Вопросы ихтиологии, 2023, T. 63, № 1, стр. 74-80

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА

Исследования проводили в июне–июле 2002 и 2003 гг. на двух участках Мурманского побережья Баренцева моря: в проливе, соединяющем губу Кислая и губу Ура (69°37′30″ с.ш., 33°07′36″ в.д.), и в районе о-ва Витте (68°07′54″ с.ш., 39°45′24″ в.д.).

Изучение поведения пинагора проводили способом непрерывной видеорегистрации с использованием телеуправляемого подводного аппарата ГНОМ (“Подводная робототехника”, Россия), который неподвижно фиксировали на металлическом шесте в 3 м от кладки икры, охраняемой самцом пинагора. Подводное изображение передавалось на монитор компьютера, установленного на берегу. Запись поведения рыбы проводили в различные периоды приливо-отливного цикла. Представление о линейных размерах объектов на дне позволило по движущимся относительно них в воде частицам на видеозаписи определять скорость течения. Суммарная длительность записи, по которой описывали поведение рыбы, составила >9 ч. По этим материалам описаны все варианты оборонительного поведения, а также дана характеристика поведения самца поминутно. Суммарная длительность оцифрованных данных составила 3 ч 31 мин (таблица).

Основную часть наблюдений за поведением самца пинагора вели в проливе, соединяющем губы Кислая и Ура. Самец охранял кладку икры на скальном участке, покрытом корковыми Lithothamnion sp. и частично бурыми (Saccharina latissima, Laminaria digitata, Desmarestia aculeata) водорослями, где в приливном цикле скорости течения достигают 0.5–1.0 м/с. У кладки икры наблюдали постоянное перемещение рыб других видов – трески Gadus morhua и сайды Pollachius virens. В поле зрения камеры регистрировали беспозвоночных животных: брюхоногих моллюсков Buccinum sp., Neptunea despecta, Littorina sp., иглокожих Asterias rubens, Crossaster papposus, Echinus esculentus, Strongylocentrotus sp., декаподод Hyas araneus, Pagurus sp., Paralithodes camtschaticus.

Запись поведения рыбы, ухаживающей за кладкой у о-ва Витте, проводили в густых зарослях бурых водорослей (в основном Saccharina latissima) (таблица). Заметного течения (>0.2 м/с) здесь не отмечали даже на пиках прилива и отлива. Потенциальные хищники были представлены только некрупной прибрежной треской, которая появлялась всего дважды за период наблюдения. Сезонный прогрев поверхностного слоя воды на востоке Баренцева моря у о-ва Витте наступает несколько позже, чем в губе Ура. Расстояние между этими районами составляет >300 км, поэтому средняя температура поверхности воды между этими районами исследований в период наблюдений отличалась на 2–3°C.

Таким образом, сравнительный анализ поведения самца пинагора по видеозаписям опирался на ярко выраженную контрастность условий, что позволяло лучше выделить закономерности этого процесса. Объектами наблюдения являлись три самца (таблица). В поведении пинагора выделены следующие типы: забота о кладке (аэрация), оборона, отдых, локомоция. Продолжительность каждого типа определяли по хронометражу видеозаписи.

Дополнительная информация о поведении самцов пинагора была получена при визуальном наблюдении водолазов при подсчёте кладок в губе Ара и в устье Кольского залива. В Кольском заливе охраняемые самцом пинагора кладки располагались на расстоянии 1.5 км от устья р. Тулома, на камнях, обросших Balanus sp. В среднюю фазу прилива и отлива скорость течения в сложенном камнями канале устьевого участка достигала 2 м/с. В период отлива вода распреснялась вплоть до пресной (в некоторые фазы отлива).

Оценку достоверности различий длительности поведения рыбы в различных условиях проводили непараметрическим аналогом однофакторного дисперсионного анализа (ANOVA) – критерием Краскела–Уоллиса (Legendre, Legendre, 2012).

Достоверность различий длительности активности двух выборок проводили непараметрическим аналогом t-теста Стьюдента – критерием Манна–Уитни (Legendre, Legendre, 2012). Статистический (R Core Team, 2020) и графический (Wickham, 2009) анализы были реализованы в пакете RStudio и статистическом пакете Past (вер. 4.13) (Hammer et al., 2001).

Для описания циклического поведения самца была написана программа в среде R. Программный алгоритм был создан для считывания длительности непрерывных циклов вида аэрация–локомоция–аэрация и их составных частей. С использованием данной программы были выбраны наиболее длительные непрерывные циклы поведения и период заданного хронометража с наиболее длительным периодом аэрации в циклах.

Последовательность обычных и повторяющихся действий самца пинагора представили в виде циклического алгоритма с использованием традиционного для этого анализа метода блок-схемы.

РЕЗУЛЬТАТЫ

Кладка пинагора с развивающимися эмбрионами во всех трёх случаях представляла собой вытянутое “пятно”, что характерно для этого вида. Самец постоянно перемещался туда-обратно вдоль кладки, поочерёдно аэрируя изо рта “верхнюю” и “нижнюю” части пятна (Приложение) .

При приближении потенциальных хищников самец пинагора переключал внимание на них, не прекращая аэрацию. В периоды сильного течения самца во время аэрации периодически сносило от кладки на расстояние до 1 м. В таких случаях “выдуваемая” пинагором на кладку вода приходилась вне расположения икры. Такое поведение получило название “ошибочная аэрация, или смещённая активность” (Дьюсбери, 1981).

Поведение пинагора по защите кладки от хищников было более вариабельным, чем при аэрации, и зависело от размера хищника и типа угрозы (Приложение) . Небольших хищников размером <5 см (брюхоногие моллюски, раки отшельники, иглокожие Buccinum sp., Littorina sp., A. rubens, Strongylocentrotus sp., Pagurus sp.) пинагор уносил от кладки. Среднеразмерных (беспозвоночные с линейными размерами 5–15 см: Neptunea despecta, C. papposus, A. rubens, Strongylocentrotus sp., E. esculentus, H. araneus, Pagurus sp., P. camtschaticus – и рыба G. morhua, P. virens и др.) атаковал на подходе и принуждал к отступлению. Треску и сайду, которые приближались непосредственно к кладке, атаковал всегда, а проплывающих мимо кладки атаковал с расстояния ~2 м. За несколько дней до выклева икры рыбу, проплывающую на некотором удалении от кладки, самец пинагора часто игнорировал.

От крупных хищников и объектов (P. camtschaticus с размахом ног >20 см, водолазы) самец прятался. Крабов иногда покусывал сзади, но никогда не атаковал фронтально (Приложение) .

В присутствии водолаза активность пинагора в действиях по защите и уходу за кладкой икры значительно падала. Все перемещения он осуществлял значительно ближе к поверхности грунта. Пинагор постоянно “присаживался” у кладки на присоску, что ранее отмечалось исследователями (Житенев, 1970). В таких случаях он обращал меньше внимания на проплывающих мимо рыб.

За весь период видеонаблюдений не было зафиксировано случаев питания пинагора. Собранных им визуально отличимых на видеозаписи беспозвоночных (гастроподы и раки-отшельники) уносил от кладки.

Суммарная длительность однотипных действий на всех записях составила от 15 мин до 1.5 ч. Наибольшее время занимали: аэрация (75.2 мин), локомоция (68.7) и отдых (53.3). Минимальное время занимали активные действия рыбы по обороне кладки (13.6), так как длительность одной её атаки редко превышала 10 с. Только продолжительность покоя у рыбы достоверно отличалась от других типов её поведения (критерий Краскела–Уоллиса: χ² = 43.79, df = 3, p < 0.001).

Продолжительность и условия видеозаписей существенно различались (таблица), поэтому предварительно проверяли вероятность ошибки, которая связана с возможным влиянием отдельных видеозаписей на различия в продолжительности типов поведения. Анализ влияния ошибок показал, что различия в длительности действий не связаны с отдельными видеозаписями (ANOVA: F = 1.94, df = 5, Pr (>F) = 0.243).

Выраженное наличие гидродинамического фактора (течение) на длительность аэрации кладки рыбой не влияет (критерий Манна–Уитни: W = 4636, p = 0.129). Не обнаружено достоверных различий в длительности аэрации, выполняемой самцом на оба участка кладки (W = 5648, p = 0.744); в длительности аэрации в начале и в конце ухода за кладкой (W = 4514, p = 0.543); в длительности аэрации, проводимой двумя рыбами в начале периода ухода за кладкой в сходных условиях пролива губы Кислая (W = 2934, p = 0.356). Однако достоверные отличия в длительности аэрации отмечены для рыб в кардинально различающихся условиях – в проливе губы Кислая и у о-ва Витте (W = 6064, p < 0.001).

Достоверно увеличилась длительность ошибочной аэрации (W = 5.5, p = 0.024) между начальным и завершающим периодами охраны кладки. При наличии выраженного течения достоверно увеличилась длительность отдыха (W = 625.0, p = 0.036) (рис. 1).

Рис. 1.

Длительность отдыха самца пинагора Cyclopterus lumpus в период ухода за кладкой икры в разных условиях: (⚫) – отдельные случаи, (⚪) – выбросы, (│) – минимальное и максимальное значения; каждый бокс включает три горизонтальные линии, которые обозначают 25, 50 (медиана) и 75% данных.

Средняя длительность локомоции рыбы не отличалась для различных местообитаний (W = 2153, p = 0.075) и для условий с различным течением (W = 4401, p = 0.066). С увеличением усталости рыбы длительность локомоции достоверно увеличилась (W = 2788, p = 0.041).

Действия самца пинагора по уходу за кладкой рассматривали как циклический процесс, прерывание которого происходит в момент появления хищников или в период пауз, очевидно, необходимых рыбе для отдыха. При наличии хищников и отсутствии сильного течения (>0.5 м/с) общая длительность циклов у рыбы составляла 44% всего времени наблюдений (рис. 2а). При течении и в присутствии потенциальных хищников также достоверно увеличивалось время, затрачиваемое рыбой на отдых (см. выше). В этом случае длительность циклов составляла только 29% всего времени (рис. 2б). При отсутствии хищников и течения циклы занимали до 98% всего времени, а при наличии только хищников – 61% (рис. 2в, 2г).

Рис. 2.

Бюджеты времени самца пинагора Cyclopterus lumpus в период ухода за кладкой икры в различных условиях: а – без течения, б – с течением, в – без хищников и без течения; г – в конце периода ухода, без течения, %: () – циклы, (◻) – аэрация–движение, () – единичная аэрация, (◼) – атаки, () – отдых, () – локомоция.

К концу периода заботы о потомстве отмечен даже некоторый рост (в процентном отношении) продолжительности ухаживания самца за кладкой (рис. 2г) по сравнению с такими же условиями – без течения в начале наблюдений (рис. 2а).

ОБСУЖДЕНИЕ

Для всех наблюдаемых рыб и участков мы отмечали аэрацию, производимую самцом только ртом (“puffing” – по: Goulet et al., 1986). Это визуально отличимое действие, признаком которого является мощное дыхание в момент нахождения рыбы над кладкой. Описанные в литературе способы аэрации пинагором с помощью плавников (Мочек, 1973; Goulet et al., 1986) мы не наблюдали.

Сосредоточенность пинагора на аэрации даже при появлении хищников может быть объяснена отсутствием у этой рыбы выраженного территориального поведения. Территориальность поведения животных, как правило, включает визуальный контроль пространства. Эта особенность хорошо прослеживается, например, у охраняющего икру бурого терпуга (Маркевич, 2011). Однако нерестилища пинагора в основном находятся в поясе бурых водорослей. При исследовании численности нерестующего пинагора в губе Ура (Русяев, 2011) бóльшую часть (~90%) кладок икры пинагора обнаруживали в мощном поясе ламинарии. В таком однородном пространстве визуальный контроль ограничен десятками сантиметров. С этих позиций дальнейший анализ поведения пинагора мы проводили как исключительно объектный, не пространственный.

Крупных хищников самец пинагора никогда не атаковал фронтально. Он не всегда вступает в схватку с крупным или опасным противником: рыба может без сопротивления отступать при приближении водолаза (наши наблюдения) или когда крупные особи P. camtschaticus разоряют кладку (Mikkelsen, Pedersen, 2012). Наиболее выраженная реакция рыбы в случаях крайней опасности, отмеченная нами, – принятие угрожающей позы над кладкой, как описано и у Житенева (1970). В ряде случаев при приближении водолаза самец пинагора ретировался. Однако в устьевой части р. Кола (Кольский залив Баренцева моря) пинагор дважды (в разные сезоны) нападал на водолазов, пытаясь вытолкнуть от кладки, – упирался головой в маску (Русяев, Зуев, 2005).

Постоянное присутствие водолаза отчётливо модифицирует поведение рыбы. Возможно, поэтому активность самца, отмеченная в ряде исследований, была невысокой (Житенев, 1970; Goulet et al., 1986). Таким образом, наличие крупного объекта рядом с кладкой могло естественным образом сократить длительность действий по уходу, что отмечено и в работе канадских исследователей (Goulet et al., 1986). По нашим наблюдениям, в присутствии водолазов рыба пыталась быть ближе к грунту и менее активно реагировала на приближение хищников. Напротив, в их отсутствие сайду и треску, приближающихся к кладке, самец пинагора атаковал всегда, за исключением случая, когда он был истощён.

Другим объяснением наблюдаемых различий поведения самца пинагора могут быть существенные отклонения родительского поведения рыб различных частей ареала. Самцы пинагора, обитающие в Северо-Западной Атлантике, демонстрируют дополнительные элементы поведения (Goulet et al., 1986). Это может быть связано с более высоким уровнем агрессивности при нахождении в условиях с бо́льшим видовым разнообразием ихтиофауны и, соответственно, с более напряжёнными межвидовыми отношениями. Так, в прибрежных водах Ньюфаундленда зафиксировано 29 видов ихтиофауны (Le Bris, Wroblewski, 2018), а при подробных исследованиях на Мурмане – только 16 (Кудрявцева, 2019).

Наши видеозаписи свидетельствуют, что пинагор в период заботы о кладке не питался. Отсутствие питания самцом пинагора отмечает и Житенев (1970). Мочек (1973), напротив, в садке наблюдал питание беломорских самцов пинагора. Наиболее предпочтительной видится гипотеза о случайном, непостоянном характере питания пинагора. Многолетние данные полевого анализа питания самцов, пойманных сетями на побережье Мурмана (Русяев, Зырянов, 2021), показывают крайне незначительное наполнение желудков самцов. Незначительное или полное отсутствие питания самца пинагора упрощает технический анализ его поведения в период заботы о потомстве и одновременно высвечивает важность учёта редукции энергетических ресурсов организма этой рыбы при изучении поведения.

Ключевые элементы поведения самца пинагора по уходу за кладкой демонстрируют его высокую устойчивость к различным внешним факторам. Очевидно, адаптация к внешнему воздействию для рыбы проявляется в отдельных действиях, в стереотипах поведения, которые, скорее всего, детерминированы наследственной программой заботы о кладке.

Исходя из этих представлений, действия по уходу за кладкой можно рассматривать как циклический процесс. Прерывание цикла у пинагора происходит в любой момент при появлении хищников или в период пауз, видимо, необходимых рыбе для отдыха. В этом случае очевидно, что при благоприятных внешних условиях больше времени тратится на заботу о кладке, а при наличии отвлекающих факторов время на этот процесс сокращается (рис. 2).

К концу периода заботы о потомстве наблюдается утомление пинагора, выражающееся в увеличении доли ошибочной аэрации и периодически наблюдаемых “обмороках” – когда измождённая рыба “теряет сознание” и даже на несколько секунд переворачивается кверху брюхом (Приложение) . Предположительно физиологическим истощением можно объяснить и рост (в %) продолжительности ухаживания за кладкой (рис. 2г) по сравнению с такими же условиями – без течения в начале наблюдений (рис. 2а). В таких случаях рыбе не хватает сил на активную атаку приближающихся хищников и поэтому они просто игнорируются. Также можно предположить, что увеличение времени ухода самца за кладкой обусловлено необходимостью стабилизации энергетических затрат в том числе через снижение стрессового воздействия (регуляции воздействия на центральную нервную систему).

Максимальная длительность непрерывного цикла аэрация–локомоция–аэрация–…–аэрация составила >10 мин (646 с). При этом в любых условиях (включая наблюдения в конце периода охраны кладки или в периоды, когда имелось выраженное течение) отмечены циклы длительностью ≥500 с. Можно предположить, что устойчивость таких циклов является доминирующим и определяющим свойством поведения во время ухода самца пинагора за кладкой.

Очевидно, для пинагора характерна высокая наследственная закреплённость (или устойчивость) рефлексов ухода за икрой. Наследственная программа по ухаживанию за кладкой икры может вступать в конфликт с инстинктом самосохранения – пинагор периодически нападает на хищников значительно крупнее себя (Мочек, 1973; Русяев, Зуев, 2005). В случае серьёзной опасности для кладки икры инстинкт самца может быть жёстко детерминирован и не гибок: кроме атак на опасных хищников в литературе описаны случаи, когда пинагор “опрыскивает” водой кладку, обсохшую на малой воде (Есипов, 1937; Житенев, 1970; Davenport, 1985). Поэтому, следуя инстинкту ухода за кладкой, рыбы достигают крайней степени измождения, преодолевают инстинкт самосохранения и даже периодически гибнут (Житенев, 1970; Русяев, Зырянов, 2021). Наши наблюдения за самцами пинагора в различных условиях позволяют предположить, что одной из причин частой гибели самцов в нерестовый период может быть их физиологическое истощение.

Резюмируя, можно утверждать о наличии четырёх типов поведения пинагора в период заботы о потомстве: непосредственно уход за кладкой (аэрация), отдых, локомоция (эти два типа выделены для работы во второстепенные действия) и оборонительное поведение. Оборонительное поведение характеризуется наибольшей вариативностью, так как зависит от характеристик агрессора. Достоверные временны́е изменения поведения в различных условиях мы отмечали только для второстепенных действий. Длительность отдельных действий рыбы по уходу за кладкой от внешних условий зависит очень слабо. Поэтому наличие возмущающих факторов среды, не создающих очевидной опасности для кладки икры, изменяет длительность циклов поведения по заботе о кладке самца пинагора. Подобные изменения под внешним влиянием отмечены ранее для многих других животных (Непомнящих, 2012).

Результаты алгоритмизации поведения рыбы могут быть использованы для моделирования биоэнергетического баланса особи в период ухода за потомством. Не исключено, что значительную роль в истощении самца пинагора играет фактор постоянного стресса. Формализация элементов и факторов поведения позволит выполнить прогноз истощения энергетических ресурсов рыбы с учётом влияния факторов среды, а также рассчитать модель оптимального энергетического баланса между эффективным уходом за кладкой и выживанием голодающего самца.