Микробиология, 2023, T. 92, № 6, стр. 564-580

Аноксигенные фототрофные бактерии меромиктического озера Большие Хрусломены (о. Олений, Кандалакшский залив, Мурманская область, Россия)

О. Н. Лунина a*, Д. С. Груздев b, С. В. Пацаева c, А. А. Жильцова c, Н. Е. Сузина d, Е. Д. Краснова e, Д. А. Воронов f, Н. М. Кокрятская g, Е. Ф. Веслополова a, А. С. Саввичев a

a Институт микробиологии им. С.Н. Виноградского, ФИЦ “Фундаментальные основы биотехнологии” РАН
117312 Москва, Россия

b ciBear OU
10115 Tallinn, Kesklinna Linnaosa, Tartu Mnt 67/1-13b, Estonia

c Физический факультет МГУ имени М.В. Ломоносова
119234 Москва, Россия

d Институт биохимии и физиологии микроорганизмов РАН, ФИЦ “Пущинский научный центр биологических исследований Российской академии наук” (ФИЦ ПНЦБИ РАН)
142290 Пущино, Россия

e Беломорская биологическая станция им. Н.А. Перцова Биологического факультета МГУ имени М.В. Ломоносова
119234 Москва, Россия

f Институт проблем передачи информации им. А.А. Харкевича РАН
127051 Москва, Россия

g Федеральный исследовательский центр комплексного изучения Арктики имени академика Н.П. Лаверова УрО РАН
163020 Архангельск, Россия

* E-mail: onlun@yandex.ru

Поступила в редакцию 16.05.2023
После доработки 03.07.2023
Принята к публикации 04.07.2023

Аннотация

Проведено исследование сообщества аноксигенных фототрофных бактерий водной толщи меромиктического оз. Большие Хрусломены в зимнее время, определен его состав и структура. Сообщество развивалось на глубине 4.25 м, в подледный период его активность была крайне низкой (6.2 мкмоль С л–1 сут–1). Цвет воды в зоне максимального развития фототрофных бактерий был необычным, лимонно-желтым, предположительно за счет образования и накопления в ней полисульфидов. Цвет придонной воды также был лимонно-желтым, придонная вода была устойчива к окислению кислородом воздуха. В слое максимального развития АФБ содержание Бхл d зелено-окрашенных зеленых серобактерий существенно превышало содержание Бхл е коричнево-окрашенных зеленых серобактерий и составляло 77 и 23% соответственно. Из воды озера выделены культуры зеленых и пурпурных серобактерий, определены их физиологические и генетические характеристики. Два штамма зеленых серных бактерий (коричнево-окрашенный BrKhr17 и зелено-окрашенный GrKhr17) содержали в клетках газовые вакуоли. Филогенетически они оказались наиболее близки к зелено-окрашенному штамму Chlorobium phaeovibrioides DSM 265 и по совокупности свойств были причислены к новым штаммам вида Chlorobium phaeovibrioides.

Ключевые слова: арктические экосистемы, Белое море, меромиктические озера, полисульфиды, зеленые серные бактерии, Chlorobium phaeovibrioides, пурпурные серобактерии, Thiocapsa, Thiocystis gelatinosa, бактериохлорофиллы d и e, флуоресцентное разделение пигментов

Список литературы

  1. Булыгина Е.С., Кузнецов Б.Б., Марусина А.И., Кравченко И.К., Быкова С.А., Колганова Т.В., Гальченко В.Ф. Изучение нуклеотидных последовательностей nifH генов у представителей метанотрофных бактерий // Микробиология. 2002. Т. 71. С. 500–508.

  2. Bulygina E.S., Kuznetsov B.B., Marusina A.I., Turova T.P., Kravchenko I.K., Bykova S.A., Kolganova T.V., Gal’chenko V.F. Study of nucleotide sequences of nifH genes in methanotrophic bacteria // Microbiology (Moscow). 2002. V. 71. P. 425‒432.

  3. Горленко В.М., Дубинина Г.А., Кузнецов С.И. Экология водных микроорганизмов. М.: Наука, 1977. С. 62, 119–130, 151–200.

  4. Горленко В.М., Михеев П.В., Русанов И.И., Пименов Н.В., Иванов М.В. Экофизиологические свойства фотосинтезирующих бактерий из зоны хемоклина Черного моря // Микробиология. 2005. Т. 74. С. 239–247.

  5. Gorlenko V.M., Mikheev P.V., Rusanov I.I., Pimenov N.V., Ivanov M.V. Ecophysiological properties of photosynthetic bacteria from the Black Sea chemocline zone // Microbiology (Moscow). 2005. V. 74. P. 201‒209.

  6. Емельянцев П.С., Жильцова А.А., Краснова Е.Д., Воронов Д.А., Рымарь В.В., Пацаева С.В. Определение концентрации хлоросомных бактериохлорофиллов по спектрам поглощения клеток зеленых серных бактерий в пробах природной воды // Вестн. Московского ун-та. Сер. 3: Физика, астрономия. 2020. № 2. С. 25–30.

  7. Emeliantsev P.S., Zhiltsova A.A., Krasnova E.D., Voronov D.A., Rymar V.V., Patsaeva S.V. Quantification of chlorosomal bacteriochlorophylls using absorption spectra of green sulfur bacteria in natural water // Moscow University Physics Bull. 2020. V. 75. № 2. P. 137–142.https://doi.org/10.3103/S0027134920020046

  8. Жильцова А.А., Харчева А.В., Краснова Е.Д., Лунина О.Н., Воронов Д.А., Саввичев А.С., Горшкова О.М., Пацаева С.В. Спектральное исследование зеленых серных бактерий в стратифицированных водоемах Кандалакшского залива Белого моря // Оптика атмосферы и океана. 2018. Т. 31. С. 233–239.

  9. Zhiltsova A.A., Kharcheva A.V., Krasnova E.D., Lunina O.N., Voronov D.A., Savvichev A.S., Gorshkova O.M., Patsaeva S.V. Spectroscopic study of green sulfur bacteria in stratified water bodies of the Kandalaksha Gulf of the White Sea // Atmospheric and Oceanic Optics. 2018. V. 31. P. 390–396. https://doi.org/10.15372/AOO20180315

  10. Жильцова А.А., Филиппова О.А., Краснова Е.Д., Воронов Д.А., Пацаева С.В. Сравнительный анализ спектральных методов определения концентрации бактериохлорофилла d зеленых серных бактерий в воде // Оптика атмосферы и океана. 2022. Т. 35. С. 312–318.

  11. Zhiltsova A.A., Filippova O.A., Krasnova E.D., Voronov D.A., Patsaeva S.V. Comparative analysis of spectral methods for determining bacteriochlorophyll d concentration in green sulfur bacteria in water // Atmospheric and Oceanic Optics. 2022. V. 35. P. 5627–568.https://doi.org/10.15372/AOO20220411

  12. Краснова Е.Д., Воронов Д.А., Демиденко Н.А., Кокрятская Н.М., Пантюлин А.Н., Рогатых Т.А., Самсонов Т.Е., Фролова Н.Л., Шапоренко С.И. К инвентаризации реликтовых водоемов, отделяющихся от Белого моря // Комплексные исследования Бабьего моря, полу-изолированной беломорской лагуны: геология, гидрология, биота ‒ изменения на фоне трансгрессии берегов. Труды Беломорской биостанции МГУ. М.: Товарищество научных изданий КМК. 2016. Т. 12. С. 211–241.

  13. Краснова Е.Д., Воронов Д.А. Подводное меромиктическое озеро в бухте Биофильтров (Белое море, Кандалакшский залив, окрестности Беломорской биостанции МГУ) // Геология морей и океанов: Материалы XXII Международной научной конференции (Школы) по морской геологии. М.: ИО РАН, 2019. Т. 3. С. 165–169.

  14. Лис Г. Биохимия автотрофных бактерий. М.: Изд-во иностранной литературы, 1958.

  15. Лунина О.Н., Саввичев А.С., Кузнецов Б.Б., Пименов Н.В., Горленко В.М. Аноксигенные фототрофные бактерии стратифицированного озера Кисло-Сладкое, (Кандалакшский залив Белого моря) // Микробиология. 2014. Т. 83. С. 90–108.

  16. Lunina O.N., Savvichev A.S., Kuznetsov B.B., Pimenov N.V., Gorlenko V.M. Anoxygenic phototrophic bacteria of the Kislo-Sladkoe stratified lake (White Sea, Kandalaksha Bay) // Microbiology. 2013. V. 82. P. 815–832.https://doi.org/10.1134/S0026261714010081

  17. Лунина О.Н., Саввичев А.С., Краснова Е.Д., Коктятская Н.М., Веслополова Е.Ф., Кузнецов Б.Б., Горленко В.М. Сукцессионная динамика развития сообщества аноксигенных фототрофных бактерий в озере Кисло-Сладкое (Кандалакшский залив Белого моря) // Микробиология. 2016. Т. 85. С. 531–544.

  18. Lunina O.N., Savvichev A.S., Krasnova E.D., Kokryatskaya N.M., Veslopolova E.F., Kuznetsov B.B., Gorlenko V.M. Succession processes in the anoxygenic phototrophic bacterial community in Lake Kislo-Sladkoe (Kandalaksha Bay, White Sea) // Microbiology (Moscow). 2016. V. 85. P. 570–582.https://doi.org/10.1134/S0026261716050118

  19. Лунина О.Н., Саввичев А.С., Бабенко В.В., Болдырева Д.И., Кузнецов Б.Б., Краснова Е.Д., Кокрятская Н.М., Веслополова Е.Ф., Воронов Д.А., Демиденко Н.А., Летарова М.А., Летаров А.В., Горленко В.М. Сезонные изменения структуры сообщества аноксигенных фототрофных бактерий меромиктического озера Трехцветное (Кандалакшский залив, Белого моря) // Микробиология. 2019. Т. 88. С. 100–115.

  20. Lunina O.N., Savvichev A.S., Babenko V.V., Boldyreva D.I., Kuznetsov B.B., Kolganova T.V., Krasnova E.D., Kokryatskaya N.M., Veslopolova E.F., Voronov D.A., Demidenko N.A., Letarova M.A., Letarov A.V., Gorlenko V.M. Seasonal changes in the community structure of anoxygenic phototrophic bacteria in meromictic Trekhtsvetnoe Lake (Kandalaksha Bay, White sea) // Microbiology (Moscow). 2019. V. 88. P. 100–114. https://doi.org/10.1134/S0026261719010041

  21. Саввичев А.С., Кадников В.В., Каллистова А.Ю., Русанов И.И., Воронов Д.А., Краснова Е.Д., Равин Н.В., Пименов Н.В. Фотозависимое окисление метана – важнейший процесс цикла метана в водной толще полярного озера Большие Хрусломены // Микробиология. 2019. Т. 88. С. 367–371.

  22. Savvichev A.S., Kadnikov V.V., Kallistova A.Yu., Rusanov I.I., Voronov D.A., Krasnova E.D., Ravin N.V., Pimenov N.V. Light-dependent methane oxidation is the major process of the methane cycle in the water column of the Bol’shie Khruslomeny Polar Lake // Microbiology (Moscow). 2019. V. 88. P. 370–374. https://doi.org/10.1134/S0026365619030108

  23. Саввичев А.С., Кулакова А.А., Краснова Е.Д., Воронов Д.А., Кадников В.В., Белецкий А.В., Козяева В.В., Русанов И.И., Летарова М.А., Веслополова Е.Ф., Беленкова В.В., Демиденко Н.А., Горленко В.М. Микробное сообщество морского меромиктического желоба (Бухта Биофильтров), расположенного в Кандалакшском заливе Белого моря // Микробиология. 2022. Т. 91. С. 492–506.

  24. Savvichev A.S., Kulakova A.A., Krasnova E.D., Voronov D.A., Kadnikov V.V., Beletskii A.V., Kozyaeva V.V., Rusanov I.I., Letarova M.A., Veslopolova E.F., Belenkova V.V., Demidenko N.A., Gorlenko V.M. Microbial community of a marine meromictic trough (Biofilter Bay) in the Kandalaksha Bay, White Sea // Microbiology (Moscow). 2022. V. 91. P. 432–444. https://doi.org/10.1134/S0026261722100940

  25. Сент-Илер К.К. Отчет об экскурсии на Белое море студентов естественников Юрьевского университета летом 1908 года // Ученые записки Императорского Юрьевского Университета. 1909. Т. 17. С. 1–67.

  26. Федулов В.Ю., Беляев Н.А., Коновалов Б.В. Геохимические исследования оз. Большие Хрусломены // Процессы в геосредах. 2018. Т. 17. С. 143–144.

  27. Харчева А.В., Жильцова А.А., Лунина О.Н., Краснова Е.Д., Воронов Д.А., Саввичев А.С., Пацаева С.В. Флуоресценция бактериохлорофиллов зеленых серных бактерий в анаэробной зоне двух природных водоемов // Вестн. Московского ун-та. Сер. 3: Физика, астрономия. 2018. № 4. С. 40–45.

  28. Kharcheva A.V., Zhiltsova A.A., Lunina O.N., Krasnova E.D., Voronov D.A., Savvichev A.S., Patsaeva S.V. Bacteriochlorophyll fluorescence of green sulfur bacteria in the anaerobic zone of two natural water bodies // Moscow University Physics Bull. 2018. V. 73. № 4. P. 377–381. https://doi.org/10.3103/S0027134918040082

  29. Berg J.S., Schwedt A., Kreutzmann A.-C., Kuypers M.M.M., Milucka J. Polysulfides as intermediates in the oxidation of sulfide to sulfate by Beggiatoa spp. // Appl. Environ. Microbiol. 2014. V. 80. P. 629–636.

  30. Grouzdev D.S., Lunina O.N., Gaisin V.A., Krutkina M.S., Baslerov R.V., Savvichev A.S., Gorlenko V.M. Genome sequences of green- and brown-colored strains of Chlorobium phaeovibrioides with gas vesicles // Microbiol. Resour. Announc. 2019. V. 8. e00711–19. https://doi.org/10.1128/MRA.00711-19

  31. Hoang D.T., Chernomor O., von Haeseler A., Minh B.Q., Vinh L.S. UFBoot2: improving the ultrafast bootstrap approximation // Mol. Biol. Evol. 2017. V. 35. P. 518–522. https://doi.org/10.1093/molbev/msx281

  32. Jørgensen B.B., Findlay A.J., Pellerin A. The Biogeochemical sulfur cycle of marine sediments // Front. Microbiol. 2019. V. 10. Art. 849. https://doi.org/10.3389/fmicb.2019.00849

  33. Kadnikov V.V., Savvichev A.S., Mardanov A.V., Beletsky A.V., Ravin N.V., Pimenov N.V. Metagenomic data of the microbial community of the chemocline layer of the meromictic subarctic Lake Bolshie Hruslomeny, North European Russia // Data in Brief. 2019. V. 23. P. 103800. https://doi.org/10.1016/j.dib.2019.103800

  34. Kalyaanamoorthy S., Minh B.Q., Wong T.K.F., von Haeseler A., Jermiin L.S. ModelFinder: fast model selection for accurate phylogenetic estimates // Nat. Methods. 2017. V. 14. P. 587–589. https://doi.org/10.1038/nmeth.4285

  35. Katoh K., Standley D.M. MAFFT multiple sequence alignment software version 7: improvements in performance and usability // Mol. Biol. Evol. 2013. V. 30. P. 772–780. https://doi.org/10.1093/molbev/mst010

  36. Kharcheva A.V., Krasnova E.D., Gorlenko V.M., Lunina O.N., Savvichev A.S., Voronov D.A., Zhiltsova A.A., Patsaeva S.V. Depth profiles of spectral and hydrological characteristics of water and their relation to abundances of green sulfur bacteria in the stratified lakes of the White sea // Proceedings of SPIE ‒ The International Society for Optical Engineering. 2016. V. 9917. P. 99170Q-1–99170Q-16. https://doi.org/10.1117/12.2229855

  37. Kharcheva A.V., Zhiltsova A.A., Lunina O.N., Savvichev A.S., Patsaeva S.V. Quantification of two forms of green sulfur bacteria in their natural habitat using bacteriochlorophyll fluorescence spectra // Proc. SPIE. 2016b. V. 9917. P. 99170P-0–99170P-8. https://doi.org/10.1117/12.2229848

  38. Kleinjan W.E., Keizer A., Janssen A.J.H. Biologically produced sulfur // Top. Curr. Chem. 2003. V. 230. P. 167–188. https://doi.org/10.1007/b12114

  39. Krasnova E., Matorin D., Belevich T., Efimova L., Kharcheva A., Kokryatskaya N., Losyuk G., Todorenko D., Voronov D., Patsaeva S. The characteristic pattern of multiple colored layers in coastal stratified lakes in the process of separation from the White sea // Chinese J. Oceanol. Limnol. 2018. P. 1–16. https://doi.org/10.1007/s00343-018-7323-2

  40. Lane D.J. 16S/23S sequencing // Nucleic acid techniques in bacterial systematics / Eds. Stackebrandt E., Goodfellow M. Chichester: John Wiley & Sons, Ltd. New York. 1991. P. 115–175. https://doi.org/10.12691/jaem-2-4-11

  41. Montesinos E., Guerrero R., Abella C., Esteve I. Ecology and physiology of the competition for light between Chlorobium limicola and Chlorobium paeobacteroides in natural habitans // Appl. Environ. Microbiol. 1983. V. 46. P. 1008. https://doi.org/10.1128/aem.46.5.1007-1016.1983

  42. Nguyen L.T., Schmidt H.A., von Haeseler A., Minh B.Q. IQ-TREE: a fast and effective stochastic algorithm for estimating maximum-likelihood phylogenies // Mol. Biol. Evol. 2015. V. 32. P. 268–274. https://doi.org/10.1093/molbev/msu300

  43. Overmann J., Tilzer M.M. Control of primary productivity and the significance of photosynthetic bacteria in a meromictic kettle lake Mittlerer Buchensee, West-Germany // Aquatic Sci. 1989. V. 51. P. 4.https://doi.org/10.1007/bf00877171

  44. Pfennig N., Lippert K.D. Über das Vitamin B12-Bedürfnis phototropher Schwefelbakterien // Arch. Mikrobiol. 1966. V. 55. P. 245–256.https://doi.org/10.1007/BF00410246

  45. Prange A., Arzberger I., Engemann C., Modrow H., Schumann O., Trüper H.G., Steudel R., Dahl C., Hormes J. In situ analysis of sulfur in the sulfur globules of phototrophic sulfur bacteria by X-ray absorption near edge spectroscopy // Biochim. Biophys. Acta. 1999. V. 1428. P. 446–454.

  46. Savvichev A.S., Kadnikov V.V., Rusanov I.I., Beletsky A.V., Krasnova E.D., Voronov D.A., Kallistova A.Yu., Veslopolova E.F., Zakharova E.E., Kokryatskaya N.M., Losyuk G.N., Demidenko N.A., Belyaev N.A., Sigalevich P.A., Mardanov A.V., Ravin N.V., Pimenov N.V. Microbial processes and microbial communities in the water column of the polar meromictic lake Bol’shie Khruslomeny at the White sea coast // Front. Microbiol. 2020. V. 11. P. 1945. https://doi.org/10.3389/fmicb.2020.01945

  47. Sanger F., Nicklen S., Coulson A.R. DNA sequencing with chain-terminating inhibitors // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1977. V. 84. P. 5463–5467. https://doi.org/10.1073/pnas.74.12.5463

Дополнительные материалы отсутствуют.