Вопросы ихтиологии, 2023, T. 63, № 6, стр. 675-703

Особенности раннего онтогенеза карликовых форм арктического гольца Salvelinus alpinus complex (Salmonidae) из озёр Токко и большое Леприндо (Забайкалье). 1. Чистые формы

М. Ю. Пичугин 12*, Н. Б. Коростелёв 3, С. С. Алексеев 2

1 Московский государственный университет
Москва, Россия

2 Институт биологии развития РАН – ИБР РАН
Москва, Россия

3 Институт проблем экологии и эволюции РАН ‒ ИПЭЭ РАН
Москва, Россия

* E-mail: mp_icht@mail.ru

Поступила в редакцию 17.02.2023
После доработки 16.04.2023
Принята к публикации 17.04.2023

Аннотация

Представлены результаты исследования роста, последовательности закладки и особенностей развития элементов скелета, пропорций тела и меристических признаков выращенных в лабораторных условиях личинок и мальков двух карликовых форм арктического гольца Salvelinus alpinus complex из Забайкалья: с нерестом на береговом склоне (оз. Токко) и с глубоководным нерестом (оз. Большое Леприндо). Гольцы оз. Большое Леприндо демонстрируют замедленные темпы роста и морфогенеза, ретардацию закладки серии предорсалий и её смещение с личиночного на мальковый период онтогенеза, но акселерацию развития позвоночника. Отмечена высокая смертность предличинок гольцов этого озера, связанная с переходом к экзогенному питанию. Впервые обсуждена проблема перестройки раннего онтогенеза гольцов рода Salvelinus в связи с освоением глубоководного биотопа. У личинок гольцов оз. Токко закладка тел позвонков часто сопровождалась образованием аномальных костных структур внутри хорды. Феномен проникновения скелетогенных клеток в хорду, описанный у гибридов симпатрических форм гольцов, обнаружен у “чистой” формы впервые. Прослежено формирование в онтогенезе характерных морфологических черт двух форм. Выявлены различия в пропорциях тела молоди, соответствующие различиям взрослых рыб.

Ключевые слова: арктический голец Salvelinus alpinus complex, карликовые формы, глубоководная специализация, развитие, остеогенез, гетерохронии, предличинка, личинка, малёк, аномалии скелета.

Список литературы

  1. Алексеев C.C., Гордеева Н.В., Матвеев А.Н. и др. 2014. Три симпатрические формы арктического гольца Salvelinus alpinus complex (Salmoniformes, Salmonidae) из озера Камканда, Северное Забайкалье // Вопр. ихтиологии. Т. 54. № 4. С. 387−412. https://doi.org/10.7868/S0042875214040018

  2. Алексеев С.С., Пичугин М.Ю., Гордеева Н.В. и др. 2019. Репродуктивные стратегии и происхождение парапатрических и симпатрических форм арктического гольца Salvelinus alpinus (Salmonidae) в системе озёр Большое и Малое Леприндо (Северное Забайкалье) // Там же. Т. 59. № 4. С. 430–447. https://doi.org/10.1134/S0042875219040015

  3. Алексеев С.С., Андреев Р.С., Вокин А.И. и др. 2021а. Исследования арктического гольца Salvelinus alpinus (L.) в Забайкалье: итоги 25-летних работ. Сообщение 1. Распространение, симпатрические формы, морфология, генетика // Изв. ИГУ. Сер. Биология. Экология. Т. 38. С. 3–56. https://doi.org/10.26516/2073-3372.2021.38.3

  4. Алексеев С.С., Самусенок В.П., Юрьев А.Л. и др. 2021б. Морфологическая и экологическая дифференциация симпатрических форм арктического гольца Salvelinus alpinus (Salmonidae) в озере Токко (Северное Забайкалье) // Вопр. ихтиологии. Т. 61. № 1. С. 65–87. https://doi.org/10.31857/S0042875221010021

  5. Кохменко Л.В. 1965. Питание и пищевые взаимоотношения рода Salvelinus с молодью тихоокеанских лососей // Там же. Т. 5. Вып. 2 (35). С. 346–359.

  6. Павлов Д.А. 2007. Морфологическая изменчивость в раннем онтогенезе костистых рыб. М.: ГЕОС, 262 с.

  7. Павлов Д.А., Пичугин М.Ю., Савваитова К.А. 1993. К проблеме формирования жизненной стратегии у арктических гольцов рода Salvelinus // Вопр. ихтиологии. Т. 33. Вып. 6. С. 753–762.

  8. Пичугин М.Ю. 2009а. Развитие искусственного гибрида и выявление элементов репродуктивной изоляции между симпатрическими формами гольца Дрягина и пучеглазки Salvelinus alpinus complex (Salmonidae) из горного озера Собачье (Таймыр) // Там же. Т. 49. № 2. С. 240–253.

  9. Пичугин М.Ю. 2009б. Развитие элементов скелета у молоди карликовой и мелкой симпатрических форм Salvelinus alpinus complex из озера Даватчан (Забайкалье) // Там же. Т. 49. № 6. С. 763–780.

  10. Пичугин М.Ю. 2015. Особенности роста и развития скелета ранней молоди северной мальмы Salvelinus malma malma из рек Западной Камчатки в связи с температурным режимом нерестилищ // Там же. Т. 55. № 4. С. 435–452. https://doi.org/10.7868/S0042875215040128

  11. Пичугин М.Ю. 2019. Особенности раннего онтогенеза эндемичной озёрной формы Salvelinus malma complex (Salmonidae) – малоротого гольца Кроноцкого озера (Восточная Камчатка) // Там же. Т. 59. № 6. С. 681–692. https://doi.org/10.1134/S0042875219040155

  12. Пичугин М.Ю. 2020. Особенности раннего онтогенеза носатого (N1) гольца – эндемичной озёрно-речной формы Salvelinus malma complex (Salmonidae) Кроноцкого озера (Восточная Камчатка) // Там же. Т. 60. № 5. С. 562–571. https://doi.org/10.31857/S0042875220050082

  13. Пичугин М.Ю. 2021. Развитие искусственного гибрида между двумя глубоководными симпатрическими формами мальмы Salvelinus malma complex (Salmonidae) из Кроноцкого озера (Восточная Камчатка) // Там же. Т. 61. № 6. С. 680–696. https://doi.org/10.31857/S0042875221040159

  14. Пичугин М.Ю., Чеботарева Ю.В. 2011. Особенности личиночного периода развития холодноводной озёрно-речной формы гольца Дрягина (род Salvelinus) из озера Лама (п-ов Таймыр) // Там же. Т. 51. № 2. С. 260–274.

  15. Adams C.E., Huntingford F.A. 2002. Inherited differences in head allometry in polymorphic Arctic charr from Loch Rannoch, Scotland // J. Fish Biol. V. 60. № 3. P. 515–520. https://doi.org/10.1111/j.1095-8649.2002.tb01680.x

  16. Ahi E.P., Kapralova K.H., Pálsson A. et al. 2014. Transcriptional dynamics of a conserved gene expression network associated with craniofacial divergence in Arctic charr // EvoDevo. V. 5. Article 40. https://doi.org/10.1186/2041-9139-5-40

  17. Alekseyev S.S., Gordeeva N.V., Samusenok V.P. et al. 2013. Extant and extinct forms of Arctic charr Salvelinus alpinus (L.) complex from the Leprindo lake system (Transbaikalia): differentiation in life history, morphology, and genetics // J. Ichthyol. V. 53. № 10. P. 792–803. https://doi.org/10.1134/S0032945213100020

  18. Balon E.K. 1980a. Comparative ontogeny of charrs // Charrs. The Hague: Junk Publ. P. 703–720.

  19. Balon E.K. 1980b. Early ontogeny of the brook char Salvelinus (Baione) fontinalis // Ibid. P. 631–666.

  20. Balon E.K. 1980c. Early ontogeny of the lake charr, Salvelinus (Cristivomer) namaycush // Ibid. P. 485–562.

  21. Balon E.K. 1980d. Early ontogeny of the North American landlocked arctic char – sunapee, Salvelinus (Salvelinus) alpinus oquassa // Ibid. P. 563–606.

  22. Beck S.V., Räsänen K., Ahi E.P. et al. 2019. Gene expression in the phenotypically plastic Arctic charr (Salvelinus alpinus): a focus on growth and ossification at early stages of development // Evol. Dev. V. 21. № 1. P. 16–30. https://doi.org/10.1111/ede.12275

  23. Eiríksson G.M., Skúlason S., Snorrason S.S. 2005. Hetero-chrony in skeletal development and body size in progeny of two morphs of Arctic charr from Thingvallavatn, Iceland // J. Fish Biol. V. 55. № sA. P. 175–185. https://doi.org/10.1111/j.1095-8649.1999.tb01054.x

  24. Esin E.V., Markevich G.N., Pichugin M.Yu. 2018. Juvenile divergence in adaptive traits among seven sympatric fish ecomorphs arises before moving to different lacustrine habitats // J. Evol. Biol. V. 31. № 7. P. 1018–1034. https://doi.org/10.1111/jeb.13283

  25. Esin E.V., Markevich G.N., Melnik N.O. et al. 2021. Natural toxic impact and thyroid signaling interplay orchestrates riverine adaptive divergence of salmonid fish // J. Anim. Ecol. V. 90. № 4. P. 1004–1019. https://doi.org/10.1111/1365-2656.13429

  26. Gould S.J. 1977. Ontogeny and Phylogeny. Cambridge: HUP, 501 p.

  27. Guðbrandsson J., Franzdóttir S.R., Kristjánsson B.K. et al. 2018. Differential gene expression during early development in recently evolved and sympatric Arctic charr morphs // PeerJ. V. 6. Article e4345. https://doi.org/10.7717/peerj.4345

  28. Hall B.K. 1999. Evolutionary Developmental Biology. Dordrecht: Kluwer Acad. Publ., 491 p. https://doi.org/10.1007/978-94-011-3961-8

  29. Horta-Lacueva Q.J.-B., Snorrason S.S., Morrissey M.B. et al. 2021. Multivariate analysis of morphology, behaviour, growth and developmental timing in hybrids brings new insights into the divergence of sympatric Arctic charr morphs // BMC Ecol. Evol. V. 21. Article 170. https://doi.org/10.1186/s12862-021-01904-8

  30. Kapralova K.H. 2014. Study of morphogenesis and miRNA expression associated with craniofacial diversity in Arctic charr (Salvelinus alpinus) morphs: PhD Thesis. Reykjavík: Univ. Iceland, 189 p.

  31. Kapralova K.H., Jónsson Z.O., Palsson A. et al. 2015. Bones in motion: ontogeny of craniofacial development in sympatric Arctic charr morphs // Dev. Dyn. V. 244. № 9. P. 1168–1178. https://doi.org/10.1002/dvdy.24302

  32. Lindsey C.C. 1988. Factors controlling meristic variation // Fish physiology. V. 11. Pt. B. San Diego, CA: Acad. Press. P. 197–274. https://doi.org/10.1016/S1546-5098(08)60215-0

  33. MacArthur R.H., Wilson E.O. 1967. The theory of island biogeography. Princeton: Princeton Univ. Press, 203 p.

  34. Mottley C.McC. 1933. The effect of temperature during development on the number of scales in the Kamloops trout, Salmo kamloops Jordan // Contrib. Can. Biol. Fish. V. 8. № 1. P. 253–263. https://doi.org/10.1139/f33-020

  35. Orska J. 1962. The influence of temperature on the deve-lopment of meristic characters of the skeleton in Salmonidae. Pt. I. Temperature-controlled variations of the number of vertebrae in Salmo irideus Gibb. // Zool. Pol. V. 12. № 3. P. 309–339.

  36. Østbye K., Hassve M.H., Peris Tamayo A.-M. et al. 2020. “And if you gaze long into an abyss, the abyss gazes also into thee”: four morphs of Arctic charr adapting to a depth gradient in Lake Tinnsjøen // Evol. Appl. V. 13. № 6. P. 1240–1261. https://doi.org/10.1111/eva.12983

  37. Parsons K.J., Skúlason S., Ferguson M. 2010. Morphological variation over ontogeny and environments in resource polymorphic Arctic charr (Salvelinus alpinus) // Evol. Dev. V. 12. № 3. P. 246–257. https://doi.org/10.1111/j.1525-142X.2010.00410.x

  38. Parsons K.J., Sheets H.D., Skúlason S., Ferguson M.M. 2011. Phenotypic plasticity, heterochrony and ontogenetic repatterning during juvenile development of divergent arctic charr (Salvelinus alpinus) // J. Evol. Biol. V. 24. № 8. P. 1640–1652. https://doi.org/10.1111/j.1420-9101.2011.02301.x

  39. Reist J.D. 1985. An empirical evaluation of several univariate methods that adjust for size variation in morphometric data // Can. J. Zool. V. 63. № 6. P. 1429–1439. https://doi.org/10.1139/z85-213

  40. Rounsefell G.A. 1962. Relationships among North American Salmonidae // Fish. Bull. V. 62. P. 235–270.

  41. Sandlund O.T., Gunnarson K., Jónasson P.M. et al. 1992. The Arctic charr Salvelinus alpinus in Thingvallavatn // Oikos. V. 64. № 1/2. P. 305–351. https://doi.org/10.2307/3545056

  42. Skúlason S., Noakes D.L.G., Snorrason S.S. 1989. Ontogeny of trophic morphology in four sympatric morphs of Arctic charr Salvelinus alpinus in Thingvallavatn, Iceland // Biol. J. Linn. Soc. V. 38. № 3. P. 281–301. https://doi.org/10.1111/j.1095-8312.1989.tb01579.x

Дополнительные материалы отсутствуют.