Вопросы ихтиологии, 2023, T. 63, № 1, стр. 81-109

Лещ

Классические вкусовые вещества. Лимонная кислота, хлорид кальция и хлорид натрия достоверно повышали потребление гранул, но эффективность этих веществ была почти в три–четыре раза ниже, чем у экстракта Chironomidae. Потребление гранул с сахарозой было таким же, как и контрольных гранул. В среднем рыбы в течение опыта схватывали все типы гранул одинаковое число раз, но время удержания было значительно продолжительнее у гранул с экстрактом Chironomidae, чем у других гранул (табл. 1).

Аминокислоты. Потребление гранул стимулировали восемь аминокислот, из них действие аланина и глицина было наиболее сильным. Одна аминокислота достоверно снижала потребление (изолейцин), остальные 12 аминокислот влияния на потребление не оказывали (табл. 1). Более чем в половине всех опытов происходило лишь одно схватывание гранулы, максимальное число схватываний, зарегистрированное в одном из опытов, – 25 (рис. 1а). Среднее число схватываний гранулы варьировало от 1.5 до 2.8 раза и в большинстве случаев было ниже, чем в контроле. Удержание гранулы после первого схватывания и суммарно за опыт чаще всего не превышало 1 с, но в некоторых опытах рыбы удерживали гранулу до 30–50 с (рис. 1б, 1в). Значения коэффициента корреляции Спирмена между параметрами ответа на гранулы с L-аминокислотами для всех рассматриваемых видов отражены на рисунке 2. У леща средняя длительность удержания гранул после первого схватывания и суммарно за опыт тесно коррелировали с потреблением гранул (рис. 2а).

Рис. 1.

Распределение опытов, выполненных на леще Abramis brama, по параметрам ответа на гранулы с L-аминокислотами (n = 1605): а – число схватываний гранулы, б – длительность удержания гранулы после первого схватывания, в – суммарная длительность удержания гранулы. Показаны выборки с числом опытов ≥3.

Рис. 2.

Коэффициент корреляции Спирмена между параметрами ответа карповых рыб на гранулы с L-аминокислотами: а – лещ Abramis brama, б – золотой карась Carassius carassius, в – верховка Leucaspius delineatus, г – обыкновенный горчак Rhodeus sericeus amarus, д – елец Leuciscus leuciscus, е – голавль Leuciscus cephalus, ж – обыкновенный гольян Phoxinus phoxinus (по: Касумян, Марусов, 2003), з – карп Cyprinus carpio (по: Касумян, Морси, 1996), и – линь Tinca tinca (по: Касумян, Прокопова, 2001), к – плотва Rutilus rutilus (по: Kasumyan, Nikolaeva, 2002), л – золотая рыбка Carassius auratus (по: Kasumyan, Nikolaeva, 2002); C – потребление гранул, G – число схватываний гранулы в опыте, t – длительность удержания гранулы после первого схватывания, T – суммарная длительность удержания гранулы в опыте; коэффициент корреляции значим при p: * < 0.05, ** < 0.01, *** < 0.001.

Пороговая концентрация. Для выяснения пороговой концентрации вещества в гранулах, достаточной для стимулирования эффекта, использовали наиболее привлекательную аминокислоту – аланин. Последовательное снижение концентрации аланина приводило к закономерному снижению потребления, длительности удержания и числа схватываний гранул (табл. 2).

Золотой карась

Классические вкусовые вещества. В этой группе веществ стимулирующим действием обладал хлорид кальция, но его эффект был слабым – потребление гранул превышало контроль лишь в 1.1 раза. Лимонная кислота снижала потребление гранул в 4.2 раза и уменьшала длительность удержания гранул, но повышала число их схватываний. Хлорид натрия и сахароза влияния на потребление гранул не оказывали (табл. 3).

Аминокислоты. Среди аминокислот только цистеин вызывал достоверное изменение потребления гранул – снижение в 1.3 раза относительно контроля, который, как и в предыдущей серии, был высоким – 70%. Экстракт Chironomidae повышал потребление гранул в 1.2 раза. Присутствие в гранулах аминокислот, за исключением цистеина, не влияло также и на остальные параметры ответа рыб (табл. 3). Выявлена положительная корреляция между длительностью удержания гранул и их потреблением (рис. 2б).

Верховка

Классические вкусовые вещества. Сахароза и хлорид натрия не влияли на потребление гранул, хлорид кальция и лимонная кислота достоверно снижали потребление и длительность удержания гранул (табл. 4).

Аминокислоты. Десять аминокислот обладали привлекательным вкусом, из них эффект аланина был наиболее сильным и сходен с эффектом экстракта Chironomidae. Остальные 11 аминокислот влияния на потребление гранул не оказывали. Многие из эффективных аминокислот вызывали также увеличение длительности удержания гранул (табл. 4), что объясняет тесную корреляцию между этими параметрами ответа (рис. 2в).

Горчак

Классические вкусовые вещества. Среди веществ этой группы эффективным раздражителем была только лимонная кислота, вызывавшая резкое снижение потребления гранул – в 17 раз, а также приводившая к сокращению в несколько раз длительности удержания гранул. Гранулы всех типов рыбы схватывали в опыте реже, чем контрольные, но значимым это различие было только для сахарозы (табл. 5).

Аминокислоты. Четыре аминокислоты – аланин, лизин, метионин и тирозин – повышали потребление гранул, причём действие аланина было наиболее высоким и приводило к потреблению почти всех предлагавшихся гранул – 97.9%. Наиболее многочисленными были снижавшие потребление аминокислоты (девять), из них цистеин и гистидин имели наиболее сильное аверсивное действие. Они уменьшали потребление гранул соответственно в 3.3 и 3.9 раза относительно контроля. Многие из эффективных аминокислот изменяли число схватываний гранул и длительность их удержания (табл. 5). Все параметры ответа на гранулы между собой тесно взаимосвязаны (рис. 2г).

Органические кислоты и их производные. Большинство карбоновых кислот – 12 из 17, включая лимонную кислоту, – снижали потребление гранул (табл. 6). Такой же эффект вызывала аскорбиновая кислота, которая к карбоновым кислотам не относится. Остальные пять карбоновых кислот (муравьиная, уксусная, масляная, валериановая и пропионовая) были индифферентными вкусовыми веществами. Привлекательным вкусом обладал лишь холат натрия – натриевая соль холиевой кислоты. Все кислоты, но в разной мере снижали число схватываний и длительность удержания гранул. Длительность удержания гранул хорошо коррелировала с потреблением гранул (рис. 3).

Рис. 3.

Коэффициент корреляции Спирмена между параметрами ответа обыкновенного горчака Rhodeus sericeus amarus на гранулы с органическими кислотами. Обозначения см. на рис. 2.

Пороговая концентрация. Эксперименты по определению уровня вкусовой чувствительности выполнены на примере цистеина, вызывавшего в предыдущей серии аверсивные ответы при концентрации 0.1 М (табл. 5). Эффект подтвердился и в этой серии. Но при снижении концентрации цистеина в два и более раз достоверного повышения потребления гранул не происходило. Сходным образом от концентрации цистеина зависела продолжительность удержания гранул. Значимых изменений числа схватываний гранулы не выявлено при использовании всех концентраций цистеина (табл. 7).

Елец

Классические вкусовые вещества. Наиболее привлекательными для ельца были гранулы с сахарозой и с хлоридом натрия, рыбы их потребляли соответственно в 1.8 и 1.6 раза лучше, чем контрольные. Присутствие в гранулах лимонной кислоты и хлорида кальция влияния на потребление не оказывало. Все вещества вызывали у рыб увеличение продолжительности удержания гранулы в ротовой полости (табл. 8).

Аминокислоты. Повышение потребления гранул вызывали восемь аминокислот, из которых у валина стимулирующее действие было наиболее высоким. Многие из этих аминокислот вызывали также и более длительное удержание гранул по сравнению с контролем. Остальные 13 аминокислот к значимым изменениям потребления гранул не приводили. Все аминокислоты, за исключением аспарагина, не влияли на число схватываний гранулы (табл. 8).

Голавль

Классические вкусовые вещества. Присутствие в гранулах хлорида кальция повышало потребление (в 2.6 раза) и длительность удержания гранул в ротовой полости (в 2.0 и 2.1 раза соответственно после первого схватывания и суммарно в течение опыта) по сравнению с контролем. Остальные вещества какого-либо влияния на ответы рыб на гранулы не оказывали (табл. 9).

Аминокислоты. Среди аминокислот лишь аланин вызывал значительное повышение потребления гранул (в 3.3 раза), все остальные какого-либо влияния на потребление не оказывали. Некоторые из аминокислот (аланин, норвалин и серин) вызывали снижение числа схватываний гранулы, многие аминокислоты приводили к увеличению длительности удержания гранулы рыбами (табл. 9).

Уклея

Классические вкусовые вещества. У уклеи сильное снижение потребления гранул вызывала лимонная кислота (в 11.3 раза) и хлорид натрия (в 2.4 раза), сахароза и хлорид кальция влияния не оказывали. Лимонная кислота также сокращала длительность удержания гранулы – в 3–4 раза. Из-за высокого уровня потребления контрольных гранул не выявлен стимулирующий эффект экстракта Chironomidae, несмотря на почти 100%-ное потребление этих гранул (табл. 10).

Суматранский барбус

Классические вкусовые вещества. Рыбы, рассаженные по одиночным аквариумам, испытывали сильный стресс. Глубокое замирание в углах аквариума чередовалось неожиданными проявлениями бурного двигательного беспокойства. Рыбы отказывались не только схватывать агар-агаровые гранулы, но и питаться живыми личинками Chironomidae. Такое поведение сразу же прекращалось после подсаживания в аквариум второй особи – исчезали пугливость и затаивание, восстанавливалось плавание по всему аквариуму и схватывание гранул и корма. В некоторых случаях наблюдали агрессивное поведение и доминирование одной особи над другой, проявлявшееся в том числе в схватывании предлагавшихся гранул только доминантом.

Использование гранул с классическими вкусовыми веществами показало, что все вещества этой группы не оказывали влияния ни на потребление гранул, ни на другие параметры ответа. Рыбы охотно потребляли лишь гранулы с экстрактом Chironomidae – почти в два раза лучше, чем контрольные (табл. 10).

Филогения

В семействе карповых рыб выделяют 11 подсемейств (Nelson et al., 2016). Наибольшее число видов, для которых определены вкусовые предпочтения, у Leuciscinae – восемь видов (лещ, верховка, плотва, гольян, елец, голавль, уклея и кутум, причём у последних двух – только к классическим вкусовым веществам) и Cyprininae – три вида (карп, золотая рыбка и золотой карась). Остальные четыре вида относятся к Acheilognathinae (горчак), Tincinae (линь), Squaliobarbinae (белый амур) и Barbinae (суматранский барбус). В пределах Leuciscinae можно выделить кластеры верховка–плотва–уклея и елец–голавль–гольян. Более обособленное положение занимает лещ, и особенно кутум (рис. 6а, 6б).

Рис. 6.

Дендрограммы сходства вкусовой привлекательности аминокислот (а, в, д) и классических вкусовых веществ (б, г, е) для карповых рыб: а, б – Leuciscinae; в, г – Cyprininae; д, е – Cyprinidae, голец Barbatula barbatula и клариевый сом Clarias gariepinus.

В целом такая кластеризация соответствует филогении внутри Leuciscinae, разработанной на основе различных молекулярно-генетических критериев. Согласно этим данным, верховка и уклея близки друг другу, а елец и голавль принадлежат к разным линиям Leuciscinae (Briolay et al., 1998; Perea et al., 2010; Imoto et al., 2013). Интересно, что, согласно молекулярно-генетическим оценкам, дивергенция рода Rutilus произошла около 4.21 (4.75–15.38) млн лет назад (Perea et al., 2010). Поскольку отношение плотвы и кутума ко вкусу веществ резко различается, можно считать, что времени, прошедшего после дивергенции Rutilus, оказалось достаточно для расхождения плотвы и кутума не только морфологически и по биологии, но и по вкусовым предпочтениям.

При анализе Cyprininae золотая рыбка и золотой карась формируют единый кластер, хорошо обособленный от карпа (рис. 6в, 6г). Дендрограммы Cyprininae, построенные на основе данных по вкусовой привлекательности классических вкусовых веществ и аминокислот, полностью совпадают, несмотря на многократную разницу по числу веществ в этих двух группах стимулов. Полученные дендрограммы также соответствуют взглядам на филогению видов Cyprininae, основанную на морфологических и молекулярно-генетических критериях (Howes, 1991; Wang et al., 2007; Yang et al., 2015).

Намного сложнее и менее логична кластеризация, полученная по вкусовым предпочтениям всех Cyprinidae, с использованием Barbatula barbatula (Balitoridae, Cypriniformes) и Clarias gariepinus (Clariidae, Siluriformes) в качестве аутгрупп (рис. 6д, 6е). На полученных дендрограммах отсутствуют кластеры, объединяющие виды подсемейства Leuciscinae, статус которого рядом исследователей поднят до уровня семейства Leuciscidae (Fricke et al., 2020). В одном кластере могут находиться филогенетически далёкие виды, а близкородственные виды, наоборот, – в разных. Например, на дендрограмме сходства вкусовой привлекательности аминокислот в один кластер попадают относящиеся к разным подсемействам золотой карась (Cyprininae), горчак (Acheilognathinae), гольян и голавль (Leuciscinae) (рис. 6д). Единый кластер образуют белый амур и B. barbatula, входящие в разные семейства отряда Cypriniformes, или линь и клариевый сом, принадлежащие к разным отрядам, занимающим в серии Otophysi максимально удалённые филогенетические позиции (Jondeung et al., 2007). Такая же ситуация возникает при кластеризации на основе данных по вкусовой привлекательности классических вкусовых веществ (рис. 6е).

В целом результаты кластерного анализа показывают, что у близкородственных рыб может наблюдаться сходство вкусовых предпочтений, но более характерны несовпадения и значительные различия между видами. Последнее становится особенно наглядным при увеличении числа сравниваемых видов за счёт родственных, но филогенетически более далёких. Различие близкородственных видов по вкусовым предпочтениям указывает на то, что вкусовая рецепция у рыб способна к преобразованиям, скорость которых не уступает процессам видообразования. Это отличает вкусовую рецепцию от обонятельной. Обонятельные спектры более консервативны, чем вкусовые, и у представителей одного рода или семейства если и различаются, то слабо (Kasumyan, 2004). Полагаясь на сведения о времени дивергенции отдельных групп и линий семейства Cyprinidae (Wang et al., 2007; Imoto et al., 2013), можно считать, что вкусовая система у рыб способна приобретать новые сенсорные свойства в течение нескольких миллионов или десятков миллионов лет.

Питание

Чем обусловлена или с чем связана вкусовая привлекательность тех или иных веществ для рыб, как и для других животных и для человека, остаётся непонятным (Касумян, 2016). Одним из факторов, который может влиять на вкусовые предпочтения, является питание. На это указывает то, что у многих питающихся растительной пищей животных имеется общий признак – позитивная реакция на вкус сахарозы (Harborne, 1993). Это правило справедливо и для карповых рыб. Вкус сахарозы привлекателен для белого амура, с возрастом переходящего на питание макрофитами и другими растениями (Соболев, 1970; Chilton, Muoneke, 1992; Pipalova, 2006; Dibble, Kovalenko, 2009). При питании белый амур демонстрирует хорошо выраженную избирательность, проявляющуюся в использовании в пищу одних растений и избегании других (Строганов, 1963; Colle et al., 1978; Wiley et al., 1986; Bonar et al., 1990).

Предпочтение ко вкусу сахарозы проявляет плотва, у которой в летние месяцы растительная пища в рационе занимает большую долю или преобладает (Prejs, 1984; Giles et al., 1990; Horppila, 1994). В это время года содержание в желудках плотвы макрофитов, эпифитов и фитопланктона может достигать 40% (Specziár et al., 1997; Horppila et al., 2000). У ельца, проявляющего позитивное отношение к вкусу сахарозы, наблюдается такая же, но менее выраженная сезонная встречаемость растительности в составе рациона (Mann, 1974; Lammens, Hoogenboezem, 1991). Растительные компоненты могут присутствовать в пище у животноядных карпа, леща, голавля, уклеи, золотого карася, линя и горчака, но в минимальном количестве или спорадически (Никольский и др., 1947; Дмитриева, 1957; Спановская, Григораш, 1961; Шапошникова, 1964; Жуков, 1965; Prejs, 1984; Егоров, 1988; Giles et al., 1990; Petridis, 1990). Для этих карповых рыб вкус сахарозы безразличен, как и для большинства других рыб, в питании которых доминирует животная пища (Kasumyan, Døving, 2003). Важно, что похожее отношение белого амура, плотвы и ельца ко вкусу сахарозы не сопряжено сходством их отношения к вкусу других веществ. Следует также подчеркнуть, что, чем в большей мере у рыб выражена фитофагия, тем привлекательность сахарозы для них выше. Индекс вкусовой привлекательности сахарозы у белого амура, переходящего с ростом почти исключительно на питание макрофитами, значительно выше, чем у плотвы, питающейся растительностью лишь в летние месяцы. Ниже всего индекс вкусовой привлекательности сахарозы у ельца, у которого доля растительности в рационе невелика (рис. 5).

У животных, перешедших в ходе своей ближайшей эволюционной истории от животноядности к питанию растениями, происходят молекулярно-генетические изменения, приводящие к утрате функциональности некоторых вкусовых генов. Такие нарушения выявлены у гигантской панды Ailuropoda melanoleuca (Zhao et al., 2010). У плотоядных млекопитающих чувствительность к сахарозе и другим веществам, вызывающим у человека ощущение сладкого, теряется за счёт псевдогенизации – изменений в генах и блокирования экспрессии соответствующих вкусовых рецепторов (Li et al., 2005; Jiang et al., 2012) – либо из-за мутаций, сохраняющих экспрессию, но изменяющих молекулярную структуру рецепторов (Jiao et al., 2021). Вполне можно допустить, что подобные изменения могли произойти у многих рыб, поскольку большинство их, в том числе карповые, питаются животной пищей и почти все они относятся к сахарозе индифферентно, т.е. присутствие сахарозы в гранулах никак не влияет на их потребление (рис. 5) (Kasumyan, Døving, 2003). Однако среди типично животноядных рыб есть виды, для которых сахароза является сильным вкусовым раздражителем, вызывающим отказ от пищи – Fugu pardalis, кутум (Hidaka, 1982; Goli et al., 2015). Широкому распространению высказанного предположения о возможных молекулярных изменениях, блокирующих восприятие рыбами веществ какого-либо одного типа, препятствует и то, что перестройки генетического аппарата, связанного со вкусовой рецепцией, не выявлены у единственной рыбы, для которой соответствующие исследования на настоящий момент выполнены, – у белого амура. Но у него, как выяснено, происходят значительные сдвиги в экспрессии некоторых из вкусовых генов (Cai et al., 2018; Yuan et al., 2020). Известно, что молодь белого амура питается зоопланктоном, а крупные особи используют в пищу макрофиты и другие растения, хотя могут частично сохранять питание донными организмами и другими животными (Соин, 1963; Fischer, 1973; Fowler, Robson, 1978; Chilton, Muoneke, 1992; Jones et al., 2017; Zhao et al., 2020). Таким образом, переход к фитофагии происходит у белого амура не в филогенезе, а в онтогенезе, и наблюдающиеся изменения в экспрессии некоторых из вкусовых генов совпадают по времени с возрастом перехода молоди с животного типа питания на растительный (Cai et al., 2018; Yuan et al., 2020). Следует отметить, что в состав растений кроме сахарозы входят различные моно- и дисахара, но, как показано для факультативной растительноядной нильской тиляпии Oreochromis niloticus, большинство этих веществ не обладают привлекательным вкусом для рыб (Levina et al., 2021).

Ранее высказывались предположения о возможном различии вкусовых спектров у растительноядных и животноядных рыб и сходстве вкусовых спектров у рыб, входящих в одну трофическую группу (Johnsen, Adams, 1986; Johnsen et al., 1990). Однако сравнение вкусовых предпочтений двух видов тиляпий, в питании которых преобладает растительная пища – нильской тиляпии и Coptodon zillii, не выявило заметного сходства. Среди аминокислот, привлекательных по вкусу для C. zillii, только одна аминокислота обладает такими же свойствами для нильской тиляпии. Но аминокислоты, высоко привлекательные по вкусу для нильской тиляпии, инертны по вкусу для C. zillii (Johnsen, Adams, 1986; Adams et al., 1988). Сравнение питания этих двух растительноядных рыб показывает, что C. zillii использует в пищу в основном сосудистые растения, тогда как в питании нильской тиляпии чаще встречаются цианобактерии и водоросли (Payne, 1971; Bowen, 1982; Trewavas, 1983; Beveridge et al., 1989; Getachew, 1993).

Различия легко выявить также и при сравнении вкусовых спектров типично животноядных карповых рыб. Так, большинство аминокислот, привлекательных по вкусу для верховки или линя, имеют отталкивающий вкус соответственно для горчака или карпа. Не совпадают аминокислоты, привлекательные для леща и горчака, линя и золотой рыбки (Касумян, Морси, 1996; Касумян, Прокопова, 2001; Kasumyan, Nikolaeva, 2002). Отсутствие сходства между вкусовыми аминокислотными спектрами животноядных карповых рыб подтверждают сравнение числа аминокислот разного вкусового качества в их вкусовых спектрах и результаты корреляционного анализа (табл. 12, 13).

Симпатрия и образ жизни

Карп и линь имеют частично совпадающие ареалы, во многих водоёмах они встречаются совместно, принадлежат к бентофагам. При обилии корма в водоёме пищевые спектры этих рыб почти полностью совпадают, но при ухудшении условий линь не выдерживает конкуренции и начинает питаться менее привычным кормом (Pekař, Krupauer, 1968; Sukop, Adamek, 1995). Освоению линём новой пищи, по-видимому, способствует более широкий чем у карпа спектр привлекательных веществ, которых среди аминокислот у линя больше почти в два раза. В отличие от карпа ни одна из аминокислот не вызывает у линя аверсивные ответы. Несмотря на эти различия и отсутствие значимой корреляции между вкусовыми спектрами (табл. 13), питание карпа и линя при хороших условиях откорма совпадает (Pekař, Krupauer, 1968; Sukop, Adamek, 1995). Возможно, это происходит за счёт того, что довольно большое число веществ имеют сходные вкусовые свойства для этих рыб (цистеин, пролин, аланин, аспарагиновая кислота, глутамин, лимонная кислота и др.) (Касумян, Морси, 1996; Касумян, Прокопова, 2001). Сравнение питания и вкусовых предпочтений карпа и линя – близкородственных, симпатрических и сходных по образу жизни рыб – демонстрирует, насколько сложной и неясной является связь между биологией рыб и их вкусовой рецепцией. Такой же вывод следует из многочисленных сведений о высокой пластичности питания рыб, о происходящих быстрых и значительных сдвигах у рыб спектров потребляемых организмов в зависимости от условий конкретного водоёма, сезонных ритмов, флуктуаций температуры воды и других факторов, при инвазиях (Giles et al., 1990; Gerking, 1994; Wootton, 1998).

Интересно также сравнение золотого карася и золотой рыбки. Некогда обычный для небольших прудов и озёр почти всей Европы золотой карась в последнее время быстро вытесняется карпом и инвазийными золотой рыбкой и серебряным карасём C. gibelio (Wheeler, 2000; Navodaru et al., 2002; Hänfling et al., 2005; Copp et al., 2008; Sayer et al., 2011). Среди возможных причин сокращения численности и распространения (изменение условий в водоёмах, закисление воды, гибридизация и др.) могут быть особенности вкусовой рецепции у золотого карася и в силу этого меньшие способности конкурировать с другими рыбами. В отличие от золотой рыбки и карпа, для которых многие аминокислоты имеют значимые вкусовые свойства, для золотого карася практически все они, за исключением цистеина, имеют безразличный вкус и не влияют на пищевой выбор объектов питания (табл. 12).

Органические кислоты

Органические кислоты широко распространены в животных и растениях, которыми питаются рыбы (Brown, Miller, 1992; Справочник …, 1999; Omran et al., 2020). Многие карбоновые кислоты участвуют в основных метаболических процессах у этих организмов. Несмотря на то что о способности вкусовой системы рыб реагировать на карбоновые кислоты известно давно (Sutterlin, Sutterlin, 1970; Yoshii et al., 1979; Marui, Caprio, 1992), вкусовые свойства этих веществ изучены слабо (Adams et al., 1988; Lim et al., 2017; Михайлова, Касумян, 2018; Касумян, Виноградская, 2019). Выполненные нами эксперименты показывают, что для горчака большинство карбоновых кислот (а также аскорбиновая кислота, не являющаяся карбоновой) обладают отталкивающим вкусом – 13 из 18, остальные пять кислот на потребление гранул влияния не оказывают (табл. 6). Обратная ситуация у линя – только уксусная кислота имеет для него инертный вкус, все остальные кислоты повышают потребление гранул (Касумян, Прокопова, 2001). Положение органических кислот в ранжированных по эффективности рядах у линя и горчака резко различается (r_s = −0.89; p < 0.001) – значительно сильнее, чем различаются ответы этих рыб на гранулы с аминокислотами или классическими вкусовыми веществами (рис. 4, 5, 7). Для девятииглой колюшки Pungitius pungitius все карбоновые кислоты обладают отталкивающим вкусом, для Oxyeleotris marmorata – привлекательным (Lim et al., 2017; Михайлова, Касумян, 2018). Таким образом результаты, полученные при тестировании органических кислот, полностью подтверждают вывод о видовом своеобразии вкусовых предпочтений рыб, сформулированный на основании результатов оценки вкусовых свойств аминокислот и других веществ. Есть все основания полагать, что это заключение справедливо в равной мере для всех вкусовых веществ.

Рис. 7.

Потребление обыкновенным горчаком Rhodeus sericeus amarus (Rsa) и линём Tinca tinca (Tt) (по: Касумян, Прокопова, 2001) агар-агаровых гранул, содержащих карбоновые кислоты (0.1 М): 1 – малеиновая, 2 – α-кетоглутаровая, 3 – щавелевая, 4 – винная, 5 – яблочная, 6 – лимонная, 7 – малоновая, 8 – гликолевая, 9 – янтарная, 10 – фумаровая, 11 – капроновая, 12 – адипиновая, 13 – валериановая, 14 – масляная, 15 – муравьиная, 16 – пропионовая, 17 – уксусная, 18 – контроль (◻); (), (◼), () – потребление гранул соответственно достоверно выше или ниже, чем в контроле (p < 0.05) или не отличается от него (p > 0.05).

Диаметрально противоположное отношение линя и горчака ко вкусу одних и тех же органических кислот делает бесперспективным поиск общих для рыб связей между вкусовой привлекательностью кислот и их молекулярной массой, рН раствора или основностью (числом карбоксильных групп). У линя и горчака эти связи носят противоположный характер. Так, коэффициент корреляции Спирмена между потреблением гранул и молекулярной массой кислоты у линя и горчака равен соответственно 0.46 (p > 0.05) и −0.55 (p < 0.05), между потреблением гранул и рН раствора кислот составляет −0.84 (p < 0.001) и 0.81 (p < 0.001). Отсутствие общих для рыб связей между вкусовой привлекательностью и основными физико-химическими свойствами характерно и для аминокислот (Касумян, 2016).

Пороги

Уровень чувствительности к стимулам является одной из базовых функциональных характеристик любой сенсорной системы. Пороговые концентрации вкусовых веществ определены для нескольких видов карповых рыб – карпа, линя, леща, горчака и кутума. Для веществ, вызывающих повышение потребления гранул, пороговые концентрации лежат в диапазоне 0.10–0.01 М. Наиболее низкая пороговая концентрация для таких веществ получена для кутума – 0.005 М (лимонная кислота) (Касумян, Морси, 1996; Касумян, Прокопова, 2001; Goli et al., 2015). Пороговая концентрация для цистеина, обладающего отталкивающим вкусом для горчака, равна 0.1 М (табл. 7). В целом эти значения соответствуют величинам, полученным для рыб других систематических групп (Kasumyan, Døving, 2003).

Другим важным функциональным свойством вкусовой системы является способность дифференцировать близкие по структуре химические вещества. Электрофизиологические исследования показывают, что такой способностью карповые рыбы обладают (Marui et al., 1983), однако сведения о том, имеют ли близкие вещества сходные или разные вкусовые качества для рыб, причём не только для карповых, пока ещё крайне ограничены. На лине сравнению подвергнуты L-α-фенилаланин и L-ß-фенилаланин, но каких-либо различий в потреблении гранул с этими изомерами найдено не было. Способность различать близкие вещества выявлена у линя при использовании карбоновых кислот – потребление гранул с малеиновой и фумаровой кислотами, представляющими собой цис- и трансизомеры бутендиовой кислоты, резко различается. Разной вкусовой привлекательностью для линя обладают также малеиновая кислота, не имеющая двойной связи в молекуле, и янтарная кислота, в молекуле которой такая связь присутствует (Касумян, Прокопова, 2001). Однако для горчака вкусовая привлекательность этих кислот – малеиновой, фумаровой и янтарной – практически совпадает (табл. 6). Для получения более ясных выводов о способности карповых рыб дифференцировать близкие вещества по вкусу необходимы дополнительные исследования.

Оросенсорное поведение

Всем исследованным видам карповых рыб, как и большинству рыб других групп, присуще манипулирование пищевыми объектами. Неоднократные схватывания и отвергания гранулы прежде чем она будет проглочена или окончательно отвергнута наиболее характерны для линя, карпа и леща, предпочитающих водоёмы со стоячей или слаботекучей водой и питающихся относительно малоподвижными донными организмами. Манипуляции с гранулами менее характерны для типичных речных рыб – гольяна, ельца, голавля, питающихся в условиях потока, где высок риск потери добычи из-за сноса течением. Промежуточное положение занимают верховка, золотая рыбка, золотой карась и плотва (Kasumyan, Nikolaeva, 2002).

Частота манипуляций с пищевыми объектами определяется не только подвижностью жертв или высокой вероятностью упустить их из-за потока, но и другими факторами. Отвергания и повторные схватывания менее характерны для социальных рыб, живущих группами или стаями, где возможна внутригрупповая пищевая конкуренция и перехватывание объекта соседними особями (Касумян, Михайлова, 2014; Михайлова, Касумян, 2015). Риск потери пищевого объекта возможен в условиях плохой видимости, например, при высокой мутности воды или при наличии доступных укрытий, например, зарослей водной растительности, в которых жертва может легко скрыться. Обитающая в подобных условиях нильская тиляпия редко отвергает схваченную гранулу для повторного схватывания (Levina et al., 2021). Повторные схватывания гранулы не характерны для рыб с плохим зрением или рыб, питающихся преимущественно в сумеречное и ночное время, таких как Acipenseridae и Clariidae (Kasumyan, 2014, 2018). Несомненно, что поведение рыб, проявляемое при взаимодействии с пищевыми объектами, определяется соотношением таких факторов, как относительная подвижность жертв и наличие доступных для них укрытий, течение воды, уровень развития у рыб зрительной рецепции и наличие условий для её реализации, социальность рыб и, возможно, другими ещё не выявленными факторами.

Речные рыбы, питающиеся в основном дрифтом (гольян, елец, голавль), удерживают пищевые объекты в ротовой полости меньше времени, чем рыбы-бентофаги (лещ, карп, линь), но эта разница невелика. Есть рыбы, затрачивающие на внутриротовое тестирование пищи значительно больше времени, чем остальные – золотая рыбка, золотой карась и несколько меньше плотва и горчак (Kasumyan, Nikolaeva, 2002). Чем именно это может быть обусловлено, пока остаётся невыясненным. Можно полагать, что длительное удержание гранул этими рыбами связано с внутриротовым процессингом, характерным для рыб-бентофагов, которые вынуждены затрачивать усилия и время на избавление от бесполезного для питания сопутствующего донного материала, схватываемого вместе с пищей (Sibbing et al., 1986; Callan, Sanderson, 2003). Золотая рыбка и золотой карась питаются бентосом, но значительную часть в их рационе составляют планктонные организмы, схватываемые поштучно, что не предполагает необходимости внутриротовой сепарации пищи (Holopainen, Hyvärinen, 1985; Lammens, Hoogenboezem, 1991; Penttinen, Holopainen, 1992).

Несмотря на различия по вкусовым предпочтениям, образу жизни, потребляемым организмам и стратегии питания, для карповых рыб характерны общие черты в проявлении вкусового ответа. Это следует из результатов корреляционного анализа связей между параметрами реагирования рыб на гранулы с аминокислотами (рис. 2). У всех без исключения 11 видов рыб, у которых такой анализ был выполнен, связь между потреблением и продолжительностью удержания гранул в ротовой полости после первого схватывания и суммарно в течение всего опыта и между продолжительностью первого и суммарного удержаний гранулы была одинаковой – положительной и высоко достоверной. Чем более привлекательны по вкусу гранулы, тем дольше карповые рыбы их удерживают во рту для тестирования. Важно подчеркнуть, что у большинства видов число схватываний, совершаемых при тестировании, не связано со вкусовой привлекательностью гранул. Исключение составили плотва, золотая рыбка и горчак, которые тем чаще схватывали гранулы, чем менее привлекательными они были по вкусу. Другие связи между параметрами ответа на гранулы с аминокислотами – между числом схватываний и потреблением, числом схватываний и продолжительностью первого и суммарного удержаний гранулы – у большинства видов недостоверны, а у тех видов, у которых эти связи носили достоверный характер (плотва, золотая рыбка, горчак), они отрицательные. Но при использовании гранул с органическими кислотами у горчака все рассмотренные связи были такими же, как у большинства карповых рыб (рис. 3).

Интересно сравнение тестирования гранул в опытах, закончившихся заглатыванием или отказом от потребления. Все карповые рыбы, для которых такое сравнение было возможно (карп, плотва, линь, лещ, горчак), перед заглатыванием удерживают гранулы в ротовой полости в несколько раз дольше, чем при отказе от потребления. Наиболее сильная эта разница у леща и горчака – соответственно в 6–7 и в 15 (!) раз. Такое поведение характерно и для других рыб, например для трёхиглой Gasterosteus aculeatus и девятииглой колюшек, для жемчужного Trichopodus leerii и мраморного T. trichopterus гурами (Касумян, Михайлова, 2014; Михайлова, Касумян, 2015, 2021; Виноградская и др., 2017). Длительное удерживание гранулы в ротовой полости предложено трактовать как стремление рыб к более строгой и безошибочной оценке оросенсорных качеств пищи перед заглатыванием (Касумян, Морси, 1996). Быстрый выброс гранулы наружу в случае отказа рыб от потребления рассматривается как адаптация, приводящая к сокращению потерь времени на оценку объектов, которые по каким-то причинам не удовлетворяют требованиям рыб к качеству (Касумян, Прокопова, 2001; Levina et al., 2021). Но поведение рыб в этих двух разных вариантах завершения опыта более разнообразно, если сравнивать число схватываний, требующихся рыбам для принятия решения. Карп и плотва совершают примерно в 2–3 раза больше циклов схватывание–отвергание–схватывание перед окончательным отказом от потребления, линь и горчак совершают примерно равное число повторных схватываний в обоих вариантах, а у леща эта разница смещается в сторону более частых схватываний перед потреблением гранулы (Касумян, Прокопова, 2001; Kasumyan, Sidorov, 2010; Касумян, Тинькова, 2013). Ответы других рыб также разнотипны – жемчужный и мраморный гурами совершают больше схватываний и отверганий перед заглатыванием гранулы, а нильская тиляпия – в опытах, в которых рыбы отказываются от потребления (Виноградская и др., 2017; Михайлова, Касумян, 2021; Levina et al., 2021).