Микробиология, 2021, T. 90, № 2, стр. 226-235

Возрастные изменения дрожжевой составляющей микробиома Drosophila melanogaster

А. С. Дмитриева a*, И. А. Максимова a, А. В. Качалкин ab, А. В. Марков ac

a Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова
119991 Москва, Россия

b Институт биохимии и физиологии микроорганизмов им. Г.К. Скрябина РАН
142290 Пущино, Россия

c Палеонтологический институт им. А.А. Борисяка РАН
117997 Москва, Россия

* E-mail: dmnastya89@mail.ru

Поступила в редакцию 16.09.2020
После доработки 03.10.2020
Принята к публикации 15.10.2020

Аннотация

Плодовые мушки Drosophila melanogaster – важный модельный объект для изучения многоплановых взаимодействий между многоклеточным организмом и его микробиомом. Характер этих взаимодействий во многом определяется закономерными изменениями численности и состава компонентов микробиома, происходящими в течение жизни организма-хозяина. Имеющиеся на сегодняшний день данные об изменениях микробиома дрозофил в зависимости от возраста и стадии жизненного цикла насекомого относятся в основном к бактериальной части микробиома, в то время как об аналогичных изменениях не менее важного дрожжевого компонента известно немного. В данной работе изучен количественный и качественный состав дрожжевой составляющей микробиома дрозофил из трех лабораторных линий, различающихся условиями содержания, на четырех возрастных стадиях: у поздних личинок и имаго в возрасте 1, 7 и 14 сут после выхода из куколки. Во всех трех линиях численность дрожжей сходным образом меняется с возрастом насекомых, причем максимальное количество дрожжей характерно для имаго 7-дневного возраста, а минимальное – для имаго 1-дневного возраста. У мух, содержащихся на умеренно неблагоприятных субстратах с добавлением 2 и 4% NaCl, численность и видовое разнообразие дрожжей на всех четырех стадиях выше, чем у мух, содержащихся на стандартном (благоприятном) кормовом субстрате. Результаты свидетельствуют о непостоянстве дрожжевой составляющей микробиома дрозофил и его закономерных изменениях с возрастом насекомого, что необходимо учитывать при изучении взаимоотношений между симбиотическими дрожжами и организмом-хозяином.

Ключевые слова: Drosophila melanogaster, симбиотические дрожжи, микробиом, возрастные изменения

DOI: 10.31857/S0026365621020038

Список литературы

  1. Глушакова А.М., Качалкин А.В. Эндофитные дрожжи в сочных плодах Malus domestica и Pyrus communis в условиях антропогенизации // Микробиология. 2017. Т. 86. С. 114–122.

  2. Glushakova A.M., Kachalkin A.V. Endophytic yeasts in Malus domestica and Pyrus communis fruits under anthropogenic impact // Microbiology (Moscow). 2017. V. 86. P. 128–135.

  3. Дмитриева А.С., Ивницкий С.Б., Марков А.В. Адаптация Drosophila melanogaster к неблагоприятному кормовому субстрату сопровождается расширением трофической ниши // Журн. общей биологии. 2016. Т. 77. С. 249–261.

  4. Dmitrieva A.S., Ivnitsky S.B., Markov A.V. Adaptation of Drosophila melanogaster to unfavorable feed substrate is accompanied by expansion of trophic niche // Biology Bull. Rev. 2017. V. 7. P. 369–379.

  5. Ивницкий С.Б., Максимова И.А., Панченко П.Л., Дмитриева А.С., Качалкин А.В., Корнилова М.Б., Перфильева К.С., Марков А.В. Роль микробиома в адаптации Drosophila melanogaster к кормовому субстрату с повышенной концентрацией NaCl // Журн. общей биологии. 2018. Т. 79. С. 393–403.

  6. Ivnitsky S.B., Maximova I.A., Panchenko P.L., Dmitrieva A.S., Kachalkin A.V., Kornilova M.B., Perfilieva K.S., Markov A.V. Microbiome affects the adaptation of Drosophila melanogaster to a high NaCl concentration // Biology Bull. Rev. 2019. V. 9. P. 465–474.

  7. Марков А.В., Ивницкий С.Б., Корнилова М.Б., Наймарк Е.Б., Широкова Н.Г., Перфильева К.С. Материнский эффект маскирует адаптацию к неблагоприятным условиям и затрудняет дивергенцию у Drosophila melanogaster // Журн. общ. биологии. 2015. Т. 76. С. 429–437.

  8. Markov A.V., Ivnitsky S.B., Kornilova M.B., Naimark E.B., Shirokova N.G., Perfilieva K.S. Maternal effect obscures adaptation to adverse environments and hinders divergence in Drosophila melanogaster // Biology Bull. Rev. 2016. V. 6. P. 429–435.

  9. Марков А.В., Ивницкий С.Б. Эволюционная роль фенотипической пластичности // Вестн. Моск. ун-та. Сер. 16. Биология. 2016. № 4. С. 3–11.

  10. Markov A.V., Ivnitsky S.B. Evolutionary role of phenotypic plasticity // Moscow University Biological Sciences Bulletin. 2016. V. 71. № 4. P. 185–192.

  11. Панченко П.Л., Корнилова М.Б., Перфильева К.С., Марков А.В. Симбиотическая микробиота вносит вклад в адаптацию Drosophila melanogaster к неблагоприятной кормовой среде // Известия РАН. Сер. биол. 2017. Т. 44. С. 341–351.

  12. Panchenko P.L., Kornilova M.B., Perfilieva K.S., Markov A.V. Contribution of symbiotic microbiota to adaptation of Drosophila melanogaster to an unfavorable growth medium // Biology Bulletin. 2017. V. 44. P. 345–354. https://doi.org/10.1134/s1062359017040100

  13. Савинов А.Б., Аутоценоз и демоценоз как симбиотические системы и биологические категории // Журн. общей биологии. 2012. Т. 73. С. 284–301.

  14. Anagnostou C., Dorsch M., Rohlfs M. Influence of dietary yeasts on Drosophila melanogaster life-history traits // Entomol. Exp. Appl. 2010. V. 136. P. 1–11.

  15. Becher P.G., Flick G., Rozpędowska E., Schmidt A., Hagman A., Lebreton S., Larsson M.C., Hansson B.S., Piškur J., Bengtsson M. Yeast, not fruit volatiles mediate Drosophila melanogaster attraction, oviposition and development // Functional Ecology. 2012. V. 26. P. 822–828.

  16. Belkina E.G., Naimark E.B., Gorshkova A.A., Markov A.V. Does adaptation to different diets result in assortative mating? Ambiguous results from experiments on Drosophila // J. Evolution Biol. 2018. V. 31. P. 1803–1814.

  17. Bordenstein S.R., Theis K.R. Host biology in light of the microbiota: ten principles of holobionts and hologenomes // PLoS Biol. 2015. V. 13. e1002226.

  18. Broderick N.A., Lemaitre B. Gut-associated microbes of Drosophila melanogaster // Gut Microbes. 2012. V. 3. P. 307–321.

  19. Brummel T., Ching A., Seroude L., Simon A.F., Benzer S. Drosophila lifespan enhancement by exogenous bacteria // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2004. V. 101. P. 12974–12979.

  20. Chandler J.A., Eisen J.A., Kopp A. Yeast communities of diverse Drosophila species: comparison of two symbiont groups in the same hosts // Appl. Environ. Microbiol. 2012. V. 78. P. 7327–7336.

  21. Chandler J.A., Lang J.M., Bhatnagar S., Eisen J.A., Kopp A. Bacterial communities of diverse Drosophila species: ecological context of a host–microbe model system // PLoS Genet. 2011. V. 7. P. e1002272.

  22. Choińska R., Piasecka-Jóźwiak K., Chabłowska B., Dumka J., Łukaszewicz A. Biocontrol ability and volatile organic compounds production as a putative mode of action of yeast strains isolated from organic grapes and rye grains // Antonie van Leeuwenhoek. 2020. V. 113. P. 1135–1146.

  23. Clark R.I., Salazar A., Yamada R., Fitz-Gibbon S., Morselli M., Alcaraz J., Rana A., Rera M., Pellegrini M., Ja W.W., Walker D.W. Distinct shifts in microbiota composition during Drosophila aging impair intestinal function and drive mortality // Cell Reports. 2015. V. 12. P. 1656–1667.

  24. Coluccio A.E., Rodriguez R.K., Kernan M.J., Neiman A.M. The yeast spore wall enables spores to survive passage through the digestive tract of Drosophila // PLoS One. 2008. V. 3. e2873.

  25. Dmitrieva A.S., Ivnitsky S.B., Maksimova I.A., Panchenko P.L., Kachalkin A.V., Markov A.V. Symbiotic yeasts affect adaptation of Drosophila melanogaster to food substrate with high NaCl concentration // PLoS One. 2019. V. 14. e0224811.

  26. Douglas A.E. The Drosophila model for microbiome research // Lab. Animal. 2018. V. 47. P. 157–164.

  27. Erkosar B., Leulier F. Transient adult microbiota, gut homeostasis and longevity: novel insights from the Drosophila model // FEBS Lett. 2014. V. 588. P. 4250–4257.

  28. Erkosar B., Storelli G., Defaye A., Leulier F. Host-intestinal microbiota mutualism: “learning on the fly” // Cell Host Microbe. 2013. V. 13. P. 8–14.

  29. Guilhot R., Rombaut A., Xuéreb A., Howell K., Fellous S. Bacterial influence on the maintenance of symbiotic yeast through Drosophila metamorphosis // bioRxiv. Preprint posted June 01, 2020. https://doi.org/10.1101/2020.05.31.126185

  30. Günther C.S., Goddard M.R. Do yeasts and Drosophila interact just by chance? // Fungal Ecology. 2019. V. 38. P. 37–43.

  31. Hoang D., Kopp A., Chandler J.A. Interactions between Drosophila and its natural yeast symbionts – Is Saccharomyces cerevisiae a good model for studying the fly–yeast relationship? // Peer J. 2015. V. 3. e1116.

  32. Kurtzman C.P., Fell J.W., Boekhout T. (eds.) The Yeasts, a Taxonomic Study. 5th edn. Elsevier, 2011. 2080 p.

  33. Margulis L., Fester R. Symbiosis as a Source of Evolutionary Innovation: Speciation and Morphogenesis. Boston: MIT Press, 1991. 470 p.

  34. McFall-Ngai M.J. Unseen forces: the influence of bacteria on animal development // Dev. Biol. 2002. V. 242. P. 1–14.

  35. Moran N.A., Sloan D.B. The hologenome concept: helpful or hollow? // PLoS Biol. 2015. V. 13. e1002311.

  36. Newell P.D., Chaston J.M., Wang Y., Winans N.J., Sannino D.R., Wong A.C.-N., Dobson A.J., Kagle J., Douglas A.E. In vivo function and comparative genomic analyses of the Drosophila gut microbiota identify candidate symbiosis factors // Front. Microbiol. 2014. V. 4. P. 576.

  37. Nicholson J.K., Holmes E., Kinross J., Burcelin R., Gibson G., Jia W., Pettersson S. Host-gut microbiota metabolic interactions // Science. 2012. V. 336. P. 1262–1267.

  38. Reuter M., Bell G., Greig D. Increased outbreeding in yeast in response to dispersal by an insect vector // Curr. Biol. 2007. V. 17. P. R81–R83.

  39. Rosenberg E., Koren O., Reshef L., Efrony R., Zilber-Rosenberg I. The role of microorganisms in coral health, disease and evolution // Nat. Rev. Microbiol. 2007. V. 5. P. 355–362.

  40. Rosenberg E., Sharon G., Zilber-Rosenberg I. The hologenome theory of evolution contains Lamarckian aspects within a Darwinian framework // Environ. Microbiol. 2009. V. 11. P. 2959–2962.

  41. Shin S.C., Kim S.H., You H., Kim B., Kim A.C., Lee K.A., Yoon J.H., Ryu J.H., Lee W.J. Drosophila microbiota modulates host developmental and metabolic homeostasis via insulin signaling // Science. 2011. V. 334. P. 670–674.

  42. Stamps J.A., Yang L.H., Morales V.M., Boundy-Mills K.L. Drosophila regulate yeast density and increase yeast community similarity in a natural substrate // PLoS One. 2012. V. 7. P. e42238.

  43. Starmer W.T. A comparison of Drosophila habitats according to the physiological attributes of the associated yeast communities // Evolution. 1981. V. 35. P. 38–52.

  44. Staubach F., Baines J.F., Künzel S., Bik E.M., Petrov D.A. Host species and environmental effects on bacterial communities associated with Drosophila in the laboratory and in the natural environment // PLoS One. 2013. V. 8. e70749.

  45. Téfit M.A., Gillet B., Joncour P., Hughes S., Leulier F. Stable association of a Drosophila-derived microbiota with its animal partner and the nutritional environment throughout a fly population’s life cycle // J. Insect Physiol. 2018. V. 106. P. 2–12.

  46. Trinder M., Daisley B.A., Dube J.S., Reid G. Drosophila melanogaster as a high-throughput model for host–microbiota interactions // Front. Microbiol. 2017. V. 8. Article 751.

  47. Tryselius Y., Samakovlis C., Kimbrell D.A., Hultmark D. C-ecC, a cecropin gene expressed during metamorphosis in Drosophila pupae // Eur. J. Biochem. 1992. V. 204. P. 395–399.

  48. Wong C.N.A., Ng P., Douglas A.E. Low-diversity bacterial community in the gut of the fruitfly Drosophila melanogaster // Environ. Microbiol. 2011. V. 13. P. 1889−1900.

  49. Wong C.N.A., Vanhove A.S., Watnick P.I. The interplay between intestinal bacteria and host metabolism in health and disease: lessons from Drosophila melanogaster // Dis. Model. Mech. 2016. V. 9. P. 271–281.

  50. Yamada R., Deshpande S.A., Bruce K.D., Mak E.M., Ja W.W. Microbes promote amino acid harvest to rescue undernutrition in Drosophila // Cell Rep. 2015. V. 10. P. 865–872.

  51. Zilber-Rosenberg I., Rosenberg E. Role of microorganisms in the evolution of animals and plants: the hologenome theory of evolution // FEMS Microbiol. Rev. 2008. V. 32. P. 723–735.

Дополнительные материалы отсутствуют.