Генетика, 2023, T. 59, № 12, стр. 1407-1418

Невыраженность популяционно-генетической структуры серого журавля Grus grus L.

Е. А. Мудрик 1*, Ю. М. Маркин 2, К. А. Постельных 2, К. Д. Кондракова 13, Т. А. Кашенцева 2, А. В. Шатохина 1, П. А. Казимиров 1, В. Ю. Ильяшенко 3, Е. И. Ильяшенко 13, Д. В. Политов 1

1 Институт общей генетики им. Н.И. Вавилова Российской академии наук
119991 Москва, Россия

2 Окский государственный природный биосферный заповедник
391072 Брыкин Бор, Рязанская обл., Россия

3 Институт проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова Российской академии наук
119011 Москва, Россия

* E-mail: mudrik@vigg.ru

Поступила в редакцию 10.07.2023
После доработки 15.07.2023
Принята к публикации 18.07.2023

Аннотация

В статье представлен расширенный по сравнению с предыдущими исследованиями анализ популяционно-генетической структуры мигрирующего широкоареального вида с высокой численностью – серого журавля Grus grus L. С использованием семи высокополиморфных микросателлитных локусов получены высокие значения показателей генетического разнообразия, одинаковые в выборках западного (G. g. grus) и восточного (G. g. lilfordi) подвидов, и низкие коэффициенты генетической дифференциации между этими подвидами (FST = 0.008, GST = 0.002). По данным AMOVA, 99% генетической изменчивости сосредоточено внутри особей G. grus. С использованием алгоритма Байесовской кластеризации не выявлено четкой популяционно-генетической структуризации вида согласно STRUCTURE, однако визуализация пространственных паттернов генетической изменчивости в Geneland показала наличие кластера “чистых” подвидов G. g. grus и G. g. lilfordi, окружающего кластер особей из зоны интерградации этих подвидов. Такой результат на фоне очень низких значений F-статистики генетической дифференциации может указывать на едва уловимые генетические отличия журавлей из этой зоны, возможно, имеющие мутационный характер. Более низкое аллельное разнообразие и отсутствие уникальных аллелей у восточного подвида G. g. lilfordi позволяет выдвинуть предположение о его относительной эволюционной молодости и недавнем происхождении от восточных маргинальных популяций номинативного западного подвида.

Ключевые слова: Gruidae, генетическая изменчивость, генетическая дифференциация, микросателлитные локусы, Россия.

Список литературы

  1. Prange H., Ilyashenko E.I. Eurasian crane // Crane Conservation Strategy. Baraboo, Wisconsin, USA: Int. Crane Foundation, 2019. P. 397–423.

  2. Bird Life International. 2016. Grus grus. The IUCN Red List of Threatened Species 2016. https://doi.org/10.2305/IUCN.UK.2016-3.RLTS.T2-2692146A86219168.en

  3. Ильяшенко В.Ю. О систематике серого журавля // Журавли Евразии (биология, распространение, миграция, управление). 2011. Вып. 4. С. 93–103.

  4. Ильяшенко В.Ю., Белялов О.В. Новый подвид серого журавля Grus grus korelovi ssp. n. (Aves: Gruidae) из Центрального и Восточного Тянь-Шаня // Русс. орнитол. журн. 2011. Т. 20. № 687. С. 1803–1811.

  5. Ильяшенко В.Ю., Касабян М.Г., Маркин Ю.М. Морфологическая изменчивость серого журавля – Grus grus (Linnaeus, 1758) (Aves: Gruidae) // Журавли Евразии (биология, распространение, миграции). 2008. Вып. 3. С. 50–82.

  6. Crane conservation strategy / Eds Mirande C.M., Harris J.T. Baraboo, Wisconsin, USA: Int. Crane Foundation, 2019. 454 p.

  7. Ilyashenko E., Markin Y. Changing of the Eurasian crane staging areas distribution in the European part of Russia from 1982 to 2007 // Proc. of the Cranes, Agriculture, and Climate Change Workshop (Muraviovka Park. Russia, 28 May–3 June, 2010). 2012. P. 88–99.

  8. Пранге Х. Распространение и миграции серого журавля на западноевропейском пролетном пути // Журавли Евразии (биология, распространение, разведение). М.–Н. Цасучей: Изд-во “Белый ветер”. 2015. Вып. 5. С. 287‒312.

  9. Ильяшенко Е.И. Оценка численности журавлей (Gruiformes, Gruidae) Северной Евразии в начале 21 века // Зоол. журнал. 2016. Т. 95. № 8. P. 976–980. https://doi.org/10.7868/S0044513416080043

  10. Hasegawa O., Ishibashi Y., Abe S. Isolation and characterization of microsatellite loci in the red-crowned crane Grus japonensis // Mol. Ecol. 2000. V. 9. № 10. P. 1677–1678.

  11. Jones K.L., Henkel J.R., Howard J.J. et al. Isolation and characterization of 14 polymorphic microsatellite DNA loci for the endangered whooping crane (Grus americana) and their applicability to other crane species // Conserv. Gen. Res. 2010. V. 2. № 1. P. 251–254. https://doi.org/10.1007/s12686-010-9196-3

  12. Meares K., Dawson D., Horsburgh G. et al. Characterisation of 14 blue crane Grus paradisea (Gruidae, AVES) microsatellite loci for use in detecting illegal trade // Conserv. Genet. 2008. V. 9. P. 1363–1367. https://doi.org/10.1007/s10592-007-9490-0

  13. Мудрик Е.А., Кашенцева Т.А., Редчук П.С., Политов Д.В. Данные по микросателлитной изменчивости подтверждают низкую генетическую дифференциацию западного и восточного подвидов серого журавля (Grus grus L.) // Мол. биология. 2015. Т. 49. № 2. С. 297–304. https://doi.org/10.7868/S002689841502010X

  14. Ильяшенко Е.И., Ильяшенко В.Ю., Викельски М., Цао Л. Предварительные результаты слежения за серыми журавлями, помеченными в европейской части России и Западной Сибири в 2019–2021 гг. // Инф. бюлл. РГЖЕ. 2022. № 16. С. 157–169.

  15. Zhang L., Zhang Z., Shen F. et al. Identification and characterization of polymorphic microsatellite loci in the red-crowned crane // Genet. Mol. Res. 2015. V. 14. № 4. P. 15169–15176. https://doi.org/10.4238/2015.November.25.5

  16. Krajewski C., Sipiorski J.T., Anderson F.E. Complete mitochondrial genome sequences and the phylogeny of cranes (Gruiformes: Gruidae) // Auk. 2010. V. 127. № 2. P. 440–452. https://doi.org/10.1525/auk.2009.09045

  17. Lazar I., Jr., Lazar I., Sr. GelAnalyzer 19.1. www.gelanalyzer.com

  18. Van Oosterhout C., Hutchinson W.F., Wills D.P., Shipley P. MICRO-CHECKER: Software for identifying and correcting genotyping errors in microsatellite data // Mol. Ecol. Notes. 2004. V. 4. № 3. P. 535–538. https://doi.org/10.1111/J.1471-8286.2004.00684.X

  19. Peakall R., Smouse P.E. GenAlEx 6.5: Genetic analysis in Excel. Population genetic software for teaching and research – an update // Bioinformatics. 2012. № 28. P. 2537–2539. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/bts460

  20. Pritchard J.K., Stephens M., Donnelly P. Inference of population structure using multilocus genotype data // Genetics. 2000. V. 155. № 2. P. 945–959. https://doi.org/10.3410/f.1015548.197423

  21. Guillot G., Estoup A., Mortier F., Cosson J.F. A spatial statistical model for landscape genetics // Genetics. 2005. V. 170. № 3. P. 1261–1280. http://doi.org/doi:10.1534/genetics.104.033803

  22. Guillot G., Mortier F., Estoup A. Geneland: A program for landscape genetics // Mol. Ecol. Notes. 2005. V. 5. № 3. P. 712–715. http://doi.org/doi:10.1111/j.1471-8286.2005.01031.x

  23. Guillot G. Inference of structure in subdivided populations at low levels of genetic differentiation. The correlated allele frequencies model revisited // Bioinformatics. 2008. V. 24. P. 2222–2228. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btn419

  24. Guillot G., Renaud S., Ledevin R. et al. Unifying model for the analysis of phenotypic, genetic and geographic data // System. Biol. 2012. V. 61. № 6. P. 897–911. https://doi.org/10.1093/sysbio/sys038

  25. Guillot G., Santos F. A computer program to simulate multilocus genotype data with spatially auto-correlated allele frequencies // Mol. Ecol. Res. 2009. V. 9. № 4. P. 1112–1120.

  26. Guillot G., Santos F. Using AFLP markers and the Geneland program for the inference of population genetic structure // Mol. Ecol. Res. 2010. V. 10. № 6. P. 1082–1084. https://doi.org/10.1111/j.1755-0998.2010.02864.x

  27. Guillot G., Santos F., Estoup A. Analysing georeferenced population genetics data with Geneland: A new algorithm to deal with null alleles and a friendly graphical user interface // Bioinformatics. 2008. V. 24. № 11. P. 1406–1414. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btn136

  28. Guillot G., Santos F., Estoup A. Population genetics analysis using R and the Geneland program. Lyngby, Denmark: Technical University of Denmark, 2011.

  29. Evanno G., Regnaut S., Goudet J. Detecting the number of clusters of individuals using the software STRUCTURE: A simulation study // Mol. Ecol. 2005. V. 14. № 8. P. 2611–2620. https://doi.org/10.1111/j.1365-294X.2005.02553.x

  30. Kopelman N.M., Mayzel J., Jakobsson M. et al. Clumpak: A program for identifying clustering modes and packaging population structure inferences across K // Mol. Ecol. Res. 2015. V. 15. № 5. P. 1179–1191. https://doi.org/10.1111/1755-0998.12387

  31. Anselin L., Syabri I., Kho Y. GeoDa: An introduction to spatial data analysis // Handbook of Applied Spatial Analysis: Software Tools, Methods and Applications. Berlin, Heidelberg: Springer, 2010. P. 73–89. https://doi.org/10.1007/978-3-642-03647-7_5

  32. Schnute J.T., Boers N., Haigh R. et al. PBS mapping: Mapping Fisheries Data and Spatial Analysis Tools // Fisheries and Oceans Canada. 2022. https://github.com/pbs-software/pbs-mapping

  33. R CoreTeam. R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria: 2021. https://www.R-project.org

  34. Мевес В. Постоянство использования гнездовых участков журавлями в округе Мекленбург-Западная Померания (Северо-Восточная Германия) // Журавли Евразии: биология, охрана, управление. М., Цасучей: Изд-во “Белый ветер”, 2015. Вып. 5. С. 68–76.

  35. Кондракова К.Д., Маркин Ю.М., Постельных К.А. и др. Перемещения неполовозрелых серых журавлей в центре европейской части России // Орнитология. 2021. Т. 45. С. 75–80.

  36. Sviridova T.V., Grinchenko O.S., Wikelski M., Ilyashenko E.I. Geographical connectivity, migration routes, and wintering grounds of the common crane in the Northern Moscow Region // Arid Ecosystems. 2023. V. 13. № 2. P. 196–207. https://doi.org/10.1134/S2079096123020142

  37. Hayes M.A. Dispersal and Population Genetic Structure in Two Flyways of Sandhill Cranes (Grus canadensis). Madison, Wisconsin (US): The University of Wisconsin-Madison. 2015. 277 p.

  38. Nesbitt S.A., Schwikert S.T., Folk M.J. Natal dispersal in Florida sandhill cranes // J. Wildl. Manage. 2002. P. 349–352.

  39. Haase M., Höltje H., Blahy B. et al. Shallow genetic population structure in an expanding migratory bird with high breeding site fidelity, the western eurasian crane Grus grus grus // J. Ornithol. 2019. V. 160. P. 965–972. https://doi.org/10.1007/s10336-019-01688-1

  40. Mudrik E.A., Ilyashenko E.I., Goroshko O.A. et al. The demoiselle crane (Anthropoides virgo) population genetic structure in Russia // Vavilov J. Genetics and Breeding. 2018. V. 22. № 5. P. 586–592. https://doi.org/10.18699/VJ18.398

  41. Мудрик Е.А., Горошко О.А., Сурмач С.Г. и др. Однородность генофонда западной и восточной популяций даурского журавля Antigone vipio на разных пролетных путях // Генетика. 2022. Т. 58. № 5. С. 570–580. https://doi.org/10.31857/S001667582205006X

  42. Мудрик Е.А., Политов Д.В. Молекулярно-генетические подходы в изучении и сохранении популяционных генофондов журавлей (Gruidea, Aves) // Усп. соврем. биологии. 2022. Т. 142. № 5. P. 477–486. https://doi.org/10.31857/S004213242205009X

  43. Parau L.G., Wink M. Common patterns in the molecular phylogeography of western palearctic birds: A comprehensive review // J. Ornithol. 2021. V. 162. P. 937–959. https://doi.org/10.1007/s10336-021-01893-x

  44. Haase M., Ilyashenko V. A glimpse on mitochondrial differentiation among four currently recognized subspecies of the common crane Grus grus // Ardeola. 2012. V. 59. № 1. P. 131–136. https://doi.org/10.13157/arla.59.1.2012.131

Дополнительные материалы отсутствуют.