1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Генетика
  4. T. 58, № 6, 2022

Генетика, 2022, T. 58, № 6, стр. 700-712

Молекулярное датирование филогении осетровых (Acipenseridae) на основе анализа совокупных данных

С. В. Шедько *

Федеральный научный центр биоразнообразия наземной биоты Восточной Азии Дальневосточного отделения Российской академии наук
690022 Владивосток, Россия

* E-mail: shedko@biosoil.ru

Поступила в редакцию 05.12.2021
После доработки 15.12.2021
Принята к публикации 24.01.2022

Полный текст (PDF)

Аннотация

На основе комбинированной матрицы молекулярных (митогеномы) и морфологических признаков, составленной для современных и ископаемых видов Acipenseriformes, проведено байесовское датирование филогении Acipenseridae. Установлено, что предковые линии Polyodontidae и Acipenseridae разошлись примерно 162 (195–137) млн лет назад. Дивергенция линий в кронах рецентных Polyodontidae и Acipenseridae началась практически одновременно при переходе от мела к палеогену – 72 млн лет (95–55) и 68 млн лет (93–47) назад соответственно. Основные группы линий современных Acipenseridae сформировались в олигоцене–миоцене. Медианный возраст современных видов Acipenseridae составил 5.2 млн лет. Полногеномные дупликации у Acipenseridae произошли в разные периоды времени. У общего предка тихоокеанских видов осетров это случилось примерно 65–36 млн лет назад, а у общего предка Acipenser fulvescens, A. brevirostrum, A. gueldenstaedtii и A. baerii – примерно 29–15 млн лет назад. Переход от 4n к 6n состоянию генома в линии A. brevirostrum произошел во второй половине миоцена или позднее. Скорость дивергенции для всего митогенома, митогенома без D-петли, последовательностей белковых генов и D-петли составила 0.282 ± 0.071, 0.151 ± 0. 004, 0.186 ± 0.014 и 2.656 ± 1.192 процента замещенных нуклеотидов на млн лет соответственно. Показана ограниченная применимость термина “живое ископаемое” к видам Acipenseridae.

Ключевые слова: митохондриальная ДНК, морфология, ископаемые, молекулярные часы.

Среди семидесяти двух отрядов современных лучеперых рыб Actinopterygii [1], обнимающих более чем 32000 видов [2], четыре отряда стоят особняком по сочетанию исключительно древнего возраста и контрастирующего с этим малого числа их ныне живущих представителей: Polypteriformes (~383 млн лет – 14 видов), Acipenseriformes (~350 млн лет – 27 видов), Amiiformes (~268 млн лет – 1 вид) и Lepisosteiformes (~268 млн лет – 7 видов) [1, 2]. Отряд Acipenseriformes, в отличие от остальных трех отрядов, слагает не одно, а два современных семейства: веслоносовые Polyodontidae (два вида) и собственно осетровые Acipenseridae (25 видов).

Каждый из перечисленных отрядов представляет собой отдельную эволюционную линию с особым типом морфологической и геномной организации. Сравнительные исследования геномов представителей этих эволюционных линий могут многое дать для понимания того, как формировалось разнообразие не только лучеперых рыб, но и позвоночных в целом.

Осетрообразные интересны тем, что их эволюция сопровождалась многими раундами полногеномных дупликаций [3, 4]. В настоящее время в GenBank имеется восемь сборок полных геномов одного вида веслоносовых и трех видов осетровых. Их полноценный анализ, особенно в части исследований феномена полиплоидизации, требует знания временной шкалы диверсификации современных Acipenseriformes.

Молекулярному датированию филогении Acipenseriformes были специально посвящены три исследования [5–7]. И все три работы, на наш взгляд, имеют существенные недостатки, которые не позволяют полностью довериться их результатам.

В двух работах [5, 6] отсутствовали необходимые внешние группы. Использованные в этих работах методы молекулярного датирования требуют фиксации возраста корня филогенетического дерева. Как правило, когда в расчетах задействовано несколько внешних групп, заданный заранее возраст корня дерева (он нужен для первоначальной настройки хода “молекулярных часов”) практически не сказывается на оценках возраста в той части филогении, которая является объектом исследования. Тем более, когда в последней имеются надежные реперные датировки. Здесь же, в отсутствие внешних групп, a priori принятый возраст корня дерева по сути предопределил временные рамки хронограммы (т.е. составил искомый результат). В итоге в одном случае заданный максимальный возраст кроны рецентных Acipenseriformes в 200 млн лет превратился в оценку 184.4 млн лет (95%-ный интервал наивысшей апостериорной плотности, или HPD:150.0–199.5) (Fig. 1, Table 3 – [5]). В другом случае тот же возраст в 200 млн лет, принятый как максимальный, привел к оценке в 204.1 млн лет (HPD:180.3–233.6) (Fig. 3 , Table S8 – [6]). Датировка возраста кроны дерева рецентных Acipenseriformes в этих работах базировалась на находке ископаемого представителя Polyodontidae из Готеривского (Hauterivian) яруса Нижнего мела. Однако возраст этой формации ограничен пределами 129.4–132.9 млн лет [8], а не простирается до начала юры (200 млн лет). В других работах, в которых датирование филогении осетровых не было основной целью, а являлось лишь частью большого исследования и проводилось попутно на данных по единичным видам, рассчитанный возраст кроны дерева рецентных Acipenseriformes оказался намного моложе – около 131 ([9]: Fig. 2) или 139 ([1]: Fig. 2, Supplement 2) млн лет. Представляется, что все датировки в работах [5, 6] искусственно завышенные.

Рис. 1.

Байесовская схема филогенетических взаимоотношений ископаемых и рецентных Acipenseriformes, построенная по совокупным (мтДНК, морфологические признаки – табл. 1) данным. Цифры – оценки байесовской поддержки (×100), полученные при использовании полного набора данных или (отделены косой чертой) в том случае, когда анализировались только последовательности мтДНК (ископаемые таксоны и морфологические признаки были исключены).

Рис. 2.

Байесовская хронограмма кладогенеза ископаемых и рецентных Acipenseriformes, построенная по совокупным (мтДНК, морфологические признаки) данным. Цифры – эволюционный возраст в млн лет, в скобках – оценки байесовской поддержки (×100). Помечены ветви, когда у осетров произошли изменения в плоидности геномов [4]: 2n → 4n (⚫), 4n → 6n (◼). В левом нижнем углу дан вариант той же хронограммы, иллюстрирующий 95%-ные интервалы наивысшей апостериорной плотности оценок возраста ее ветвей.

Кроме датировок, вызывают вопросы и данные, положенные в основу работ. По крайней мере часть из использованных в работе [5] данных очень низкого качества. К примеру, задействованные в расчетах последовательности митохондриального гена цитохрома b амурского осетра Acipenser schrenckii (GenBank: AJ251451) и сестринского к нему белого осетра A. transmontanus (GenBank: AB042837) различались по 28 нуклеотидным позициям. Две трети из этих замен в последующих работах подтверждены не были – депонированная в 1999 г. последовательность AJ251451 отличается примерно по 1.5% нуклеотидных позиций (наблюдается несколько замен со сдвигом рамок считывания) от множества других “свежих” последовательностей гена цитохрома b амурского осетра, размещенных в депозитарии GenBank. Отсюда можно понять, что время дивергенции этих видов, определенное в работе [5], многократно завышено. В этой работе, кроме дерева-хронограммы, построенного на основе последовательностей гена цитохрома b, была также получена хронограмма, базировавшаяся на анализе полных митогеномов. Эти две датировки в деталях довольно существенно различались. За основной результат авторами была принята первая хронограмма (ген цитохрома b), а вторая была размещена в приложении к статье [5].

Результаты еще одной работы, посвященной молекулярному датированию филогении Acipenseriformes [7], также вызывают вопросы. Так, митогеномы в парах сравнения A. medirostris и A. mikadoi, Scaphirhynchus albus и S. platorynchus мало отличаются друг от друга – соответственно 0.003 и 0.001 замещенных нуклеотидов на позицию (контролирующий участок мтДНК исключен; расчет произведен на последовательностях, загруженных из GenBank согласно номерам доступа, указанным в работе [7]). Однако время дивергенции этих видов в первом случае составило 3 млн лет, а во втором – 25.4 млн лет (Fig. 3 в [7]). Отличия митогеномов A. sturio и A. oxyrinchus, напротив, заметно (на порядок) выше – 0.032 замещенных нуклеотидов на позицию. Однако оценка времени дивергенции A. sturio и A. oxyrinchus оказалась неожиданно мала – 0.9 млн лет (Fig. 3 в [7]). Чем обусловлены эти странности, не ясно. Возможно, авторы что-то напутали в матрице данных. Время дивергенции предковых линий Polyodontidae и Acipenseridae авторами было фиксировано в виде интервала в 120.8–201.5 млн лет. Другие калибровки для кроны дерева рецентных Acipenseriformes отсутствовали, что также снижает ценность этой работы.

В последние годы успешно развивается подход к датированию филогении путем совместного анализа ископаемых (используются морфологические данные) и рецентных (используются как морфологические, так и молекулярные данные) видов [10]. Гомологичные морфологические характеристики ископаемых и рецентных таксонов объединяются в одну матрицу, которая анализируется вместе с молекулярными данными по рецентным таксонам. Это дает возможность, базируясь на известном возрасте ископаемых таксонов и моделируя процесс видообразования, вымирания, сохранения и обнаружения ископаемых окаменелостей, провести датирование ветвлений суммарного филогенетического дерева. При этом байесовский анализ позволяет учитывать как неопределенность в расположении ископаемых и рецентных видов на дереве, так и неопределенность в оценках времени их дивергенции. Показано, что данный подход оправдан даже при использовании матриц с большим количеством незаполненных позиций, что является обычным для данных, характеризующих ископаемые таксоны [11, 12].

Цель настоящей работы состояла в проведении молекулярного датирования филогении Acipenseridae на основе совокупного анализа морфологических и молекулярных данных, с вовлечением в него всех подробно исследованных ископаемых видов Acipenseriformes.

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Материалом для работы послужили уже опубликованные генетические и морфологические данные. Первые состояли из последовательностей 23 полных и двух фрагментарных митохондриальных геномов осетрообразных, взятых из базы GenBank/NCBI (часть из них была секвенирована нами ранее [13, 14]) и представляющих все основное разнообразие современных Acipenseriformes: два вида веслоносовых и 21 из 25 современных видов осетровых (табл. 1). Атлантический осетр был представлен двумя подвидами, а амурский осетр – митогеномами из двух его мтДНК-гаплогрупп [14, 15]. При построении филогенетического дерева по мтДНК-данным, с целью стабилизировать положение корня Acipenseriformes (путем перелома длинной ветви, связывающей веслоносовых и осетровых) в анализ в качестве внешних групп вводились данные по митогеномам одного вида амиевых Amiidae (Amiiformes) и двух видов панцирниковых щук Lepisisteidae (Lepisosteiformes) (табл. 1).

Таблица 1.

Использованный материал по Acipenseriformes и двум внешним группам – Amiiformes и Lepisosteiformes: митогеномы (номера доступа в GenBank/NCBI) и морфологические признаки (дано суммарное число признаков и число информативных признаков, характеризовавших тот или иной вид)

Вид Митогеном Морфология
n = 43 [20] n = 57 [21]
Acipenseriformes      
†Chondrosteidae      
†Chondrosteus acipenseroides Agassiz, 1844   41 45
†Strongylosteus hindenburgi (Hennig, 1925)   36  
†Peipiaosteidae      
†Peipiaosteus pani Liu and Zhou, 1965   42 40
†Peipiaosteus fengningensis Bai, 1983   43  
†Yanosteus longidorsalis Jin et al., 1995   43  
†Liaosteus hongi Lu, 1995   32  
Polyodontidae      
†Protopsephurusliui Lu, 1994   41 43
†Paleopsephuruswilsoni MacAlpin, 1941   35  
†Crossopholismagnicaudatus Cope, 1883   41  
Psephurus gladius (Martens, 1862) AY571339 43  
Polyodon spathula (Walbaum, 1792) KU985086 42 52
Acipenseridae      
†Priscosturion longipinnis Grande et Hilton, 2006     40
†Anchiacipenser acanthaspis Sato, Murray, Vernygora et Currie, 2018     36
Acipenser oxyrinchus oxyrinchus Mitchill, 1814 KP997217 43 57
Acipenser oxyrinchus desotoi Vladykov, 1955 KP997218    
Acipenser sturio Linnaeus, 1758 KP997216    
Acipenser dauricus Georgi, 1775 KJ402277    
Acipenser medirostris Ayres, 1854 KM591217    
Acipenser mikadoi Hilgendorf, 1892 KX276658    
Acipenser dabryanus Duméril, 1869 KP981414    
Acipenser sinensis Gray, 1835 KJ174513    
Acipenser schrenckii Brandt, 1869 KX276659,    
KX276660*
Acipenser transmontanus Richardson, 1836 AB042837 43 57
Huso huso (Linnaeus, 1758) AY442351 43 56
Acipenserruthenus Linnaeus, 1758 KF153104   56
Acipenser stellatus Pallas, 1771 AJ585050   57
Acipenser nudiventris Lovetsky, 1828 KU321569    
Acipenser fulvescens Rafinesque, 1817 KU985070   57
Acipenser brevirostrum LeSueur, 1818 KX817311 43 57
Acipenser gueldenstaedtii Brandt et Ratzeburg, 1833 FJ392605    
Acipenser baerii Brandt, 1869 JQ045341   57
Scaphirhynchus albus (Forbes et Richardson, 1905) AP004354    
Scaphirhynchus platorynchus (Rafinesque, 1820) KU985071 43 57
Pseudoscaphirhynchus hermanni (Kessler, 1877) EF484342**   57
EF484343,
Pseudoscaphirhynchus kaufmanni (Kessler, 1877) DQ202326,
DQ202325*** 43 57
Amiiformes      
Amia calva Linnaeus, 1766 AB042952    
Lepisosteiformes      
Lepisosteus oculatus Winchell, 1864 AB042861    
Atractosteus tropicus Gill, 1863 KJ531198    

Примечание. † – таксон, известный только в ископаемом состоянии; * – мтДНК-гаплогруппа BG и SM соответственно [15]; ** – частичный митогеном (ген цитохрома b); *** – частичный митогеном (ген цитохрома b, фрагмент субъединицы II цитохром c оксидазы и фрагмент 12S рРНК соответственно).

Последовательности митогеномов были выравнены с помощью программы MAFFT v6 [16]. Затем с помощью программы RDP v3 [17] они были протестированы на предмет присутствия в них участков с признаками рекомбинации. Последняя иногда идентифицируется как артефакт, при сборке митогеномов по результатам секвенирования коротких фрагментов ДНК, амплифицированных с помощью полимеразной цепной реакции для разных видов в одно время в одной лаборатории. Такие подозрительные участки были найдены в нескольких депонированных в GenBank митогеномах: KJ402277 (район гена COI), KJ174513 (районы генов ND4L, ND4) и AJ585050 (районы генов COI, ND4, ND5, ND6). В этих митогеномах нуклеотидные позиции с подозрением на рекомбинацию были замещены знаком вопроса. Далее последовательности были разбиты на отдельные гены и с помощью программы MAFFT окончательно выравнены. После этого было произведено объединение индивидуальных выравниваний. Суммарная матрица генетических данных была просмотрена и участки с двусмысленным выравниванием, а также все стоп-кодоны в белоккодирующих генах были исключены. Контролирующий участок (D-петля) в филогенетический анализ включен не был по причине его высокой скорости эволюции у осетровых рыб, на порядок отличающейся от остальной части митохондриального генома [13, 14].

Генетическая составляющая суммарной матрицы данных была подразделена на шесть, предположительно структурно однородных, блоков нуклеотидов: (1) первая, (2) вторая и (3) третья позиции кодонов 12 белок-кодирующих генов; (4) ген ND6, кодируемый в отличие от других генов белков легкой цепью мтДНК и имеющий по этой причине иной частотный спектр нуклеотидов; гены (5) рибосомальной и (6) транспортной РНК. Для каждого из этих блоков с помощью программы PAUP v4a (сборка 167) [18] на основе BIC-критерия была подобрана оптимальная модель нуклеотидных замещений: GTR + I + G4, TrN + I, TrN + I + G4, HKY + G4, TrN + I + G4, HKY + I + G4 соответственно. Использование модели нуклеотидных замещений TrN в программе MrBayes [19] не предусмотрено. Поэтому при расчетах в этой программе модель TrN была заменена на близкую к ней модель – HKY.

Морфологическая часть суммарной матрицы данных (седьмое ее подразделение) состояла из комбинации двух матриц, характеризовавших 11 ископаемых и 12 современных видов осетрообразных (табл. 1). Эти данные были взяты из двух работ [20, 21], в которых исследовались филогенетические связи ископаемых представителей Acipenseriformes на разном, частью перекрывающемся, наборе видов. Некоторые из признаков присутствовали в обеих матрицах, но имели неодинаковую формулировку их состояний. Матрицы были объединены как есть, без попыток их ревизии. Таким образом, морфологические признаки, встречающиеся в обоих матрицах, получили больший вес, отражающий, как думается, большую надежность интерпретации состояний признаков у ископаемых остатков осетрообразных. После исключения из оригинальных матриц инвариантных морфологических признаков в седьмом подразделении объединенной матрицы данных оказалось 100 позиций. Филогенетический анализ морфологических признаков базировался на эволюционной модели Mk [22] с четырьмя категориями гамма-распределения скоростей их “мутирования” (Mk + G4). При этом для признаков с состояниями более двух было наложено ограничение – переходы допускались только между смежными состояниями (“Ctype = ordered”).

Байесовский филогенетический анализ итоговой суммарной матрицы данных, размерностью 39 × 15 728 (39 объектов исследования, 15 628 нуклеотидных позиций, подразделенных на шесть блоков, плюс 100 морфологических признаков в седьмом блоке), выполняли с помощью программы MrBayes v3.2.7а. Для каждого из семи подразделений матрицы параметры моделей эволюции оценивались по отдельности. Анализ включал в себя запуск четырех цепей Маркова с протяженностью в 80 × 106 шагов с отбором каждого тысячного из генерированных деревьев. Первые 25% полученных деревьев отбрасывались, а оставшиеся использовались для построения консенсусного филогенетического дерева и получения оценок апостериорной вероятности его ветвлений. Эффективный размер выборок (Effective Sample Size, ESS) для всех контролируемых параметров байесовского анализа был 1000 и более. С целью проверки воспроизводимости результатов анализ проводился в нескольких повторностях.

Байесовское датирование проводилось при следующих условиях. Филогенетическое дерево, полученное на предыдущем этапе, фиксировано не было, а строилось заново. Параметры эволюционных моделей эволюции признаков повторяли предыдущий вариант анализа. Для априорной вероятности (приор в дальнейшем) возраста дерева было взято смещенное экспоненциальное распределение: минимальный возраст – 200 млн лет, средний – 244.7 млн лет [“prset treeagepr = offsetexponential(200, 244.7)”]. Что в результате давало 5%-ный и 95%-ный квантили возраста кроны дерева Acipenseriformes в 202.3 (примерный возраст ископаемого Chondrosteus) и 333.9 (возраст ископаемого Platysomus – возможной ближайшей к осетрообразным линии лучеперых [23]) млн лет соответственно. Возраст 11 ископаемых представителей Acipenseriformes был взят как фиксированный, отражающий максимальный возраст эпохи слоев с окаменелостями либо точный возраст породы, содержащей их (табл. 2). Ископаемым видам разрешалось не только находиться в виде самостоятельной ветви на дереве, но и оказываться в виде промежуточной стадии на ветви, ведущей к другим видам: “prset samplestrat = random”. Доля современных видов, представленных в анализе: “prset sampleprob = 0.84”. Включение датированных ископаемых остатков в анализ осуществлялось через выбор приора процесса рождения-гибели для ископаемых видов [10]: “prset brlenspr = clock:fossilization”. Приор для нетто-скорости диверсификации в указанной модели был принят как “prset speciationpr = exp(0.05)”, что давало 5%-ный и 95%-ный квантили видообразовательных событий на млн лет, равные 0.003 и 0.15. Приор скорости мутирования следовал логнормальному распределению: “prset clockratepr = lognorm(–6.64, 1)”. Это соответствовало средней скорости 0.00215 замен на млн лет на позицию (5%-ный и 95%-ный квантили – 0.00025 и 0.00700). Поскольку длины смежных конечных ветвей и смежных клад в байесовском филогенетическом дереве Acipenseriformes варьировали в широких пределах, что свидетельствовало о резких изменениях скорости эволюции в соседних ветвях дерева, то модель “молекулярных часов” IGR [36], где каждая ветвь имеет собственную скорость, взятую из гамма-распределения, была принята как адекватная для данной ситуации. Протяженность анализа составляла те же 80 × 106 шагов с отбором каждого тысячного. Из отобранных первая четверть шагов отбрасывалась, а оставшиеся использовались для датирования филогенетического дерева и оценки сопутствующих параметров. Для всех контролируемых параметров байесовского анализа, кроме clockrate, ESS составил 1000 и более (для clockrate – 820). Анализ проводился в нескольких повторностях с проверкой результатов на сходимость.

Таблица 2.

Ископаемые остатки осетрообразных, использованные для датировки филогении Acipenseridae

Таксон Стратиграфическая характеристика Абсолютный возраст ископаемых (млн лет)
Chondrosteidae    
Chondrosteus acipenseroides Agassiz, 1844 Нижняя юра, нижний Лейас Дорсета, Англия [24, 25] 201.3 (максимальный возраст эпохи [8])
Strongylosteus hindenburgi (Hennig, 1925) Нижняя юра, верхний Лейас юго-запада Германии [24, 26] 182.7 (максимальный возраст эпохи [8])
Peipiaosteidae    
Liaosteus hongi Lu, 1995 Ранняя средняя юра, формация Haifanggou запада Ляонин, Китай [20] 174.1 (максимальный возраст эпохи [8])
Peipiaosteus fengningensis Bai, 1983 Нижний мел, формация Dabeigou севера Хэбей, Китай [20] 133.9 (максимальный возраст пород с ископаемым [27])
Peipiaosteus pani Liu and Zhou, 1965 Нижний мел, формация Yixian запада Ляонин, Китай [20] 125 (возраст пород с ископаемым [27, 28])
Yanosteus longidorsalis Jin et al., 1995 Нижний мел, формация Yixian запада Ляонин, Китай [20] 125 (возраст пород с ископаемым [27, 28])
Polyodontidae    
Protopsephurus liui Lu, 1994 Нижний мел, формация Yixian запада Ляонин, Китай [20] 125 (возраст пород с ископаемым [27, 28])
Paleopsephurus wilsoni MacAlpin, 1941 Переход от верхнего мела к палеоцену, формация Hell Creek Монтаны, США [29] 66 (мел-палеогеновая граница [8])
Crossopholis magnicaudatus Cope, 1883 Ранний эоцен, формация Green River юго-запада Вайоминг, США [29] 52.2 (возраст пород с ископаемым [30, 31])
Acipenseridae    
Priscosturion longipinnis Grande et Hilton, 2006 Верхний мел, формация Judith River Монтаны, США [32, 33] 79.6 (максимальный возраст пород с ископаемым [34])
Anchiacipenser acanthaspis Sato, Murray, Vernygora et Currie, 2018 Верхний мел, формация Dinosaur Park Альберты, Канада [35] 75.5 (максимальный возраст пород с ископаемым [35])

РЕЗУЛЬТАТЫ

Согласно проведенной филогенетической реконструкции (рис. 1) семейства Polyodontidae и Acipenseridae монофилетичны. Рецентные виды Acipenseridae cформировали три основных подразделения: две линии осетров, распространенных в бассейне Атлантического океана (первая – A. oxyrinchus и A. sturio; вторая – H. huso, A. ruthenus, A. stellatus, A. nudiventris, A. fulvescens, A. brevirostrum, A. gueldenstaedtii, A. baerii, S. albus, S. platorynchus, P. hermanni и P. kaufmanni), а также линия тихоокеанских видов (A. medirostris, A. mikadoi, A. dauricus, A. dabryanus, A. sinensis, A. schrenckii и A. transmontanus). Ископаемый Priscosturion занял внешнюю, относительно других линий Acipenseridae, позицию. Расположение Anchiacipenser внутри клады современных Acipenseridae получило слабую поддержку. Неустойчивое позиционирование ископаемых таксонов внутри клады Acipenseridae, вызванное, вероятно, малым числом доступных для анализа филогенетически значимых морфологических признаков, привело к низким (менее 0.95) оценкам поддержки ветвлений в основании клады Acipenseridae, а также порядка объединения ее трех основных подразделений. При исключении ископаемых таксонов, а также блока морфологических признаков, поддержка практически всех ветвлений внутри Acipenseridae становится равной 0.99–1.0 (рис. 1). Исключение составляет клада, объединяющая тихоокеанскую линию осетров с одной из двух линий атлантических осетров. Поддержка данного объединения осталась сравнительно низкой – 0.77. Ее величина определяется присутствием в данном варианте анализа (основанном исключительно на митохондриальных данных) внешних для Acipenseriformes групп (Amia, Lepisosteus и Atractosteus; на рисунке не показаны), с которыми их связывают длинные ветви. При исключении этих внешних групп поддержка указанного объединения становится существенной – 0.94.

Топология байесовcкой хронограммы (рис. 2) повторяла таковую байесовского дерева (рис. 1) и отличалась лишь позицией Anchiacipenser – внешней относительно современных видов Acipenseridae, а не в одной кладе с атлантическими осетрами A. sturio и A. oxyrichus. Причиной тому, по всей видимости, является возраст ископаемого таксона, который “перевесил” его морфологическое сходство с A. oxyrichus в состоянии единичных филогенетически значимых признаков. Расположение Anchiacipenser на дереве-хронограмме в целом было неустойчивое, что привело к сравнительно низкой (0.66) поддержке монофилии современных представителей Acipenseridae. Остальные ветвления в внутри клады Acipenseridae получили существенную (0.9 и выше) поддержку (рис. 2).

Согласно результатам датирования (рис. 2) предковые линии веслоносовых и осетровых разошлись примерно 161.5 (95%-ный интервал наивысшей апостериорной плотности, HPD:195.1–136.5) млн лет назад – т.е. в юрском периоде. Дивергенция линий современных видов внутри веслоносовых и осетровых началась примерно в один и тот же период при переходе от мела к палеогену – 72 млн лет (HPD:95.11–54.8) и 67.6 млн лет (HPD:92.9–47.3) назад соответственно. Основные группы линий современных Acipenseridae сформировались в олигоцене–миоцене. Возраст конечных ветвей (или листьев) дерева Acipenseridae в сравнении с его общим возрастом оказался сравнительно мал – медианный возраст современных видов составил, по нашим расчетам, 5.2 млн лет.

Чистая (нетто) скорость диверсификации [37] в кроне Acipenseridae, рассчитанная с помощью пакета geiger [38] на основе полученной хронограммы, составила 0.0384 вида на млн лет без учета вымирания видов. При допущении 90%-ной доли вымерших видов – 0.0182 линий на млн лет. Для всего дерева Acipenseriformes, включая ископаемые таксоны, согласно результатам байесовского датирования она оказалась равной 0.0110 (HPD:0.0016–0.0208).

Что касается датирования событий полиплоидизации геномов осетровых, то исходя из данных хронограммы на рис. 2, можно заключить, что полногеномные дупликации в линиях Acipenseridae произошли в разные периоды времени. В линии общего предка тихоокеанских видов осетров это случилось примерно 65–36 млн лет назад (в палеогеновом периоде), а в линии общего предка A. fulvescens, A. brevirostrum, A. gueldenstaedtii и A. baerii – примерно 29–15 млн лет назад (в олигоцене–миоцене). Переход от 4n к 6n состоянию генома в линии A. brevirostrum произошел во второй половине миоцена или позднее.

Используя данные хронограммы, относящиеся к возрасту подвидов A. oxyrichus, гаплогрупп A. schrenckii, двух пар видов A. medirostris – A. mikadoi и S. albus – S. platorynchus, была оценена скорость дивергенции полного митогенома, митогенома без D-петли, последовательностей белковых генов и контролирующего участка. При использовании расстояния JC (выбор обусловлен малыми различиями в выбранных парах сравнения, подобранных так, чтобы минимизировать эффект повторных мутаций) она составила 0.282 ± 0.071 (среднее ± стандартное отклонение), 0.15 ± 0. 004, 0.186 ± 0.014 и 2.656 ± 1.192 процента замещенных нуклеотидов на млн лет соответственно.

ОБСУЖДЕНИЕ

Результаты недавних исследований филогении Acipenseridae, проведенных при использовании митогеномных данных [7, 39, 40] или данных по последовательностям ядерных генов [6], принципиально сходны в том, что филогенетическая линия, включающая A. oxyrinchus и A. sturio, является базальной (ответвившейся от общего ствола первой) по отношению к остальным линиям Acipenseridae. В одной из работ, основанной на анализе митогеномных данных, получен иной вариант филогении – базальное положение заняла линия Scaphirhynchus [41]. Во всех указанных случаях митогеномные данные анализировались без разбиения на функциональные блоки (по позициям в кодонах или типу кодируемых макромолекул). Результаты подразделенного анализа данных (рис. 1) свидетельствуют в пользу первого варианта филогении Acipenseridae. Во всех исследованиях выделяется клада тихоокеанских видов осетровых и клада остальных (без A. oxyrinchus и A. sturio) атлантических видов. Линия Scaphirhynchus по митогеномным данным чаще всего [7, 39, 40; настоящая работа] объединяется с последней кладой. Во всех схемах молекулярных филогений род Acipenser не является монофилетическим, что свидетельствует о необходимости ревизии его таксономической структуры.

Проведенное датирование кладогенеза Acipenseridae не противоречит палеонтологической летописи, собранной для этой группы. Присутствие осетров Acipenser уже в позднем Мелу следует из находок их фрагментарных11 ископаемых остатков в виде отдельных жучек, жестких (колючих) плавниковых лучей, других фрагментов скелета и кожных покровов [32, 42]. Результаты молекулярного датирования (рис. 2), демонстрирующие разделение общего предка современных Acipenseridae на три эволюционные линии именно в этот период, вполне с этим согласуются. Ископаемые остатки осетровых из палеогена сравнительно редки (из Северной Америки и вовсе не известны), появляясь в заметно большем количестве и разнообразии (но все в таком же фрагментарном виде, делающем невозможным их определение до вида) в неогене по всему ареалу современных Acipenseridae [32, 42]. Сравнительно малый медианный возраст современных видов осетровых (около 5 млн лет), вычисленный в настоящей работе, находится в полном согласии с распределением ископаемых находок Acipenseridae во времени. Интересно, что по этой характеристике осетровые сходны с представителями двух других древнейших линий лучеперых: медианный возраст терминальных ветвей (листьев) на дереве-хронограмме для Polypteridae составил около 3 млн лет ([9]: Fig. 1), а для Lepisosteidae – около 5 млн лет ([1]: Fig. 2, Supplement 2).

Полученные нами данные позволяют высветить также другие стороны эволюции Acipenseridae.

Осетровых нередко (см., к примеру, [5–7]) относят к так называемым живым ископаемым – группам, характеризующимся архаичными чертами, низким разнообразием, низкими темпами диверсификации, морфологической и молекулярной эволюции [43]. Действительно, рассчитанные нами темпы видообразования современных осетровых (0.038) примерно в 2 раза ниже таковых, наблюдающихся в семействах других лучеперых рыб – обычно в промежутке от 0.078 до 0.14 линий на млн лет с модой в районе 0.07 [44]. Но это различие вряд ли можно признать критичным, поскольку согласно результатам другого варианта анализа диверсификации [9] по скорости видообразования Acipenseridae оказываются все равно ближе к большинству линий лучеперых рыб, чем к представителям двух других древних линий – Polypteriformes или Lepisosteiformes плюс Amiiformes.

Сходство во внешнем облике осетров, объединяемых в один род Acipenser, чьи предки разошлись в позднем мелу, демонстрирует консервацию их морфологической организации (архетипа). Однако, с другой стороны, скорость морфологической эволюции, оцениваемая по разнообразию предельных размеров тела, у осетровых оказывается в 5 раз выше, чем в среднем по семействам лучеперых рыб [44].

Ранее с помощью теста на относительную скорость было показано, что осетровые имеют низкие, в сравнении с другими группами лучеперых рыб (Salmonidae, Cypriniformes, Percomorpha и Elopomorpha), скорости молекулярной эволюции как митохондриальных, так и ядерных генов, а также последовательностей повторяющейся ДНК [45, 46].

Однако если внимательно рассмотреть темпы нуклеотидных замещений, к примеру в мтДНК, то можно увидеть, что они различны для различных частей митогенома. Митогеном осетровых в целом, действительно, эволюционирует с низкой скоростью, которая в 3 раза меньше, чем, к примеру, полученная для митогенома лососевых рыб (0.28 против 0.88 процента замещенных нуклеотидов на млн лет [47]). Но это вызвано, в первую очередь, крайне низкой скоростью эволюции кодирующей части митогенома. В контролирующем же участке мтДНК осетровых скорость нуклеотидных замещений примерно в 20 раз выше скорости нуклеотидных замещений в кодирующей части митогенома. Это следует как из сравнительного анализа нуклеотидного разнообразия на популяционном уровне [14], так и расчетов, основанных на оценках филогенетической скорости, приведенных выше.

Скорость мутирования в контролирующем участке мтДНК осетровых сравнима или даже выше таковой, к примеру, у лососевых рыб. Косвенно об этом можно судить по числу гаплотипов, выявляемых внутри популяций. Так, при популяционном анализе кеты Oncorhynchus keta у 2154 образцов было идентифицировано 30 различных гаплотипов в наиболее вариабельном фрагменте D-петли длиной около 500 пн [48]. Аналогичное исследование кижуча O. kisutch выявило 18 гаплотипов у 769 особей [49, 50]. Примерно такое же или большее число уникальных гаплотипов, но при значительно меньших размерах проанализированных выборок, было найдено у китайского осетра A. sinensis из р. Янцзы (у 106 образцов – 35 гаплотипов для фрагмента D-петли длиной 419 пн) [51] или калуги A. dauricus (у 120 образцов – 27 гаплотипов для 819 пн D-петли) [52]. У амурского осетра A. schrenckii разнообразие гаплотипов оказалось еще выше – выявлено 74 гаплотипа у 112 проанализированных особей (длина секвенированного участка составил 796–812 пн) [15]. Соответственно заключение о низкой скорости эволюции мтДНК осетровых [46] справедливо лишь в части, относящейся к кодирующей области митогенома.

Причина низкой скорости эволюции области митогенома вне пределов D-петли у осетров не ясна. Возможно, что она диктуется необходимостью выравнивания скоростей эволюции митохондриальных генов и ядерных генов, кодирующих основную порцию белков, необходимых для функционирования митохондрий. Низкая скорость эволюции ядерных генов здесь может быть определяющим фактором. Сыграли ли в этом какую-либо роль неоднократные акты полиплоидизации, происходившие в ходе эволюции Acipenseridae и Polyodontidae [3, 4], также не ясно.

Следует добавить, что скорость мутирования микросателлитных последовательностей в ядерной ДНК у осетров оказывается сходной с таковой в других группах рыб [53]. То есть можно полагать, что некодирующая часть ядерного генома осетровых, в отличие от кодирующей [46], эволюционирует с обычной для лучеперых рыб скоростью.

Таким образом, по сумме изложенных фактов можно утверждать, что так же, как и в случае с Polypteridae [9], осетровых нельзя безоговорочно относить к разряду “живых ископаемых”. Применение этого термина к осетровым требует конкретизации свойств, которые имеются в виду.

В заключение стоит указать на то, что разновременность событий полиплоидизаций, произошедших у осетровых в разных ветвях их филогенетического дерева (рис. 2), представляет собой уникальную модель для изучения механизмов процесса диплоидизации и его динамики.

Результаты получены с использованием оборудования ЦКП “Дальневосточный вычислительный ресурс” ИАПУ ДВО РАН, https://www.cc.dvo.ru.

Все применимые международные, национальные и/или институциональные принципы ухода и использования животных были соблюдены.

Автор заявляет, что у него нет конфликта интересов.

Список литературы

  1. Betancur-R R., Wiley E.O., Arratia G. et al. Phylogenetic classification of bony fishes // BMC Evol. Biol. 2017. V. 17. № 162. P. 1–40. https://doi.org/10.1186/s12862-017-0958-3

  2. Nelson J.S., Grande T.C., Wilson M.V.H. Fishes of the World. 5th ed. Hoboken: John Wiley and Sons, 2016. 752 p.

  3. Vasil’ev V.P. Mechanisms of polyploid evolution in Fish: Polyploidy in sturgeons // Biology, Conservation and Sustainable Development of Sturgeons / Eds Carmona R., Domezain A., García-Gallego M., et al. Dordrecht: Springer Netherlands, 2009. P. 97–117. https://doi.org/10.1007/978-1-4020-8437-9_6

  4. Vasil’ev V.P., Vasil’eva E.D., Shedko S.V., Novomodny G.V. How many times has polyploidization occurred during acipenserid evolution? New data on the karyotypes of sturgeons (Acipenseridae, Actinopterygii) from the Russian Far East // J. Ichthyol. 2010. V. 50. № 10. P. 950–959. https://doi.org/10.1134/S0032945210100048

  5. Peng Z., Ludwig A., Wang D. et al. Age and biogeography of major clades in sturgeons and paddlefishes (Pisces: Acipenseriformes) // Mol. Phylogenet. Evol. 2007. V. 42. № 3. P. 854–862. https://doi.org/10.1016/j.ympev.2006.09.008

  6. Luo D., Li Y., Zhao Q. et al. Highly resolved phylogenetic relationships within order Acipenseriformes according to novel nuclear markers // Genes (Basel). 2019. V. 10. № 38. P. 1–15. https://doi.org/10.3390/genes10010038

  7. Shen Y., Yang N., Liu Z. et al. Genomics phylogenetic perspective on the relationships and evolutionary history of the Acipenseriformes // Genomics. 2020. V. 112. № 5. P. 3511–3517. https://doi.org/10.1016/j.ygeno.2020.02.017

  8. Cohen K.M., Finney S.C., Gibbard P.L., Fan J.-X. The ICS international Chronostratigraphic chart // Episodes. 2013. V. 36. № 3. P. 199–204. https://doi.org/10.18814/epiiugs/2013/v36i3/002

  9. Near T.J., Dornburg A., Tokita M. et al. Boom and bust: Ancient and recent diversification in bichirs (Polypteridae: Actinopterygii), a relictual lineage of ray-finned fishes // Evolution (N. Y). 2014. V. 68. № 4. P. 1014–1026. https://doi.org/10.1111/evo.12323

  10. Zhang C., Stadler T., Klopfstein S. et al. Total-evidence dating under the fossilized birth–death process // Syst. Biol. 2016. V. 65. № 2. P. 228–249. https://doi.org/10.1093/sysbio/syv080

  11. Arcila D., Alexander Pyron R., Tyler J.C. et al. An evaluation of fossil tip-dating versus node-age calibrations in tetraodontiform fishes (Teleostei: Percomorphaceae) // Mol. Phylogenet. Evol. 2015. V. 82. P. 131–145. https://doi.org/10.1016/j.ympev.2014.10.011

  12. Arcila D., Tyler J.C. Mass extinction in tetraodontiform fishes linked to the Palaeocene-Eocene thermal maximum // Proc. R. Soc. B Biol. Sci. 2017. V. 284. № 1866. https://doi.org/10.1098/rspb.2017.1771

  13. Шедько С.В. Низкий уровень различий митогеномов сахалинского осетра Acipenser mikadoi Hilgendorf, 1892 и зеленого осетра A. medirostris Ayeres, 1854 (Acipenseridae) свидетельствует об их недавней дивергенции // Биология моря. 2017. Т. 43. № 2. С. 144–147.

  14. Шедько С.В. Причины эксцесса частоты митотипа SCH34 в популяции амурского осетра, Acipenser schrenckii (Acipenseridae), согласно анализу полных митохондриальных геномов // Генетика. 2019. Т. 55. № 7. С. 854–858. https://doi.org/10.1134/S0016675819060171

  15. Шедько С.В., Мирошниченко И.Л., Немкова Г.А. и др. Изменчивость митохондриальной ДНК, историческая демография и популяционная структура амурского осетра, Acipenser sсhrenckii Brandt, 1869 // Генетика. 2015. Т. 51. № 2. С. 200–216. https://doi.org/10.7868/S0016675815020125

  16. Katoh K., Misawa K., Kuma K., Miyata T. MAFFT: A novel method for rapid multiple sequence alignment based on fast Fourier transform // Nucl. Acids Res. 2002. V. 30. № 14. P. 3059–3066. https://doi.org/10.1093/nar/gkf436

  17. Martin D.P., Lemey P., Lott M. et al. RDP3: A flexible and fast computer program for analyzing recombination // Bioinformatics. 2010. V. 26. № 19. P. 2462–2463. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btq467

  18. Swofford D.L. PAUP*: Phylogenetic Analysis Using Parsimony (*and other methods). Version 4.0. Sunderland, Mass.: Sinauer Assoc., 2002.

  19. Ronquist F., Huelsenbeck J.P. MrBayes 3: Bayesian phylogenetic inference under mixed models // Bioinformatics. 2003. V. 19. № 12. P. 1572–1574. https://doi.org/0.1093/bioinformatics/btg180

  20. Jin F. Middle and Late Mesozoic Acipenseriformes from northern Hebei and western Liaoning, China // Palaeoworld No. 11. Jehol Biota / Eds Chen P.-J., Jin F. Hefei: Press Univ. Sci. and Technology of China, 1999. P. 188–260.

  21. Hilton E.J., Grande L., Bemis W.E. Skeletal anatomy of the Shortnose sturgeon, Acipenser brevirostrum Lesueur, 1818, and the systematics of sturgeons (Acipenseriformes, Acipenseridae) // Fieldiana Life Earth Sci. 2011. V. 3. P. 1–168. https://doi.org/10.3158/2158-5520-3.1.1

  22. Lewis P.O. A likelihood approach to estimating phylogeny from discrete morphological character data // Syst. Biol. 2001. V. 50. № 6. P. 913–925. https://doi.org/10.1080/106351501753462876

  23. Giles S., Xu G.H., Near T.J., Friedman M. Early members of “living fossil” lineage imply later origin of modern ray-finned fishes // Nature. 2017. V. 549. № 7671. P. 265–268. https://doi.org/10.1038/nature23654

  24. Обручев Д.В., Казанцева А.А. Надотряд Chondrostei. Хрящевые ганоиды // Основы палеонтологии. Том 11. Бесчелюстные, рыбы. М.: Наука, 1964. С. 371–375.

  25. Hilton E.J., Forey P.L. Redescription of Chondrosteus acipenseroides Egerton, 1858 (Acipenseriformes, Chondrosteidae) from the Lower Lias of Lyme Regis (Dorset, England), with comments on the early evolution of sturgeons and paddlefishes // J. Syst. Palaeontol. 2009. V. 7. № 4. P. 427–453. https://doi.org/10.1017/S1477201909002740

  26. Hennig E. Chondrosteus Hindenburgi Pomp., ein “Stör” des württember. Oelschiefers (Lias) // Palaeontographica. 1925. V. 67. P. 115–133.

  27. Chang S., Zhang H., Renne P.R., Fang Y. High-precision Ar/39Ar age for the Jehol Biota // Palaeogeogr. Palaeoclimatol. Palaeoecol. 2009. V. 280. № 1–2. P. 94–104. https://doi.org/10.1016/j.palaeo.2009.06.021

  28. Wang X., Zhou Z. Mesozoic Pompeii // The Jehol Fossils / Ed. Chang M. San Diego: Acad. Press, 2008. P. 18–35. https://doi.org/https://doi.org/10.1016/B978-012374173-8.50003-X

  29. Grande L., Bemis W.E. Osteology and phylogenetic relationships of fossil and recent paddlefishes (Polyodontidae) with comments on the interrelationships of Acipenseriformes // Mem. Society Vertebr. Paleontol. 1991. V. 1. P. 1–121. https://doi.org/ttps://doi.org/10.2307/3889328

  30. Grande L., Jin F., Yabumoto Y., Bemis W.E. Protopsephurus liui, a well-preserved primitive paddlefish (Acipenseriformes: Polyodontidae) from the lower cretaceous of China // J. Vertebr. Paleontol. 2002. V. 22. № 2. P. 209–237. https://doi.org/10.1671/0272-4634(2002)022[0209:PL-AWPP]2.0.CO;2

  31. Buchheim H.P., Biaggi R.E., Cushman R.A. Stratigraphy and interbasinal correlations between fossil and the Green River Basin, Wyoming // Stratigraphy and Paleolimnology of the Green River Formation, Western USA / Eds Smith M.E., Carroll A.R. Dordrecht: Springer Netherlands, 2015. P. 127–151. https://doi.org/10.1007/978-94-017-9906-5_6

  32. Grande L., Hilton E.J. An exquisitely preserved skeleton representing a primitive sturgeon from the Upper Cretaceous Judith River formation of Montana (Acipenseriformes: Acipenseridae: n. gen. and sp.) // J. Paleontol. 2006. V. 80. № S65. P. 1–39. https://doi.org/10.1666/05032.1

  33. Grande L., Hilton E.J. A replacement name for †Psammorhynchus Grande & Hilton, 2006 (Actinopterygii, Acipenseriformes, Acipenseridae) // J. Paleontol. 2009. V. 83. № 2. P. 317–318. https://doi.org/10.1666/08-137.1

  34. Rogers R.R., Swisher C.C., Horner J.R. 40Ar/39Ar age and correlation of the nonmarine Two Medicine formation (Upper Cretaceous), northwestern Montana, USA // Can. J. Earth Sci. 1993. V. 30. № 5. P. 1066–1075. https://doi.org/10.1139/e93-090

  35. Sato H., Murray A.M., Vernygora O., Currie P.J. A rare, articulated sturgeon (Chondrostei: Acipenseriformes) from the Upper Cretaceous of Dinosaur Provincial Park, Alberta, Canada // J. Vertebr. Paleontol. 2018. V. 38. № e1488137. P. 1–15. https://doi.org/10.1080/02724634.2018.1488137

  36. Lepage T., Bryant D., Philippe H., Lartillot N. A general comparison of relaxed molecular clock models // Mol. Biol. Evol. 2007. V. 24. № 12. P. 2669–2680. https://doi.org/10.1093/molbev/msm193

  37. Magallon S., Sanderson M.J. Absolute diversification rates in Angiosperm clade // Evolution (N. Y). 2001. V. 55. № 9. P. 1762–1780. https://doi.org/10.1111/j.0014-3820.2001.tb00826.x

  38. Pennell M.W., Eastman J.M., Slater G.J. et al. Geiger v2.0: an expanded suite of methods for fitting macroevolutionary models to phylogenetic trees // Bioinformatics. 2014. V. 30. P. 2216–2218. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btu181

  39. Popović D., Baca M., Panagiotopoulou H. Complete mitochondrial genome sequences of Atlantic sturgeon, Acipenser oxyrinchus oxyrinchus, Gulf sturgeon, A. o. desotoi and European sturgeon A. sturio (Acipenseriformes: Acipenseridae) obtained through next generation sequencing // Mitochondrial DNA. 2015. V. 27. № 4. P. 2549–2551. https://doi.org/10.3109/19401736.2015.1038799

  40. Sheraliev B., Peng Z. Complete mitochondrial genome sequence and phylogenetic position of the Amu Darya sturgeon, Pseudoscaphirhynchus kaufmanni (Acipenseriformes: Acipenseridae) // J. Appl. Ichthyol. 2020. V. 36. № 4. P. 389–392. https://doi.org/10.1111/jai.14043

  41. Mugue N., Barmintseva A., Schepetov D. et al. Complete mitochondrial genomes of the critically endangered Ship sturgeon Acipenser nudiventris from two seas // Mitochondrial DNA Part B. 2016. V. 1. № 1. P. 195–197. https://doi.org/10.1080/23802359.2016.1144103

  42. Hilton E.J., Grande L. Review of the fossil record of sturgeons, family Acipenseridae (Actinopterygii: Acipenseriformes), from North America // J. Paleontol. 2006. V. 80. № 4. P. 672–683. https://doi.org/10.1666/0022-3360(2006)80[672:RO-TFRO]2.0.CO;2

  43. Lidgard S., Love A.C. Rethinking living fossils // Bioscience. 2018. V. 68. № 10. P. 760–770. https://doi.org/10.1093/biosci/biy084

  44. Rabosky D.L., Santini F., Eastman J. et al. Rates of speciation and morphological evolution are correlated across the largest vertebrate radiation // Nat. Commun. 2013. V. 4. P. 1–8. https://doi.org/10.1038/ncomms2958

  45. Herrán de la R., Fontana F., Lanfredi M. et al. Slow rates of evolution and sequence homogenization in an ancient satellite DNA family of sturgeons // Mol. Biol. Evol. 2001. V. 18. № 3. P. 432–436. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.molbev.a003820

  46. Krieger J., Fuerst P.A. Evidence for a slowed rate of molecular evolution in the order Acipenseriformes // Mol. Biol. Evol. 2002. V. 19. № 6. P. 891–897. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.molbev.a004146

  47. Шедько С.В., Мирошниченко И.Л., Немкова Г.А. Филогения лососевых рыб (Salmoniformes: Salmonidae) и ее молекулярная датировка: анализ мтДНК-данных // Генетика. 2013. Т. 49. № 6. С. 718–734. https://doi.org/10.7868/S0016675813060118

  48. Sato S., Kojima H., Ando J. et al. Genetic population structure of Chum salmon in the Pacific Rim inferred from mitochondrial DNA sequence variation // Environ. Biol. Fishes. 2004. V. 69. № 1. P. 37–50. https://doi.org/10.1023/B:EBFI.0000022881.90237.aa

  49. Smith C.T., Nelson R.J., Wood C.C., Koop B.F. Glacial biogeography of North American Coho salmon (Oncorhynchus kisutch) // Mol. Ecol. 2001. V. 10. № 12. P. 2775–2785. https://doi.org/10.1046/j.1365-294x.2001.t01-1-01405.x

  50. Zelenina D.A., Soshnina V.A., Sergeev A.A. Phylogeography and mitochondrial polymorphism of Asian Coho salmon // Mol. Biol. (Mosk). 2020. V. 54. № 6. P. 997–1005. https://doi.org/10.31857/S0026898420060166

  51. Zhang S.M., Wang D.Q., Zhang Y.P. Mitochondrial DNA variation, effective female population size and population history of the endangered Chinese sturgeon, Acipenser sinensis // Conserv. Genet. 2003. V. 4. № 6. P. 673–683. https://doi.org/10.1023/B:COGE.0000006107.46111.bc

  52. Шедько С.В., Мирошниченко И.Л., Немкова Г.А., Шедько М.Б. К популяционно-генетическому портрету калуги, Acipenser dauricus Georgi, 1775: анализ изменчивости контролирующего региона митохондриальной ДНК // Генетика. 2015. Т. 51. № 9. С. 1025–1034. https://doi.org/10.7868/S0016675815080093

  53. Panagiotopoulou H., Austin J.D., Zalewska K. et al. Microsatellite mutation rate in Atlantic sturgeon (Acipenser oxyrinchus) // J. Hered. 2017. V. 108. № 6. P. 686–692. https://doi.org/10.1093/jhered/esx057

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Генетика

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал