Вопросы ихтиологии, 2023, T. 63, № 6, стр. 724-730

Личинки трематод Diplostomum pseudospathaceum (Diplostomidae), проникая в сеголеток Oncorhynchus mykiss (Salmonidae), манипулируют их поведением

В. Н. Михеев *

Институт проблем экологии и эволюции РАН – ИПЭЭ РАН
Москва, Россия

* E-mail: vicnikmik@gmail.com

Поступила в редакцию 24.07.2023
После доработки 28.07.2023
Принята к публикации 31.07.2023

Аннотация

Эксперименты с сеголетками Oncorhynchus mykiss и церкариями трематод Diplostomum pseudospathaceum показали, что первые проникающие в рыбу паразиты оказывают на неё возбуждающее воздействие и в три раза увеличивают скорость поступления церкарий с токами воды через ротовую полость и жабры. Этот эффект рассматривается как манипулирование поведением рыбы на стадии передачи паразита от первого промежуточного хозяина (моллюска) ко второму (рыба). Получены экспериментальные данные о влиянии запаха рыбы на двигательную активность и вертикальное распределение церкарий. Анализ полученных данных позволил определить комплекс условий, обеспечивающих успешное поступление личинок диплостомума в рыбу.

Ключевые слова: система “рыбы–паразиты”, Oncorhynchus mykiss, трематоды, церкарии, Diplostomum pseudospathaceum, манипулирование поведением хозяина.

Список литературы

  1. Михеев В.Н. 2006. Неоднородность среды и трофические отношения у рыб. М.: Наука, 191 с.

  2. Михеев В.Н., Жохов А.Е., Сливко В.М. 2013. Может ли риск заражения паразитами служить причиной экологической дифференциации в популяции плотвы, Rutilus rutilus (Cyprinidae)? // Вопр. ихтиологии. Т. 53. № 5. С. 613–620. https://doi.org/10.7868/S004287521305007X

  3. Шигин А.А. 1986. Трематоды фауны СССР. Род Diplostomum. Метацеркарии. М.: Наука, 253 с.

  4. Barber I., Hoare D., Krause J. 2000. Effects of parasites on fish behaviour: a review and evolutionary perspective // Rev. Fish Biol. Fish. V. 10. № 2. P. 131–165. https://doi.org/10.1023/A:1016658224470

  5. Bethel W.M., Holmes J.C. 1973. Altered evasive behavior and responses to light in amphipods harboring acanthocephalan cystacanths // J. Parasitol. V. 59. № 6. P. 945–956. https://doi.org/10.2307/3278623

  6. Bethel W.M., Holmes J.C. 1977. Increased vulnerability of amphipods to predation owing to altered behavior induced by larval acanthocephalans // Can. J. Zool. V. 55. № 1. P. 110–115. https://doi.org/10.1139/z77-013

  7. Chivers D.P., Smith R.J.F. 1998. Chemical alarm signaling in aquatic predator-prey systems: a review and prospectus // Écoscience. V. 5. № 3. P. 338–352. https://doi.org/10.1080/11956860.1998.11682471

  8. Combes C., Fournier A., Moné H., Théron A. 1994. Behaviours in trematode cercariae that enhance parasite transmission: patterns and processes // Parasitology. V. 109. Suppl. 1. P. S3–S13. https://doi.org/10.1017/S0031182000085048

  9. Combes C., Bartoli P., Théron A. 2002. Trematode transmission strategies // The behavioural ecology of parasites. Wallingford: CABI Publ. P. 1–12. https://doi.org/10.1079/9780851996158.0001

  10. Dawkins R. 1999. The extended phenotype: the long reach of the gene. Oxford: Oxford Univ. Press, 336 p.

  11. Dianne L., Perrot-Minnot M.-J., Bauer A. et al. 2011. Protection first then facilitation: a manipulative parasite modulates the vulnerability to predation of its intermediate host according to its own developmental stage // Evolution. V. 65. № 9. P. 2692–2698. https://doi.org/10.1111/j.1558-5646.2011.01330.x

  12. Gopko M.V., Mikheev V.N., Taskinen J. 2017. Positive density-dependent growth supports costs sharing hypothesis and population density sensing in a manipulative parasite // Parasitology. V. 144. № 11. P. 1511–1518. https://doi.org/10.1017/S0031182017001020

  13. Grant J. 1997. Territoriality // Behavioural ecology of teleost fishes. Oxford: Oxford Univ. Press. P. 81–103.

  14. Grant J.W.A., Noakes D.L.G. 1987. Movers and stayers: foraging tactics of young-of-the-year brook charr, Salvelinus fontinalis // J. Anim. Ecol. V. 56. № 3. P. 1001–1013. https://doi.org/10.2307/4962

  15. Haas W., Stiegeler P., Keating A. et al. 2002. Diplostomum spathaceum cercariae respond to a unique profile of cues during recognition of their fish host // Int. J. Parasitol. V. 32. № 9. P. 1145–1154. https://doi.org/10.1016/s0020-7519(02)00089-9

  16. Haas W., Beran B., Loy C. 2008. Selection of the host’s habitat by cercariae: from laboratory experiments to the field // J. Parasitol. V. 94. № 6. P. 1233–1238. https://doi.org/10.1645/GE-1192.1

  17. Hendrickson G.L., Kingston N. 1974. Cercaria laramiensis sp. n., a freshwater zygocercous cercaria from Physa gyrina Say, with a discussion of cercarial aggregation // Ibid. V. 60. № 5. P. 777–781. https://doi.org/10.2307/3278899

  18. Johnsson J.I., Carlsson M., Sundström L.F. 2000. Habitat preference increases territorial defence in brown trout (Salmo trutta) // Behav. Ecol. Sociobiol. V. 48. № 5. P. 373–377. https://doi.org/10.1007/s002650000244

  19. Karvonen A., Seppälä O., Valtonen E.T. 2004. Parasite resistance and avoidance behaviour in preventing eye fluke infections in fish // Parasitology. V. 129. № 2. P. 159–164. https://doi.org/10.1017/S0031182004005505

  20. Laitinen M., Siddall R., Valtonen E.T. 1996. Bioelectronic monitoring of parasite-induced stress in brown trout and roach // J. Fish Biol. V. 48. № 2. P. 228–241. https://doi.org/10.1111/j.1095-8649.1996.tb01115.x

  21. Mikheev V.N., Pasternak A.F., Taskinen J., Valtonen E.T. 2010. Parasite-induced aggression and impaired contest ability in a fish host // Parasit. Vectors. V. 3. Article 17. https://doi.org/10.1186/1756-3305-3-17

  22. Mikheev V.N., Pasternak A.F., Taskinen J., Valtonen E.T. 2013. Grouping facilitates avoidance of parasites by fish // Ibid. V. 6. Article 301. https://doi.org/10.1186/1756-3305-6-301

  23. Mikheev V.N., Pasternak A.F., Taskinen J., Valtonen E.T. 2014. Increased ventilation by fish leads to a higher risk of parasitism // Ibid. V. 7. Article 281. https://doi.org/10.1186/1756-3305-7-281

  24. Mikheev V.N., Pasternak A.F., Morozov A.Yu., Taskinen J. 2020. Innate antipredator behavior can promote infection in fish even in the absence of predators // Behav. Ecol. V. 31. № 1. P. 267–276. https://doi.org/10.1093/beheco/arz188

  25. Odening K., Bockhardt I. 1976. On the seasonal occurrence of Azygia lucii (Trematoda) in Esox lucius (Pisces) // Zool. Anzeiger. V. 196. № 3–4. P. 182–188.

  26. Parker G.A., Ball M.A., Chubb J.C. et al. 2009. When should a trophically transmitted parasite manipulate its host? // Evolution. V. 63. № 2. P. 448–458. https://doi.org/10.1111/j.1558-5646.2008.00565.x

  27. Poulin R. 2010. Parasite manipulation of host behaviour: an update and frequently asked questions // Adv. Stud. Behav. V. 41. P. 151–186. https://doi.org/10.1016/S0065-3454(10)41005-0

  28. Poulin R., FitzGerald G.J. 1989. Risk of parasitism and microhabitat selection in juvenile sticklebacks // Can. J. Zool. V. 67. № 1. P. 14–18. https://doi.org/10.1139z89-003

  29. Poulin R., Marcogliese D.J., McLaughlin J.D. 1999. Skin-penetrating parasites and the release of alarm substances in juvenile rainbow trout // J. Fish. Biol. V. 55. № 1. P. 47–53. https://doi.org/10.1111/j.1095-8649.1999.tb00655.x

  30. Seppälä O., Karvonen A., Valtonen E.T. 2005. Impaired crypsis of fish infected with a trophically transmitted parasite // Anim. Behav. V. 70. № 4. P. 895–900. https://doi.org/10.1016/j.anbehav.2005.01.021

  31. Smyth J.D. 1966. The physiology of trematodes. Edinburgh; London: Oliver and Boyd, 256 p.

  32. Stumbo A.D., James C.T., Goater C.P., Wisenden B.D. 2012. Shoaling as an antiparasite defence in minnows (Pimephales promelas) exposed to trematode cercariae // J. Anim. Ecol. V. 81. № 6. P. 1319–1326. https://doi.org/10.1111/j.1365-2656.2012.02012.x

  33. Sukhdeo M.V.K., Sukhdeo S.C. 2004. Trematode behaviours and the perceptual worlds of parasites // Can. J. Zool. V. 82. № 2. P. 292–315. https://doi.org/10.1139/z03-212

  34. Weinreich F., Benesh D.P., Milinski M. 2012. Suppression of predation on the intermediate host by two trophically-transmitted parasites when uninfective // Parasitology. V. 140. № 1. P. 129–135. https://doi.org/10.1017/S0031182012001266

  35. Whyte S.K., Secombes C.J., Chappell L.H. 1991. Studies on the infectivity of Diplostomum spathaceum in rainbow trout (Oncorhynchus mykiss) // J. Helminthol. V. 65. № 3. P. 169–178. https://doi.org/10.1017/s0022149x0001066x

Дополнительные материалы отсутствуют.