.org/10.1007/BF02983063

  2. Rhoades M.M. Cytoplasmic inheritance of male sterility in Zea mays // Science. 1931. V. 73. № 1891. P. 340–341. https://doi.org/10.1126/science.73.1891.340

  3. Ригин Б.В. Н.И. Вавилов и основные направления и результаты исследований в отделе генетики ВНИИ растениеводства // Информ. вестник ВОГиС. 2007. Т. 11. № 3/4. С. 525–536.

  4. Donoso J.M., Eduardo I., Pican R. et al. High-density mapping suggests cytoplasmic male sterility with two restorer genes in almond × peach progenies // Hort. Res. 2015. V. 2: 15016.https://doi.org/10.1038/hortres.2015.16

  5. Kaul M.L.H. Male sterility in higher plants // Monographs on Theoretical and Applied Genetics. Berlin; Heidelberg; N.Y.: Springer, 1988. V. 10. 1005 p.

  6. Иванов М.К., Дымшиц Г.М. Цитоплазматическая мужская стерильность и восстановление фертильности пыльцы у высших растений // Генетика. 2007. Т. 43. № 4. С. 451−468.

  7. Li P., Kang L., Wang A. et al. Development of a fertility restorer for inap CMS (Isatis indigotica) Brassica napus through genetic introgression of one alien addition // Front. Plant Sci. 2019. V. 10: 257. https://doi.org/10.3389/fpls.2019.00257

  8. Sang S.-F., Mei D.S., Liu J. et al. Organelle genome composition and candidate gene identification for Nsa cytoplasmic male sterility in Brassica napus // BMC Genomics. 2019. V. 20: 813. https://doi.org/10.1186/s12864-019-6187-y

  9. Stephens J.C., Holland P.F. Cytoplasmic male sterility for hybrid sorghum seed production // Agron. J. 1954. V. 46. P. 20–23.

  10. Гаврилова В.А., Анисимова И.Н. Генетика культурных растений. Подсолнечник. СПБ.: ВИР, 2003. 186 с.

  11. Yamagishi H., Bhat S.R. Cytoplasmic male sterility in Brassicaceae crops // Breed. Sci. 2014. V. 64. P. 38–47. https://doi.org/10.1270/jsbbs.64.38

  12. Seiler G.J., Qi L.L., Marek L.F. Utilization of sunflower crop wild relatives for cultivated sunflower improvement // Crop Sci. 2017. V. 57. № 3. P. 1083–1101. https://doi.org/10.2135/cropsci2016.10.0856

  13. Leclercq P. Une stérilité male cytoplasmic chez le tournesol // Ann. Amélior Plant. 1969. V. 19. № 2. P. 99–106.

  14. Christov M. Ways of production of new CMS sources in sunflower // Biotechnol. Biotec. Eq. 2014. V. 13. № 1. P. 25−32. https://doi.org/10.1080/13102818.1999.10819013

  15. Zubko M.K., Zubko E.I., Gleba Yu.Yu. Self-fertile cybrids Nicotiana tabacum (+Hyoscyamus aureus) with a nucleo-plastome incompatibility // Theor. Appl. Genet. 2002. V. 105. № 6–7. P. 822–828.https://doi.org/10.1007/s00122-002-1037-7

  16. Hu Q., Andersen S., Dixelius C., Hansen L. Production of fertile intergeneric somatic hybrids between Brassica napus and Sinapis arvensis for the enrichment of the rapeseed gene pool // Plant Cell Rep. 2002. V. 21. № 2. P. 147–152. https://doi.org/10.1007/s00299-002-0491-7

  17. Kang L., Li P., Wang A. et al. A novel cytoplasmic male sterility in Brassica napus (inap CMS) with carpelloid stamens via protoplast fusion with Chinese woad // Front. Plant Sci. 2017. V. 8: 529. https://doi.org/10.3389/fpls.2017.00529

  18. Prakash S., Ahuja I., Upreti H.C. Expression of male sterility in alloplasmic Brassica juncea with Erucastrum canariense cytoplasm and the development of a fertility restoration system // Plant Breed. 2008. V. 120. № 6. P. 479–482. https://doi.org/10.1046/j.1439-0523.2001.00627_x

  19. Пороховинова Е.А. Генетический контроль восстановления фертильности пыльцы у линий льна (Linum usitatissimum L.) с цитоплазматической мужской стерильностью // Тр. по прикладной ботанике, генетике и селекции. 2017. Т. 178. Вып. 1. С. 68–81.https://doi.org/10.30901/2227-8834-2017-1-68-81

  20. Hanson M.R., Bentolila S. Interactions of mitochondrial and nuclear genes that affect male gametophyte development // Plant Cell. 2004. V. 16. S154–S169. https://doi.org/10.1105/tpc.015966

  21. Sanetomo R., Gebhardt C. Cytoplasmic genome types of European potatoes and their effects on complex agronomic traits // BMC Plant Biol. 2015. V. 15: 162. https://doi.org/10.1186/s12870-015-0545-y

  22. Эльконин Л.А., Кожемякин В.В., Цветова М.И. Спорофитный тип восстановления фертильности в ЦМС-индуцирующей цитоплазме сорго типа А3 и его модификация условиями влагообеспеченности растений // Вавиловский журн. генетики и селекции. 2019. V. 23. № 4. P. 412−421. https://doi.org/10.18699/VJ19.510

  23. Анисимова И.Н., Алпатьева Н.В., Рожкова В.Т. и др. Полиморфизм гомологов RFL-PPR-генов у линий подсолнечника (Helianthus annuus L.) с различной способностью к супрессии фенотипа цитоплазматической мужской стерильности // Генетика. 2014. Т. 50. № 7. С. 814–824. https://doi.org/10.7868/S0016675814070029

  24. Fan Z., Tai W., Stefansson B.R. Influence of temperature on sterility of two cytoplasmic male sterility systems in rape (Brassica napus L.) // Canadian J. Plant Sci. 1986. V. 66. P. 221–227.

  25. Kozhemyakin V.V., Elkonin L.A., Dahlberg J.A. Effect of drought stress on male fertility restoration in A3 CMS-inducing cytoplasm of sorghum // Crop J. 2017. V. 5. № 4. P. 282−289. https://doi.org/10.1016/j.cj.2017.02.003

  26. Даниленко Н.Г., Давыденко О.Г. Миры геномов органелл. Минск: Тэхналогiя, 2003. 494 с.

  27. Chase C.D. Cytoplasmic male sterility: A window to the world of plant mitochondrial-nuclear interactions // Trends Genet. 2007. V. 23. P. 81–90. https://doi.org/10.1016/j.tig.2006.12.004

  28. Юрина Н.П., Одинцова М.С. Сигнальные системы митохондрий растений: ретроградная регуляция // Физиол. растений. 2010. V. 57. № 1. P. 9−22.

  29. Rieseberg L.H., Blackman B.K. Speciation genes in plants // Ann. Bot. 2010. V. 106. № 3. P. 439–455. https://doi.org/10.1093/aob/mcq126

  30. Schnable P.S., Wise R.P. The molecular basis of cytoplasmic male sterility and fertility restoration // Trends Plant Sci. 1998. V. 3. P. 175–180. https://doi.org/10.1016/S1360-1385(98)01235-7

  31. Saxena K.B., Hingane A.J. Male sterility systems in major field crops and their potential role in crop improvement // Plant Biology and Biotechnology / Eds Bahadur B., Venkat Rajam M., Sahijram L., Krishnamurthy K. New Delhi: Springer, 2015. P. 639–656.

  32. Домблидес Е.А., Домблидес А.С., Заячковская Т.В., Бондарева Л.Л. Определение типа цитоплазмы у растений семейства Капустные (Brassicaceae Burnett) с помощью ДНК маркеров // Вавиловский журн. генетики и селекции. 2015. Т. 19. № 5. С. 529–537.https://doi.org/10.18699/VJ15.069

  33. Rajeshwari R., Sivaramakrishnan S., Smith R.L., Subrahmanyam N.C. RFLP analysis of mitochondrial DNA from cytoplasmic male-sterile lines of pearl millet // Theor. Appl. Genet. 1994. V. 88. P. 441−448. https://doi.org/10.1007/BF00223658

  34. Sane A.P., Nath P., Sane P.V. Cytoplasmic male sterility in sorghum: organization and expression of mitochondrial genes in Indian CMS cytoplasms // J. Genet. 1996. V. 75. № 2. P. 151–159.

  35. Grill L.K., Garger S.J. Identification and characterization of double-stranded RNA associated with cytoplasmic male sterility in Vicia faba // Proc. Natl Acad. Sci. USA. 1981. V. 78. № 11. P. 7043−7046.

  36. Horn R., Friedt W. CMS sources in sunflower: different origin but same mechanism? // Theor. Appl. Genet. 1999. V. 98. P. 195–201. https://doi.org/10.1007/s001220051058

  37. Allen J.O., Fauron C.M., Minx P. et al. Comparisons among two fertile and three male-sterile mitochondrial genomes of maize // Genetics. 2007. V. 177. P. 1173–1192. https://doi.org/10.1534/genetics.107.073312

  38. Tuteja R., Saxena R.K., Davila J. et al. Cytoplasmic male sterility-associated chimeric open reading frames identified by mitochondrial genome sequencing of four Cajanus genotypes // DNA Res. 2013. V. 20. P. 485–495. https://doi.org/10.1093/dnares/dst025

  39. Heng S., Wei C., Jing B. et al. Comparative analysis of mitochondrial genomes between the hau cytoplasmic male sterility (CMS) line and its iso-nuclear maintainer line in Brassica juncea to reveal the origin of the CMS-associated gene orf288 // BMC Genomics. 2014. V. 15: 322. https://doi.org/10.1186/1471-2164-15-322

  40. Shearman J.R., Sangsrakru D., Ruang-Areerate P. et al. Assembly and analysis of a male sterile rubber tree mitochondrial genome reveals DNA rearrangement events and a novel transcript // BMC Plant Biol. 2014. V. 14: 45. https://doi.org/10.1186/1471-2229-14-45

  41. Li S., Chen Z., Zhao N. et al. The comparison of four mitochondrial genomes reveals cytoplasmic male sterility candidate genes in cotton // BMC Genomics. 2018. V. 19: 775. https://doi.org/10.1186/s12864-018-5122-y

  42. Makarenko M.S., Kornienko I.V., Azarin K. V. et al. Mitochondrial genomes organization in alloplasmic lines of sunflower (Helianthus annuus L.) with various types of cytoplasmic male sterility // Peer J. 2018. 6:e5266. https://doi.org/10.7717/peerj.5266

  43. Makarenko M.S., Usatov A.V., Tatarinova T.V. et al. Organization features of the mitochondrial genome of sunflower (Helianthus annuus L.) with ANN2-type male-sterile cytoplasm // Plants. 2019. V. 8. № 11: 439. https://doi.org/10.3390/plants8110439

  44. Wang P., Lu Q., Ai Y. et al. Candidate gene selection for cytoplasmic male sterility in pepper (Capsicum annuum L.) through whole mitochondrial genome sequencing // Int. J. Mol. Sci. 2019. V. 20: 578. https://doi.org/10.3390/ijms20030578

  45. Wang Y., Wang Q., Hao W. et al. Mitochondrial genome sequencing reveals orf463a may induce male sterility in NWB cytoplasm of radish // Genes. 2020. V. 11: 74. https://doi.org/10.3390/genes11010074

  46. Wang R., Cai X., Hu S. et al. Comparative analysis of the mitochondrial genomes of Nicotiana tabacum: hints toward the key factors closely related to the cytoplasmic male sterility mechanism // Front. Genet. 2020. V. 11: 257. https://doi.org/10.3389/fgene.2020.00257

  47. Chen Z., Nan Zhao N., Li S. et al. Plant mitochondrial genome evolution and cytoplasmic male sterility // Crit. Rev. Plant Sci. 2017. V. 36. № 1. P. 55–69. https://doi.org/10.1080/07352689.2017.1327762

  48. Liu Z., Dong F., Wang X. et al. A pentatricopeptide repeat protein restores nap cytoplasmic male sterility in Brassica napus // J. Exp. Bot. 2017. V. 68. P. 4115–4123. https://doi.org/10.1093/jxb/erx239

  49. Singh M., Brown G.G. Characterization of expression of a mitochondrial gene region associated with the Brassica ‘Polima’ CMS: development influences // Curr. Genet. 1993. V. 24. P. 316−322. https://doi.org/10.1007/bf00336783

  50. Tang H.V., Pring D.R., Shaw L.C. et al. Transcript processing internal to a mitochondrial open reading frame is correlation with fertility restoration in male-sterile sorghum // Plant J. 1996. V. 10. P. 123–133. https://doi.org/10.1046/j.1365-313x.1996.10010123.x

  51. Zhang H., Li S., Yi P. et al. A Honglian CMS line of rice displays aberrant F0 of F0F1-ATPase // Plant Cell Rep. 2007. V. 26. P. 1065–1071. https://doi.org/10.1007/s00299-006-0293-4

  52. Luo D., Xu H., Liu Z. et al. A detrimental mitochondrial-nuclear interaction causes cytoplasmic male sterility in rice // Nat. Genet. 2013. V. 45. P. 573−577. https://doi.org/10.1038/ng.2570

  53. Horn R., Gupta K.J., Colombo N. Mitochondrion role in molecular basis of cytoplasmic male sterility // Mitochondrion. 2014. Pt B. P. 198−205.https://doi.org/10.1016/j.mito.2014.04.004

  54. Nivison H.T., Sutton C.A., Wilson R.K., Hanson M.R. Sequencing, processing, and localization of the petunia CMS-associated mitochondrial protein // Plant J. 1994. V. 5. № 5. P. 613–623. https://doi.org/10.1111/j.1365-313x.1994.00613.x

  55. Rhoads D.M., Levings C.S., Siedow J.N. URF13, a ligand-gated, pore-forming receptor for T-toxin in the inner membrane of cms-T mitochondria // J. Bioenerg. Biomembr. 1995. V. 27. № 4. P. 437−445. https://doi.org/10.1007/BF02110006

  56. Tang H., Zheng X., Li C. Multi-step formation, evolution, and functionalization of new cytoplasmic male sterility genes in the plant mitochondrial genomes // Cell Res. 2017. V. 27. P. 130−146. https://doi.org/10.1038/cr.2016.115

  57. Gaborieau L., Brown G.G., Mireau H. The propensity of pentatricopeptide repeat genes to evolve into restorers of cytoplasmic male sterility // Front. Plant Sci. 2016. V. 7: 1816. https://doi.org/10.3389/fpls.2016.01816

  58. Wang Z., Zo Y., Li X. Cytoplasmic male sterility of rice with Boro II cytoplasm is caused by a cytotoxic peptide and is restored by two related PPR motif genes via distinct modes of mRNA silencing // Plant Cell. 2006. V. 18. P. 676–687. https://doi.org/10.1105/tpc.105.038240

  59. Huang W., Hu J., Yu C. et al. Two non-allelic nuclear genes restore fertility in a gametophytic pattern and enhance abiotic stress tolerance in the hybrid rice plant // Theor. Appl. Genet. 2012. V. 124. № 5. P. 799−807. https://doi.org/10.1007/s00122-011-1755-9

  60. Li S., Yang G., Li S. et al. Distribution of fertility-restorer genes for Wild-abortive and Honglian CMS lines of rice in the AA genome species of genus Oryza // Ann. Bot. 2005. V. 96. P. 461–466. https://doi.org/10.1093/aob/mci197

  61. Zabala G., Gabay-Laughnan S., Laughnan J.R. The nuclear gene Rf3 affects the expression of the mitochondrial chimeric sequence R implicated in S-type male sterility in maize // Genetics. 1997. V. 147. № 2. P. 847–860.

  62. Wise R.P., Schnable S. Mapping complementary genes in maize: Positioning the rf1 and rf2 nuclear-fertility restorer loci of Texas (T) cytoplasm relative to RFLP and visible markers // Theor. Appl. Genet. 1994. V. 88. № 6–7. P. 785–795. https://doi.org/10.1007/BF01253987

  63. Cui X., Wise R.P., Schnable P.S. The rf2 nuclear restorer gene of male-sterile T-cytoplasm maize // Science. 1996. V. 272. P. 1334–1336. https://doi.org/10.1126/science.272.5266.1334

  64. Klein R.R., Klein P.E., Mullet J.E. et al. Fertility restorer locus Rf1 of sorghum (Sorghum bicolor L.) encodes a pentatricopeptide repeat protein not present in the collinear region of rice chromosome 12 // Theor. Appl. Genet. 2005. V. 111. № 6. P. 994–1012. https://doi.org/10.1007/s00122-005-2011-y

  65. Madugula P., Uttam A.G., Tonapi V.A., Ragimasalawa M. Fine mapping of Rf2, a major locus controlling pollen fertility restoration in sorghum A1 cytoplasm, encodes a PPR gene and its validation through expression analysis // Plant Breed. 2018. V. 137. P. 148–161. https://doi.org/10.1111/pbr.12569

  66. Liu Z., Yang Z., Wang X. et al. A mitochondria-targeted PPR protein restores pol cytoplasmic male sterility by reducing orf224 transcript levels in oilseed rape // Mol. Plant. 2016. V. 9. P. 1082−1084. https://doi.org/10.1016/j.molp.2016.04.004

  67. Brown G.G., Formanová N., Jin H. et al. The radish Rfo restorer gene of Ogura cytoplasmic male sterility encodes a protein with multiple pentatricopeptide repeats // Plant J. 2003. V. 35, № 2. P. 262−272. https://doi.org/10.1046/j.1365-313x.2003.01799.x

  68. Tanaka Y., Tsuda M., Yasumoto K. et al. A complete mitochondrial genome sequence of Ogura-type male-sterile cytoplasm and its comparative analysis with that of normal cytoplasm in radish (Raphanus sativus L.) // BMC Genomics. 2012. V. 13: 352. http://www.biomedcentral.com/1471-2164/13/352

  69. Satoh M., Kubo T., Nishizawa S. et al. The cytoplasmic male-sterile type and normal type mitochondrial genomes of sugar beet share the same complement of genes of known function but differ in the content of expressed ORFs // Mol. Gen. Genomics. 2004. V. 272. P. 247–256. https://doi.org/10.1007/s00438-004-1058-9

  70. Matsuhira H., Kagami H., Kurata M. et al. Unusual and typical features of a novel restorer-of-fertility gene of sugar beet (Beta vulgaris L.) // Genetics. 2012. V. 192. P. 1347–1358. https://doi.org/10.1534/genetics.112.145409

  71. Steinborn R., Schwabe W., Weihe A. et al. A new type of cytoplasmic male sterility in rye (Secale cereale L.): analysis of mitochondrial DNA // Theor. Appl. Genet. 1993. V. 85. № 6–7. P. 822−824. https://doi.org/10.1007/BF00225024

  72. Gabay-Laughnan S., Chase C.D., Ortega V.M. Molecular-genetic characterization of CMS-S restorer-of-fertility alleles identified in Mexican maize and teosinte // Genetics. 2004. V. 166. P. 959–970. https://doi.org/10.1534/genetics.166.2.959

  73. Bentolila S., Alfonso A.A., Hanson M.R. A pentatricopeptide repeat-containing gene restores fertility to cytoplasmic male-sterile plants // Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2002. V. 99. P. 10887–10892. https://doi.org/10.1073/pnas.102301599

  74. Lurin C., Andres C., Aubourg S. et al. Genome-wide analysis of Arabidopsis pentatricopeptide repeat proteins reveals their essential role in organelle biogenesis // Plant Cell. 2004. V. 16. P. 2089–2103. https://doi.org/10.1105/tpc.104.022236

  75. Cheng S., Gutmann B., Zhong X. et al. Redefining the structural motifs that determine RNA binding and RNA editing by pentatricopeptide repeat proteins in land plants // Plant J. 2016. V. 85. P. 532–547. https://doi.org/10.1111/tpj.13121

  76. Xing H., Fu X., Yang C. et al. Genome-wide investigation of pentatricopeptide repeat gene family in poplar and their expression analysis in response to biotic and abiotic stresses // Sci. Rep. 2018. V. 8: 2817. https://doi.org/10.1038/s41598-018-21269-1

  77. Schmitz-Linneweber C., Smal I. Pentatricopeptide repeat proteins: a socket set for organelle gene expression // Trends Plant Sci. 2008. V. 13. № 12. P. 663–670. https://doi.org/10.1016/j.tplants.2008.10.001

  78. Barkan A., Small I. Pentatricopeptide repeat proteins in plants // Annu. Rev. Plant Biol. 2014. V. 65: e415–e442. https://doi.org/10.1146/annurev-arplant-050213-040159

  79. Fujii S., Bond Ch.S., Small I.D. Selection patterns on restorer-like genes reveals a conflict between nuclear and mitochondrial genomes throughout angiosperm evolution // Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2011. V. 108. P. 1723–1728. https://doi.org/10.1073/pnas.1007667108

  80. Dahan J., Mireau H. The Rf and Rf-like PPR in higher plants, a fast-evolving subclass of PPR genes // RNA Biol. 2013. V. 10. № 9. P. 1469–1476. https://doi.org/10.4161/rna.25568

  81. Anisimova I.N., Alpatieva N.V., Karabitsina Y.I., Gavrilenko T.A. Nucleotide sequence polymorphism in the RFL-PPR genes of potato // J. Genet. 2019. V. 98: 87. https://doi.org/10.1007/s12041-019-1130-1

  82. Zhao N., Wang Y., Hua J. Genomewide identification of PPR gene family and prediction analysis on restorer gene in Gossypyum // J. Genet. 2018. V. 97. № 5. P. 1083–1095. https://doi.org/10.1007/s12041-018-0993-x

  83. Melonek J., Zhou R., Bayer P.E. et al. High intraspecific diversity of Restorer-of-fertility-like genes in barley // Plant J. 2019. V. 97. № 2. P. 281−295. https://doi.org/10.1111/tpj.14115

  84. Itabashi E., Iwata N., Fujii S. et al. The fertility restorer gene, Rf2, for Lead rice-type cytoplasmic male sterility of rice encodes a mitochondrial glycine-rich protein // Plant J. 2011. V. 65. P. 359–367. https://doi.org/10.1111/j.1365-313X.2010.04427.x

  85. Bernhard T., Koch M., Snowdon R.J. et al. Undesired fertility restoration in msm1 barley associates with two mTERF genes // Theor. Appl. Genet. 2019. V. 132. P. 1335–1350. https://doi.org/10.1007/s00122-019-03281-9

  86. Hackauf B., Bauer E., Korzun V., Miedaner T. Fine mapping of the restorer gene Rfp3 from an Iranian primitive rye (Secale cereale L.) // Theor. Appl. Genet. 2017. V. 130. P. 1179–1189. https://doi.org/10.1007/s00122-017-2879-3

  87. Jaqueth J.S., Hou Z., Zheng P. et al. Fertility restoration of maize CMS-C altered by a single amino acid substitution within the Rf4 bHLH transcription factor // Plant J. 2020. V. 101. P. 101–111. https://doi.org/10.1111/tpj.14521

  88. Fujii S., Toriyama K. Suppressed expression of RETROGRADE-REGULATED MALE STERILITY restores pollen fertility in cytoplasmic male sterile rice plants // Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2009. V. 106. P. 9513–9518. https://doi.org/10.1073/pnas.0901860106

  89. Janska H., Mackenzie S. Unusual mitochondrial genome organization in cytoplasmic male sterile common bean and the nature of cytoplasmic reversion to fertility // Genetics. 1993. V. 135. № 3. P. 869−879.

  90. He S., Yu Z., Vallejos C.E., Mackenzie S.A. Pollen fertility restoration by nuclear gene Fr in CMS common bean: an Fr linkage map and the mode of Fr action // Theor. Appl. Genet. 1995. V. 90. P. 1056–1062. https://doi.org/10.1007/BF00222921

  91. Arrieta-Montiel M., Lyznik A., Woloszynska M. et al. Tracing evolutionary and developmental implications of mitochondrial stoichiometric shifting in the common bean // Genetics. 2001. V. 158. № 2. P. 851−864.

  92. Kubo T., Arakawa T., Honma Y., Kitazaki K. What does the molecular genetics of different types of restorer-of-fertility genes imply? // Plants. 2020. V. 9: 361. https://doi.org/10.3390/plants9030361

  93. Goryunov D.V., Anisimova I.N., Gavrilova V.A. et al. Association mapping of fertility restorer gene for CMS PET1 in sunflower // Agronomy. 2019. V. 9. № 2: 49. https://doi.org/10.3390/agronomy9020049

  94. Talukder Z., Ma G., Hulke B. et al. Linkage mapping and genome-wide association studies of the Rf gene cluster in sunflower (Helianthus annuus L.) and their distribution in world sunflower collections // Front Genet. 2019. V. 10: 216. https://doi.org/10.3389/fgene.2019.00216

  95. Horn R., Radanovic A., Fuhrmann L. et al. Development and validation of markers for the fertility restorer gene Rf1 in sunflower // Int. J. Mol. Sci. 2019. V. 20. № 6: 1260. https://doi.org/10.3390/ijms20061260

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Генетика

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал