Вопросы ихтиологии, 2021, T. 61, № 6, стр. 697-712

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА

Работа выполнена на 16 половозрелых особях мраморного гурами абсолютной длиной (TL) 75–95 мм. Гурами получены из частного аквариума (Москва), страна происхождения рыб неизвестна. Рыб рассаживали поодиночке в аквариумы объёмом 10 л. Зрительный контакт между рыбами в соседних аквариумах блокировали непрозрачные задняя и боковые стенки. Температуру воды поддерживали равной 26°С с помощью терморегуляторов AquaEL EH-25W. Грунт в аквариумах отсутствовал. Рыб кормили личинками Chironomidae до насыщения один раз в сутки после завершения экспериментов.

До начала опытов у рыб вырабатывали устойчивый навык схватывать подаваемые поштучно агар-агаровые (Reanal, 2%) гранулы, в состав которых вводили водный экстракт личинок хирономид (175 г/л). В опытах использовали гранулы, содержащие одно из 25 химических веществ, полный перечень которых и их концентрация приведены в табл. 1. В качестве контроля использовали гранулы, не содержащие каких-либо дополнительных веществ. Все гранулы, включая контрольные, имели ярко-красный цвет, создаваемый красителем (Ponceau 4R, 5 мкM). Гранулы (длина 4 мм, диаметр 2 мм) вырезали из агар-агарового геля непосредственно перед внесением в аквариум. Гель хранили при температуре +4°С не более двух недель, с экстрактом хирономид − не более 3 сут.

В опытах подсчитывали число повторных схватываний гранулы и продолжительность ее удержания рыбой при первом схватывании и в течение всего опыта. О заглатывании гранулы судили по прекращению характерных движений челюстями и восстановлению рыбой ритма дыхательных движений жаберными крышками. При окончательном отказе от гранулы рыба уходила от неё или ориентировалась в другую сторону. Если схватывания поданной в аквариум гранулы не происходило, то гранулу удаляли и опыт считали не состоявшимся. Если рыба разрушала схваченную гранулу, но заглатывала менее её половины, считали, что потребления не происходило. Гранулы разных типов подавали в случайной последовательности. Длительность опыта – менее 2 мин, интервал между опытами на одной и той же особи – не менее 20 мин. Измерения длительности удержаний гранулы проводили с помощью механического ручного секундомера суммирующего типа “Агат” с точностью 0.2 с. Более детальное изложение методики выполнения опытов приведено в ранее опубликованных статьях (Касумян, Морси, 1996; Михайлова, Касумян, 2015).

Общее число опытов – 2592. Для количественной оценки вкусового предпочтения веществ рассчитывали долю потреблённых гранул (% числа опытов) и индекс вкусовой привлекательности по формуле: Ind_pal = (R – C)/(R + C) × 100, где R – число заглоченных гранул с веществом, C – число заглоченных контрольных гранул (Касумян, Морси, 1996). Ind_pal представляет собой модифицированный индекс элективности питания, предложенный Ивлевым (1977).

Статистический анализ выполнен с использованием критериев χ², U-критерий Манна–Уитни и рангового коэффициента корреляции Спирмена (r_s).

РЕЗУЛЬТАТЫ

Классические вкусовые вещества. Присутствие сахарозы в гранулах вызывало достоверное снижение потребления более чем в четыре раза относительно контроля (табл. 1). Остальные вещества этой группы не оказывали значимого влияния на потребление гранул, но приводили к снижению числа схватываний (хлористый натрий, хлористый кальций) и времени удержания гранулы во рту при первом схватывании (хлористый кальций) и суммарно во время схватываний, совершенных в опыте (хлористый натрий). Лимонная кислота не оказывала эффекта ни на один из регистрировавшихся параметров ответа рыб. Количество опытов по мере увеличения числа зарегистрированных в них схватываний закономерно снижалось (табл. 2).

Аминокислоты. Из 15 аминокислот, содержание которых в гранулах было 0.1 М, 13 оказывали стимулирующее действие на потребление. Из 6 аминокислот, которые из-за более низкой растворимости были протестированы при концентрации 0.01−0.001 М, таким же эффектом обладала аспарагиновая кислота¹¹, а тирозин значимо снижал потребление гранул (табл. 1). Другие аминокислоты с отталкивающим вкусом не выявлены.

Наиболее привлекательный вкус был у пролина, гранулы с которым потреблялись рыбами так же хорошо, как и гранулы с экстрактом хирономид, – более чем в пять раз лучше, чем контрольные. Гранулы с пролином реже, чем остальные, подвергались повторным тестированиям, они долго удерживались в ротовой полости. Гранулы с высоко привлекательными по вкусу серином, треонином, цистеином, глицином, аланином и норвалином рыбы реже повторно схватывали, но удерживали дольше, чем контрольные (табл. 1). Среди этих аминокислот выделяется реакция рыб на аланин, гранулы с которым они удерживали суммарно за опыт рекордно длительное время (в среднем 21.6 с), т.е. почти как гранулы с экстрактом хирономид (22.4 с). Менее привлекательные по вкусу фенилаланин, валин, метионин, гистидин и глутамин не изменяли частоту схватываний, но повышали суммарное время удержания гранулы в опыте; аспарагин не оказывал влияния не только на частоту схватываний, но и на длительность удержания. Три из шести индифферентных по вкусу аминокислот (аргинин, лейцин и триптофан) уменьшали длительность удержания гранулы, как и тирозин – единственная детеррентная аминокислота. Гранулы с экстрактом хирономид, как и с привлекательными по вкусу аминокислотами, рыбы удерживали дольше, чем контрольные, но, в отличие от аминокислот, чаще, чем контрольные, схватывали.

Поведение тестирования гранул. Рыбы схватывали гранулу обычно в толще воды, при этом могли предварительно многократно, в среднем от трёх до семи раз подряд, очень быстро касаться или на мгновение придерживать гранулу губами. Почти во всех случаях касания завершались первым схватыванием внесённой гранулы, перед следующими схватываниями они наблюдались редко. Касания происходили в 36% всех опытов, но в опытах с разными веществами эта величина варьировала от 10 до >60%. Реагируя на гранулу, опускающуюся в толще воды, рыбы могли направлять в её сторону свои длинные брюшные плавники, но к грануле никогда не прикасались.

В течение опыта рыбы совершали по нескольку десятков повторных схватываний до проглатывания гранулы или окончательного отказа от потребления. Максимальное число схватываний (31) зарегистрировано в опытах с лимонной и аспарагиновой кислотами, >20 схватываний – в опытах с 12 другими типами гранул (табл. 2). Однако доля опытов, в которых происходило лишь одно схватывание гранулы, была наибольшей (14.3%). В половине всех выполненных опытов наблюдалось не более четырёх схватываний, в 15.4 и 1.2% опытах гранулу схватывали более 10 и 20 раз (рис. 1). Число схватываний гранулы не коррелирует ни с одним из параметров, регистрировавшихся в опытах (рис. 2).

Рис. 1.

Распределение опытов, выполненных на мраморном гурами Trichopodus trichopterus (n = 2592): а – по числу схватываний гранулы, б – по длительности удержания гранулы после первого схватывания, в – по суммарной длительности удержания гранулы.

Рис. 2.

Коэффициент корреляции Спирмена между параметрами вкусового ответа на гранулы с L-аминокислотами у мраморного гурами Trichopodus trichopterus (все опыты): C – потребление гранул, G – число схватываний гранулы в опыте, t – длительность удержания гранулы после первого схватывания, T – суммарная длительность удержания гранулы в опыте, уровень значимости отличий при p: *** < 0.001.

В некоторых опытах при повторных схватываниях был замечен выход мелких пузырьков воздуха изо рта рыб. В момент схватывания гранулы, особенно лежащей на дне, когда рыбы движениями грудных плавников совершали небольшой резкий бросок вперёд и сразу же возвращались назад на исходное место, часто были хорошо слышны короткие звуки – щелчки. Доля опытов со звуками составила 14.5%, число щелчков, регистрировавшихся в опыте, варьировало от 1 до 31 (в среднем 6.7 ± 0.2).

Схваченную гранулу рыбы удерживали в ротовой полости от 0.2 до 28.8 с при первом схватывании и от 0.4 до 108.6 с суммарно в течение опыта. В половине случаев гранулы при первом схватывании удерживались не более 1.2 с, а суммарно – не более 10 с (рис. 1б, 1в). Длительность удержания гранул при первой апробации и в течение всего опыта тесно коррелируют друг с другом и с привлекательностью содержащегося в них вещества (рис. 2).

Выполненное на примере аминокислот сравнение опытов, завершившихся потреблением гранулы (ПГ-опыты), с опытами, в которых рыбы после тестирования отказались от потребления гранулы (ОГ-опыты), показало, что поведение рыб в этих двух вариантах ответа различается (табл. 3). В ПГ-опытах рыбы в среднем в два−три раза чаще совершали повторные схватывания гранул, особенно если они содержат в себе вещества с невысокой вкусовой привлекательностью. Это различие выявлено для 17 аминокислот из 21, причём для 15 аминокислот оно достоверно. В ПГ-опытах гранулы с 19 аминокислотами удерживались после первого схватывания в 1.5−3.0 раза дольше, но различие было достоверным для 11 аминокислот. Суммарное время удержания достоверно больше в ПГ-опытах для всех без исключения аминокислот, средние значения различались до четырёх−шести раз, как, например, для гранул с аргинином, лейцином, аспарагином и лизином.

В ПГ- и ОГ-опытах различаются корреляции показателей реакции рыб на гранулы. Так, в ПГ-опытах проявляется сильно выраженная отрицательная корреляция между потреблением и числом схватываний гранул и между числом схватываний и длительностью первого удержания. В ОГ-опытах значимая связь между этими парами параметров не обнаружена. Различается связь между потреблением и суммарной длительностью удержания и между суммарной длительностью и первым удержанием (рис. 3).

Рис. 3.

Коэффициент корреляции Спирмена между параметрами вкусового ответа на гранулы с L-аминокислотами у мраморного гурами Trichopodus trichopterus для опытов, завершившихся потреблением (выделено полужирным шрифтом) и отверганием гранулы: уровень значимости отличий при p: * < 0.05, ** < 0.01, *** < 0.001; обозначения см. на рис. 2.

ОБСУЖДЕНИЕ

Сравнение вкусовых спектров двух видов гурами. Полученные результаты показывают, что вкусовая рецепция у мраморного гурами хорошо развита, что позволяет ему различать присутствие химических веществ в пищевых объектах и проявлять по отношению к ним вкусовые ответы разного типа. Из 25 веществ, подвергнутых тестированию, 14 были привлекательными по вкусу, два имели отталкивающие вкусовые свойства и остальные девять индифферентными, т.е. их присутствие в гранулах не влияло на потребление. Однако из веществ последней группы только лимонная и глутаминовая кислоты были индифферентными стимулами также и по всем другим регистрировавшимся параметрам ответа (схватывания, удержание гранулы).

У другого представителя Anabantoidei – жемчужного гурами − эффективными стимулами также были 16 веществ. Однако, в отличие от мраморного гурами, среди них доминировали обладающие аверсивными (детеррентными) вкусовыми свойствами вещества – 13. В число веществ, обладавших значимыми вкусовыми свойствами для жемчужного гурами, вошли все пять аминокислот, использовавшиеся при низкой концентрации (0.01 М), но, в отличие от мраморного гурами, не вошёл тирозин (0.001 М). Среди девяти веществ, не оказывавших эффекта на потребление гранул жемчужным гурами, индифферентность по всем остальным параметрам ответа проявили четыре вещества, включая, как и у мраморного гурами, лимонную кислоту (Виноградская и др., 2017).

Таким образом, большинство испытанных веществ – 16 из 25 (64%) – обладают значимыми вкусовыми свойствами для обоих видов гурами, т.е. стимулируют или подавляют потребление гранул. Если принять во внимание влияние на все параметры вкусового ответа рыб, то доля эффективных веществ составляет 84% (21 из 25) у жемчужного гурами и 92% (23 из 25) у мраморного гурами, что сопоставимо с соотношением этих групп веществ, например, у рыб, питающихся донными животными, таких как карп Cyprinus carpio и линь Tinca tinca (Касумян, Морси, 1996; Касумян, Прокопова, 2001). Это позволяет считать, что гурами по уровню развития вкусовой рецепции не уступают другим рыбам, несмотря на то что большая часть ротовой полости у них занята крупным наджаберным органом, в эпителии которого у Anabantoidei вкусовых почек не находят (Hughes, Munshi, 1973). Хорошее развитие вкусовой рецепции у мраморного гурами подтверждает также способность этих рыб различать вкусовые качества химических веществ, близких по структуре и конфигурации молекулы, таких как L- и D-изомеры аминокислот, аминокислоты с α- и β-положением аминогруппы и другие (Kasumyan, Mouromtsev, 2020).

Сравнение вкусовых предпочтений двух видов гурами показывает, что, несмотря на одинаковое число эффективных веществ для обоих видов (16 из 25), их перечень и действие различаются (Виноградская и др., 2017; наши данные). Противоположные вкусовые свойства имеют восемь веществ, 12 веществ являются привлекательными или отталкивающими для одного вида, но индифферентными для другого. И только действие пяти веществ одинаково: два из них усиливают потребление, три не влияют на него.

Особый интерес вызывает отношение гурами к двум классическим вкусовым веществам – сахарозе и лимонной кислоте. Известно, что для многих животных, использующих в пищу растения и их плоды, сахароза имеет привлекательный вкус (Harborne, 1993). Это общее правило в полной мере приложимо и к рыбам: у рыб, питающихся растительностью, сахароза повышает потребление (белый амур Ctenopharyngodon idella, гуппи Poecilia reticulata, плотва Rutilus rutilus) (Касумян, Морси, 1997; Kasumyan, Nikolaeva, 2002). Для большинства других рыб, питающихся в основном животной пищей, вкус сахарозы индифферентен и лишь для некоторых из них – отталкивающий (Hidaka, 1982; Kasumyan, Døving, 2003; Goli et al., 2015). Питание гурами в природе изучено плохо. Известно, что оба вида гурами всеядны (Froese, Pauly, 2021). В пищеварительном тракте мраморного гурами, который изучен лучше, чем жемчужный, находят зоопланктон (копеподы, кладоцеры, остракоды), личинки насекомых, икру рыб, детрит, а также диатомовые и нитчатые водоросли и макрофиты (Rainboth, 1996; Graham, 1997; Talde et al., 2004; Webb et al., 2007; Froese, Pauly, 2021). Перифитон (диатомовые водоросли) и зоопланктон составляют основу питания жемчужного гурами (Zahid et al., 2009). Некоторые источники относят растения в питании гурами к случайным объектам (CABI, 2018; Low, 2019). В литературе по аквариумным рыбам сообщается, что для мраморного гурами растения не представляют пищевого интереса, тогда как жемчужный гурами охотно потребляет водную растительность, а присутствие растительных компонентов в пище благоприятно сказывается на его состоянии (Ильин, Расс, 1971; Axelrod, Vorderwinkler, 1995; Чеботаева, 2005, 2006). Это косвенно указывает на то, что отношение обоих гурами к вкусу сахарозы (позитивное у жемчужного и негативное у мраморного), по-видимому, соответствует общему правилу: она привлекательна для растительноядных животных и безразлична для тех, кто растения в пищу не использует.

Лимонная кислота для большинства рыб – сильный вкусовой раздражитель, безразличное отношение к нему характерно лишь для 26% исследованных видов (семь видов из 27) (Kasumyan, Døving, 2003). Оба вида гурами относятся к последним. Безразличный вкус для них имеют также хлорид натрия и хлорид кальция. Таким образом, отношение к вкусу трёх из четырёх классических вкусовых веществ у сравниваемых видов совпадает, но к одному веществу (сахароза) оно противоположное.

Вкусовые свойства аминокислот различаются для гурами сильнее. Из 21 аминокислоты сходный эффект вызывают только аланин и серин, они имеют привлекательный вкус для обоих видов, но занимают разное положение в ранжированном ряду. Треонин, фенилаланин, метионин, гистидин, глутамин, аспарагин, аспарагиновая кислота усиливают потребление гранул у мраморного гурами, но подавляют у жемчужного. Действие остальных аминокислот также не совпадает. Например, высокопривлекательные для мраморного гурами пролин, цистеин и глицин индифферентны для жемчужного гурами, а имеющие отталкивающий вкус для жемчужного гурами глутаминовая кислота, лейцин, изолейцин, лизин и аргинин идифферентны для мраморного гурами. Однако последовательность многих аминокислот в ранжированных рядах эффективности близка (рис. 4), что объясняет слабую, но достоверную корреляцию (r_s = 0.48, p < 0.05) вкусовой привлекательности аминокислот для сравниваемых видов гурами. При использовании для такого анализа всех типов гранул совместно, т.е. содержащих аминокислоты, классические вкусовые вещества, экстракт хирономид и контрольные, связь между двумя видами не достоверна (r_s = = 0.30, p > 0.05).

Рис. 4.

Индекс вкусовой привлекательности классических вкусовых веществ (1−4), L-аминокислот (5−25) и экстракта Chironomidae (26) для мраморного Trichopodus trichopterus (◼) и жемчужного гурами T. leerii (◻): 1 – лимонная кислота (0.26 М, 5%), 2 – хлористый кальций (0.9 М, 10%), 3 – хлористый натрий (1.73 М, 10%), 4 – сахароза (0.29 М, 10%); 5–19 – 0.1 М: 5 – пролин, 6 – серин, 7 – треонин, 8 – цистеин, 9 – глицин, 10 – аланин, 11 – норвалин, 12 – фенилаланин, 13 – валин, 14 – метионин, 15 – гистидин, 16 – глутамин, 17 – аспарагин, 18 – лизин, 19 – аргинин; 20–24 – 0.01 М: 20 – аспарагиновая кислота, 21 – глутаминовая кислота, 22 – изолейцин, 23 – лейцин, 24 – триптофан; 25 – тирозин (0.001 М), 26 – экстракт личинок Chironomidae (175.0 г/л).

Мраморный и жемчужный гурами имеют совпадающие ареалы (Linke, 1991) и обитают в водоёмах совместно (Mizuno, Furtado, 1982; Roberts, 1989; Pranata et al., 2016; Muthmainnah, Gaffar, 2017). Населяют они пресноводные болота и торфяники, пруды и озёра, небольшие медленно текущие реки и ручьи, временные водоёмы в заливаемых поймах, рисовые чеки, оросительные и ирригационные каналы и канавы, предпочитают одинаковые биотопы – участки с густыми зарослями водной растительности (Smith, 1945; Linke, 1991; Low, Lim, 2012; Low, 2019). Оба вида могут встречаться здесь совместно в одних и тех же местах (Roberts, 1989; Pranata et al., 2016). Различающиеся, часто противоположные, вкусовые предпочтения могут, по-видимому, приводить к питанию разными организмами и снижать пищевую конкуренцию между этими симпатрическими рыбами, близкими по генетике и образу жизни (Linke, 1991; Rüber et al., 2006; Wang et al., 2016). Это подтверждают краткие данные о составе потреблённых организмов в пищеварительном тракте мраморного и жемчужного гурами, отловленных в небольших заболоченных лесных водоёмах Центрального Калимантана (Zahid, 2008). Возможно, снижение пищевой конкуренции между ними достигается благодаря присущей гурами агрессивности (Forselius, 1957; Tooker, Miller, 1980; Hollis et al., 1997; Hollis, 1999; Low, 2019). Это даёт возможность особям использовать локальные пищевые ресурсы и не допускать к ним конкурентов. В отличие от гурами близкородственные и часто встречающиеся совместно трёхиглая колюшка Gasterosteus aculeatus и девятииглая колюшка Pungitius pungitius обладают близкими вкусовыми спектрами и потребляют сходные организмы. Снижение пищевой конкуренции между колюшками достигается за счёт расхождения этих рыб в водоёме по разным биотопам: трёхиглая колюшка предпочитает пелагиаль, девятииглая – прибрежную зону с водной растительностью (Hynes, 1950; Ketele, Verheyen, 1985; Hart, 2003; Касумян, Михайлова, 2014; Михайлова, Касумян, 2015). Таким образом, территориальность наряду с расхождением рыб по разным биотопам входят в число экологических и поведенческих механизмов, которые снижают пищевую напряжённость между сосуществующими видами.

Сравнение вкусовых предпочтений гурами и других видов рыб. Мраморный гурами относится к числу немногих видов рыб, для которых вкус большинства аминокислот (15) привлекателен: у линя Tinca tinca и кеты Oncorhynchus keta таких аминокислот 12, у девятииглой колюшки москворецкой популяции – 16 (Kasumyan, Døving, 2003; Михайлова, Касумян, 2015). Тирозин – единственная аминокислота, обладающая для мраморного гурами детеррентным действием, для многих рыб индифферентен либо стимулирует потребление пищи. Пролин, вкусовая привлекательность которого у мраморного гурами соизмерима с экстрактом хирономид, обладает таким же действием и для других рыб, но всё же у большинства видов он входит в число индифферентных вкусовых веществ (Касумян, 2016). Наряду с этими и другими примерами своеобразия вкусовых предпочтений мраморного гурами можно отметить и некоторые черты сходства с другими рыбами. Так, индифферентные для мраморного гурами лейцин, изолейцин, триптофан, лизин, аргинин такими же вкусовыми свойствами обладают для более чем половины из 32 исследованных видов рыб (Касумян, 2016). Однако сравнение аминокислотных спектров мраморного гурами и других рыб обнаруживает достоверную связь лишь в некоторых случаях, причём с видами, далёкими от мраморного гурами по образу жизни, питанию и систематике (табл. 4). Результаты этого сравнения подтверждают видовую специфику вкусовых предпочтений и важную роль вкусовой рецепции в обеспечении пищевой избирательности.

Пищевое поведение. Поведение, проявляемое мраморным гурами при тестировании пищевых объектов, имеет такие же особенности, что и у жемчужного гурами, но отличается от поведения многих других рыб. Обоим видам гурами присущи многократные хемотактильные контакты с объектом, в том числе на этапе, предваряющем схватывание, что у рыб встречается редко, в основном у питающихся организмами эпи- и инфауны, зрение у которых не участвует в обнаружении пищи или зрительные возможности слабые и ограничены внешними условиями (низкая освещённость, высокая мутность воды и др.). Эти рыбы перед схватыванием могут касаться объекта не только губами, как гурами, но и усами, плавниками, рострумом, головой, туловищем. В отличие от гурами им достаточно однократного касания, но для большинства видов оно является обязательным элементом пищевого поведения (сомообразные (Siluriformes), осетровые (Acipenseridae), некоторые тресковые (Gadidae), султанка Mullus barbatus ponticus, усатый голец Barbatula barbatula, угольная рыба Anoplopoma fimbria, слепая пещерная рыба Astyanax fasciatus и другие) (Parker, 1910; Андрияшев, 1944а, 1944б; Аронов, 1959; Павлов, 1959, 1962; Bardach, Case, 1965; Brawn, 1969; Bruton, 1979; Døving, Selset, 1980; Stoner, Sturm, 2004; Касумян, Сидоров, 2010; Kasumyan, 2014, 2018; Касумян, Марусов, 2015). На губах у рыб, у мраморного гурами в частности (Scharrer et al., 1947), располагаются вкусовые почки; у многих видов они имеются на усах, плавниках и поверхности тела (Kapoor et al., 1975; Devitsina, 2005), поэтому, прикасаясь к объекту, рыбы в состоянии получить предварительную информацию о его вкусовых свойствах. Касания имеют отношение и к тактильному чувству, функционально связанному с вкусовой рецепцией (Kasumyan, 2011). Длинные нитевидные лучи брюшных плавников, несмотря на то что они у гурами чувствительны к тактильным стимулам и в дистальной части несут вкусовые почки, такие же, как на губах (Scharrer et al., 1947), для сенсорной оценки пищевых объектов не используются, по крайней мере, при высокой освещённости (Касумян и др., 2014; наши данные).

Гурами не только многократно касаются пищевых объектов перед их схватыванием, но и подвергают их многочисленным повторным оросенсорным тестированиям, прежде чем проглотить или отказаться от потребления. Число таких тестирований, совершаемых с большой частотой, у обоих видов может превышать 20–30. Быстрые отвергания и повторные схватывания пищевых объектов характерны в основном для рыб, отыскивающих пищу с помощью зрения и населяющих биотопы или водоёмы, в которых течение слабое или отсутствует. Именно такие условия обитания характерны для обоих гурами (Linke, 1991; Webb, 2007; Webb et al., 2007). Более того, гурами относят к территориальным и агрессивным рыбам (Hollis, 1999; Webb, 2007; Webb et al., 2007). Даже вне периода размножения, когда гурами вновь объединяются в группы, доминирование и иерархия при появлении пищи сразу же восстанавливаются (Hollis, 1999). Это предполагает отсутствие рядом с питающейся рыбой непосредственных конкурентов, которые, как это показано для трёхиглой колюшки, могут перехватить временно отвергнутую добычу (Gill, Hart, 1996). Видимо, сочетание асоциальности и обитания вне потока и обусловило рекордно частые для рыб манипуляции с пищевыми объектами. Следует, однако, подчеркнуть, что многократные тестирования наблюдаются у мраморного гурами далеко не во всех случаях: в 50% опытов происходило не более четырёх повторных схватываний, а наиболее обычными были случаи, когда рыбам для принятия решения о пригодности гранулы было достаточно одного тестирования (рис. 1а).

Многократные повторные схватывания приводят к тому, что в некоторых опытах суммарная длительность пребывания гранулы в ротовой полости рыб превышает 1 мин; однако в большинстве опытов это время существенно меньше – до 10 с. Средние величины этого параметра соответствуют наблюдаемым у многих других рыб, что не позволяет считать присутствие лабиринтового органа, снижающего площадь эпителия ротовой полости, где могут размещаться вкусовые и тактильные рецепторы, влияющим на длительность тестирования. Отсутствие значимой корреляции с числом схватываний и хорошо выраженная связь с вкусовой привлекательностью вещества, присутствующего в пищевом объекте (рис. 2), указывают на то, что длительность тестирования схваченного объекта обусловлена другими механизмами, прежде всего, имеющими отношение к процессам оросенсорной рецепции и анализа информации в мозговых центрах (Finger, 2008). Гурами затрачивают в несколько раз меньше времени на оценку вкусовых качеств малопотребляемых гранул, чем на оценку привлекательных по вкусу. Такое поведение характерно для многих других рыб (Kasumyan, Nikolaeva, 2002; Касумян, Михайлова, 2014). Оно оптимизирует питание, снижая непродуктивные затраты времени на оценку свойств мало пригодных для питания объектов, тогда как длительное тестирование пищи, вероятность потребления которой высокая, повышает надёжность сенсорной оценки её адекватности потребностям рыбы.

Гурами способны к звукогенерации. Благодаря особому устройству грудных плавников они издают характерные и хорошо слышимые двойные щелчки, относимые к специализированным звукам, поскольку производятся в определённых ситуациях (при конфликтах в группах), а также сигнализируют о потенциале соперника (Ladich et al., 1992). Мраморный гурами издаёт щелчки при схватываниях любых гранул. Способность генерировать звуки при питании отмечена нами ранее у жемчужного гурами (Виноградская и др., 2017). Являются ли эти звуки сопутствующими питанию (неспециализированными) или имеют коммуникативное значение, требует выяснения.

Схваченная рыбами пища может быть в итоге проглочена или отвергнута; поведение, которое приводит к этим двум возможным конечным результатам, различается (рис. 5а−5г). Мраморный и жемчужный гурами гранулы одного и того же типа независимо от их вкусового качества схватывают значительно чаще и тестируют в ротовой полости намного дольше перед проглатыванием, чем в случаях итогового отказа от потребления. Длительное удержание гранулы перед заглатыванием присуще большинству рыб (Касумян, Тинькова, 2013; Касумян, Михайлова, 2014; Михайлова, Касумян, 2015). Несомненно, это вызвано важностью решения о пригодности пищи и теми опасными следствиями, часто фатальными, к которым может привести ошибка, допущенная рыбами при питании (Yamamori et al., 1988; Gosselin et al., 1989).

Рис. 5.

Стереотипы пищевого поведения (а–г) и зависимости его параметров от индекса вкусовой привлекательности тестируемых веществ (Ind_pal) (д–з) для мраморного гурами Trichopodus trichopterus: а – поза ожидания гранулы, б – схватывание гранулы, в – потребление гранулы (ПГ-опыты), г – отказ от потребления гранулы (ОГ-опыты), д – число повторных схватываний гранулы в ПГ-опытах (у = –0.0497х + 9.2969, R² = 0.4948), е – то же в ОГ-опытах (y = 0.0182x + + 4.625, R² = 0.1443), ж − длительность первого (◆) и суммарного () удержания гранулы в ПГ-опытах (y = 0.018x + 2.0528, R² = 0.3472 и y = 0.0108x + 19.24, R² = 0.0119), з – то же в ОГ-опытах (y = 0.0047x + 1.2831, R² = 0.3422 и y = 0.0397x + + 5.3457, R² = 0.4167); а–г – размер гранулы относительно размеров рыбы не соблюдён.

Выполненный регрессионный анализ впервые обнаружил, что выраженность различий между стереотипами поведения определяется привлекательностью вкуса действующего вещества: разница между числом схватываний в ПГ- и ОГ-опытах максимальна для гранул с индифферентными и малопривлекательными по вкусу веществами, но по мере увеличения вкусовой привлекательности гранул она постепенно нивелируется за счёт снижения схватываний в ПГ-опытах и медленного увеличения в ОГ-опытах (рис. 5д, 5е). Это находит отражение и в значениях коэффициента корреляции между числом схватываний и потреблением гранул для этих групп опытов (рис. 3). Влияние привлекательности гранулы на длительность её удержания в ПГ- и ОГ-опытах слабое (рис. 5ж, 5з). Являются ли эти зависимости специфичными для мраморного гурами или они имеют такой же характер и у других рыб, требует выяснения.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Ползуновидные рыбы широко распространены в равнинных водоёмах Африки и юга Азии – мелководных, густо заросших водной растительностью, богатых детритом и другим органическим материалом, прогреваемых, непроточных или со слабым течением. Наличие лабиринтового наджаберного органа позволяет этим рыбам использовать воздушное дыхание и успешно выживать в условиях постоянного дефицита кислорода в воде (Graham, 1997). Полученные результаты показывают, что присутствие столь крупной структуры в ротовой полости не влияет на возможность гурами дифференцированно реагировать на пищевые объекты разного вкусового качества. Питаясь одними объектами и отказываясь от потребления других, гурами проявляют разные стереотипы пищевого поведения, что характерно для рыб бореальной зоны, использующих только жаберный тип дыхания. Как и у многих рыб, вкусовые предпочтения у мраморного и жемчужного гурами видоспецифичны, несмотря на филогенетическую близость, совпадение ареалов и сходный образ жизни. В отличие от вкусовых предпочтений поведение, демонстрируемое гурами при тестировании пищи, более консервативно и имеет одни и те же особенности: предварительные частые касания объекта губами, многочисленные отвергания и повторные схватывания, генерация звуков. Выполнение аналогичных исследований на других представителях Anabantoidei представляет интерес для уточнения полученных выводов.

Многие представители Anabantoidei являются популярными аквариумными рыбами, разводимыми в больших масштабах, некоторых из них, в том числе мраморного гурами, в ряде тропических стран культивируют для использования в пищу (Halwart, Gupta, 2004). В последние годы происходит успешная инвазия мраморного гурами не только в районы, прилегающие к его естественному ареалу (Австралия, Филиппины, Индия и др.), но и располагающиеся на других континентах (Африка, Северная и Южная Америка) (Webb, 2007; Geheber et al., 2010; Gutiérrez et al., 2012; Rodrigues-Filho et al., 2017; CABI, 2018). В ряде случаев формирующиеся в новых районах популяции мраморного гурами оказывают заметное негативное влияние на численность аборигенных рыб (Liao, Liu, 1989 – цит. по: Webb, 2007). В связи с этим сведения о пищевом поведении и его сенсорном регулировании у гурами имеют важное прикладное значение.