1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Онтогенез
  4. T. 53, № 2, 2022

Онтогенез, 2022, T. 53, № 2, стр. 121-128

Ранние этапы эволюции мезодермы животных

Н. Д. Озернюк a, *, В. В. Исаева b, c

a Институт биологии развития им. Н.К. Кольцова РАН
119334 Москва, ул. Вавилова, 26, Россия

b Институт проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН
119071 Москва, ул. Ленинский проспект, 33, Россия

c Институт биологии моря им. А.В. Жирмунского Национального научного центра морской биологии ДВО РАН
690059 Владивосток, ул. Пальчевского, 17, Россия

* E-mail: ozernyuk@mail.ru

Поступила в редакцию 07.07.2021
После доработки 23.11.2021
Принята к публикации 30.11.2021

Полный текст (PDF)

Аннотация

Секвенирование геномов одноклеточных эукариот Holozoa (Monosiga brevicollis, Capsaspora owczarzaki), базальных многоклеточных Porifera и Cnidaria, а также Bilateria показало, что генный репертуар и генные регуляторные сети, играющие ключевую роль в эволюции многоклеточных животных, в частности, в формировании мезодермы, имеют более раннее происхождение, чем предполагалось. Появление Cnidaria и Bilateria, произошло накануне Кембрийского взрыва, когда эволюционировало небывалое количество новых форм организмов. Предполагается, что молекулярно-генетическая основа Кембрийского взрыва была подготовлена Нох-генами, которые обеспечили принципиальное усложнение генетических программ развития Bilateria (Erwin, Davidson, 2002; Davidson, 2006; Carroll, 2008; Holland, 2015).

Ключевые слова: мезодерма, книдарии, Bilateria, генный репертуар, сигнальные пути, генные регуляторные сети, Нох-гены, Кембрийский взрыв

ВВЕДЕНИЕ

Зародышевые листки, формирующие план строения многоклеточных животных, впервые были описаны Карлом фон Бэром. В конце ХIX в. впервые были описаны телобласты – стволовые клетки мезодермы. Имевшее место формирование элементов мезодермы на ранних этапах эволюции Metazoa, было крупномасштабным эволюционным новшеством – ароморфозом, изменившим характер индивидуального развития животных. Впервые мезодермальный листок у Bilateria формируется у плоских червей Plathelmintes (600–550 млн лет назад) из телобластов в заднем конце зародыша, которые дают начало соединительной ткани, заполняющей пространство между внутренними органами (Иванова-Казас, 1995; Рупперт и др., 2008; Salinas-Saavedra et al., 2018). Поскольку производными мезодермы являются мышечная, скелетная, кровеносная, половая и выделительная системы (Technau, Scholz, 2003), целомический эпителий, то формирование мезодермы стало источником интенсивных эволюционных преобразований. Переход от двуслойных животных к трехслойным билатерально-симметричным организмам и возникновение мезодермы связано с эволюцией осевой симметрии плана строения Metazoa (Technau, Scholz, 2003; Isaeva, Kasyanov, 2021). В онтогенезе Bilateria мезодерма появляется в процессе гаструляции.

Анализ геномов двуслойных Metazoa и представителей Bilateria показал, что генный “инструментарий”, характерный для билатерально-симметричных животных, появился на достаточно ранних этапах эволюции. Эта особенность касается в первую очередь эволюционного происхождения мезодермы. В последние десятилетия появились основания констатировать, что качественная сторона генного репертуара, охватывающая большинство признаков Bilateria, была уже сформирована у одноклеточных эукариот (хоанофлагеллята Monosiga brevicollis, филастерия Capsaspora owczarzaki), а также у Porifera. Использование современных методов анализа регуляции процессов развития, прежде всего, секвенирования геномов, биоинформатических подходов, генных регуляторных сетей и сигнальных путей, дало возможность проследить наиболее ранние этапы появления генов, определяющих формирование элементов мезодермы (Martindale et al., 2004; Putnam et al., 2007; Erwin, 2009; Technau, 2010; Hashimshony et al., 2015; Röttinger et al., 2012; Srivastava, 2015; Technau et al., 2015; Steinmetz et al., 2017; Wijesena et al., 2017; Erwin, 2020; Ros-Rocher et al., 2021). Анцестральные функции этих генов связаны, по-видимому, с контролем процессов гаструляции и/или дифференцировкой энтомезодермы, а анцестральные генные сети у Bilateria были рекрутированы, вероятно, для дифференцировки мезодермы, в частности, процессов миогенеза (Technau, 2010). Очевидно, что анализ этой проблемы существенно осложняется отсутствием информации о строении последнего общего предка двуслойных Metazoa и Bilateria, а также общего предка Bilateria. Поэтому данные об эволюционных предпосылках происхождения мезодермы, имеющихся у Сnidaria, можно использовать только для осторожной экстраполяции на Bilateria.

ГЕННЫЙ РЕПЕРТУАР

Обнаружение раннего эволюционного появления генных ресурсов, необходимых для образования мезодермы, стало возможным после секвенирования геномов одноклеточных эукариотических организмов, губок и представителей двуслойных Metazoa. В частности, уже у одноклеточных хоанофлагеллят Monosiga и филастерий Capsaspora при секвенировании геномов были идентифицированы гены, ортологичные генам Metazoa, которые кодируют ряд транскрипционных факторов, а также гены, кодирующие белки клеточной адгезии, внеклеточного матрикса и некоторых сигнальных путей (Erwin, 2009, 2020; Suga et al., 2013). Характерные для Bilateria гены, кодирующие транскрипционные факторы, выявлены также у губки Amphimedon queenslandica и трихоплакса Trichoplax adhaerens (Placozoa) (Srivastava, 2008; Erwin, 2009, 2020). Речь идет о генах, которые кодируют транскрипционные факторы классов ANTP, Pax, POU, T-box, Sox, Mef2, PRD.

Из анализа геномов Cnidaria из класса Anthozoa (Nematostella и Acropora) следует, что их генный “инструментарий”, включая генные регуляторные сети, оказывается во многом общим с Bilateria, а его элементы возникли на ранних этапах эволюции многоклеточных (Putnam et al., 2007; Srivastava, 2008, 2015; Technau, 2010; Hashimshony et al., 2015; Technau et al., 2015; Steinmetz et al., 2017; Wijesena et al., 2017). Первоначально у актинии Nematostella vectensis было обнаружено не менее семи генов, кодирующих транскрипционные факторы, которые участвуют в дифференцировке мезодермы Bilateria (Erwin, 2009). В области бластопора Nematostella экспрессируются гены brachyury, goosecoid и forkhead, а в энтодерме – snail и twist. Генные регуляторные сети, содержащие эти гены, принимают участие и в регуляции дифференцировки мезодермы (в частности, миогенеза) у Bilateria (Technau, Scholz, 2003; Technau, 2010). В геноме Nematostella обнаружены также гены, участвующие в детерминации дорсо-вентральной оси у Bilateria. Это гены decapentaplegic (dpp), chordin и некоторые другие (Technau, 2010; Technau et al., 2015). О масштабах этого сходства свидетельствуют данные о том, что у Nematostella было выявлено несколько десятков транскрипционных факторов, свойственных билатерально-симметричным животным (Ryan et al., 2007; Erwin, 2009). Следует отметить, что генный репертуар, определяющий процессы развития исследованных Metazoa, оказался общим, несмотря на огромное разнообразие планов строения этих животных (Erwin, 2009).

Более детальная информация о молекулярно-генетических основах появления предшественников мезодермы была получена при сравнении профилей экспрессии генов, кодирующих транскрипционные факторы в зародышевых листках Cnidaria и Bilateria (Steinmetz et al., 2017). В частности, обнаружено, что в энтодерме Cnidaria (на примере Nematostella) синтезируются транскрипционные факторы, свойственные как энтодерме, так и мезодерме билатерально-симметричных животных. В геноме этого вида были выявлены транскрипционные факторы, характерные для мезодермы представителей Bilateria: в висцеральной мезодерме это гены foxC, nkx3, Six4/5; в скелетных мышцах билатерий – eyes, six1/2, six4/5, dachshund; в сердечной мышце билатерий – nk4, gata4/5; tbx4/5; tbx1/10, mef2; в сомитах позвоночных – paraxis, twist, mox. Энтодерму Cnidaria эти авторы называют “мезэнтодермой”, указывая на наличие в данном зародышевом листке этих животных молекулярных маркеров мезодермы (Steinmetz et al., 2017). Следует также отметить, что сравнение геномов Cnidaria и отдельных ветвей билатерально-симметричных животных показало большее сходство геномов Nematostella с позвоночными, чем с геномами нематоды Caenorhabditis elegans и Drosophila melanogaster (Putnam et al., 2007; Levinton, 2008; Technau, 2010).

Для изучения филогенетического возраста зародышевых листков – временнóй последовательности их формирования в ходе эволюции, в качестве модели было предложено использовать данные о последовательности экспрессии экзо- и энтодермальных маркерных генов в процессе развития нематоды Caenorhabditis elegans, а также лягушки Xenopus tropicalis, актинии Nematostella vectensis и губки Amphimedon queenslandica (Hashimshony et al., 2015). Ортологи “энтодермальных” генов экспрессируются у этих видов раньше, чем ортологи “эктодермальных” генов. Таким образом, наиболее древними оказались “энтодермальные” гены, которые возникли, предположительно, до образования Metazoa (Hashimshony et al., 2015). Сформировавшийся в тот период “энтодермальный” генный репертуар содержал, вероятно, и “мезодермальные” гены, поскольку другой путь их появления в процессе эволюции представляется менее вероятным.

НОХ-ГЕНЫ

В регуляции онтогенетических процессов, в том числе формировании зародышевых листков у Bilateria на уровне спецификации и патернирования, ведущая роль принадлежит гомеозисным генам. К этой группе относятся гены класса ANTP, осуществляющие разметку различных областей развивающихся зародышей вдоль антерио-постериорной оси тела. Речь идет об осевых структурах, прежде всего, сегментации тела и формировании конечностей. Гены группы ANTP, в состав которой входят Нох-гены, а также ParaHox- и NK-гены, появились, как предполагается, до Кембрийского взрыва у общего предка Cnidaria и Bilateria. Генетическая основа Кембрийского взрыва была подготовлена, как предполагается, гомеозисными генами за счет значительного увеличения их числа в кластере (Davidson, 2006; Laroux et al., 2008; Erwin, 2009; Holland, 2015).

Предполагается, что образование паралогичных кластеров Нох-, ParaHox- и NK-генов на регуляторном уровне послужило генетической основой образования и дивергенции билатерально-симметричных животных (Holland, 2001; Minelli, 2003; Davidson, 2006). Эти три группы гомеозисных генов в различной степени представлены в отдельных ветвях Bilateria (Ferrier, 2010). Таким образом Нох-гены – аппарат региональной идентификации морфогенетических процессов вдоль антериор-постериорной оси у Bilateria появился задолго до формирования этих организмов. Предполагается, что Нох-гены появились в результате тандемных дупликаций одного предкового гена ProtoHox (Holland, 2015). Для Нох-генов многих Metazoa, характерна пространственная и временнáя колинеарность экспрессии вдоль антериор-постериорной оси (Tschopp, Duboule, 2011; Mallo, Alonso, 2013).

Существенно, что в будущей закладке параксиальной мезодермы Bilateria происходит активация экспрессии Нох-генов, которая осуществляется при помощи разных механизмов: BMP- и Wnt-сигналинга, а также транскрипционных факторов Сdx (Alexander et al., 2009; Tschopp, Duboule, 2011; Mallo, Alonso, 2013). Экспрессия Нох-генов на начальных этапах сомитогенеза активируются при помощи ретиноевой кислоты и Fgf- сигналинга. В регуляции экспрессии Нох-генов у Bilateria участвуют также эпигенетические механизмы.

Гомеозисные гены, прежде всего, Нох-гены, были обнаружены и у представителей Cnidaria: Anthozoa (Nematostella, Aiptasia) и Hydrozoa (Clytia, Chlorohydra) (Schummer et al., 1992; Finnerty, Martindale, 1997; Ryan et al., 2007; Finnerty et al., 2004; Chiori et al., 2009; Genikhovich, Technau, 2017; DuBuc et al., 2018; He et al., 2018; Rentzsch, Holdstein, 2018). Кластеры Нох-генов появились, как предполагается (Ryan et al., 2007), до эволюционного расхождения Cnidaria и Bilateria 570–700 млн лет назад (Ryan et al., 2007). Количество Нох-генов у книдарий, как и у Bilateria, определяется соотношением дупликаций этих генов и их потерь (Ryan et al., 2007; DuBuc et al., 2018).

Следует отметить, что Nematostella, кроме орально-аборальной, обладает направительной осью и элементами билатеральной симметрии (билатеральным расположением септ и мезентериальных мышечных валиков), скрадываемыми радиальной симметрией щупалец. Вывод о билатеральности Anthozoa был подтвержден данными об асимметричной экспрессии ряда генов (Nvdpp, Nvchd) у Nematostella (Genikhovich, Technau, 2017). Обычно функция региональной идентификации вдоль антерио-постериорной оси тела ассоциируется с Bilateria. Однако приведенные выше данные об элементах билатеральной симметрии у Nematostella, а также обнаружение нескольких Нох-генов у представителей Cnidaria привели к исследованиям роли Нох-генов в паттернировании этих животных (Finnerty, Martindale, 1997; Jakob, Schierwater, 2007; Ryan et al., 2007; Chiori et al., 2009; DuBuc et al., 2012, 20018; Genikhovich, Technau, 2017; He et al., 2018; Rentsch, Holstein, 2018).

Если у Bilateria Нох-гены патернируют антериор-постерионую ось, то активность Нох-генов у Cnidaria (Anthozoa) обеспечивает разметку орально-аборальной и направительной оси (Finnerty, Martindale, 1997; Ryan et al., 2007; Genikhovich, Technau, 2017; DuBuc et al., 2018; He et al., 2018; Rentsch, Holstein, 2018). Первоначально у Nematostella было обнаружено пять Нох-генов (Finnerty, Martindale, 1997). В этой работе поиск Нох-генов проводился на базе последовательностей, полученных при помощи ПЦР-анализа. Впоследствии при анализе на основе полного секвенирования генома этого вида книдарий было проанализировано три Нох-гена – Нох1, Нох2 и Нох9 (Ryan et al., 2007). Эти гены экспрессируются вдоль орально-аборальной оси Nematostella. Авторы данной работы делают также вывод о том, что Нох-гены участвовали в паттернировании как первичной, так и вторичной осей тела у общего предка Cnidaria и Bilateria. Поскольку основная функция Нох-генов книдарий сводится к патернированию орально-аборальной оси тела, был необходим анализ экспрессии этих генов в разных зонах зародыша на ранних стадиях развития (Ryan et al., 2007).

На следующем этапе анализа роли этих генов в морфогенезах Cnidaria как сестринской группы Bilateria было предложено выделить Нох-гены антериорного и центрального/постериорного отделов по аналогии с Bilateria (DuBuc et al., 2018). В геноме Nematostella авторы выделяют гены Нох1 (NvAx6) и Hox2 (NvAx7 и NvAx8), а также четыре дополнительных гена: центральных/постериорных NvAx1, и NvAx1a, антериор-подобного Нох-гена (NvAx6a) и псевдогена (NvAx9). Состав Нох-кластеров в геномах разных групп книдарий показывает, что этот кластер у Anthozoa имеет относительно целостную структуру в отличие от фрагментированных кластеров у представителей других классов этих животных (Genikhovich, Technau, 2017; DuBuc et al., 2018; He et al., 2018; Rentsch, Holstein, 2018).

Нох-гены (NvAx6) и (NvAx1) патернируют орально-аборальную ось, поэтому анализ их экспрессии важен для понимания особенностей регуляции морфогенеза структур, участвующих в формировании данной оси. Применение гибридизации in situ на стадии бластулы Nematostella показало, что Нох (NvAx6) экспрессируется в презумптивной оральной части зародыша, а Нох (NvAx1) – в презумптивной аборальной части (Rentsch, Holstein, 2018). Эктопическая экспрессия аборального Нох (NvAx1) ограничивает гаструляцию и спецификацию оральной части зародыша, что вызывает остановку формирования энтомезодермы, а нокдаун орального Нох (NvAx6) приводит к серьезным дефектам гаструляции и экспансии транскриптов гена (NvAx1), что тормозит развитие оральной части зародыша (DuBuc et al., 2018). Нох-гены (NvAx6) и (NvAx1) патернируют формирование орально-аборальной оси у Cnidaria через Wnt-сигналинг начиная с ранних стадий гаструляции и последующего личиночного развития (Genikhovich, Technau, 2017; DuBuc et al., 2018; He et al., 2018; Rentsch, Holstein, 2018).

СИГНАЛЬНЫЕ ПУТИ

Теоретические концепции морфогенетических полей и организаторов как интегральных факторов, контролирующих план строения и регуляторные способности развивающегося организма, подтверждены данными о молекулярных носителях позиционной информации, функционирующих как морфогены-организаторы осевого плана строения животных, и тем самым переведены на язык молекулярной биологии и генетики (Niehrs, 2010; Neijts et al., 2016; Bier, De Robertis, 2015; Lapraz et al., 2015; Arias, Steventon, 2018; Isaeva, Kasyanov, 2021). Позиционная информация, обеспечиваемая сигнальными системами Wnt, BMP, Nodal, Hedgehog, играет ключевую роль в раннем развитии Metazoa, определяя осевой план строения организма и различия судьбы клеток в зависимости от их положения в системе эмбриона (DuBuc et al., 2012, 2018; Neijts et al., 2016; Dunn et al., 2017; Hogvall et al., 2019; Erwin 2020; Fields, Levin, 2020).

Показано, что организатор Шпеманна (Spemann, Mangold, 1924) и подобные ему центры зародышей позвоночных на стадии гаструлы функционируют как источник “коктейля” различных молекул сигнальных путей; помимо лигандов (Wnt, BMP и Nodal), синтезируется набор их рецепторов, антагонистов и транскрипционных факторов (Niehrs, 2010; Cavalieri, Spinelli, 2015; Lowe et al., 2015; Anderson, Stern, 2016; Arias, Steventon, 2018; Omori et al., 2018; Yasuoka, Taira, 2019). Эмбриональные структуры, подобные организатору Шпеманна, были найдены не только у зародышей позвоночных, но также у иглокожих, представителей первичноротых животных и книдарий (Stern et al., 2006; Kraus et al., 2007, 2016; Bier, De Robertis, 2015; Cavalieri, Spinelli, 2015; Lapraz et al., 2015; Genikhovich, Technau, 2017; Arias, Steventon, 2018). Например, клетки губы бластопора книдарий, развивающегося в оральный регион полипа, гомологичный гипостому гидры, подобно организатору Шпеманна у амфибий, экспрессируют лиганды Wnt и brachyury (см. Genikhovich, Technau, 2017).

Формирование при гаструляции организационного центра, экспрессирующие Wnt и определяющего ориентацию первичной оси у изученных представителей Deuterostomia, Protostomia, книдарий и губок, свидетельствует о консерватизме этого сигнального пути, лежащего в основе поляризованного развития всех Metazoa (Holstein, 2012; DuBuc et al., 2018). На полюсе, специфицируемом сигналом Wnt высокой интенсивности, формируется бластопор (при наличии), и этот же полюс становится задним, оральным (у книдарий) или апикальным (у губок) полюсом первичной оси (Loh et al., 2016; Dunn et al., 2018; Hogvall et al., 2019). Таким образом, организатор Шпеманна и подобные ему структуры гаструлы Metazoa, создают координатную систему позиционной информации, пространственная асимметрия которой транслируется в морфологически различные структуры развивающегося организма (Stern et al., 2006; Bier, De Robertis, 2015; Cavalieri, Spinelli, 2015; Lowe et al., 2015; Owlarn, Bartscherer, 2016). Получены свидетельства взаимосвязи различных сигнальных путей и регуляторных каскадов, формирующих генетические регуляторные сети, которые обладают и консерватизмом, и пластичностью, что обеспечивает способность системы к саморегуляции и преобразованиям (Bertrand et al., 2015; Cavalieri, Spinelli, 2015; Lapraz et al., 2015; Erwin, 2020).

Лабораторные эксперименты с применением ключевых молекул сигнальных путей, продуцируемых организаторами, либо с подавлением активности таких молекул, подтвердили их морфогенетическую эффективность. Например, ингибирование сигнализации Wnt у ранних зародышей позвоночных животных приводило к образованию лишь “обрубка” тела, состоящего из головы и передней части туловища; нокдаун β-катенина (внутриклеточного эффектора, регулирующего транскрипцию генов-мишеней сигнального каскада Wnt) блокировал гаструляцию и все последующее развитие (см. Martin, Kimelman, 2009). Инъекция смеси плазмид, содержащих Wnt1 и Wnt3, в бластомеры на стадии 8 или 16 клеток зародыша книдарии Nematostella, вызывала образование эктопической оси у 50% первичных полипов (Kraus et al., 2016).

Архетипическое строение Bilateria характеризуется переднезадней, дорсовентральной и лево-правой осями тела; сигнальные пути Wnt и BMP специфицируют основные оси тела, переднезаднюю и дорсовентральную, создавая ортогональную Декартову систему координат плана строения (Stern et al., 2006; Niehrs, 2010; Holland, 2015). Лево-правая симметрия/асимметрия, весьма обычная у билатеральных животных, контролируется сигнальными системами Nodal и Hedgehog (Niehrs, 2010; Holstein, 2012; Bertrand et al., 2015; Loh et al., 2016; Cavodeassi et al., 2019; Fields, Levin, 2020). Таким образом, разнообразие форм животного мира, насколько можно судить, базируется на небольшом числе сигнальных путей, общих для всех основных типов Metazoa (обзоры Niehrs, 2010; Holstein, 2012; Hogvall et al., 2019; Isaeva, Kasyanov, 2021).

У билатеральных животных векторная позиционная информация вдоль переднезадней оси развивающегося организма специфицируется машинерией временнóй и пространственной экспрессии генов Hox-кластера в координации с сигнализацией Wnt и генами ParaHox-кластера – системой, наиболее совершенной и досконально исследованной у позвоночных (Deschamps, Duboule, 2017; DuBuc et al., 2018; Ferrier, 2019; Erwin, 2020; Zhong et al., 2020).

У книдарий патернирование орально-аборальной оси осуществляется Нох-генами, взаимодействующими с Wnt-сигналингом (DuBuc et al., 2018; He et al., 2018; Rentsch, Holstein, 2018). У Nematostella в этом процессе участвуют гены NvWnt1, NvWnt3, NvWnt4 и NvWntA, экспрессирующиеся на оральном полюсе вокруг бластопора (DuBuc et al., 2018). Нокдаун Нох (NvAx6) и Нох (NvAx1) приводит к ингибированию экспрессии этих NvWnt. Не входящий в эту группу ген NvWnt2 экспрессируется вдоль средней линии эктодермы зародыша и служит маркером оральной и аборальной территорий. Нокдаун Нох (NvAx6) приводит к смещению экспрессии NvWnt2 в сторону орального полюса, тогда как оверэкспрессия NvAx6 не влияет на экспрессию NvWnt2 (DuBuc et al., 2018). Авторы предполагают, что NvWnt2 служит промежуточным звеном между границей эктодермальных орально-аборальных Нох-генов и территорией экспрессии Wnt. В процессе гаструляции и последующего развития планулы включается Wnt/β-катенин сигналинг, патернирующий орально-аборальную ось. В это время Bmp агонисты/антагонисты активируют Нох гены в энтомезодермальном слое вдоль вторичной оси. Патернирование направительной оси зародышей Anthozoa, названное аксиальным Нох-кодом, также осуществляется Нох-генами с участием BMP сигналинга (гена Gbx) (He et al., 2018).

ПРОИСХОЖДЕНИЕ МЕЗОДЕРМЫ НА КЛЕТОЧНОМ УРОВНЕ

При анализе функциональных особенностей клеток энтодермального слоя у Cnidaria было обнаружено определенное сходство как с энтодермой, так и с мезодермой Bilateria (Seipel, Schmidt, 2005, 2006; Steinmetz et al., 2017). В контексте эволюционного происхождения мезодермы следует отметить, что у Cnidaria (на примере Anthozoa и Medusozoa) энтодерма состоит из разных типов клеток, которые обладают несколькими функциями, в частности, функциями мышечной и половой систем, а также экзокринной и инсулинэргической функциями, которые у Bilateria имеют мезодермальное происхождение (Siepel, Schmid, 2006; Schmidt-Rhaesa, 2007; Steinmetz et al., 2017). Приведенные данные дают основание говорить о бифункциональности клеток энтодермы у Cnidaria (Steinmetz et al., 2017).

Формирование мезодермы на уровне клеток сводилось, вероятно, к обособлению от энтодермы (энтомезодермы) клеток миогенной природы, которые рассматриваются как древнейшие производные мезодермы (Rieger, Ladurner, 2003; Schmidt-Rhaesa, 2007). Сегрегация миогенных клеток происходила в районе бластопора и эти клетки вовлекались в дифференцировку, которую можно, вероятно, назвать первичной мезодермальной (Technau, Scholz, 2003; Burton, 2008).

Предполагается, что свободные мышечные клетки произошли в процессе эволюции от миоэпителия, встречающегося как у Cnidaria, так и у Protostomia и Deuterostomia (Burton, 2008). Таким образом, мезодерма Bilateria, по-видимому, берет свое начало от бифункциональной энтомезодермы Cnidaria (Technau, Scholz, 2003; Rieger, Ladurner, 2003; Schmidt-Rhaesa, 2007; Burton, 2008; Steinmetz et al., 2017; Wijesena et al., 2017). Предложена модель гомологов зародышевых листков книдарий, в которой их глоточная эктодерма соответствует энтодерме Bilateria, а энтодерма книдарий гомологична мезодерме этих животных (Steinmetz et al., 2017).

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Формирование в процессе эволюции “мезодермального” генного репертуара, свойственного Bilateria, у одноклеточных эукариот, Porifera и Cnidaria послужило важным звеном при анализе происхождения мезодермы, появление которой обеспечило стремительное увеличение видового разнообразия. Обсуждается возможность, того, что общий предок Cnidaria и Bilateria уже имел генный инструментарий, потенциально способный контролировать онтогенез билатерально-симметричных животных с их специфическими особенностями: трехслойностью, билатеральностью, глубокой специализацией отдельных клеточных типов, внутри- и межклеточной сигнализацией и др. (Putnam et al., 2007; Levinton, 2008; Erwin, 2009; Hashimshony et al., 2015; Steinmetz et al., 2017; Srivastava, 2015; Burke, 2021). Важный аспект этой проблемы связан с попытками определения времени появления “мезодермального” генного репертуара в процессе эволюции. Предполагается, что он появился накануне Кембрийского взрыва, когда появились Нох-гены, обеспечивающие большое разнообразие планов строения видов (Larroux et al., 2008; Erwin, 2009; Holland, 2015; Sravastava, 2015; Annunziata et al., 2019; Burke, 2021).

Список литературы

  1. Иванова-Казас О.М. Эволюционная эмбриология животных. Санкт-Петербург: Наука, 1995. 566 с.

  2. Рупперт Э.Э., Фокс Р.С., Барнс Р.Д. Зоология беспозвоночных: Функциональные и эволюционные аспекты. Т. 1. Протисты и низшие многоклеточные. М.: Издательский дом “Академия”, 2008. 496 с.

  3. Alexander T., Nolte C., Krumlauf R. Hox genes and segmentation of the hindbrein and axial skeleton // Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 2009. V. 25. P. 431–456.

  4. Anderson C., Stern C.D. Organizers in development // Curr. Top. Dev. Biol. 2016. V. 117. P. 435–454.

  5. Annunziata R., Andrikou R., Perillo M. et al. Development and evolution of gut structures: from molecules to function // Cell Tissue Res. 2019. V. 377(3). P. 445–458.

  6. Arias A.M., Steventon B. On the nature and function of organizers // Development. 2018. V. 145. dev159525. https://doi.org/10.1242/dev.159525

  7. Bagaeva T.S., Kupaeva D.O., Vetrova A.O. et al. cWnt signalin modulation results in a change of the colony architecture in a hydrozoan // Dev. Biol. 2019. V. 456. P. 145–153.

  8. Bertrand S., Aldea D., Oulion S. et al. Evolution of the role of RA and FGF signals in the control of somitogenesis in chordates // PLoS One. 2015. V. 10(9). P. e0136587. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0136587

  9. Bier E., De Robertis E.M. BMP gradients: A paradigm for morphogen-mediated developmental patterning // Science. 2015. V. 348. Issue 6242. aaa5838. https://doi.org/10.1126/science.aaa5838

  10. Bridge D., Cunningham C.W., De Salle R. et al. Class-level relationships in the phylum Cnidaria: molecular and morphological evidence // Mol. Biol. Evol. 1995. V. 12. P. 679–689.

  11. Broun M., Sokol S., Bode H.R. Cngsc, a homologoue of goosecoid, participates in the pattering of the head, and is expressed in the organizer region of Hydra // Development. 1999. V. 126. P. 5245–5254.

  12. Broun M., Bode H.R. Characterization of the head organizer in hydra // Development. 2002. V. 129. P. 875–884.

  13. Burke A.C. Shifting the black box: Approaches to the development and evolution of vertebrate mesoderm // Evol. Dev. Biol. 2020.

  14. Burton P.M. Insights from diploblasts; the evolution of mesoderm and muscle // J. Exp. Zool. 2008. V. 310B. № 1. P. 5–14.

  15. Cavalieri V., Spinelli G. Symmetry breaking and establishment of dorsal/ventral polarity in the early sea urchin embryo // Symmetry. 2015. V. 7. P. 1721–1733.

  16. Cavodeassi F., Creuzet S., Etchevers H.C. The hedgehog pathway and ocular developmental anomalies // Human Genet. 2019. V. 138. P. 917–936.

  17. Chiori R., Jager M., Wincher P. et al. Are Hox genes ancestrally involved in axial patterning? // PLoS One. 2009. V. 4. e4231.

  18. Davidson E.H. The Regulatory Genome: Gene Regulatory Network in Development and Evolution. San Diego. Acad. Press, 2006. 304 p.

  19. Deschamps J., Duboule D. Embryonic timing, axial stem cells, chromatin dynamics, and the Hox clock // Genes Devel. 2017. V. 31. P. 1406–1416.

  20. DuBuc T.Q., Ryan J.F., Shinzato C. et al. Coral comparative genomics reveal expanded Hox cluster in the cnidarian-bilaterian ancestor // Integr. Comp. Biol. 2012. V. 52. P. 835–841.

  21. DuBuc T.Q., Stephenson T.B., Rock A.Q. et al. Hox and Wnt pattern the primary body axis of an anthozoan cnidarian before gastrulation // Nature Commun. V. 22. № 9(1).https://doi.org/10.1038/S41467-018-04184

  22. Dunn F.S., Liu A.G., Donoghue P.C.J. Ediacaran developmental biology // Biol. Rev. 2018. V. 93(2). P. 914–932. https://doi.org/10.1111/brv.12379

  23. Erwin D.H. Early origin of the bilaterian developmental toolkit // Phil. Trans. R. Soc. B. 2009. V. 364. P. 2253–2261.

  24. Erwin D.H. The origin of animal body plans: a view from fossil evidence and the regulatory genome // Development. 2020. V. 147. dev182899. https://doi.org/10.1242/dev.182899

  25. Ferrier D.E.K. Evolution of Hox complexes // Hox Genes: Studies from the 20th to the 21st Century / Ed. Deutsch J.S. N.Y.: Landes Bioscience and Springer Science + Business Media, 2010. P. 91–98.

  26. Ferrier D.E.K. Space and time in Hox/ParaHox gene cluster evolution // Perspectives on Evolutionary and Developmental Biology. Essays for Alessandro Minelli / Ed. Fusco G. Padova: Padova University Press, 2019. P. 245–258.

  27. Fields C., Levin M. Does regeneration recapitulate phylogeny? Planaria as a model of body-axis specification in ancestral eumetazoa // Comm. Integrat. Biol. 2020. V. 13. P. 27–38.

  28. Finnerty J.R., Martindale M.Q. Homeoboxes in sea anemones (Cnidaria: Anthozoa): a PCR-based survey of Nematostella vectensis and Metridium senile // Biol. Bull. 1997. V. 193. P. 62–76.

  29. Finnerty J.R., Pang K., Burton P. et al. Origin of bilateral symmetry: Hox and Dpp expression in a sea anemone // Science. 2004. V. 304. P. 1335–1337.

  30. Genikhovich G., Technau U. On the evolution of bilateriality // Development. 2017. V. 144. P. 3392–3404.

  31. Hashimshony T., Feder M., Levin M. et al. Spatiotemporal transcriptomic reveals the evolutionary history of the endoderm germ layer // Nature. 2015. V. 519(7542). P. 219–222.

  32. He S., Del Viso F., Chen C.Y. et al. An axial Hox code controls tissue segmentation and body patterning in Nematostella vectensis // Science. 2018. V. 361(6409). P. 1377–1380.

  33. Hogvall M., Vellutini B.C., Martín-Durán J.M. et al. Embryonic expression of priapulid Wnt genes // Devel. Genes. Evol. 2019. V. 229. P. 125–135.

  34. Holland P.W.H. Beyound the box: how widespread is homeodox gene clustering? // J. Anat. 2001. V. 199. P. 13–23.

  35. Holland P.W.H. Did homeobox gene duplications contribute to the Cambrian explosion? // Zool. Lett. 2015. https://doi.org/10.1186/s40851-014-ooo4-x

  36. Holstein T.W. The evolution of the Wnt pathway // Cold Spring Harb. Perspect. Biol. 2012. V. 4. a007922. https://doi.org/10.1101/cshperspect.a007922

  37. Isaeva V.V., Kasyanov N.V. Symmetry transformations in metazoan evolution and development // Symmetry. 2021. V. 13. 160. https://doi.org/10.3390/sym13020160

  38. Jakob W., Schierwater B. Changing hydrozoan bauplans by silencing Hox-like genes // PLoS One. 2007. V. 2(8). P. e694.

  39. Kraus Y., Fritzenwanker J.H., Genikhovich G., Technau U. The blastoporal organiser of a sea anemone // Curr. Biol. 2007. V. 17. P. R874–R876.

  40. Kraus Y., Aman A., Technau U., Genikhovich G. Pre-bilaterian origin of the blastoporal axial organizer // Nat. Commun. 2016. V. 7. № 11694. P. 1–9.

  41. Kusserow A., Pang K., Sturm C. et al. Unexpected complexity of the Wnt gene family in a sea anemone // Nature. 2005. V. 433. P. 156–160.

  42. Lapraz F., Haillot E., Lepage T. A deuterostome origin of the Spemann organizer suggested by Nodal and ADMPs functions in Echinoderms // Nature Comm. 2015. 6:8434. www.nature.com/ naturecommunications.https://doi.org/10.1038/ncomms9434

  43. Laroux C., Luke G.N., Koopman P. et al. Genesis and expansion of metazoan transcription factor gene classes // Mol. Biol. Evol. 2008. V. 25. P. 980–996.

  44. Loh K.M., van Amerongen R., Nusse R. Generating cellular diversity and spatial form: Wnt signaling and the evolution of multicellular animals // Develop. Cell 2016 V. 38. P. 643–655.

  45. Lowe C.J., Clarke D.N., Medeiros D.M. et al. The deuterostome context of chordate origins // Nature. 2015. V. 520. P. 456–465.

  46. Lee P.N., Pang K., Matus D.Q. et al. A WNT of things to come: evolution of Wnt signaling and polarity in cnidarians // Cell Dev. Biol. 2006. V. 17. P. 157–167.

  47. Levinton J.S. The Cambrian explosion: How du we use the evidence? // BioScience. 2008. V. 58. P. 855–864.

  48. Mallo M., Alonso C.R. The regulation of Hox gene expression during animal development // Development. 2013. V. 140. P. 3951–3963.

  49. Martin B.L., Kimelman D. Wnt signaling and the evolution of embryonic posterior development // Curr. Biol. 2009. V. 19. P. R215–R219.

  50. Martindale M.Q., Pang K., Finnerty J.R. Investigating the origin of triploblasty: “mesodermal” gene expression in a diploblastic animal, the sea anemone Nematostella vectensis (phylum, Cnidaria; class, Anthozoa) // Development. 2004. V. 131. P. 2463–2474.

  51. Matus D.G., Pang K., Marlow H. et al. Molecular evidence for deep evolutionary roots of bilaterality in animal development // PNAS USA. 2006. V. 103. P. 11195–11200.

  52. Minelli A. The Development of Animal Form. Ontogeny, Morphology, and Evolution. Cambridge Univ. Press, 2003. 323 p.

  53. Neijts R., Amin S., van Rooijen C. et al. Polarized regulatory landscape and Wnt responsiveness underlie Hox activation in embryos // Genes Devel. 2016. V. 30. P. 1937–1942.

  54. Niehrs C. On growth and form: a Cartesian coordinate system of Wnt and BMP signaling specifies bilaterian body axes // Development. 2010. V. 37. P. 845–857.

  55. Omori A., Kikuchi M., Kondo M. Larval and adult body axes in echinoderms // Reproductive and Developmental Strategies: The Continuity of Life / Eds. Kobayashi K., Kitano T., Iwao Y., Kondo M. Springer Japan KK, part of Springer Nature: Tokyo, 2018. P. 760–789.

  56. Owlarn S., Bartscherer K. Go ahead, grow a head! A plana-rian’s guide to anterior regeneration // Regeneration. 2016. V. 3. P. 139–155.

  57. Peterson K.J. Davidson E.H. Regulatory evolution and the origin of the bilaterians // PNAS USA. 2000. V. 97. P. 4430–4433.

  58. Putnam N.H., Srivastava M., Hellasten U. et al. Sea anemone genome reveals ancestral eumetazoan gene repertoire and genomic organization // Science. 2007. V. 317. P. 86–94.

  59. Rentzsch F., Holdstein T.W. Making head or tail of cnidarian hox gene function // Nature commun. 2018. V. 9(1). P. 1–3.

  60. Rieger R.M., Ladurner P. The significance of muscle cells for the origin of mesoderm in Bilateria // Intern. Comp. Biol. 2003. V. 43. № 1. P. 47–54.

  61. Röttinger E., Dahlin P., Martindale M.Q. A framework for the establishment of a cnidarian gene regulatory network for “endomesoderm” specification: the inputs of β-catenin/TCF signaling // PLoS Genet. 2012. V. 8. P. e1003164.

  62. Ros-Rocher N., Pérez-Posada A., Leger M.M., Ruiz-Trillo I. The origin of animals: an ancestral reconstruction of the unicellular-tomulticellular transition // Open Biol. 2021. V. 11(2). P. 200359. https://doi.org/10.1098/rsob.200359

  63. Ryan J.F., Mazza M.E., Pang K. et al. Pre-bilaterian origins of the Hox cluster and the Hox code: evidence from the sea anemone Nematostella vectensis // PLoS One. 2007. V. 1. P. 1–23.

  64. Salinas-Saavedra M., Rock A.Q., Mark Q Martindale M.Q. Germ layer-specific regulation of cell polarity and adhesion gives insight into the evolution of mesoderm // eLife. 2018. V. 7. P. e36740. https://doi.org/10.7554/eLife.36740

  65. Schmidt-Rhaesa A. The Evolution of Organ Systems. Oxford. N.Y.: Oxford Univ. Press., 2007. 400 p.

  66. Sébe-Pedrós A., Ruiz-Trillo J., Mendoza A. et al. Unexpected repertoire of metazoan transcription factors in the unicellular holozoan Capsaspora owczarzaki // Mol. Biol. Evol. 2011. V. 28. P. 1241–1254.

  67. Seipel K., Schmid V. Evolution of striated muscle: jellyfish and the origin of triploblasty // Dev. Biol. 2005. V. 282. P. 14–26.

  68. Seipel K., Schmid V. Mesodermal anatomies in cnidarian polyps and medusae // Int. J. Dev. Biol. 2006. V. 50. P. 589–599.

  69. Spemann H., Mangold H. Induction of embryonic primordia by implantation of organizers from a different species // Roux’s Arch. Entwicklungsmech. Org. 1924. V. 100. S. 599–638.

  70. Srivastava M.A. Comparative genomics perspective on the origin of multicellularity and early animal evolution // Evolutionary Transitions to Multicellular Life. Principles and Mechanisms / Eds. Ruiz-Trilo I., Nedelcu A.M. Dortrecht: Springer Science+Business Media, 2015. P. 269–300.

  71. Steinmetz P.R.H., Aman A., Kraus J.E.M., Tachnau U. Gut-like ectodermal tissue in a sea anemone challenges germ layer homology // Nature. Ecology and Evolution. 2017. V. 1. P. 1535–1542.

  72. Stern C.D., Charité J., Deschamps J. et al. Head-tail patterning of the vertebrate embryo: one, two or many unresolved problems? // Int. J. Dev. Biol. 2006. V. 50. P. 3–15.

  73. Suga H., ChenZ., de Mendoza A. et al. The Capsaspora genome reveals a complex unicellular prehistory of animals // Nat. Commun. 2013. V. 4. P. 2325–2330.

  74. Takada S., Stark K.L., Shea M.J. et al. Wnt-3a regulates somite and tailbud formation in the mouse embryo // Gen. Dev. 1994. V. 8. P. 174–189.

  75. Technau U. The sea anemone Nematostella vectensis as a model system for the study of the evolutionary origin of triploblasty and bilaterality // Paleodiversity. 2010. V. 3. P. 155–157.

  76. Technau U., Scholz C.B. Origin and evolution of entoderm and mesoderm // Int. J. Dev. Biol. 2003. V. 47. P. 531–539.

  77. Technau U., Gunikhovich G., Kraus J.E.M. Cnidaria // Evolutionary Developmental Biology of Invertebrates / Ed. Wanninger A. Wien: Springer, 2015. V. 1. P. 115–163.

  78. Tschopp P., Duboule D. A genetic approach to the transcriptional regulation 0f Hox gene clusters // Ann. Rev. Genet. 2011. V. 45. P. 145–166.

  79. Wijesena N., Simmons D.K., Martindale M.Q. Antagonistic BMP-cWNT signaling in the cnidarian Nematostella vectensis reveals insight into evolution mesoderm // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2017. P. 5608–E5615.

  80. Yasuoka Y. Tando Y., Kubokawa K., Taira M. Evolution of cis-regulatory modules for the head organizer gene goosecoid in chordates: comparisons between Branchiostoma and Xenopus // Zool. Lett. 2019. V. 5. P. 27. https://doi.org/10.1186/s40851-019-0143-1

  81. Zhong Y., Herrera-Úbeda C., Garcia-Fernàndez J. et al. Mutation of amphioxus Pdx and Cdx demonstrates conserved roles for ParaHox genes in gut, anus and tail patterning // BMC Biology. 2020. V. 18. P. 68. https://doi.org/10.1186/s12915-020-00796-2

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Онтогенез

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал