1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Генетика
  4. T. 58, № 7, 2022

Генетика, 2022, T. 58, № 7, стр. 765-772

Роль DOG1 и FT – ключевых регуляторов покоя семян в адаптации Arabidopsis thaliana северных природных популяций

М. В. Зарецкая 1, О. Н. Лебедева 1, О. М. Федоренко 1, *

1 Институт биологии Карельского научного центра Российской академии наук
185910 Петрозаводск, Россия

* E-mail: fedorenko_om@mail.ru

Поступила в редакцию 03.12.2021
После доработки 16.12.2021
Принята к публикации 24.01.2022

Полный текст (PDF)

Аннотация

Представлены результаты оценки первичного покоя семян растений A. thaliana северных природных популяций, имеющего решающее значение для адаптации. Установлено, что температурный опыт материнского растения в период созревания семян используется для контроля прорастания семенного потомства. Выявлена зависимость транскрипционной активности гена FT в стручках растений от температуры выращивания материнского растения: она оказалась выше при прохладной температуре (16°С) по сравнению с более теплыми условиями. Для DOG1 подобная зависимость верна лишь для некоторых популяций, имеющих в своем составе не только позднецветущие, но и относительно раннецветущие растения. Вероятно, это связано с тем, что самые поздние экотипы A. thaliana имеют особые механизмы регуляции физиологических функций DOG1. Показано, что в условиях холодного климата у большинства растений A. thaliana семена имеют более глубокий покой при высокой температуре (22°С), что обеспечивает их прорастание осенью и цветение весной, после окончания яровизации. Тем не менее выявленная способность определенного количества семян прорастать при 22°С позволяет выдвинуть предположение о наличии смешения альтернативных стратегий жизненного цикла растений A. thaliana в карельских популяциях. В некоторых популяциях присутствуют как зимние, так и летние однолетники, что создает адаптивный потенциал для выживания вида в жестких и нестабильных условиях на северной периферии ареала.

Ключевые слова: Arabidopsis thaliana, природные популяции, покой семян, экспрессия генов DOG1 и FT, жизненные циклы растений.

Проблема адаптации живых организмов к условиям окружающей среды продолжает оставаться наиболее актуальной в современной биологии. Высшие растения по сравнению с животными ведут прикрепленный образ жизни, поэтому они в значительной степени зависят от климатических условий окружающей среды и имеют принципиально иную жизненную стратегию, связанную с адаптацией. В частности, установлено, что в развитии растений задействовано значительно большее количество регуляторных генов, чем у животных. Растения координируют свой жизненный цикл в соответствии с сезонами года. Центральное место в этом процессе занимает способность растений воспринимать и интегрировать информацию об окружающей среде [1].

Сезонные сроки прорастания семян имеют решающее значение для адаптации растений к различным климатическим условиям. Они непосредственно связаны с периодом покоя семян и определяют в каких условиях окружающей среды будут формироваться последующие жизненные признаки растений (такие, как потребность в яровизации, время начала цветения и т.д.) [2, 3]. Эти признаки могут быть скоррелированы в результате естественного отбора и могут формировать синдромы адаптивных форм жизненного цикла [4, 5]. У однолетних растений вариации в сроках сезонного прорастания семян создают альтернативные стратегии жизненных циклов. Индукция вторичного покоя семян в зимних условиях, который ограничивает прорастание до осени, положительно коррелирует со временем цветения, создавая зимние и весенние сезонные стратегии жизненного цикла [3]. Зимние однолетники прорастают осенью, перезимовывают, а затем цветут и рассеивают семена весной, тогда как летние однолетники зимуют в виде семян и прорастают, цветут и рассеивают семена весной или летом [6]. Также наблюдается смешение типов осеннего и весеннего прорастания внутри популяций [7–9]. Предполагается, что такая неоднородность стратегий жизненного цикла растений является своеобразной формой защиты популяций от риска вымирания и увеличивает потенциал выживаемости [10].

На Arabidopsis thaliana – классическом модельном объекте показано, что ключевые гены, регулирующие цветение, – FLOWERING LOCUS C (FLC), FLOWERING LOCUS T (FT) и DELAY OF GERMINATION 1 (DOG1) участвуют и в переходе от покоя семян к прорастанию, предполагая, что покой и цветение могут координированно регулироваться через перекрывающиеся молекулярные пути [1, 3, 11].

Известно, что материнское растение играет важную роль в контроле покоя семян: температурные условия, в которых оно находится перед цветением, заметно влияют на состояние покоя семян и соответственно на сроки их прорастания. Белок FT используется для модулирования периода покоя семян, интегрируя долгосрочную память о пережитой температуре в тканях плода [12]. В частности установлено, что воздействие температуры на материнское растение A. thaliana в течение его выращивания передается с помощью путей сигнальной трансдукции в FT-локус флоэмы стручка [11].

DOG1 – наиболее важный регулятор первичного покоя у A. thaliana. Он участвует в программе созревания семян и времени прорастания [1, 3, 13]. Белок DOG1 в семенах приводит к глубокому покою и задержке прорастания у A. thaliana [14]. Известна природная аллельная изменчивость DOG1, ассоциированная с естественными вариациями в первичном покое [15, 16]. Установлено, что уровень экспрессии DOG1 связан с вариабельностью покоя и проявляет клинальную изменчивость [17, 18]. Аллельные варианты DOG1 также связаны с естественной изменчивостью времени цветения [19] и могут иметь плейотропные эффекты [20].

Одной из важных функций DOG1 является индукция температурно-зависимого покоя [6, 18, 21, 22]. Температура во время созревания семян обладает доминирующим эффектом на уровень транскриптов DOG1 в зрелых семенах и определяет глубину покоя [8, 21, 23]. Известно, что чем ниже температура созревания семян (т.е. температура, которую испытывает материнское растение), тем выше экспрессия гена и степень покоя семян, по сравнению с более теплыми условиями (20°C). Следовательно, DOG1, вероятно, проявляет чувствительность к окружающей среде [21].

Ранее нами было показано [24, 25], что в некоторых карельских популяциях встречаются и раннецветущие формы A. thaliana, что не характерно для северных широт [26]. В то же время недавно обнаружено, что раннецветущая линия Ler c очень слабым покоем семян имеет инсерцию 285 пар нуклеотидов (пн) в промоторе DOG1, что обусловливает низкую экспрессию этого гена [27].

Таким образом, с целью изучения генетических механизмов адаптации растений A. thaliana северных природных популяций на одной из важнейших стадий жизненного цикла – стадии прорастания семян, а также для выявления адаптивных стратегий жизненного цикла растений проведено настоящее исследование. Здесь мы представляем результаты 1) оценки глубины покоя семян в зависимости от температуры выращивания растений и прорастания семян; 2) изучения транскрипционной активности генов FT и DOG1 при различной температуре выращивания растений; 3) анализа размера фрагмента ДНК 5'-регуляторной области DOG1 у растений карельских популяций (в сравнении с таковым у Ler).

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Растительный материал и условия выращивания растений

В работе использованы растения A. thaliana четырех популяций, находящихся на северной границе ареала вида, в Карелии: Шуйская (62°00′ с.ш.), Царевичи (62°01′ с.ш.), Кончезеро (62°08′ с.ш.), Медвежьегорск (62°55′ с.ш.). Названия популяций даны в соответствии с близлежащими населенными пунктами. В качестве контроля использована раннецветущая линия – Ler. Из семян, собранных во время экспедиции 2019 г., выращивали исходный материал в лабораторных условиях по общепринятым методикам культивирования арабидопсиса [28] или использовали растения, выросшие в природной среде (среднесуточная температура июня 2019 г. приблизительно 12–16°С). Семена высевали в чашки Петри и проращивали на простой среде по Гихнеру–Велеминскому, которая готовилась на основе 8%-ного агар-агара с добавлением растворов макро- и микроэлементов. 14-Дневные растения яровизировали в течение восьми недель при 2–4°С. Затем растения пересаживали в смесь почвы и песка (2 : 1) и выращивали в лабораторных условиях при 22°С и круглосуточном освещении (10 000 лк) или в камере искусственного климата (Snijders Micro Clima, Snijders Labs, Нидерланды) при 16°С и 16-часовом фотопериоде. Для изучения глубины покоя свежесобранные семена в количестве 200 шт. (50 × 4 повторности) из каждой популяции высевали на второй день и выращивали в чашках Петри на агаризованной питательной среде, как описано выше, в камере искусственного климата при 10 или 22°С, 16-часовом фотопериоде и освещении 10 000 лк. О глубине покоя семян судили по их всхожести на 10-й день. Анализ экспрессии генов FT и DOG1 проводили на молодых стручках растений, выращенных при 16 или 22°С, как описано выше.

Анализ уровня транскриптов генов

Выделение суммарной РНК из стручков растений осуществлялось СТАБ-методом [29]. Качество и количество РНК определяли на спектрофотометре Smart Spec (Bio-Rad, США). Первую цепь кДНК синтезировали с помощью набора для обратной транскрипции MMLV RT kit (Евроген). Содержание мРНК оценивали методом ПЦР в режиме реального времени с интеркалирующим красителем SYBR Green на приборе iCycler iQ5 (Bio-Rad) с набором для ПЦР-РВ (Евроген). Для определения уровня экспрессии гена каждую ПЦР проводили три раза, на трех независимых образцах кДНК. Последовательности праймеров для анализа экспрессии: FT F: 5'-CGCCAGAACTTCAACACTCG-3', R: 5'-CTTCCTCCGCAGCCACTC-3', DOG1 F: 5'-GACGAAGAAGAGAAGATGACCAAG-3', R: 5'-CGACCAATAAACGAGCCATAGC-3'. Анализ относительного содержания транскриптов проводили с помощью метода 2–ΔΔCt [30], основанного на нормализации данных по экспрессии относительно двух референсных генов. Рассчитывалась разница значений Ct (ΔCt) между целевым и референсными генами, затем сравнивались значения ΔCt контрольного и опытного образцов. Для FT в качестве референсных использованы гены 18sRNA и UBQ10 [31], которые характеризуются конститутивной экспрессией; для DOG1 – ACTIN8 и 18sRNA. Последовательности праймеров референсных генов: 18sRNA F: 5'-TGCCCGTTGCTCTGATGA-3', R: 5'-GGATGTGGTAGCCGTTTCT-3'; UBQ10 F: 5'‑TCTTCTTTATCATCGCTTCG-3', R: 5'-GCTCAACACTTTCGCTACAT-3'; ACTIN8 F: 5'-GCA-GACCGTATGAGCAAAGAG-3', R: 5'-TGAGGGAAGCAAGGATAGAACC-3'. О специфичности фрагментов судили по кривым плавления.

Сравнительный анализ размера регуляторной 5'-области DOG1

Для определения размера регуляторной 5'-области DOG1 у растений карельских популяций была выделена геномная ДНК СТАБ-методом [32] из листьев взрослых растений. Из каждой популяции проанализировано по 10 растений. Последовательности праймеров для ПЦР-амплификации участка регуляторной 5'-области DOG1: F: 5'-ACAACAACTCGCACTCTC-3', R: 5'-AATATAG- GGAAACAATGACAAATG-3'. Продукты амплификации выявляли методом электрофореза в 2%-ном агарозном геле в TBE буферном растворе с добавлением бромистого этидия и фотографировали в проходящем УФ-свете. Анализ молекулярной массы фрагментов осуществляли относительно маркера молекулярной массы (100 bp–1 kb) (Силекс, Россия).

Статистическая обработка данных

Экспериментальные данные обрабатывали с использованием статистических программ Microsoft Excel и Statgraphics 2.1 (ANOVA). Достоверность различий содержания мРНК генов FLC и VIN3 в листьях растений разных популяций и между отдельными группами растений по длительности яровизации оценивали с помощью непараметрического критерия Манна–Уитни (U-тест).

Исследования выполнены на научном оборудовании Центра коллективного пользования Федерального исследовательского центра “Карельский научный центр Российской академии наук”.

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

Изучение глубины покоя семян растений A. thaliana карельских популяций

Изучение глубины покоя свежесозревших семян в карельских популяциях проводилось на растениях, выросших в природной среде и в лабораторных условиях (при 16 или 22°С). Семена проращивали при 10°С или при 22°С (приблизительная среднесуточная температура осени и лета, соответственно). Такая температура была использована в экспериментах согласно литературным данным [3, 6, 33, 34] для возможности сопоставления полученных результатов.

Исследование показало, что у растений, выросших в природной среде, в популяциях Шуйская и Кончезеро, которые представлены позднецветущими формами растений, всхожесть семян выше при 10°С по сравнению с 22°С. Популяция Царевичи является смешанной по наличию раннецветущих и позднецветущих форм растений [26]. В этой популяции всхожесть семян при разных температурных условиях проращивания различается незначительно (табл. 1).

Таблица 1.

Всхожесть (%) свежесозревших семян A. thaliana карельских популяций при выращивании материнских растений в полевых условиях при 12–16°С

Популяция Температура проращивания семян
10°С 22°С
Царевичи 23.5 27.0
Шуйская 40.5*** 5.8
Кончезеро 9.0*** 0

Примечание. Здесь и в табл. 2 достоверность различий всхожести семян при 10°С: * p < 0.05; ** p < 0.01; *** p < 0.001.

При выращивании растений в климатической камере (табл. 2) как при 16°С, так и при 22°С в двух популяциях, представленных позднецветущими формами растений, – Кончезеро и Медвежьегорск сохраняется закономерность, выявленная в природных условиях: всхожесть семян выше при 10°С по сравнению с 22°С. Также сохраняется природная закономерность прорастания семян в популяции Царевичи – примерно одинаковая, но только при выращивании растений при 16°С, а при 22°С – всхожесть семян выше при 10°С. По-видимому, в смешанной по времени цветения популяции (Царевичи) в условиях прохладного северного лета семена имеют равные шансы прорасти в разных температурных условиях, что способствует формированию альтернативных стратегий жизненного цикла: зимние однолетники (прорастают осенью) и летние однолетники (прорастают весной) [7–9]. В популяции Шуйская при выращивании растений и проращивании семян в разных температурных условиях всхожесть семян оказалась примерно одинаковой в отличие от природных условий. Такое несоответствие полученных результатов в природе и в лаборатории объясняется, по-видимому, особенностями природных условий: перепадами температур в дневное и ночное время, световым периодом и некоторыми другими. Медвежьегорск – самая северная популяция, по-видимому это послужило причиной медленных темпов прорастания семян при всех условиях проращивания, однако всхожесть выше при 10°С (табл. 2).

Таблица 2.

Всхожесть (в %) свежесозревших семян A. thaliana карельских популяций при выращивании материнских растений в лабораторных условиях

Популяция Материнское растение выращено при 22°С Материнское растение выращено при 16°С
Температура проращивания семян
10°С 22°С 10°С 22°С
Царевичи 88.3** 28.8 95.0 95.3
Шуйская 72.2 72.8 98.6 89.6
Кончезеро 14.2** 0.5 79.5*** 8.0
Медвежьегорск 2.0** 0 1.0* 0

Таким образом, в условиях невысоких летних температур в карельских популяциях A. thaliana преобладают озимые однолетние формы растений. По-видимому, растения, выросшие в прохладных условиях северного лета, формируют более глубокий покой семян, поэтому прорастают осенью, а не летом, и цветут после окончания яровизации. Тем не менее способность определенного количества семян прорастать в более теплых условиях (22°С) по сравнению с прохладными (10°С) свидетельствует о наличии смешения жизненных форм растений (зимние и летние однолетники) в северных природных популяциях. Это, по-видимому, способствует их экологической пластичности и создает адаптивный потенциал для выживания вида в жестких и нестабильных условиях произрастания.

Анализ экспрессии генов FT и DOG1, контролирующих эпигенетический механизм покоя семян растений, в стручках A. thaliana карельских популяций

Анализ относительного уровня транскриптов FT и DOG1 в стручках A. thaliana проводили на растениях, выращенных при 16 или 22°С. Результаты представлены на диаграммах (рис. 1, 2).

Рис. 1.

Уровень транскрипционной активности локуса FT в стручках растений северных природных популяций A. thaliana при различной температуре их выращивания. По оси X – карельские популяции и линия Ler; по оси Y – относительный уровень транскриптов FT. Здесь и на рис. 2 звездочками отмечена значимость различий в экспрессии гена при разной температуре выращивании растений: * p < 0.05; ** p < 0.01; *** p < 0.001.

Рис. 2.

Уровень транскрипционной активности гена DOG1 в стручках растений северных природных популяций A. thaliana при различной температуре их выращивания – 16 и 22°С. По оси X – линия Ler и карельские популяции; по оси Y – относительный уровень транскриптов DOG1.

Оказалось, что уровень экспрессии FT выше при прохладной температуре выращивания материнских растений (16°С) по сравнению с более высокой температурой (22°С), что согласуется с данными литературы [11, 34] (рис. 1).

Сопоставление полученных данных с результатами проращивания семян в различных температурных условиях позволяет сделать вывод о зависимости глубины покоя семян от уровня экспрессии FT. В частности, высокий уровень экспрессии FT приводит к более высокой всхожести семян при прохладной температуре (10°С) по сравнению с 22°С в природных условиях (кроме популяции Царевичи – смешанной по времени цветения растений). Однако при выращивании материнских растений в лабораторных условиях указанная зависимость не всегда сохраняется.

Результаты анализа относительного уровня транскриптов DOG1 в стручках растений оказались неоднозначными (рис. 2). Так, в двух популяциях (Царевичи и Кончезеро) экспрессия DOG1 оказалась выше при выращивании растений при 16°С по сравнению с 22°С, что согласуется с данными литературы [18]. Одна из этих популяций – Царевичи имеет в своем составе раннецветущие растения. В двух популяциях (Шуйская и Медвежьегорск) различия в экспрессии DOG1 при разной температуре выращивания материнских растений небольшие или отсутствуют. Медвежьегорск – самая северная популяция, где присутствуют самые позднецветущие растения с глубоким покоем семян (см. табл. 2). Растения популяции Шуйская, как было показано нами ранее [35], имеют потребность в более длительной яровизации (9 нед.) по сравнению с популяциями Кончезеро и Царевичи (6 нед.). Таким образом, возможно отсутствие различий в экспрессии DOG1 в данном случае связано с генетическими особенностями растений северных популяций, а также с тем, что температура 16–22°С типична для карельского лета и не составляет большой разницы для позднецветущих экотипов с глубоким покоем семян.

Наши результаты несколько отличаются от результатов других исследователей. По-видимому, это связано с тем, что по их мнению [3, 6, 14, 34] все еще нет четкого понимания механизма действия и контроля экспрессии этого гена. Известно, что физиологическая функция DOG1 широко регулируется с помощью сложного набора эпигенетических трансформаций, которые включают альтернативный сплайсинг, альтернативное полиаденилирование, модификации гистонов и антисмысловую транскрипцию [22, 36]. Характеристика регуляторных сетей, выявленных между различными модификаторами хроматина с другими эпигенетическими эффекторами и регуляторами, только началась и представляет перспективу дальнейших исследований [14, 37].

Сравнительный анализ размера регуляторной 5'-области ДНК гена DOG1 в карельских популяциях A. thaliana

Известно, что функциональные аллельные варианты DOG1 широко распространены и имеют большое адаптивное значение [13, 18, 38, 39]. Недавно было показано, что для активации экспрессии DOG1 необходим фактор транскрипции bZIP67. Он связывается с промотором DOG1, при этом низкая температура во время созревания семян и обилие белка bZIP67 увеличивают экспрессию гена, ведущую к усилению покоя семян. В промоторе DOG1 Ler-0 – раннецветущей линии A. thaliana с очень слабой степенью покоя обнаружена вставка 285 пн, которая обусловливает низкую экспрессию DOG1. Изменение длины промотора, вызванное INDEL длиной 285 пн, влияет на bZIP67-зависимую активацию DOG1 и приводит к фенотипическим различиям в покое семян [27].

Для выяснения связи особенностей экспрессии DOG1 в карельских популяциях с возможными изменениями нуклеотидной последовательности гена был проведен анализ размера регуляторной 5'-области этого гена в сравнении с таковым у Ler. Результаты показали, что размер амплифицированного фрагмента ДНК регуляторной области DOG1 в растениях всех исследованных популяций составляет 224 пн. У линии Ler обнаружена дополнительная протяженная инсерция 285 пн, что соответствует данным литературы [27] (рис. 3). Поэтому можно заключить, что раннее цветение растений некоторых популяций вероятно связано с другими генетическими причинами.

Рис. 3.

Электрофореграмма фрагментов ДНК 5'-регуляторной области гена DOG1 у растений карельских популяций A. thaliana. М – ДНК-маркер молекулярной массы (1500–100 пн); 1–5 – продукты амплификации образцов растений карельских популяций; Ler – линия A. thaliana.

Таким образом, в результате проведенного исследования получены данные, позволяющие судить о своеобразии генетических механизмов, участвующих в регуляции глубины покоя и сезонных сроков прорастания семян A. thaliana в популяциях, расположенных на северной периферии ареала вида в нестабильных условиях произрастания растений. Установлено, что температурный опыт материнского растения в период созревания семян важен и используется для контроля прорастания семенного потомства. В частности, выявлена зависимость транскрипционной активности локуса FT в стручках растений от температуры выращивания материнского растения: она оказалась выше при прохладной температуре (16°С). Для DOG1 подобная зависимость верна лишь для некоторых популяций, имеющих в своем составе не только позднецветущие, но и относительно раннецветущие растения. Вероятно, это связано с тем, что самые поздние экотипы A. thaliana имеют особые механизмы регуляции физиологических функций DOG1. Как считают другие исследователи [3, 14, 37], функциональная активность этого гена сложна и механизм контроля его экспрессии недостаточно изучен.

Изучение глубины покоя свежесозревших семян, влияющего на сроки их прорастания, показало, что в условиях холодного климата на северной периферии ареала вида у большинства растений семена имеют более сильный покой при высокой температуре лета (22°С) по сравнению с прохладной температурой осени (10°С). Это обеспечивает их прорастание осенью и цветение весной, после окончания яровизации. Тем не менее выявлена способность определенного количества семян прорастать при 22°С. По-видимому, это свидетельствует о наличии смешения альтернативных стратегий жизненного цикла растений A. thaliana в карельских популяциях. В некоторых популяциях присутствуют как зимние, так и летние однолетники, что создает адаптивный потенциал для выживания вида в условиях нестабильного климата, выбирая осеннее или весеннее прорастание.

Финансовое обеспечение исследований осуществлялось из средств федерального бюджета на выполнение Государственного задания КарНЦ РАН (№ темы FMEN-2022-0009).

Настоящая статья не содержит каких-либо исследований с использованием в качестве объекта животных.

Настоящая статья не содержит каких-либо исследований с участием в качестве объекта людей.

Авторы заявляют, что у них нет конфликта интересов.

Список литературы

  1. Huo H., Wei Sh., Bradford K.J. DELAY OF GERMINATION1 (DOG1) regulates both seed dormancy and flowering time through microRNA pathways // PNAS. 2016. V. 113(15). P. 2199–2206. https://doi.org/10.1073/pnas.1600558113

  2. Donohue K. Germination timing influences natural selection on life-history characters in Arabidopsis thaliana // Ecology. 2002. V. 83. P. 1006–1016. https://doi.org/10.2307/3071909

  3. Martínez-Berdeja A., Stitzer M.C., Taylor M.A. et al. Functional variants of DOG1 control seed chilling responses and variation in seasonal life-history strategies in Arabidopsis thaliana // PNAS. 2020. V. 117(5). P. 2526–2534. https://doi.org/10.1073/pnas.1912451117

  4. Donohue K., Dorn L., Griffith C. et al. Niche construction through germination cueing life-history responses to timing of germination in Arabidopsis thaliana // Evolution. 2005. V. 59(4). P. 771–785. https://doi.org/10.1554/04-655

  5. Auge G., Blair L.K., Karediya A., Donohue K. The autonomous flowering-time pathway pleiotropically regulates seed germination in Arabidopsis thaliana // Annals Botany. 2018. V. 121(1). P. 183–191. https://doi.org/10.1093/aob/mcx132

  6. Kendall S.L., Hellwege A., Marriot P. et al. Induction of dormancy in Arabidopsis summer annuals requires parallel regulation of DOG1 and hormone metabolism by low temperature and CBF transcription factors // Plant Cell. 2011. V. 23(7). P. 2568–2580. https://doi.org/10.1105/tpc.111.087643

  7. Picó F.X. Demographic fate of Arabidopsis thaliana cohorts of autumn- and spring-germinated plants along an altitudinal gradient // J. Ecol. 2012. V. 100. № 4. P. 10091018.

  8. Footitt S., Huang Z., Clay H.A. et al. Temperature, light and nitrate sensing coordinate Arabidopsis seed dormancy cycling, resulting in winter and summer annual phenotypes // Plant J. 2013. V. 74(6). P. 1003–1015. https://doi.org/10.1111/tpj.12186

  9. Baskin C.C., Baskin J.M. Seeds: Ecology, Biogeography, and Evolution of Dormancy and Germination. San Diego, California: Acad. Press, 1998. 1573 p. https://doi.org/10.2307/176683

  10. Gremer J.R., Kimball S., Venable D.L. Within- and among-year germination in Sonoran Desert winter annuals: Bet hedging and predictive germination in a variable environment // Ecol. Lett. 2016. V. 19. P. 1209–1218. https://doi.org/10.1111/ele.12655

  11. Chen M., MacGregor D.R., Dave A. et al. Maternal temperature history activates Flowering Locus T in fruits to control progeny dormancy according to time of year // PNAS. 2014. V. 111(52). P. 18787–18792. https://doi.org/10.1073/pnas.1412274111

  12. Chen M., Penfield St. Feedback regulation of COOLAIR expression controls seed dormancy and flowering time // Science. 2018. V. 360. P. 1014–1017. https://doi.org/10.1126/sience.aar7361

  13. Bentsink L., Hanson J., Hanhart C.J. et al. Natural variation for seed dormancy in Arabidopsis is regulated by additive genetic and molecular pathways // PNAS. 2010. V. 107(9). P. 4264–4269. https://doi.org/10.1073/pnas.1000410107

  14. Chen N., Wang H., Abdelmageed H. et al. HSI2/VAL1 and HSL1/VAL2 function redundantly to repress DOG1 expression in Arabidopsis seeds and seedlings // New Phytol. 2020. V. 227(3). P. 840–856. https://doi.org/10.1111/nph.16559

  15. Huang X., Schmitt J., Dorn L. et al. The earliest stages of adaptation in an experimental plant population: strong selection on QTLs for seed dormancy // Mol Ecol. 2010. V. 19(7). P. 1335–1351. https://doi.org/10.1111/j.1365-294X.2010.04557.x

  16. Postma F.M., Ågren J. Early life stages contribute strongly to local adaptation in Arabidopsis thaliana // PNAS. 2016. V. 113(27). P. 7590–7595. https://doi.org/10.1073/pnas.1606303113

  17. Vigidal D.S., Marques A.C.S., Willems L.A. et al. Altitudinal and climatic associations of seed dormancy and flowering traits evidence adaptation of annual life cycle timing in Arabidopsis thaliana // Plant Cell Environ. 2016. V. 39(8). P. 737–748. https://doi.org/10.1111/pce.12734

  18. Chiang G.C., Bartsch M., Barua D. DOG1 expression is predicted by the seed-maturation environment and contributes to geographical variation in germination in Arabidopsis thaliana // Mol. Ecol. 2011. V. 20(16). P. 3336–3349. https://doi.org/10.1111/j.1365-294X.2011.05181.x

  19. 1001 Genomes Consortium [Corporate Author]. 1,135 Genomes reveal the global pattern of polymorphism in Arabidopsis thaliana // Cell. 2016. V. 166. P. 481–491. https://doi.org/10.1016/j.cell.2016.06.044

  20. Chiang G.C., Barua D., Dittmar E. et al. Pleiotropy in the wild: The dormancy gene DOG1 exerts cascading control on life cycles // Evolution. 2013. V. 67(3). P. 883–893. https://doi.org/10.1111/j.1558-5646.2012.01828.x

  21. Murphey M., Kovach K., Elnaccash T. et al. DOG1-imposed dormancy mediates germination responses to temperature cues // Environ. Exp. Bot. 2015. V. 112. P. 33–43. https://doi.org/10.1016/j.envexpbot.2014.11.013

  22. Nonogaki H. Seed germination and dormancy: the classic story, new puzzles, and evolution // J. Integr. Plant Biol. 2019. V. 61(5). P. 541–563. https://doi.org/10.1111/jipb.12762

  23. Nakabayashi K., Bartsch M., Xiang Y. et al. The time required for dormancy release in Arabidopsis is determined by DELAY OF GERMINATION1 protein levels in freshly harvested seeds // Plant Cell. 2012. V. 24. P. 2826–2838. https://doi.org/10.1105/tpc.112.100214

  24. Федоренко О.М., Савушкин А.И., Олимпиенко Г.С. Генетическое разнообразие природных популяций Arabidopsis thaliana (L.) Heynh. в Карелии // Генетика. 2001. Т. 37. № 2. С. 223–229.

  25. Курбидаева А.С., Зарецкая М.В., Солтабаева А.Д. и др. Генетические механизмы адаптации растений Arabidopsis thaliana (L.) Heynh. к экстремальным условиям северной границы ареала // Генетика. 2013. Т. 49. № 8. С. 943–952. https://doi.org/10.7868/S0016675813080092

  26. Федоренко О.М., Грицких М.В., Николаевская Т.С. Полиморфизм по времени начала цветения у Arabidopsis thaliana (L.) Heynh. на северной границе его ареала // Труды КарНЦ РАН. Серия эксперим. биология. 2012. № 2. С. 139–146.

  27. Bryant F.M., Hughes D., Hassani-Pak K., Eastmond P.J. Basic LEUCINE ZIPPER TRANSCRIPTION FACTOR67 transactivates DELAY OF GERMINATION1 to establish Primary seed dormancy in Arabidopsis // Plant Cell. 2019. V. 31(6). P. 1276–1288. https://doi.org/10.1105/tpc.18.00892

  28. Иванов В.И., Касьяненко А.Г., Санина А.В., Тимофеева-Ресовская Е.А. Опыты по радиационной генетике Arabidopsis thaliana (L.) Heynh. Сообщение I // Генетика. 1966. № 8. С. 55–70.

  29. Су М., Цзан В., Яо Н., Хуан М. Выделение высококачественной РНК из различных тканей Populus // Физиол. растений. 2009. Т. 56. № 5. С. 791–795.

  30. Livak K.J., Schmittgen T.D. Analysis of relative gene expression data using real-time quantitative PCR and the 2–∆∆Ct method // Methods. 2001. V. 25. P. 402–408. https://doi.org/10.1006/meth.2001.1262

  31. Eickelberg G.J., Fisher A.J. Environmental regulation of plant gene expression: An RT-PCR laboratory project for an upper-level undergradulate biochemistry or molecular biology course // Biochemistry and Mol. Biology Education. 2013. V. 41. № 5. https://doi.org/10.1002/bmb.20722

  32. Möller E.M., Bahnweg G., Sandermann H., Geiger H.H. A simple and efficient protocol for isolation of high molecular weight DNA from filamentous fungi, fruit bodies, and infected plant tissues // Nucl. Acids Res. 1992. V. 20. № 22. P. 6115–6116.

  33. Chiang G.C., Barua D., Kramer E.M. et al. Major flowering time gene, Flowering Locus C, regulates seed germination in Arabidopsis thaliana // PNAS. 2009. V. 106(28). P. 11661–1666. https://doi.org/10.1073/pnas.090367106

  34. Penfield St., MacGregor D.R. Effect of environmental variation during seed production on seed dormancy and germination // J. Exp. Bot. 2017. V. 68. № 4. P. 819–825. https://doi.org/10.1093/jxb/erw436

  35. Зарецкая М.В., Федоренко О.М., Лебедева О.Н. Генетические основы адаптации: время начала цветения и степень покоя семян у Arabidopsis thaliana северных природных популяций // Труды КарНЦ РАН. Серия эксперим. биология. 2020. № 11. С. 80–91. https://doi.org/10.17076/eb1218

  36. Cyrek M., Fedak H., Ciesielski A. et al. Seed dormancy in Arabidopsis is controlled by alternative polyadenylation of DOG1 // Plant Physiol. 2016. V. 170. P. 947–955. https://doi.org/10.1104/pp.15.01483

  37. Carrillo-Barral N., Rodríguez-Gacio M., Matilla A.J. DELAY OF GERMINATION-1 (DOG1): a key to understanding seed dormancy // Plants. 2020 V. 9(4). P. 480–500. https://doi.org/10.3390/plants9040480

  38. Alonso-Blanco C., Bentsink L., Hanhart C.J. et al. Analysis of natural allelic variation at seed dormancy loci of Arabidopsis thaliana // Genetics. 2003. V. 164. P. 711–729.

  39. Kerdaffrec E., Filiault D.L., Korte A. et al. Multiple alleles at a single locus control seed dormancy in Swedish Arabidopsis // eLife. 2016. 5:e22502 https://doi.org/10.7554/eLife.22502

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Генетика

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал