1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Микробиология
  4. T. 92, № 3, 2023

Микробиология, 2023, T. 92, № 3, стр. 250-260

Анаэробные Thermodesulfovibrio и аэробные Meiothermus сосуществуют в глубинной термальной воде

А. П. Лукина a, В. В. Кадников b, И. И. Русанов c, М. Р. Авакян a, А. В. Белецкий b, А. В. Марданов b, Н. В. Пименов c, Н. В. Равин b, О. В. Карначук a, *

a Лаборатория биохимии и молекулярной биологии, Томский государственный университет
634050 Томск, Россия

b Институт биоинженерии им. К.Г. Скрябина, ФИЦ Биотехнологии РАН
119071 Москва, Россия

c Институт микробиологии им. С.Н. Виноградского, ФИЦ Биотехнологии РАН
119071 Москва, Россия

* E-mail: olga.karnachuk@green.tsu.ru

Поступила в редакцию 09.12.2022
После доработки 13.12.2022
Принята к публикации 13.12.2022

Аннотация

Изучение микроорганизмов, обитающих в подземных водоносных горизонтах, основано на отборе проб воды, поступающих из глубинных скважин, и редко учитывает физико-химические процессы в системе вода‒порода. Остается неясным, как метаболизируют аэробные прокариоты, обнаруживаемые под землей молекулярными методами. Для прямого определения отношения прокариот к кислороду необходимо культивирование. В настоящем исследовании проведено целевое выделение аэробных и анаэробных бактерий, обнаруженных в термальных радоновых водах на курорте Белокуриха молекулярными методами. Профилирование по гену 16S рРНК выявило доминирование представителей группы Deionococcus‒Thermus, относящихся к роду Meiothermus (17.6% чтений) и считающихся строгими аэробами. Одновременно в воде присутствовали анаэробные сульфатредуцирующие Thermodesulfovibrio. Вода характеризовалась восстановительными и щелочными условиями. Целевое культивирование позволило выделить растущий аэробно Meiothermus sp. 1165, являющийся близким родственником Meiothermus cerbereus. Одновременно выделен алкалофильный анаэробный сульфатредуктор Thermodesulfovibrio sp. 1176. Измерение в воде Белокурихи интенсивности сульфатредукции с ${\text{Na}}_{{\text{2}}}^{{\,\,{\text{35}}}}{\text{S}}{{{\text{O}}}_{{\text{4}}}}$ продемонстрировало активный процесс, протекающий со скоростью 41.4 ± 1.06 мкг Sвосст/л/сут (1.29 нмоль S/мл/сут). Анализ генома штамма 1176 выявил присутствие различных механизмов, обеспечивающих относительную устойчивость к кислороду и окислительному стрессу и включающих супероксид редуктазу, рубредоксин, супероксид дисмутазу Fe-Mn семейства, каталазу-пероксидазу KatG и цитохром bd убихинол оксидазу. Низкий окислительно-восстановительный потенциал и интенсивный процесс анаэробной сульфатредукции подтверждают, что, в целом, подземные горизонты в Белокурихе характеризуются восстановительными условиями. Можно предположить пространственное разобщение аэробов и анаэробов в системе вода‒порода, как это происходит в наземных микробных матах, а также протекание аэробных процессов в микрозонах.

Ключевые слова: подземная биосфера, аэробные и анаэробные прокариоты, сульфатредуцирующие бактерии, Meiothermus, Thermodesulfovibrio

Список литературы

  1. Джабарова Н.К., Яковенко Э.С., Сидорина Н.Г., Коханенко А.А., Воробьев В.А., Зайцев А.А., Коваленко Т.С., Жиляков И.В. Перспективы развития Белокурихинской курортной зоны Алтайского края // Вопросы курортологии, физиотерапии и лечебной физической культуры. 2016. № 2. С. 43‒47.

  2. Карначук О.В., Пименов Н.В., Юсупов С.К., Франк Ю.А. Пухакка Я.А., Иванов М.В. Распределение, разнообразие и активность сульфатредуцирующих бактерий в водной толще озера Гек-Гель, Азербайджан // Микробиология. 2006. Т. 75. С. 101‒109.

  3. Karnachuk O.V., Pimenov N.V., Yusupov S.K., Frank Yu.A., Puhakka Ya.A., Ivanov M.V. Distribution, diversity, and activity of sulfate-reducing bacteria in the water column in Gek-Gel Lake, Azerbaijan // Microbiology (Moscow). 2006. V. 75. P. 82‒89.

  4. Карначук О.В., Курганская И.А., Авакян М.Р., Франк Ю.А., Иккерт О.П., Филенко Р.А., Данилова Э.В., Пименов Н.В. Ацидофильный Desulfosporosinus из окисленных отходов добычи металлов в Забайкальском крае // Микробиология. 2015. Т. 84. С. 595‒605.

  5. Karnachuk O.V., Kurganskaya I.A., Avakyan M.R., Frank Y.A., Ikkert O.P., Filenko R.A., Danilova E.V., Pimenov N.V. An acidophilic Desulfosporosinus isolated from the oxidized mining wastes in the Transbaikal area // Microbiology (Moscow). 2015. V. 84. P. 677‒686.

  6. Ali N., Khanafer M., Al-Awadhi H. Indigenous oil-degrading bacteria more efficient in soil bioremediation than microbial consortium and active even in super oil-saturated soils // Front. Microbiol. 2022. V. 13. Art. 950051.

  7. Asaf S., Numan M., Khan A.L., Al-Harrasi A. Sphingomonas: from diversity and genomics to functional role in environmental remediation and plant growth // Crit. Rev. Biotechnol. 2020. V. 40. P. 138‒152.

  8. Bar-On Y.M., Phillips R., Milo R. The biomass distribution on Earth // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2018. V. 115. P. 6506‒6511.

  9. Bell E., Lamminmäki T., Alneberg J., Andersson A.F., Qian C., Xiong W., Hettich R.L., Frutschi M., Bernier-Latmani R. Active sulfur cycling in the terrestrial deep subsurface // ISME J. 2020. V. 14. P. 1260‒1272.

  10. Borgonie G., García-Moyano A., Litthauer D., Bert W., Bester A., van Heerden E., Möller C., Erasmus M., Onstott T.C. Nematoda from the terrestrial deep subsurface of South Africa // Nature. 2011. V. 474. P. 79‒82.

  11. Borisov V.B., Siletsky S.A., Nastasi M.R., Forte E. ROS defense systems and terminal oxidases in bacteria // Antioxidants (Basel). 2021. V. 10. Art. 839.

  12. Brettin T., Davis J.J., Disz T., Edwards R.A., Gerdes S., Olsen G.J., Olson R., Overbeek R., Parrello B., Pusch G.D., Shukla M., Thomason J.A. 3rd, Stevens R., Vonstein V., Wattam A.R., Xia F. RASTtk: a modular and extensible implementation of the RAST algorithm for building custom annotation pipelines and annotating batches of genomes // Sci. Rep. 2015. V. 5. Art. 8365.

  13. Brown C.T., Hug L.A., Thomas B.C., Sharon I., Castelle C.J., Singh A., Wilkins M.J., Wrighton K.C., Williams K.H., Banfield J.F. Unusual biology across a group comprising more than 15% of domain Bacteria // Nature. 2015. V. 523. P. 208.

  14. Chun J., Oren A., Ventosa A., Christensen H., Arahal D.R., da Costa M.S., Rooney A.P., Yi H., Xu X.W., De Meyer S., Trujillo M.E. Proposed minimal standards for the use of genome data for the taxonomy of prokaryotes // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2018. V. 68. P. 461‒466.

  15. Chung A.P., Rainey F., Nobre M.F., Burghardt J., da Costa M.S. Meiothermus cerbereus sp. nov., a new slightly thermophilic species with high levels of 3-hydroxy fatty acids // Int. J. Syst. Bacteriol. 1997. V. 47. P. 1225‒1230.

  16. Dastager S.G., Lee J.C., Ju Y.J., Park D.J., Kim C.J. Rubellimicrobium mesophilum sp. nov., a mesophilic, pigmented bacterium isolated from soil // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2008. V. 58. P. 1797‒1800.

  17. Edgar R.C. Search and clustering orders of magnitude faster than BLAST // Bioinformatics 2010. V. 26. P. 2460‒2461.

  18. Finley B.K., Mau R.L., Hayer M., Stone B.W., Morrissey E.M., Koch B.J., Rasmussen C., Dijkstra P., Schwartz E., Hungate B.A. Soil minerals affect taxon-specific bacterial growth // ISME J. 2022. V. 16. P. 1318‒1326.

  19. França L., Albuquerque L., da Costa M.S. Cavicella subterranea gen. nov., sp. nov., isolated from a deep mineral-water aquifer, and emended description of the species Perlucidibaca piscinae // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2015. V. 65. P. 3812‒3817.

  20. Frank Y.A., Kadnikov V.V., Lukina A.P., Banks D., Beletsky A.V., Mardanov A.V., Sen’kina E.I., Avakyan M.R., Karnachuk O.V., Ravin N.V. Characterization and genome analysis of the first facultatively alkaliphilic Thermodesulfovibrio isolated from the deep terrestrial subsurface // Front. Microbiol. 2016. V. 7. Art. 2000.

  21. Glombitza C., Putman L.I., Rempfert K.R., Kubo M.D., Schrenk M.O., Templeton A.S., Hoehler T.M. Active microbial sulfate reduction in fluids of serpentinizing peridotites of the continental subsurface // Commun. Earth Environ. 2021. V. 2. Art. 84.

  22. Habib N., Khan I.U., Hussain F., Zhou E.M., Xiao M., Dong L., Zhi X.Y., Li W.J. Meiothermus luteus sp. nov., a slightly thermophilic bacterium isolated from a hot spring // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2017. V. 67. P. 2910‒2914.

  23. Herrmann M., Wegner C.E., Taubert M., Geesink P., Lehmann K., Yan L., Lehmann R., Totsche K.U., Küsel K. Predominance of Cand. Patescibacteria in groundwater is caused by their preferential mobilization from soils and flourishing under oligotrophic conditions // Front. Microbiol. 2019. V. 10. Art. 1407.

  24. Ji M., Williams T.J., Montgomery K., Wong H.L., Zaugg J., Berengut J.F., Bissett A., Chuvochina M., Hugenholtz P., Ferrari B.C. Candidatus eremiobacterota, a metabolically and phylogenetically diverse terrestrial phylum with acid-tolerant adaptations // ISME J. 2021. V. 15. P. 2692‒2707.

  25. Ji Y., Zhang P., Zhou S., Gao P., Wang B., Jiang J. Widespread but poorly understood bacteria: Candidate Phyla Radiation // Microorganisms. 2022. V. 10. Art. 2232.

  26. Jünemann S. Cytochrome bd terminal oxidase // Biochim. Biophys. Acta. 1997. V. 1321. P. 107‒127.

  27. Karnachuk O.V., Frank Y.A., Lukina A.P., Kadnikov V.V., Beletsky A.V., Mardanov A.V., Ravin N.V. Domestication of previously uncultivated Candidatus Desulforudis audaxviator from a deep aquifer in Siberia sheds light on its physiology and evolution // ISME J. 2019. V. 13. P. 1947‒1959.

  28. Karnachuk O.V., Lukina A.P., Kadnikov V.V., Sherbakova V.A., Beletsky A.V., Mardanov A.V., Ravin N.V. Targeted isolation based on metagenome-assembled genomes reveals a phylogenetically distinct group of thermophilic spirochetes from deep biosphere // Environ. Microbiol. 2021. V. 23. P. 3585‒3598.

  29. Kieft T.L., McCuddy S.M., Onstott T.C., Davidson M., Lin L.-H., Mislowack B., Pratt L., Boice E., Lollar B.S., Lippmann-Pipke J., Pfiffner S.M., Phelps T.J., Gihring T., Moser D., van Heerden A. Geochemically generated, energy-rich substrates and indigenous microorganisms in deep, ancient groundwater // Geomicrobiol. J. 2005. V. 22. P. 325–335.

  30. Kim M., Oh H.S., Park S.C., Chun J. Towards a taxonomic coherence between average nucleotide identity and 16S rR-NA gene sequence similarity for species demarcation of prokaryotes // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2014. V. 64. P. 346‒351.

  31. Liu L., Feng Y., Wei L., Zong Z. Genome-based taxonomy of Brevundimonas with reporting Brevundimonas huaxiensis sp. nov. // Microbiol. Spectr. 2021. V. 9. e0011121.

  32. Lovley D.R., Chapelle F.H. Deep subsurface microbial processes // Rev. Geophys. 1995. V. 33. P. 365–381.

  33. Magoc T., Salzberg S.L. FLASH: fast length adjustment of short reads to improve genome assemblies // Bioinformatics. 2011. V. 27. P. 2957–2963.

  34. Masurat P., Fru E.C., Pedersen K. Identification of Meiothermus as the dominant genus in a storage system for spent nuclear fuel // J. Appl. Microbiol. 2005. V. 98. P. 727‒740.

  35. Nelson W.C., Stegen J.C. The reduced genomes of Parcubacteria (OD1) contain signatures of a symbiotic lifestyle // Front. Microbiol. 2015. V. 6. Art. 713.

  36. Nurk S., Bankevich A., Antipov D., Gurevich A.A., Korobeynikov A., Lapidus A., Prjibelski A.D., Pyshkin A., Sirotkin A., Sirotkin Y., Stepanauskas R., Clingenpeel S.R., Woyke T., McLean J.S., Lasken R., Tesler G., Alekseyev M.A., Pevzner P.A. Assembling single-cell genomes and mini-metagenomes from chimeric MDA products // J. Comput. Biol. 2013. V. 20. P. 714‒737.

  37. Parks D.H., Imelfort M., Skennerton C.T., Hugenholtz P., Tyson G.W. CheckM: assessing the quality of microbial genomes recovered from isolates, single cells, and metagenomes // Genome Res. 2015. V. 25. P. 1043‒1055.

  38. Pedersen K. Exploration of deep intraterrestrial microbial life: current perspectives // FEMS Microbiol. Lett. 2000. V. 185. P. 9‒16.

  39. Planer-Friedrich B., Forberg J., Lohmayer R., Kerl C.F., Boeing F., Kaasalainen H., Stefánsson A. Relative abundance of thiolated species of As, Mo, W, and Sb in hot springs of Yellowstone National Park and Iceland // Environ. Sci. Technol. 2020. V. 54. P. 4295‒4304.

  40. Rajeev L., Garber M.E., Zane G.M., Price M.N., Dubchak I., Wall J.D., Novichkov P.S., Mukhopadhyay A., Kazakov A.E. A new family of transcriptional regulators of tungstoenzymes and molybdate/tungstate transport // Environ. Microbiol. 2019. V. 21. P. 784‒799.

  41. Rawlings D.E., Kusano T. Molecular genetics of Thiobacillus ferrooxidans // Microbiol. Rev. 1994. V. 58. P. 39‒55.

  42. Rempfert K.R., Miller H.M., Bompard N., Nothaft D., Matter J.M., Kelemen P., Fierer N., Templeton A.S. Geological and geochemical controls on subsurface microbial life in the Samail Ophiolite, Oman // Front. Microbiol. 2017. V. 8. Art. 56.

  43. Rognes T., Flouri T., Nichols B., Quince C., Mahé F. VSEARCH: a versatile open source tool for metagenomics // Peer J. Preprints. 2016. V. 4. e2409v1.

  44. Schleheck D., Tindall B.J., Rosselló-Mora R., Cook A.M. Parvibaculum lavamentivorans gen. nov., sp. nov., a novel heterotroph that initiates catabolism of linear alkylbenzenesulfonate // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2004. V. 54. P. 1489‒1497.

  45. Tindall B.J., Sikorski J., Lucas S., Goltsman E., Copeland A., Glavina Del Rio T., Nolan M., Tice H., Cheng J.F., Han C., Pitluck S., Liolios K., Ivanova N., Mavromatis K., Ovchinnikova G., Pati A., Fähnrich R., Goodwin L, Chen A., Palaniappan K., Land M., Hauser L., Chang Y.J., Jeffries C.D., Rohde M., Göker M., Woyke T, Bristow J., Eisen J.A., Markowitz V., Hugenholtz P., Kyrpides N.C., Klenk H.P., Lapidus A. Complete genome sequence of Meiothermus ruber type strain (21) // Stand. Genomic Sci. 2010. V. 3. P. 26‒36.

  46. Wanger G., Southam G. Onstott T.C. Structural and chemical characterization of a natural fracture surface from 2.8 kilometers below land surface: biofilms in the deep subsurface // Geomicrobiol. J. 2006. V. 23. P. 443‒452.

  47. Weinstein D.J., Allen S.E., Lau M.C.Y., Erasmus M., Asalone K.C., Walters-Conte K., Deikus G., Sebra R., Borgonie G., van Heerden E., Onstott T.C., Bracht J.R. The genome of a subterrestrial nematode reveals adaptations to heat // Nat. Commun. 2019. V. 10. Art. 5268.

  48. Widdel F.F., Bak R. Gram negative mesophilic sulfate reducing bacteria // The Prokaryotes: A Handbook on the Biology of Bacteria: Ecophysiology, Isolation, Identification, Applications / Eds. Balows A. et al. Berlin: Springer, 1992. P. 3352–3378.

  49. Woycheese K.M., Meyer-Dombard D.R., Cardace D., Argayosa A.M., Arcilla C.A. Out of the dark: transitional subsurface-to-surface microbial diversity in a terrestrial serpentinizing seep (Manleluag, Pangasinan, the Philippines) // Front. Microbiol. 2015. V. 6. Art. 44.

  50. Zhang Y., Gladyshev V.N. Molybdoproteomes and evolution of molybdenum utilization // J. Mol. Biol. 2008. V. 379. P. 881‒899.

  51. Zhao Q., Guo Q., Luo L., Yan K. Tungsten accumulation in hot spring sediments resulting from preferred sorption of aqueous polytungstates togGoethite // Int. J. Environ. Res. Public Health. 2021. V. 18. P. 12629.

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Микробиология

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал