1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Вопросы ихтиологии
  4. T. 63, № 6, 2023

Вопросы ихтиологии, 2023, T. 63, № 6, стр. 731-739

Роль тиреоидных гормонов в адаптации гольцов рода Salvelinus (Salmonidae) к вулканическому загрязнению местообитаний

Е. В. Есин 1, *, Е. В. Шульгина 2, Н. С. Павлова 3, Д. В. Зленко 1

1 Институт проблем экологии и эволюции РАН – ИПЭЭ РАН
Москва, Россия

2 Всероссийский научно-исследовательский институт рыбного хозяйства и океанографии – ВНИРО
Москва, Россия

3 Московский государственный университет
Москва, Россия

* E-mail: evgesin@gmail.com

Поступила в редакцию 16.06.2023
После доработки 03.07.2023
Принята к публикации 03.07.2023

Аннотация

Баланс между фенотипической пластичностью и адаптивной специализацией популяций при изменении внешнего воздействия остаётся актуальным вопросом эволюционной биологии. Для рыб мощнейшим фактором воздействия является химическое загрязнение мест обитания. В попытке оценить последствия масштабного загрязнения пресных вод для оседлых рыб мы исследовали камчатских гольцов Salvelinus malma, для которых характерен педоморфоз в случае изоляции в ручьях на территории активного вулканизма с избыточным содержанием в воде тяжёлых металлов. Провели тесты на устойчивость гольцов к воздействию смесей металлов: в процессе нормального развития и в шести экспериментальных группах, в которых разными терапевтическими манипуляциями изменяли интенсивность обмена веществ и активность синтеза тиреоидных гормонов. Вода загрязнённых ручьёв оказалась токсична для зародышей и молоди неадаптированных гольцов, вызывая их гибель в семидневных тестах. Успешность акклимации к воздействию была скоррелирована с ростом секреции тиреоидных гормонов. В экспериментах только группа с гипертиреоидным статусом показала достоверное снижение смертности и ослабление окислительного стресса в растворах тяжёлых металлов. В условиях природного загрязнения гипертиреоидизм провоцирует у педоморфных гольцов перераспределение ресурсов организма с соматического роста и морфологической дифференциации на противодействие стрессу и ускоренное половое созревание, необходимые для длительного выживания популяции в условиях увеличившихся рисков индивидуальной гибели. Эксперименты подчёркивают роль тиреоидных гормонов в быстрой ответной реакции рыб на загрязнение среды и последующей адаптации популяций к хроническому ухудшению условий воспроизводства.

Ключевые слова: загрязнение, вулканизм, нейроэндокринная регуляция, физиология, окислительный стресс, лососёвые.

Список литературы

  1. Голованова И.Л. 2008. Влияние тяжелых металлов на физиолого-биохимический статус рыб и водных беспозвоночных // Биология внутр. вод. № 1. С. 99–108.

  2. Есин Е.В. 2017. Особенности биологии камчатской мальмы Salvelinus malma (Salmonidae) из нерестовых рек вулканических районов // Вопр. ихтиологии. Т. 57. № 2. С. 190–200. https://doi.org/10.7868/S0042875217010064

  3. Есин Е.В., Шульгина Е.В., Широков Д.А. и др. 2018. Физиологическая адаптация молоди гольца Salvelinus malma (Salmonidae) к обитанию в загрязненных реках вулканических территорий Камчатки // Биология внутр. вод. № 2. С. 57–69. https://doi.org/10.7868/S0320965218020079

  4. Лычкова А.Э. 2013. Нервная регуляция функции щитовидной железы // Вестн. РАМН. Т. 68. № 6. С. 49–55. https://doi.org/10.15690/vramn.v68i6.673

  5. Маркевич Г.Н., Есин Е.В. 2018. Эволюция гольцов рода Salvelinus (Salmonidae). 2. Симпатрическая внутриозёрная диверсификация (экологические черты и эволюционные механизмы с примерами из разных групп рыб) // Вопр. ихтиологии. Т. 58. № 3. С. 292–312. https://doi.org/10.7868/S0042875218030074

  6. Чалов С.Р., Есин Е.В. 2015. Принципы экологической классификации рек районов современного вулканизма // География и природ. ресурсы. № 1. С. 80–87.

  7. Birnie-Gauvin K., Bordeleau X., Cooke S.J. et al. 2021. Life-history strategies in salmonids: the role of physiology and its consequences // Biol. Rev. V. 96. № 5. P. 2304–2320. https://doi.org/10.1111/brv.12753

  8. Bleau H., Daniel C., Chevalier G. et al. 1996. Effects of acute exposure to mercury chloride and methylmercury on plasma cortisol, T3, T4, glucose and liver glycogen in rainbow trout (Oncorhynchus mykiss) // Aquat. Toxicol. V. 34. № 3. P. 221–235. https://doi.org/10.1016/0166-445X(95)00040-B

  9. Bolnick D.I., Fitzpatrick B.M. 2007. Sympatric speciation: models and empirical evidence // Annu. Rev. Ecol. Evol. Syst. V. 38. P. 459–487. https://doi.org/10.1146/annurev.ecolsys.38.091206.095804

  10. Brown S.B., Adams B.A., Cyr D.G., Eales J.G. 2004. Contaminant effects on the teleost fish thyroid // Environ. Toxicol. Chem. V. 23. № 7. P. 1680–1701. https://doi.org/10.1897/03-242

  11. Deal C.K., Volkoff H. 2020. The role of the thyroid axis in fish // Front. Endocrinol. V. 11. Article 596585. https://doi.org/10.3389/fendo.2020.596585

  12. Eliason E.J., Farrell A.P. 2015. Oxygen uptake in Pacific salmon Oncorhynchus spp.: when ecology and physiology meet // J. Fish Biol. V. 88. № 1. P. 359–388. https://doi.org/10.1111/jfb.12790

  13. Esin E.V., Markevich G.N., Shkil F.N. 2020. Rapid miniaturization of Salvelinus fish as an adaptation to the volcanic impact // Hydrobiologia. V. 847. № 13. P. 2947–2962. https://doi.org/10.1007/s10750-020-04296-w

  14. Esin E.V., Markevich G.N., Melnik N.O. et al. 2021a. Ambient temperature as a factor contributing to the developmental divergence in sympatric salmonids // PLoS ONE. V. 16. № 10. Article e0258536. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0258536

  15. Esin E.V., Markevich G.N., Melnik N.O. et al. 2021b. Natural toxic impact and thyroid signaling interplay orchestrates riverine adaptive divergence of salmonid fish // J. Anim. Ecol. V. 90. № 4. P. 1004–1019. https://doi.org/10.1111/1365-2656.13429

  16. Eyckmans M., Celis N., Horemans N. et al. 2011. Exposure to waterborne copper reveals differences in oxidative stress response in three freshwater fish species // Aquat. Toxicol. V. 103. № 1–2. P. 112–120. https://doi.org/10.1016/j.aquatox.2011.02.010

  17. Gairin E., Dussenne M., Mercader M. et al. 2022. Harbours as unique environmental sites of multiple anthropogenic stresses on fish hormonal systems // Mol. Cell. Endocrinol. V. 555. Article 111727. https://doi.org/10.1016/j.mce.2022.111727

  18. Gorodilov Y.N. 1996. Description of the early ontogeny of the Atlantic salmon, Salmo salar, with a novel system of interval (state) identification // Environ. Biol. Fish. V. 47. № 2. P. 109–127. https://doi.org/10.1007/BF00005034

  19. Holzer G., Besson M., Lambert A. et al. 2017. Fish larval recruitment to reefs is a thyroid hormone-mediated metamorphosis sensitive to the pesticide chlorpyrifos // eLife. V. 6. Article e27595. https://doi.org/10.7554/eLife.27595

  20. Hontela A., Dumont P., Duclos D., Fortin R. 1995. Endocrine and metabolic dysfunction in yellow perch, Perca flavescens, exposed to organic contaminants and heavy metals in the St. Lawrence River // Environ. Toxicol. Chem. V. 14. № 4. P. 725–731. https://doi.org/10.1002/etc.5620140421

  21. Jancic S.A., Stosic B.Z. 2014. Cadmium effects on the thyroid gland // Vitam. Horm. V. 94. P. 391–425. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-800095-3.00014-6

  22. Kar S., Sangem P., Anusha N., Senthilkumaran B. 2021. Endocrine disruptors in teleosts: evaluating environmental risks and biomarkers // Aquac. Fish. V. 6. № 1. P. 1–26. https://doi.org/10.1016/j.aaf.2020.07.013

  23. Klemetsen A. 2013. The most variable vertebrate on Earth // J. Ichthyol. V. 53. № 10. P. 781–791. https://doi.org/10.1134/S0032945213100044

  24. Kristjánsson B.K., Skúlason S., Snorrason S.S., Noakes D.L. 2012. Fine-scale parallel patterns in diversity of small benthic Arctic charr (Salvelinus alpinus) in relation to the ecology of lava/groundwater habitats // Ecol. Evol. V. 2. № 6. P. 1099–1112. https://doi.org/10.1002/ece3.235

  25. Lema S.C. 2020. Hormones, developmental plasticity, and adaptive evolution: endocrine flexibility as a catalyst for “plasticity-first” phenotypic divergence // Mol. Cell. Endocrinol. V. 502. Article 110678. https://doi.org/10.1016/j.mce.2019.110678

  26. McAninch E.A., Bianco A.C. 2014. Thyroid hormone signaling in energy homeostasis and energy metabolism // Ann. N. Y. Acad. Sci. V. 1311. № 1. P. 77–87. https://doi.org/10.1111/nyas.12374

  27. Müller G.B. 2021. Evo-devo’s contributions to the extended evolutionary synthesis // Evolutionary developmental biology. Cham: Springer. P. 1127–1138. https://doi.org/10.1007/978-3-319-32979-6_39

  28. Nosil P., Feder J.L. 2012. Genomic divergence during speciation: causes and consequences // Phil. Trans. R. Soc. B. V. 367. № 1587. P. 332–342. https://doi.org/10.1098/rstb.2011.0263

  29. Olsson P.-E., Kling P., Hogstrand C. 1998. Mechanisms of heavy metal accumulation and toxicity in fish // Metal metabolism in aquatic environments. Boston: Springer. P. 321–350. https://doi.org/10.1007/978-1-4757-2761-6_10

  30. Østbye K., Hassve M.H., Peris Tamayo A.-M.T. et al. 2020. “And if you gaze long into an abyss, the abyss gazes also into thee”: four morphs of Arctic charr adapting to a depth-gradient in Lake Tinnsjøen // Evol. Appl. V. 13. № 6. P. 1240–1261. https://doi.org/10.1111/eva.12983

  31. Salisbury S.J., Ruzzante D.E. 2022. Genetic causes and consequences of sympatric morph divergence in Salmonidae: a search for mechanisms // Annu. Rev. Anim. Biosci. V. 10. P. 81–106. https://doi.org/10.1146/annurev-animal-051021-080709

  32. Schlenk D., Handy R., Steinert S. et al. 2008. Biomarkers // The toxicology of fishes. Boca Raton: CRC Press. P. 683–733.

  33. Schluter D. 2000. The ecology of adaptive radiation. Oxford: OUP, 296 p.

  34. Seehausen O., Wagner C.E. 2014. Speciation in freshwater fishes // Annu. Rev. Ecol. Evol. Syst. V. 45. P. 621–651. https://doi.org/10.1146/annurev-ecolsys-120213-091818

  35. Skúlason S., Parsons K.J., Svanbäck R. et al. 2019. A way forward with eco evo devo: an extended theory of resource polymorphism with postglacial fishes as model systems // Biol. Rev. V. 94. № 5. P. 1786–1808. https://doi.org/10.1111/brv.12534

  36. Sreejith P., Oommen O.V. 2008. Tri-iodothyronine alters superoxide dismutase expression in a teleost Anabas testudineus // Indian J. Biochem. Biophys. V. 45. № 6. P. 393–398.

  37. Watson R.A., Mills R., Buckley C.L. et al. 2016. Evolutionary connectionism: algorithmic principles underlying the evolution of biological organisation in evo-devo, evo-eco and evolutionary transitions // Evol. Biol. V. 43. № 4. P. 553–581. https://doi.org/10.1007/s11692-015-9358-z

  38. Wollenberg Valero K.C., Marshall J.C., Bastiaans E. et al. 2019. Patterns, mechanisms and genetics of speciation in reptiles and amphibians // Genes. V. 10. № 9. Article 646. https://doi.org/10.3390/genes10090646

Дополнительные материалы

скачать ESM.docx
Приложение 1.
Концентрация некоторых гормонов в теле мальков Salvelinus malma из разных водотоков в августе

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Вопросы ихтиологии

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал