Океанология, 2022, T. 62, № 2, стр. 245-259

ВВЕДЕНИЕ

При изоляции морского залива от моря водоем оказывается в качественно новом состоянии, которое с точки зрения гидрологии характеризуется как меромиксия, а в плане экологии – как новая экосистема, биота которой уникальна по сравнению с морем, от которого происходит отделение. Новый водоем характеризуется вертикальной неоднородностью абиотических и биотических компонентов экосистемы [13].

Извилистая береговая линия, которая отличает берег Белого моря от побережья многих других морей, волнистый донный рельеф, где глубокие участки перемежаются с песчаными и каменистыми отмелями, достаточно высокая скорость поднятия берега [22] способствуют отделению морских заливов от моря и преобразованию их в озера.

Поскольку на беломорском побережье таких водоемов много, на разных стадиях отшнуровывания от моря, то, выстроив их в типологический ряд, можно реконструировать события прошлого и предсказать, что произойдет с морским заливом, если отделить его искусственно. Если при гидростроительстве, в первую очередь при конструировании приливных электростанций и при сооружении фильтрующих дамб для строительства мостов, создается существенное препятствие для приливного течения, в водоеме неминуемо возникнет стратификация [3, 19]. Нижняя часть водной толщи станет непригодной для жизни аэробной фауны и флоры, а, в случае поступления большого количества органических веществ, например, в виде бытовых стоков или в виде рыбных фекалий и неусвоенного корма при садковом разведении рыбы, граница сероводородного заражения может подняться настолько высоко, что во всем водоеме существование аэробных организмов станет невозможным.

Большинство научно-исследовательских работ по меромиктическим озерам посвящены их гидрологии. Экологические исследования чаще всего касаются сообществ микроорганизмов хемоклина и анаэробной зоны. Из арктических и субарктических отделившихся от моря озер отдельные исследования фитопланктона были проведены в оз. Могильном [1, 4, 6, 17, 14, 18 ] и норвежском фьорде Фрамварен [31, 43]. Исследования фитопланктона беломорских прибрежных водоемов до недавнего времени ограничивались разовыми съемками [12, 32], которые не позволяют составить представление ни об альгофлоре, ни об ее сезонной изменчивости. Настоящая работа посвящена исследованию динамики ледовых водорослей и фитопланктона в прибрежном меромиктическом озере Кисло-Сладкое, находящемся на начальной стадии изоляции. Его уровень незначительно поднят над уровнем моря, что приводит к периодическому нарушению меромиксии из-за забросов большого количества морской воды с последующим установлением стратификации.

Целью настоящей работы являлось исследование развития стратификации озера после промывки озера поздней осенью 2018 г. и сопряженных изменений в составе, численности и биомассе ледовой флоры и фитопланктона в различных слоях толщи воды в течение вегетационного сезона, а также выделение абиотических факторов, определяющих динамику структуры фитопланктона.

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Материалом для работы послужили пробы льда и воды, отобранные на станции с максимальной глубиной в Кисло-Сладком озере с марта по октябрь 2019 года.

Характеристика района исследования. Кисло-Сладкое озеро находится в Кандалакшском заливе в 1.5 км от Беломорской биологической станции им. Н.А. Перцова МГУ им. М.В. Ломоносова (рис. 1). Площадь поверхности озера – 16 200 м², площадь водосборного бассейна – 157 000 м², средняя глубина – 1–1.5 м, максимальная глубина – 4.5 м [13]. Примерно 150 лет назад озеро было узким проливом между северным коренным берегом полуострова Киндо и небольшим безымянным островом с подводными порогами по обеим сторонам, которые в результате общего поднятия суши вышли на поверхность и образовали перемычки, отделяющие акваторию озера от пролива Великая Салма [41]. Кисло-Сладкое озеро изолировано от Белого моря частично: в сизигийный прилив происходят заплески морской воды через один из поднятых на поверхность порогов. Летом для озера характерна пятислойная структура: верхний слой подвергается опреснению, под ним располагается пикноклин, далее аэробный слой с морской соленостью, затем хемоклин и нижний сероводородный слой. Однако поздней осенью, когда море охлаждается до отрицательных температур, в озеро могут приходить водные массы с повышенной плотностью и опускаться на дно, что приводит к промывке водоема. В другие же годы к моменту ледостава, который защищает водоем от забросов из моря, в озере сохраняется стратификация, которая установилась летом. Эти два сюжета чередуются, и до 2018 года в озере наблюдалась квазицикличность с сохранением стратификации на протяжении двух лет [15].

Рис. 1.

Район исследования, озеро Кисло-Сладкое, Белое море, 2019 г.

Отбор проб. Для исследования ледовых водорослей озера отбирали керны льда с помощью ледовой пилы. Нижнюю 10-сантиметровую часть керна помещали в пластиковую емкость и растапливали при комнатной температуре. Пробу растаявшего льда (440–867 мл) фиксировали раствором формалина с конечной концентрацией 2%.

Для исследования фитопланктона пробы воды объемом 41–2060 мл отбирали с различных глубин от 0.5 до 4.5 м (придонный слой) с помощью погружного насоса Whale Premium Submersible Pump GP1352 (США) и фиксировали формалином с конечной концентрацией 2%. Глубины выбирали с шагом 1 м, чтобы охватить всю аэробную зону. В течение лета сформировалась и постепенно увеличивалась в объеме придонная анаэробная зона, где фитопланктона нет, поэтому нижние горизонты не включали в анализ. Дополнительные пробы с 10-сантиметровым шагом брали, когда граница аэробной и анаэробной зон (хемоклин) оказывалась между стандартными глубинами, так как в этом узком слое обычно формируется своеобразное сообщество.

Одновременно на разной глубине измеряли соленость кондуктометрами WTW Cond 3110 (Германия) и YSI Pro (США), последним также измеряли температуру in situ; содержание растворенного кислорода определяли с помощью оксиметра YSI Pro ODO (США), pH и окислительно-восстановительный потенциал (ОВП) – портативными измерителями WaterLiner WMM-73 (Тайвань), освещенность – бытовым люксметром LuxLiner LMI-20 (Китай), модифицированным для погружения под воду. Помимо концентрации кислорода в мг/л, оксиметр рассчитывал проценты насыщенности воды кислородом. Перед каждой серией измерений прибор калибровали, чтобы концентрация кислорода в воздухе была 100%. Для измерения освещенности подо льдом делали отдельную лунку малого диаметра и опускали в нее люксметр, не удалив шугу, которая образуется при сверлении льда. Таким образом в лунке оставался почти весь ледовый материал, только в раздробленном виде. За границу фотической зоны принимали глубину, на которую поступал 1% падающей солнечной радиации. Длину светового дня рассчитывали на основании данных с сайта “Meteonovosti.ru” [44] как промежуток времени между восходом и заходом солнца.

Обработка проб. При необходимости пробы растопленного льда и воды для просчета в счетной камере концентрировали методом обратной фильтрации и отстойным методом [23].

Все 53 пробы просчитывали под световым микроскопом МИКМЕД-1 (ЛОМО, Россия) при увеличении ×300 и c водной иммерсией при увеличении ×600 в камере Нажотта (объем 0.05 мл). Просчитывали по 4 камеры для проб марта–апреля и по 3 камеры для проб мая–октября.

Современную классификацию водорослей приводили по электронной базе данных “AlgaeBase” [28].

Неидентифицированные динофитовые водоросли делили на группы согласно строению клеточной стенки: голые (naked) и панцирные (armored). По группам согласно максимальному линейному размеру разделяли неидентифицированные эвгленовые (<30/≥30 мкм) и криптофитовые водоросли (≤20/>20 мкм), пеннатные диатомеи (16–18 мкм и 19–35 мкм) и сборную группу Thalassiosira spp. (11–22, 26–32 и 37–48 мкм). Неидентифицированные коккоидные и жгутиковые клетки были объединены в группу НКЖ с градацией по размерам: 3–8, 10–16, 18–22 и 24–32 мкм.

Для верификации видовой принадлежности диатомовые водоросли дополнительно просматривали при помощи сканирующего электронного микроскопа (Camscan S-2 Cambridge Scanning Electron Microscope, Великобритания) в Центре коллективного пользования МГУ им. М.В. Ломоносова.

При подсчете и идентификации клетки водорослей измеряли окуляр-микрометром и определяли их объемы методом геометрического подобия [29]. Объемы клеток использовали для расчета углеродной биомассы (В_С) согласно уравнениям [35] и полагая, что 1 мкм³ соответствует 1 пг (10^–12 г) биомассы клетки [38]. Измерения проводили для 1–25 клеток каждого вида и определяли среднюю углеродную биомассу вида (или группы видов определенного размерного диапазона). Интегрированную углеродную биомассу (B_int, мгC/м²) в столбе воды оценивали трапециевидным интегрированием B_С от поверхности до дна.

Способ питания водорослей определяли по электронной базе данных “Nordic Microalgae” [45] или визуально, по наличию хлорофилла.

Статистический анализ проводили с использованием пакета программ “PRIMER (v.6) and PERMANOVA+” [25].

При анализе сходства структуры фитопланктона в качестве характеристики структуры фитопланктона в пробе рассматривали значения B_int 99 таксонов и групп таксонов, трансформированные путем извлечения из них квадратного корня, чтобы снизить влияние доминирующих видов на оценку сходства. Матрицу сходства строили, используя индекс Брея-Кертиса, при котором вклад каждого вида пропорционален его обилию в пробе. Процедуру неметрического многомерного шкалирования (nMDS) использовали для визуализации сходства между пробами: пробы, которым соответствует бóльшая мера сходства, располагаются на диаграмме ближе друг к другу. Наиболее близко расположенные пробы объединяли в группы. Одноуровневый анализ сходства (one-way ANOSIM) применяли, чтобы определить, были ли выделенные на основании результатов nMDS группы достоверно отличными друг от друга. Процедуру процентного анализа сходства (SIMPER) использовали для определения различия между группами проб и уровня сходства внутри групп проб, а также для выделения характерных видов, наличие и обилие которых обусловливало высокое сходство проб внутри каждой группы. Для тех проб, которые не объединились в группы, в качестве характеристики структуры фитопланктона в пробе рассматривали значения B_С на соответствующей глубине.

При анализе влияния абиотических факторов на динамику структуры фитопланктона в качестве характеристики структуры фитопланктона в пробе рассматривали значения B_С 99 таксонов и групп таксонов на соответствующей глубине, трансформированные путем извлечения из них квадратного корня. Для оценки возможного влияния на динамику структуры фитопланктона были выбраны такие абиотические факторы, как соленость и температура воды, глубина отбора пробы, концентрация растворенного кислорода, рН воды, освещенность, длина светового дня – в качестве непрерывных переменных, а также знак ОВП конкретного слоя воды – в качестве дискретной переменной. Оценку проводили методом регрессионного анализа, основанным на матрице сходства (DistLM), где отбор объясняющих переменных проходил пошагово и в качестве критерия отбора был использован скоректированный R ² (adjusted R ²). Для ординации значений из данной модели использовали анализ избыточности на матрицах расстояний (dbRDA).

РЕЗУЛЬТАТЫ

Гидрологические условия. Соленость всей толщи озерной воды подо льдом в марте и в апреле держалась на одном уровне и составляла 29.1 и 28.9‰ соответственно (рис. 2), за исключением вод, непосредственно контактировавших со льдом: их соленость была несколько ниже вследствие подтаивания льда. После схода льда, к 25 мая, поверхностный слой озера стал опресненным за счет растаявшего льда и поступления пресной воды с водосборной площади. Установилась стратификация водного столба. На глубине около 1 м наблюдался галоклин: перепад солености между выше- и нижележащими слоями составлял 20.4‰. В период с мая по июль соленость поверхностных вод увеличивалась от 8 до 16‰ из-за постоянного их стока из озера в Белое море и смешения с подповерхностными солеными водами. К 10 августа галоклин стал менее выраженным, перепад солености между поверхностным и придонным горизонтами составил 6.2‰ в сентябре и 2.1‰ в октябре.

Рис. 2.

Вертикальное изменение солености в озере Кисло-Сладкое в вегетационный период 2019 г.

Температура воды в период ледового покрытия была отрицательной (рис. 3). Температура подповерхностных вод была квазиоднородной (‒1°С в марте и –0.8°С в апреле). После схода льда начался прогрев озера, температура увеличивалась, достигнув максимума на поверхности в конце июля – 16.2°С. Для периода с мая по сентябрь характерна термическая стратификация водной толщи, где самый теплый слой находился не на поверхности, а на глубине 1–3.2 м. Максимальная температура в нем достигала в конце августа +17.9°С. Авторы предыдущих исследований [13] полагают, что поскольку вода в озере прозрачная, то солнечные лучи хорошо прогревают дно и придонную воду, но разность в плотности слоев препятствует теплообмену с атмосферой, что создает “эффект парника”. Ниже теплого слоя температура равномерно уменьшалась с глубиной. В октябре в озере установилась обратная термическая стратификация, аналогичная таковой в пресных водоемах умеренных широт осенью [7].

Рис. 3.

Вертикальное изменение температуры в озере Кисло-Сладкое в вегетационный период 2019 г.

Длина светового дня увеличивалась от 11.9 ч в период ледового покрытия, достигала максимальных значений – 24 ч в июне, затем падала до 11.1 ч в октябре. Освещенность также росла от весны к лету, достигнув максимальных значений в июне, и падала к осени (рис. 4). При прохождении через толщу воды освещенность резко уменьшалась на глубине около 1 м. В период ледового покрытия глубина фотической зоны была около 0.5 м. После схода льда в солнечные дни фотическая зона распространялась либо на всю глубину озера (июнь), либо ее граница проходила возле дна (октябрь). В пасмурные дни, в зависимости от сезона, фотическая зона распространялась только до глубин 3.1–4 м.

Рис. 4.

Вертикальное изменение освещенности в озере Кисло-Сладкое в вегетационный период 2019 г.

Значения рН воды в период ледового покрытия были нейтральными – 7.01–7.23. Начиная с весеннего цветения, значения pH оказались в более щелочной области, при этом максимальные показания отмечались до конца июня – 8.83–8.98. С июля по октябрь pH уменьшался от поверхности ко дну, где становился нейтральным, при этом наблюдалось небольшое повышение в срединных слоях озера. Значения концентрации растворенного кислорода в толще воды в период ледового покрытия были самыми низкими (рис. 5). В марте до глубины 1 м толща воды была аэробной, глубже 1 м – микроаэробной, в апреле ниже 1 м сложились заморные условия с отрицательным ОВП. К маю по всему водному столбу концентрация растворенного кислорода выросла и достигла 223% насыщения. Считается [13], что пикноклин задерживает не только тепло, но и кислород, который образуется в ходе фотосинтеза. Вероятно, благодаря этому в июне вся толща воды также была аэробной с максимальными значениями 248.3–270.7% ниже 2.5 м. Начиная с июля, в Кисло-Сладком появился хемоклин как слой с резким изменением характеристики химического состава воды: на глубине 3.6 м концентрация кислорода достигала 0 мг/л, ниже располагалась сероводородная зона. В последующие месяцы глубина сероводородной зоны то поднималась, то опускалась.

Рис. 5.

Вертикальное изменение концентрации растворенного в воде кислорода в вегетационный период 2019 г.

Видовая структура альгофлоры. В период исследований обнаружено 99 таксонов и групп таксонов водорослей, из которых 54 определены до вида и 23 – до рода, принадлежащих 10 классам: Bacillariophyceae (21), Coscinodiscophyceae (5), Mediophyceae (11), Dinophyceae (19), Oxyrrhidophyceae (1), Cyanophyceae (14), Chlorophyceae (2), Trebouxiophyceae (1), Dictyochophyceae (2), Thecofilosea (1). Остальные водоросли были отнесены нами к Euglenozoa, Cryptophyta и НКЖ.

Большая часть альгофлоры представлена морскими видами, но встречались и пресноводные – 16 видов, все с автотрофным типом питания, относящиеся к классам Bacillariophyceae (3), Coscinodiscophyceae (1), Cyanophyceae (9), Chlorophyceae (2), Trebouxiophyceae (1).

Биомасса и доминирующие таксоны. В период ледового покрытия в марте–апреле наибольшая В_C водорослей отмечалась во льду (табл. 1). В марте во льду доминировали гетеротрофные эвгленовые водоросли и автотрофная пеннатная диатомовая водоросль Navicula septentrionalis. К началу апреля вследствие улучшения световых условий В_С ледовой флоры выросла более чем в 60 раз, а доминирующим наряду с высоким обилием N. septentrionalis стал ледовый вид Nitzschia frigida. Автотрофная пеннатная диатомовая водоросль N. frigida присутствовала во льду и в марте, но высокого обилия не достигала.

B_int в столбе воды изменялась от 0.01 г С/м² в марте, достигала 5.83 г С/м² в период весеннего цветения в конце мая и до октября менялась в пределах 0.07–0.29 г С/м² (рис. 6).

Рис. 6.

Сезонная динамика интегрированной биомассы (В_int) фитопланктона в озере Кисло-Сладкое в вегетационный период 2019 г.

Подо льдом в марте и апреле В_C фитопланктона уменьшалась с глубиной (табл.). В середине марта преобладали гетеротрофная динофлагеллята Micracanthodinium claytonii, бесцветные криптофитовые водоросли и автотрофные НКЖ. В апреле в подледном фитопланктоне основную массу составляли автотрофные пеннатные диатомовые водоросли N. frigida и N. septentrionalis, которые, по-видимому, поступали в толщу воды изо льда. В мае, когда после схода ледового покрова установилась стратификация водного столба с опресненным верхним слоем, В_C фитопланктона достигла наибольших за весь период исследований значений. При этом на всех глубинах доминировала морская автотрофная диатомовая водоросль Chaetoceros invisibilis. В начале июня В_C увеличивалась от поверхности ко дну. Максимальные значения в придонных слоях связаны с доминированием гетеротрофной водоросли Ebria tripartita, которая вегетировала во всех слоях, кроме поверхностного. В конце июня наибольшие значения В_C также отмечены в придонном слое, где доминировала автотрофная динофитовая водоросль Gymnodinium arcticum. В опресненных поверхностных водах в июне преобладали такие автотрофные пресноводные виды, как Microcystis ichtyoblabe, M. pulverea, cf. Nanofrustulum trainorii и, по-видимому, пресноводные НКЖ, дававшие вклад в B_C до 29%. В июле максимальные значения В_C отмечены на поверхности, где наибольший вклад давала E. tripartita, и на глубине 3.6 м, где большей частью доминировали также гетеротрофные водоросли: динофитовые Oxyrrhis marina, растущая только в этом слое, и Gyrodinium fusiforme, вегетация которой распространялась на все слои, кроме поверхностного и придонного. С августа по октябрь наибольшие значения B_C наблюдались на разных горизонтах водного столба и определялись высоким обилием водоросли O. marina.

Сообщества фитопланктона. nMDS проб фитопланктона на основе B_int показало, что на уровне сходства 40% пробы объединяются в 2 группы: группу проб июня-июля и группу проб с августа по октябрь (рис. 7). Три пробы, 17 марта, 1 апреля и 25 мая, не вошли ни в одну группу. Одноуровневый ANOSIM выявил достоверные различия между выделенными группами/пробами (наблюдаемое значение статистики R = 0.503, p = 0.001). По результатам анализа SIMPER, различие между пробами 17 марта и 1 апреля составляет 69.86%, между 1 апреля и 25 мая – 97%. Поскольку пробы 17 марта, 1 апреля и 25 мая представляют собой B_int подпроб фитопланктона с разных горизонтов, это позволило нам рассматривать каждую пробу как группу подпроб, чтобы с помощью процедуры SIMPER определить характерные виды для группы подпроб. Характерными видами или группами видов являются: для 17 марта – криптофитовые водоросли (вклад в сходство – 56.29%), для 1 апреля – N. frigida (39.25%) и N. septentrionalis (33.62%), для 25 мая – C. invisibilis (95.67%), определивший весеннее цветение. Сходство внутри группы проб июня–июля составляет 52.27%, характерными видами являются E. tripartita (22.23%), G. fusiforme (13.56%) и G. arcticum (12.96%). Сходство внутри группы проб августа–октября составляет 49.95%, характерный вид – O. marina (52.95%). Различие между группами подпроб 25 мая и проб июня–июля составляет 77.74% и пробами июня–июля и августа–октября – 66.40%.

Рис. 7.

Ординация (nMDS) проб фитопланктона на основе B_int, трансформированной в корень квадратный. На диаграмме представлены даты отбора проб и линии, объединяющие группы проб со сходством 40–80% (similarity).

Факторы среды, определяющие динамику и структуру фитопланктона. DistLM определил, что при последовательном анализе (sequential tests) 7 из 8 исследуемых параметров окружающей среды оказывали статистически достоверное влияние на формирование структуры фитопланктона. В порядке убывания влияния этими переменными были: длина светового дня (Daylight), температура воды (t wat), содержание растворенного кислорода (О₂), глубина (Depth), рН воды, соленость (S) и освещенность (E). На них приходилось 43.8% изменчивости структуры фитопланктона (p < 0.05 во всех случаях). ОВП был исключен из модели регрессии при пошаговом отборе (step-wise selection procedure) как несущественная объясняющая переменная. dbRDA (рис. 8) показал, что в течение года происходит смена факторов, определяющих состав фитопланктона. Пробы, отобранные в период ледового покрытия, обособляются, и главными факторами служат температура воды и глубина. При этом отмечается высокое сходство между соседними глубинами разных дат (0.5 м 17 марта и 2.5 м 1 апреля, 2.5 м 17 марта и 3.5 м 1 апреля), что, по-видимому, объясняется оседанием фитопланктона. В мае решающее значение имеет длина светового дня, что характерно для весеннего цветения [39]. В июне–июле длина светового дня влияет в меньшей степени, и существенными для структуры фитопланктона оказываются рН воды и содержание растворенного кислорода. Оба эти параметра связаны с самим фитопланктоном: выработанным в ходе фотосинтеза кислородом и усилением процессов деструкции в придонной зоне вследствие оседания мортмассы. В августе–октябре, когда увеличивалось доминирование гетеротрофного фитопланктона, главными факторами оказываются сезонное уменьшение температуры воды, ухудшение световых условий и рост солености.

Рис. 8.

Анализ избыточности на матрицах расстояний (dbRDA) линейной модели, описывающий связь между факторами среды (соленость (S), температура воды (Twat), глубина отбора пробы (Depth), концентрация растворенного кислорода (O₂), рН, освещенность (E), длина светового дня (Daylight)) и структурой фитопланктона. Номер маркера соответствует хронологическому номеру даты отбора проб относительно первой (17 марта).

ОБСУЖДЕНИЕ РЕЗУЛЬТАТОВ

В период исследований в вертикальном распределении фитопланктона Кисло-Сладкого озера не обнаружена слоистая структура, характерная для меромиктических водоемов, а также отсутствовал типичный для области хемоклина вид – криптофитовая водоросль Rhodomonas sp. [12, 32 ], что и следовало ожидать в год после промывки озера морской водой [15].

В сезонной динамике фитопланктона Кисло-Сладкого озера отмечены весеннее цветение и осеннее увеличение биомассы, но не выявлен летний пик биомассы, характерный для Белого моря. Наблюдения за динамикой альгофлоры Белого моря в течение вегетационного сезона были проведены только в двух районах, расположенных в Кандалакшском заливе – в приустьевом участке губы Чупа (декадная станция ББС “Картеш” ЗИН РАН) и в проливе Великая Салма [30]. Согласно этим наблюдениям в сезонном развитии фитопланктона обычно наблюдается два пика биомассы – весенний и летний, в некоторые годы прослеживается менее выраженное осеннее увеличение обилия фитопланктона. Следует отметить, что максимальное обилие водорослей в Кисло-Сладком озере осенью наблюдалось не в поверхностном слое, как в море, а в слое над хемоклином (на глубине 3.9 м).

Период ледового покрытия. Биомасса ледовых водорослей возрастала c марта к апрелю, что обусловлено увеличением падающей радиации и, соответственно, улучшением световых условий для водорослей. В марте и в апреле уровень радиации в нижних слоях льда при ясной погоде достигал 250–900 лк, что было выше компенсационной интенсивности света [33]. Увеличение биомассы в нижнем слое льда в марте-апреле было также показано для Белого моря [8, 9, 20, 40 ]. В сравнении с ранними исследованиями ледовой флоры в морской акватории B_C ледовых водорослей в Кисло-Сладком озере как в марте (12.99 мгС/м³), так и в апреле (791.49 мгС/м³) была значительно ниже значений, полученных в губе Чупа в марте 2001 г. (115.9–674.1 мгС/м³) и в апреле 2002 г. (1164–35 428 мгС/м³) [40]. B_C, пересчитанная на интегрированную под квадратным метром, в нижнем 10-сантиметровом слое льда в середине марта (12.99 мгС/м³ × 0.1 м = 1.3 мгС/м²) была близка к значениям, полученным в проливе Великая Салма в 1997 г. (1.79 мгС/м²), но выше значений, полученных в Кандалакшском заливе в 2002 г. (0.89 мгС/м²), и ниже значений, полученных в губе Чупа в 2003 г. (29.28 мгС/м²) [9], а также в 2013 и 2014 гг. (2.5–38.4 мгС/м²) [16]. В середине апреля значение того же параметра (79.1 мгС/м²) превышало таковое в проливе Великая Салма в 1997 г. (1.68–4.10 мгС/м²) и в губе Чупа в 2003 г. (34.77–64.70 мгС/м²) или находилось в пределах варьирования в Кандалакшском заливе в 2002 г. (2.17–88.86 мгС/м²) [9]. Пространственно-временнáя изменчивость обилия ледовых водорослей характерна для арктических льдов, причем выявлены как микромасштабная (несколько метров–десятки метров), так и мезомасштабная (сотни метров–километры) вариабельность [9], что обусловлено такими факторами, как толщина льда, соленость, температура, содержание биогенных элементов, морфология нижней поверхности льда, генезис ледового покрова и др.

Подледный фитопланктон был лимитирован низкой освещенностью (фотическая зона составляла около 0.5 м), поэтому большая часть его биомассы концентрировалась в верхнем слое толщи воды озера, а в его составе преобладали гетеротрофные эвгленовые водоросли и фототрофные ледовые водоросли N. frigida и N. septentrionalis, возможно, вымываемые в толщу воды с нижней поверхности льда. С ростом биомассы ледовых водорослей в апреле увеличился их выход изо льда в толщу воды. В период таяния льда и расширения каналов с рассолом происходит потеря ледового сообщества [33]. Тяжелые колониальные пеннатные водоросли опускались и доминировали даже в придонных слоях. Опускание ледовых водорослей косвенно подтверждается проведенным в настоящей работе анализом DistLM, который показал более высокое сходство вышележащего слоя в марте с нижележащим слоем в апреле (до горизонта 3.5 м) и меньшее сходство близлежащих горизонтов как в марте, так и в апреле, а также меньшее сходство аналогичных горизонтов марта и апреля. Доминирование во льду и в подледном планктоне Белого моря водоросли N. frigida характерно для весеннего периода [2, 9, 16, 21, 30, 39 , 40 ] так же, как и N. septentrionalis [30, 40 ]. B_C в подледном планктоне озера в марте (5.84 мгС/м³) была ниже значений, полученных в губе Чупа в 2001 г. (15–444 мг С/м³) [40], в 2017 г. (78.4 мгС/м³) [39], выше таковых в проливе Великая Салма в 1997 г. (0.18 мгС/м³) и в пределах варьирования в 1974 г. (2–21 мгС/м³) [30]. В апреле B_C в подледном планктоне озера (73.26 мгС/м³) была в пределах варьирования в губе Чупа в 2002 г. (3–647 мгС/м³) [40], выше таковых в проливе Великая Салма в 1970, 1974, 1977, 1997, 2009 гг. (0.28–30 мгС/м³), в Кандалакшском заливе в 2002 г. (1.0–5.86 мгС/м³) [9, 30] и в губе Чупа в 2017 г. (1.4–56.0 мгС/м³) [39], но ниже таковых в губе Чупа в 2003 г. (772.3 мгС/м³) [9, 30] и в проливе Великая Салма в 2010 г. (115.7 мгС/м³) [2]. Пространственно-временная изменчивость обилия подледного фитопланктона также характерна для арктических морей [33].

Весеннее цветение. В мае 2019 г. в озере Кисло-Сладкое установилась стратификация водного столба, вызванная опреснением поверхностного слоя. Поступление пресной воды в озеро происходило за счет таяния льда, талых вод с водосбора и впадающего ручья. При этом фитопланктон был представлен большей частью морскими формами. Основу биомассы фитопланктона во всей толще воды составляла морская диатомовая водоросль C. invisibilis, достигавшая высокого обилия даже в опресненном слое. Высокое обилие водоросли способствовало обогащению водной толщи кислородом и потреблению бикарбонат-иона, что вело к смещению карбонатного равновесия в щелочную сторону в верхнем слое толщи. Полученные нами значения биомассы фитопланктона в поверхностном слое (0.46 гС/м³) соответствуют таковым в период весеннего цветения губы Чупа в 1968 г., где биомасса достигала 8.1 г/м³ (в пересчете на углеродную биомассу – примерно 0.5 гС/м³ [24]) и доминировали крупные виды Coscinodiscus concinnus и Thalassiosira gravida, а также комплексы родов Navicula и Nitzschia [11]. Обилие C. invisibilis в Кисло-Сладком озере было таково, что интегрированная биомасса фитопланктона в этот период (5.8 гС/м²) значительно превосходила таковую в море в 2017 г. – 1.4 гС/м², где доминировали крупные голые динофлагелляты и водоросли Thalassiosira sp. [39].

Вид C. invisibilis описан недавно [26] и был обнаружен только в Белом и Карском морях [21, 27]. В Белом море он встречался в губе Чупа Кандалакшского залива в апреле-мае при температуре воды 3–9°С и солености 25–32‰ [5]. Высокая биомасса данного вида в озере Кисло-Сладкое в мае 2019 г. является результатом отсутствия лимитирования ресурсами: освещенностью и, вероятно, достаточным количеством биогенных элементов, поступивших в водную толщу из донного осадка при зимнем перемешивании озера из-за морской интрузии. Максимум биомассы C. invisibilis приходился на более глубокие слои (начиная с 2.5 м), где соленость воды составляла 28.4–28.5‰, а температура – 2.6–5.1°С. Эти физико-химические параметры воды, по-видимому, были оптимальными для данного вида. Есть вероятность, что C. invisibilis более широко распространен в Белом море, однако из-за мелких размеров не замечается исследователями при просмотре в световом микроскопе. При работе со световым микроскопом для обнаружения C. invisibilis лучше пользоваться объективом c водной иммерсией при увеличении ×600, а для адекватного подсчета вода в счетной камере должна отстояться, поскольку водоросль оседает очень медленно.

Летне-осенний период. В июне–июле в озере вегетировало сообщество фитопланктона, характерными видами которого по результатам регрессионного анализа стали E. tripartita, G. fusiforme и G. arcticum. При этом в июне началось расслоение фитопланктона. На поверхности доминировали пресноводные M. ichtyoblabe, M. pulverea и cf. N. trainorii, вероятно, привнесенные впадающим в озеро ручьем. Глубже преобладали морские гетеротрофные виды E. tripartita и Oblea rotunda, а также автотрофный вид G. arcticum. Биомасса фитопланктона значительно уменьшилась по сравнению с майскими показателями, что предположительно связано с лимитированием биогенными элементами, концентрация которых в озере могла упасть после цветения C. invisibilis, также уменьшилась концентрация кислорода. С этим может быть связано и появление гетеротрофных форм, которые активно питались автотрофными водорослями. Максимальные значения суммарной биомассы в озере (104.45–104.97 мгС/м³) были близки к таковым для Кандалакшского залива в июне 1998 г. (93.1 мгС/м³), когда у поверхности развивался комплекс видов рода Thalassiosira [30], и в июне 2015 г. (97.28–102.51 мгС/м³) с доминированием Skeletonema costatum [10], но выше наибольших значений, полученных в июне 1986–1987 гг. в губе Чупа и в 1999 г. в Кандалакшском заливе – 20–44 мгС/м³ [30].

С июля, когда степень опреснения стала уменьшаться и вблизи дна появился сероводородный слой вследствие усиления бактериальной сульфатредукции, в планктоне Кисло-Сладкого озера наибольшего обилия достигали только морские виды: E. tripartita и динофлагелляты O. marina, G. fusiforme, Dinophysis norvegica, Scrippsiella trochoidea. Максимальные значения суммарной биомассы в июле (40.52 и 56.27 мгС/м³) соответствовали значениям в поверхностном слое для губы Чупа в 1967–1968 гг. (в пересчете на углеродную биомассу – примерно 40.6 и 55.5 мгС/м³ соответственно) [11], но были на порядок ниже полученных для этого района значений в 1986 г. (320 мгС/м³) и 1987 г. (229 мгС/м³) при доминировании Skeletonema costatum и комплекса видов рода Chaetoceros [30], а также значений, полученных для Кандалакшского залива (150 мгС/м³) в 1972 г. [30], где доминировали схожие виды. В тоже время при доминировании НКЖ и автотрофной динофлагелляты Heterocapsa rotundata в июле 2009 г., биомасса фитопланктона в проливе Великая Салма Кандалакшского залива, 13.5–18.0 мгС/м³ [2], была значительно ниже наших значений.

В Кисло-Сладком озере нами был обнаружен ранее не зарегистрированный в водоемах России вид, который мы предположительно определили как Nanofrustulum trainorii (E.A. Morales) E.A. Morales [37]. Данный вид встречался с 25 мая по 10 августа на различных глубинах, кроме придонного слоя, но высокого обилия достигал только в конце июня–июле в поверхностных и подповерхностных горизонтах, где его вклад в B_C составлял 14–23% (в остальное время – 0.02–8%). Эта пеннатная диатомовая водоросль с линейными размерами от 3 до 6 мкм и, по-видимому, с широким диапазоном галотолерантности, была впервые найдена в пруду Эйвери (Avery Pond) и в озере Айлс (Lake of Isles) в Коннектикуте США [36].

В августе-октябре сформировалось сообщество фитопланктона с доминирующим и характерным видом – гетеротрофной динофитовой водорослью O. marina. Максимальное обилие ее отмечалось на разных горизонтах, но нижняя граница развития фитопланктона поднималась с увеличением сероводородной области. Доминирование динофлагеллят, начиная с августа, для Белого моря обычно: в Кандалакшском заливе высокого обилия достигали D. norvegica, Ceratium fusus, C. tripos, Karlodinium veneficum, K. vitiligo и Gymnodinium japonica, однако O. marina никогда не входил в число доминирующих видов [30]. Доминирование динофлагеллят может косвенно свидетельствовать о лимитировании диатомовых водорослей недостатком кремния. Кроме того, важное значение имеет стабильность водного столба: усиление турбулентности ведет к доминированию диатомей, тогда как стратификация водного столба способствует преобладанию динофлагеллят [34]. Полученные нами максимальные значения биомассы фитопланктона в августе-октябре (87.38–891.14 мгС/м³) наблюдали глубже 3 м за счет развития O. marina. Вероятнее всего, высокое обилие O. marina связано с развитием микроорганизмов хемоклина и других организмов, которыми он питается вследствие своего широкого спектра пищевых объектов [42]. В верхних слоях толще воды биомасса фитопланктона (0.29–41.20 мгС/м³) соответствовала таковой поверхностных вод Кандалакшского залива с 1970 по 2009 г. – от 3.6 до 57 мгС/м³ при доминировании динофлагеллят [2, 30], но была ниже биомассы фитопланктона в проливе Великая Салма в августе 2010 г. – 130.40 мгС/м³ при доминировании диатомовых водорослей Ditylum brightwelii и Chaetoceros affinis [2].

Таким образом, обилие и состав ледовых водорослей, а также обилие, состав и вертикальное распределение подледного фитопланктона в Кисло-Сладком озере в марте–апреле были аналогичными таковым морской акватории. После схода ледового покрова сезонная динамика и вертикальное распределение фитопланктона, состав доминирующих и характерных видов, их обилие в Кисло-Сладком озере отличались от таковых в Белом море, что обусловлено изоляцией озера и восстановлением гидрологической стратификации. В течение года происходила смена абиотических факторов, определяющих состав фитопланктона: в зимнее время решающее значение имела температура воды и глубина, в конце весны главным фактором стала освещенность, в первой половине лета главную роль играли параметры, связанные с самим фитопланктоном: концентрация кислорода, выработанного им в ходе фотосинтеза, и pH, отражающий смещение карбонатного равновесия в щелочную сторону из-за расходования бикарбонат-иона в верхней части водоема и усиление деструкции оседающей мортмассы в придонном слое, сопровождающееся появлением сероводородной зоны вследствие усиления бактериальной сульфатредукции. В августе–октябре основным фактором стала температура.