1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Генетика
  4. T. 59, № 5, 2023

Генетика, 2023, T. 59, № 5, стр. 544-561

Предполагаемый локус, вовлеченный в изменчивость размеров черепа лисиц (Vulpes vulpes)

А. В. Харламова 1, *, С. Г. Шихевич 1, А. В. Владимирова 1, А. В. Кукекова 2, В. М. Ефимов 1, 3, 4

1 Федеральный исследовательский центр Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наук
630090 Новосибирск, Россия

2 Университет штата Иллинойс в Урбана-Шампейн
61801 Иллинойс, США

3 Новосибирский государственный университет
630090 Новосибирск, Россия

4 Томский государственный университет
634050 Томск, Россия

* E-mail: kharlam@bionet.nsc.ru

Поступила в редакцию 21.11.2022
После доработки 24.11.2022
Принята к публикации 29.11.2022

Аннотация

Представлены результаты анализа промеров черепа лисиц (Vulpes vulpes) из популяций, прошедших длительный отбор на дружелюбное (ручное, или доместикационное) и агрессивное поведение по отношению к человеку, а также не подвергавшихся направленному отбору по свойствам поведения. Краниометрические показатели сняты с двух выборок лисиц: 1) со 140 лисиц, потомков возвратного скрещивания гибридов первого поколения между представителями дружелюбной и агрессивной линий (F1), c представителями дружелюбной линии, 2) с объединенной выборки из 50 дружелюбных, 50 агрессивных и 50 неселекционированных по поведению (контрольных) особей. Потомки возвратного скрещивания ранее были генотипированы по 350 микросателлитным маркерам. Эти микросателлиты были использованы в настоящей работе для проведения совместного статистического анализа методом 2B-PLS генетических и краниометрических данных лисиц из первой выборки. Выявлен регион на 10-й хромосоме лисицы, маркированный тремя микросателлитами (FH2535, RVC1, REN193M22), контролирующий изменчивость размеров черепа. Вторая выборка была генотипирована только по трем маркерам, которые показали ассоциацию с размерами черепа у потомков возвратного скрещивания. Аналогичный анализ методом 2B-PLS этой выборки подтвердил участие региона на 10-й хромосоме лисицы в контроле размеров черепа, причем эта связь оказалась более выраженной у самцов, чем у самок. В идентифицированном геномном участке расположен ген IGF1, который обусловливает 15% изменчивости размеров тела у собак. Полученные в настоящей работе результаты дают основание предполагать участие гена IGF1 в контроле размеров черепа лисиц.

Ключевые слова: лисица, отбор по поведению, размеры черепа, локусы количественных признаков.

Список литературы

  1. Belyaev D.K. Destabilizing selection as a factor of domestication // J. Hered. 1979. V. 70. P. 301–308.

  2. Coppinger R., Coppinger L. Dogs: A Startling New Understanding of Canine Origin, Behavior & Evolution. N.Y.: Scribner, 2001. 356 p.

  3. Trut L., Oskina I., Kharlamova A. Animal evolution during domestication: the domesticated fox as a model // BioEssays. 2009. V. 31. № 3. P. 349–360. https://doi.org/10.1002/bies.200800070

  4. Price E.O. Animal Domestication and Behavior. Wallingford, United Kingdom: CABI Publ., 2002. 297 p.

  5. Clutton-Brock J. Origins of the dog: the archaeological evidence // The Domestic Dog: Its Evolution, Behavior and Interactions with People. Second ed. Cambridge: Cambr. Univ. Press, 2017. P. 7–22.

  6. Lindblad-Toh K., Wade C.M., Mikkelsen T.S. et al. Genome sequence, comparative analysis and haplotype structure of the domestic dog // Nature. 2005 V. 8. № 438(7069). P. 803–819. https://doi.org/10.1038/nature04338

  7. Frantz L.A., Mullin V.E., Pionnier-Capitan M. et al. Genomic and archaeological evidence suggest a dual origin of domestic dogs // Science. 2016. V. 3. № 352(6290). P. 1228–1231. https://doi.org/10.1126/science.aaf3161

  8. Germonpré M., Lázničková-Galetová M., Sablin M.V., Bocherens H. Self-domestication or human control? The Upper Palaeolithic domestication of the wolf // Hybrid Communities. London: Routledge, 2018. 324 p.

  9. Bergström A., Frantz L., Schmidt R. et al. Origins and genetic legacy of prehistoric dogs // Science. 2020. V. 30. № 370(6516). P. 557–564. https://doi.org/10.1126/science.aba9572

  10. Pitulko V.V., Kasparov A.K. Archaeological dogs from the Early Holocene Zhokhov site in the Eastern Siberian Arctic // J. Archaeol. Sci.: Reports 13. 2017. P. 491–515. https://doi.org/10.1016/j.jasrep.2017.04.003

  11. Zeuner F.E. A History of Domesticated Animals. London: Hutchinson & Co. (Publishers) Ltd., 1963. 560 p.

  12. Harcourt R.A. The dog in prehistoric and early historic Britain // J. Archaeol. Sci. 1974. V. 1. P. 151–175.

  13. Clutton-Brock J. Domesticated Animals from Early Times. London: British Museum (Natural History) and William Heinemann Ltd., 1981. 208 p.

  14. Clutton-Brock J. Origins of the dog: domestication and early history // The Domestic Dog: Its Evolution, Behaviour, and Interactions with People. Cambridge: Cambr. Univ. Press, 1995. P. 7–20.

  15. Zedda M., Manca P., Chisu V. et al. Ancient pompeian dogs – morphological and morphometric evidence for different canine populations // Anat. Histol. Embryol. 2006. V. 35. № 5. P. 319–324. https://doi.org/10.1111/j.1439-0264.2006.00687.x

  16. Pionnier-Capitan M., Bemilli C., Bodu P. et al. New evidence for Upper Palaeolithic small domestic dogs in South-Western Europe // J. Archaeol. Sci. 2011. V. 38. № 9. P. 2123–2140. https://doi.org/10.1016/j.jas.2011.02.028

  17. Chase K., Carrier D.R., Adler F.R. et al. Genetic basis for systems of skeletal quantitative traits: Principal component analysis of the canid skeleton // PNAS 2002. V. 99. № 15. P. 9930–9935. https://doi.org/10.1073/pnas.152333099

  18. Parker H.G., Shearin A.L., Ostrander E.A. Man’s best friend becomes biology’s best in show: genome analyses in the domestic dog // Annu. Rev. Genet. 2010. V. 44. P. 309–336. https://doi.org/10.1146/annurev-genet-102808-115200

  19. Yengo L., Sidorenko J., Kemper K.E. et al. GIANT Consortium. Meta-analysis of genome-wide association studies for height and body mass index in ∼700 000 individuals of European ancestry // Hum. Mol. Genet. 2018. V. 27. № 20. P. 3641–3649. https://doi.org/10.1093/hmg/ddy271

  20. Rimbault M., Beale H.C., Schoenebeck J.J. et al. Derived variants at six genes explain nearly half of size reduction in dog breeds // Genome Research. 2013. № 23. P. 1985–1995. https://doi.org/10.1101/gr.157339.113

  21. Sutter N.B., Bustamante C.B., Chase K. et al. A single IGF1 allele is a major determinant of small size in dogs // Science. 2007. № 316. P. 112–115. https://doi.org/10.1126/science.1137045

  22. Fang X.B., Liu S.C., Wu Q.Y. et al. Linkage analysis of SNPs in IGFBP-6 and its relation with the body sizes of pig // Genet. Mol. Res. 2015. V. 14. № 4. P. 17273–17280. https://doi.org/10.4238/2015

  23. Makvandi-Nejad S., Hoffman G.E., Allen J.J. et al. Four loci explain 83% of size variation in the horse // PLoS One. 2012. V. 7. № 7. P. e39929. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0039929

  24. Plassais J., Kim J., Davis B.W. et al. Whole genome sequencing of canids reveals genomic regions under selection and variants influencing morphology // Nat. Commun. 2019. V. 10. № 1. P. 1489. https://doi.org/10.1038/s41467-019-09373-w

  25. Bannasch D., Young A., Myers J. et al. Localization of canine brachycephaly using an across breed mapping approach // PLoS One. 2010. V. 5. № 3. P. e9632. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0009632

  26. Boyko A.R., Quignon P., Li L., Schoenebeck J.J. et al. A simple genetic architecture underlies morphological variation in dogs // PLoS Biol. 2010. № 8. P. e1000451. https://doi.org/10.1371/journal.pbio.1000451

  27. Schoenebeck J.J., Hutchinson S.A., Byers A. et al. Variation of BMP3 contributes to dog breed skull diversity // PLoS Genet. 2012. V. 8. № 8. P. e1002849. https://doi.org/10.1371/journal.pgen.1002849

  28. Schoenebeck J.J., Ostrander E.A. Insights into morphology and disease from the dog genome project // Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 2014. V. 30. P. 535–560. https://doi.org/10.1146/annurev-cellbio-100913-012927

  29. Wilson L.A.B., Balcarcel A., Geiger M. et al. Modularity patterns in mammalian domestication: Assessing developmental hypotheses for diversification // Evol. Lett. 2021. https://doi.org/10.1002/evl3.231

  30. Wright D., Henriksen R., Johnsson M. Defining the Domestication Syndrome: Comment on Lord et al. 2020 // Trends Ecol. Evol. 2020. V. 35. № 12. P. 1059–1060. https://doi.org/10.1016/j.tree.2020.08.009

  31. Trut L.N. Early Canid Domestication: The Farm-Fox Experiment: Foxes bred for tamability in a 40-year experiment exhibit remarkable transformations that suggest an interplay between behavioral genetics and development // Am. Sci. 1999. V. 87. № 2. P. 160–169.

  32. Wayne R.K. Consequences of domestication: Morphological diversity of the dog // The Genetics of the Dog. N.Y.: CABI Publ., 2001. P. 43–60.

  33. Evin A., Dobney K., Schafberg R. et al. Phenotype and animal domestication: A study of dental variation between domestic, wild, captive, hybrid and insular Sus scrofa // BMC Evol Biol. 2015. V. 15. P. 6. https://doi.org/10.1186/s12862-014-0269-x

  34. Трут Л.Н., Дзержинский Ф.Я., Никольский В.С. Компонентный анализ краниологических признаков серебристо-черных лисиц (Vulpes vulpes Desm) и их изменений, возникающих при доместикации // Генетика. 1991. Т. 27. № 8. С. 1440–1449.

  35. Трут Л.Н., Дзержинский Ф.Я., Никольский В.С. Внутричерепная аллометрия и краниологические изменения при доместикации серебристо-черных лисиц // Генетика. 1991. Т. 27. № 9. С. 1605–1612.

  36. Hecht E.E., Kukekova A.V., Gutman D.A. et al. Neuromorphological changes following selection for tameness and aggression in the Russian farm-fox experiment // J. Neurosci. 2021. V. 41. № 28. P. 6144–6156. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.3114-20.2021

  37. Kukekova A.V., Trut L.N., Chase K. et al. Mapping loci for fox domestication: deconstruction/reconstruction of a behavioral phenotype // J. Behav. Genet. 2011. V.41. № 4. P. 593–606. https://doi.org/10.1007/s10519-010-9418-1

  38. Trut L.N., Kharlamova A.V., Kukekova A.V. et al. Morphology and behavior: Are they coupled at the genome level? // The Dog and Its Genome. Woodbury N.Y.: Cold Spring Harbor Lab. Press, 2006. P. 515–538.

  39. Jackson J.E. A User’s Guide to Principal Components. N.Y.: A Wiley Interscience Publ., 1991. 563 p.

  40. Kharlamova A.V., Trut L.N., Carrier D.R. et al. Genetic regulation of canine skeletal traits: Trade-offs between the hind limbs and forelimbs in the fox and dog // Integr. Comp. Biol. 2007. V. 47. P. 373–381. https://doi.org/10.1093/icb/icm023

  41. Харламова А.В., Чейз К., Ларк К.Г. и др. Сопоставление вариации параметров скелетной системы лисиц (Vulpes vulpes), отбираемых по поведению, и собак (Canis familiaris) // Вестник ВОГиС. 2008. Т. 12. № 1/2. С. 32–38.

  42. Маниатис Т., Фрич Э., Сэмбрук Дж. Методы генетической инженерии. Молекулярное клонирование. М.: Мир, 1984. 545 с.

  43. Kukekova A.V., Trut L.N., Oskina I.N. et al. A marker set for construction of a genetic map of the silver fox (Vulpes vulpes) // J. Hered. 2004. V. 95. № 3. P. 185–194. https://doi.org/10.1093/jhered/esh033

  44. Kukekova A.V., Trut L.N., Oskina I.N. et al. A meiotic linkage map of the silver fox, aligned and compared to the canine genome // Genome Res. 2007. V. 17. P. 387–399. https://doi.org/10.1101/gr.5893307

  45. Rohlf F.J., Corti M. Use of two-block partial least squares to study covariation in shape // System. Biology. 2000. V. 49. P. 740–753. https://doi.org/10.1080/106351500750049806

  46. Polunin D., Shtaiger I., Efimov V. JACOBI4 software for multivariate analysis of biological data // bioRxiv. 2019. P. 803684. https://doi.org/10.1101/803684

  47. Wold H. Path models with latent variables: The NIPALS approach // Quantitative Sociology: International Perspectives on Mathematical and Statistical Model Building. N.Y.: Acad. Press, 1975. P. 307–357.

  48. Rosipal R., Krämer N. Overview and recent advances in partial least squares // International Statistical and Optimization Perspectives Workshop “Subspace, Latent Structure and Feature Selection”. Berlin; Heidelberg: Springer, 2005. P. 34–51.

  49. Baab K.L., Freidline S.E., Wang S.L., Hanson T. Relationship of cranial robusticity to cranial form, geography and climate in Homo sapiens // Am. J. Phys. Anthropol. 2010. V. 141. № 1. P. 97–115. https://doi.org/10.1002/ajpa.21120

  50. Goswami A., Polly P.D. Methods for studying morphological integration, modularity and covariance evolution // Quantitative Methods in Paleobiology. Ithaca; N.Y.: Paleontol. Society Papers Series, 2010. V. 16. P. 213–243. https://doi.org/10.1017/S1089332600001881

  51. Goswami A., Polly P.D. The influence of modularity on cranial morphological disparity in carnivora and primates (Mammalia) // PLoS One. 2010. V. 5. № 3. P. e9517. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0009517

  52. Goswami A., Smaers J.B., Soligo C., Polly P.D. The macroevolutionary consequences of phenotypic integration: From development to deep time // Phil. Trans. R. Soc. B. 2014. V. 369. № 1649. P. 20130254. https://doi.org/10.1098/rstb.2013.0254

  53. Álvarez A., Perez S.I., Verzi D.H. The role of evolutionary integration in the morphological evolution of the skull of caviomorph rodents (Rodentia: Hystricomorpha) // Evol. Biol. 2015. V. 42. № 3. P. 312–327. https://doi.org/10.1111/j.1420-9101.2011.02395.x

  54. Goswami A., Watanabe A., Felice R.N. et al. High-density morphometric analysis of shape and integration: the good, the bad, and the not-really-a-problem // Integr. Comp. Biol. 2019. V. 59. № 3. P. 669–683. https://doi.org/10.1093/icb/icz120

  55. Alhajeri B.H. Cranial variation in geographically widespread dwarf gerbil Gerbillus nanus (Gerbillinae, Rodentia) populations: Isolation by distance versus adaptation to local environments // J. Zool. Systematics and Evol. Res. 2019. V. 57. № 1. P. 191–203. https://doi.org/10.1111/jzs.12247

  56. Brassard C., Merlin M., Guintard C. et al. Interrelations between the cranium, the mandible and muscle architecture in modern domestic dogs // Evol. Biol. 2020. V. 47. № 4. P. 308–324. https://doi.org/10.1007/s11692-020-09515-9

  57. Ковалева В.Ю., Абрамов С.А., Дупал Т.А., Ефимов В.М. Анализ соответствия и комбинирование молекулярно-генетических и морфологических данных в зоологической систематике // Изв. РАН. Серия биол. наук. 2012. № 4. С. 404–414.

  58. Ковалева В.Ю., Литвинов Ю.Н., Ефимов В.М. Землеройки (Soricidae, Eulipotyphla) Сибири и Дальнего Востока: комбинирование и поиск конгруэнтности молекулярно-генетических и морфологических данных // Зоол. журн. 2013. Т. 92. № 11. С. 1383–1398. https://doi.org/10.7868/S0044513413110081

  59. Klingenberg C.P., Spence J.R., Mirth C.K. Introgressive hybridization between two species of waterstriders (Hemiptera: Gerridae: Limnoporus): Geographical structure and temporal change of a hybrid zone // J. Evol. Biol. 2000. V. 13. № 5. P. 756–765.

  60. Myers E.M., Janzen F.J., Adams D.C., Tucker J.K. Quantitative genetics of plastron shape in slider turtles (Trachemys scripta) // Evolution. 2006. V. 60. № 3. P. 563–572. https://doi.org/10.1111/j.0014-3820.2006.tb01137.x

  61. Claverie T., Patek S.N. Modularity and rates of evolutionary change in a power-amplified prey capture system // Evolution. 2013. V. 67. № 11. P. 3191–3207. https://doi.org/10.1111/evo.12185

  62. Hanot P., Herrel A., Guintard C., Cornette R. Unravelling the hybrid vigor in domestic equids: the effect of hybridization on bone shape variation and covariation // BMC Evol. Biol. 2019. V. 19. № 1. P. 1–13. https://doi.org/10.1186/s12862-019-1520-2

  63. Hanot P., Bayarsaikhan J., Guintard C. et al. Cranial shape diversification in horses: Variation and covariation patterns under the impact of artificial selection // BMC Ecol. Evol. 2021. V. 21. № 1. P. 1–19. https://doi.org/10.1186/s12862-021-01907-5

  64. Benjamini Y., Hochberg Y. Controlling the false discovery rate: A practical and powerful approach to multiple testing // J. Royal Stat. Society. Series B. 1995. № 57. P. 289–300. https://doi.org/10.1111/j.2517-6161.1995.tb02031.x

  65. Hammer Ø., Harper D.A.T., Ryan P.D. PAST: Paleontological statistics software package for education and data analysis // Palaeontol. Electronica. 2001. V. 4. № 1. P. 9.

  66. Rimbault M., Beale H.C., Schoenebeck J.J. et al. Derived variants at six genes explain nearly half of size reduction in dog breeds // Gen. Res. 2013. № 23. P. 1985–1995. 113https://doi.org/10.1101/gr.15733

  67. Fang X.B., Liu S.C., Wu Q.Y. et al. Linkage analysis of SNPs in IGFBP-6 and its relation with the body sizes of pig // Genet. Mol. Res. 2015. V. 14. № 4. P. 17273–17280. https://doi.org/10.4238/2015

  68. Makvandi-Nejad S., Hoffman G.E., Allen J.J. et al. Four loci explain 83% of size variation in the horse // PLoS One. 2012. V. 7. № 7. P. e39929. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0039929

  69. Baker J., Liu J.P., Robertson E.J., Efstratiadis A. Role of insulin-like growth factors in embryonic and postnatal growth // Cell. 1993. V. 75. P. 73–82. https://doi.org/10.1016/S0092-8674(05)80085-6

  70. Kawai M., Rosen C.J. Insulin-like growth factor-I and bone: lessons from mice and men // Pediatr. Nephrol. 2009. V. 24. P. 1277–1285. https://doi.org/10.1007/s00467-008-1040-6

  71. Bérubé S.C., Johnsson P.R., Bunimov N. et al. Two length variants of the microsatellite FH2295 as markers for body size of female Portuguese water dogs // J. Appl. Genetics. 2012. V. 53. P. 121–123. https://doi.org/10.1007/s13353-011-0076-7

  72. Plassais J., vonHoldt B.M., Parker H.G. et al. Natural and human-driven selection of a single noncoding body size variant in ancient and modern canids // Current Biol. 2022. V. 32. P. 1–9. https://doi.org/10.1016/j.cub.2021.12.036

  73. Sánchez-Villagra M.R., Geiger M., Schneider R.A. The taming of the neural crest: A developmental perspective on the origins of morphological covariation in domesticated mammals // Royal Soc. Open Sci. 2016. V. 3. № 6. P. 160107. https://doi.org/10.1098/rsos.160107

  74. Zapata I., Lilly M.L., Herron M.E. et al. Genetic testing of dogs predicts problem behaviors in clinical and nonclinical samples // BMC Genomics. 2022. V. 23. P. 1–19. https://doi.org/10.1186/s12864-022-08351-9

  75. Nelson R.M., Temnykh S.V., Johnson J.L. et al. Genetics of interactive behavior in silver foxes (Vulpes vulpes) // Behavior Genet. 2017. V. 47. № 1. P. 88–101.

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Генетика

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал