Прикладная биохимия и микробиология. T. 59, Номер 5, 2023

  1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Прикладная биохимия и микробиология
  4. T. 59, № 5, 2023

Прикладная биохимия и микробиология, 2023, T. 59, № 5, стр. 494-501

Механизмы контроля Pseudomonas fluorescens корневой гнили ячменя, вызываемой Fusarium culmorum

В. Ю. Шахназарова 1, 2, Д. С. Сырова 1, М. И. Лебединский 1, 2, Н. А. Вишневская 1, А. И. Шапошников 1, Е. В. Бородина 1, О. К. Струнникова 1, *

1 Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии
196608 Санкт-Петербург, Россия

2 Санкт-Петербургский государственный университет
199034 Санкт-Петербург, Россия

* E-mail: olgastrunnikova@rambler.ru

Поступила в редакцию 08.03.2023
После доработки 21.04.2023
Принята к публикации 28.04.2023

Полный текст (PDF)

Аннотация

В работе установлена причина снижения интенсивности фузариозной корневой гнили ячменя, вызываемой Fusarium culmorum 30 в присутствии ризобактерии Pseudomonas fluorescens 2137, которое не сопровождалось снижением количества ДНК патогена в корнях. В стерильном вермикулите в течение 11 сут изучали ответные реакции ячменя на колонизацию его корней грибом и бактерией P. fluorescens 2137 по интенсивности экспрессии генов LOX, PAL, PR4 и PR1. Продукцию F. culmorum 30 трихотеценовых токсинов оценивали по уровню экспрессии гена TRI13. Показано, что P. fluorescens 2137 индуцировал экспрессию всех изученных защитных генов уже в суточных корнях ячменя, но только в присутствии F. culmorum 30. При этом уровень экспрессии гена TRI13 не снижался, однако снижение количества больных растений позволило предположить, что P. fluorescens 2137 способен к детоксикации трихотеценовых токсинов, продуцируемых грибом, или к индукции этой способности в ячмене.

Ключевые слова: взаимоотношения растение-фитопатоген-антагонист, экспрессия защитных генов, трихотеценовые микотоксины

Fusarium culmorum (W.G. Smith) Saccardo – факультативный гемибиотрофный патоген, вызывающий корневые и стеблевые гнили, а также фузариоз колоса зерновых культур [1–3]. При инфицировании растений F. culmorum продуцирует опасные для здоровья человека и животных трихотеценовые микотоксины, которые накапливаются в зерне [1, 2, 4].

Известно, что естественными антагонистами обитающих в почве фитопатогенных грибов являются ризосферные бактерии, так называемые, PGPR (plant growth promotion rhizobacteria), обладающие биоконтрольными свойствами [5–7]. В проведенных ранее экспериментах штамм Pseudomonas fluorescens (W. Migula) 2137 существенно подавлял рост F. culmorum 30 в почве без растений [8], а также и в ризосфере ячменя [9, 10]. Однако оценка колонизационной способности F. culmorum 30 и P. fluorescens 2137 и их взаимоотношений на корнях ячменя показала, что бактерия не препятствовала колонизации корней грибом [11]. Более того, количество микроколоний гриба на корнях ячменя в присутствии бактерии даже увеличивалось в отдельные дни анализа, тогда как количество КОЕ P. fluorescens 2137 в присутствии гриба снижалось [10–12]. Однако, несмотря на существенные колебания численности бактерии в присутствии гриба, колонизация корней этим бактериальным штаммом всегда приводила к существенному снижению корневой гнили ячменя [9–11, 13].

Было сделано предположение, что биоконтрольный механизм P. fluorescens 2137 может быть связан со способностью данного штамма ризобактерии стимулировать защитные реакции в ячмене. Для проверки этого предположения мы оценили в эксперименте экспрессию четырех защитных генов PAL, LOX, РR1 и РR4 (Wheatwin 1-2) в ответ на колонизацию ячменя F. culmorum 30, P. fluorescens 2137 и совместно грибом и бактерией. Было установлено, что экспрессия этих генов возрастала при колонизации F. culmorum корней и оснований стеблей проростков мягкой пшеницы [14].

Ген PAL кодирует фенилаланин-аммоний-лиазу, ключевой фермент фенилпропаноидного пути, ведущего к синтезу фитоалексинов, фитоантисипинов и образованию лигнина [15]. Этот фермент участвует также и в биосинтезе салициловой кислоты (СК), увеличение количества которой в растениях, пораженных патогеном, приводит к индукции генов (PR), связанных с патогенезом [16]. Ген LOX кодирует липоксигеназу, участвующую в синтезе предшественника жасмоновой кислоты (ЖК). Установлено, что устойчивость злаковых растений к болезням, вызываемых грибами рода Fusarium, обусловлена участием как СК, так и ЖК [17]. Считается, что СК в основном участвует в индукции устойчивости к биотрофным патогенам, тогда как ЖК – к некротрофным [18]. Известно, что сигнальные пути, опосредованные СК и ЖК, являются антагонистичными по отношению друг к другу [19].

При микроскопировании корней ячменя, колонизированных F. culmorum 30 и P. fluorescens 2137, было отмечено, что в присутствии бактерии зоны некроза в месте локализации колоний гриба наблюдались гораздо реже, чем в корнях без бактерии [11, 12]. Это позволило предположить, что биоконтрольный механизм P. fluorescens 2137 также может быть связан и со способностью данного штамма снижать продукцию F. culmorum 30 трихотеценовых токсинов. Известно, что основной трихотеценовый микотоксин дезоксиниваленол (ДОН) обеспечивает эффективную колонизацию F. culmorum зерновых культур [14, 20, 21]. Трихотецены участвуют в возникновении некроза инфицированных тканей при развитии фузариоза колоса зерновых и были идентифицированы как важные факторы агрессивности [22].

Цель работы – изучение ранних этапов взаимодействия F. culmorum 30 и P. fluorescens 2137 и ответных реакций ячменя на колонизацию его корней грибом и бактерией, а также механизма контроля фузариозной корневой гнили ячменя в присутствии ризобактерии P. fluorescens 2137.

МЕТОДИКА

Объекты исследования. Fusarium culmorum 30 был выделен из корней больного растения ячменя в Ленинградской области. Для приготовления инокулюма F. culmorum 30 выращивали на агаризованной среде Чапека в течение 14 сут. Макроконидии смывали стерильной водой, осаждали центрифугированием (4000 g, 10 мин, 4°C), ресуспендировали и доводили до нужной концентрации.

Штамм Pseudomonas fluorescens 2137 был получен из Ведомственной коллекции полезных микроорганизмов сельскохозяйственного назначения (ВНИИСХМ, Россия). P. fluorescens 2137 выращивали в течение суток на мясо-пептонном агаре (МПА). Клетки суспендировали в стерильной дистиллированной воде, осаждали центрифугированием (8000 g, 10 мин) и вновь суспендировали.

Ячмень (Hordeum vulgare L.) сорта “Белогорский”, восприимчивый к фузариозной корневой гнили, был получен из коллекции Всероссийского института растениеводства им. Н.И. Вавилова (Россия).

Условия эксперимента. Семена ячменя стерилизовали за 2 сут до начала эксперимента. Для этого их выдерживали 30 с в 96% этаноле, трижды промывали стерильной водой и на 30 мин заливали 0.1%-ным раствором AgNO3. Затем семена однократно погружали в 1%-ный раствор NaCl, многократно промывали стерильной водой и для проращивания помещали на влажную фильтровальную бумагу в стерильные чашки Петри.

Эксперимент был проведен в стерильном вермикулите в течение 11 сут в трехкратной повторности. Вермикулит увлажняли питательным раствором, следующего состава (г/л воды): Са(NO3)2⋅4H2O – 1.18, KNO3 – 0.5, KH2PO4 – 0.136, MgSO4⋅7H2O – 0.48. В раствор в одном случае вносили суспензию макроконидий гриба (1.7 × × 105/мл), в другом – суспензию клеток P. fluorescens 2137 (3 × 107/мл), в третьем – суспензию клеток гриба и бактерии в тех же концентрациях. Вермикулит контрольных сосудов не инокулировали. Общее количество воды, включая суспензии клеток гриба и бактерии – 250 мл на каждые 100 г сухого вермикулита. Вермикулит тщательно перемешивали и переносили в пластиковые сосуды емкостью 1 л, в которые затем высевали проросшие стерильные семена ячменя. В течение опыта влажность вермикулита поддерживали на уровне 60% полной влагоемкости.

Растения для анализов отбирали на 1, 2, 3, 4 и 11 сут. КОЕ P. fluorescens 2137 определяли посевом суспензии гомогенизированных корней ячменя на МПА. Количество растений с симптомами корневой гнили оценивали на 11 сут.

Выделение ДНК F. culmorum 30 из корней ячменя. Корни ячменя, предназначенные для выделения ДНК, высушивали при комнатной температуре. Выделение суммарной ДНК проводили по методике, оптимизированной ранее и описанной в работе [23]. Сухие корни ячменя растирали в ступке до состояния муки. ДНК экстрагировали с использованием буфера на основе цетилтриметиламмоний бромида (CTAB). Измельченные корни ячменя встряхивали в буферном растворе с керамическими шариками в гомогенизаторе Precellys 24 (“Bertin Technologies”, Франция) в режиме 600 об./мин дважды по 20 с. Пробы инкубировали 10 мин при 42°C и затем 10 мин при 65°C для денатурации белка. Для окончательного освобождения от белков пробу дважды обрабатывали смесью хлороформа и изоамилового спирта (24 : 1), после чего осаждали изопропанолом, промывали 70%-ным этанолом, растворяли в воде и хранили при температуре –20°C. Выделение ДНК из корней проводили в трех повторностях.

Определение количества ДНК F. culmorum 30 в суммарной ДНК проводили методом ПЦР в реальном времени (ПЦР-РВ). Использовалась готовая смесь реагентов qPCRmix-HS SYBR (“Евроген”, Россия) и видоспецифичные праймеры OPT18-F2 и OPT18-R (табл. 1). Каждый вариант был проанализирован в пятикратной повторности. ПЦР-РВ проводили на приборе BIO-RAD CFX96™ Real-Time System C1000™ Thermal Cycler (“BioRad, Laboratories”, США).

Таблица 1.

Последовательность праймеров, используемых для определения количества ДНК F. culmorum и экспрессии генов в корнях ячменя, колонизированных F. culmorum 30 и P. fluorescens 2137 с помощью qRT-PCR

Гены или иные участки ДНК Последовательность нуклеотидов (5'–3') Источник
LOX AACAAGTTCGCCGTCACCTT
TTGTCGAGGGTGATGGTCTT 		[14]
PR1 CAATAACCTCGGCGTCTTCATCAC
TTATTTACTCGCTCGGTCCCTCTG 		[14]
PAL GGTTCATGGCAACGAACACCTTGT
AGGAGCTTGGAACGGAGTACTTGA 		[14]
PR4 (Wheatwin 1-2) CGAGGATCGTGGACCAGTG
GTCGACGAACTGGTAGTTGACG 		[14]
GAPDH CCTTCCGTGTTCCCACTGTTG
ATGCCCTTGAGGTTTCCCTC 		[14]
TRI13 CATCATGAGACTTGTKCRGTTTGGG
GCTAGATCGATTGTTGCATTGAG 		[24]
β-tubulin GCATTGGTACACTGGTGAGG
CAGCTCCTCCTCGTACTCC 		[14]
Специфичный для F. culmorum участок ДНК, ограниченный праймерами OPT18-F2 OPT18-R GCTGGAACTGGCACCGAAC
GATGCCAGACGCACTAAGAT 		[25–27]

Продукцию F. culmorum 30 трихотеценовых токсинов оценивали по экспрессии гена TRI13, кодирующего один из ферментов пути синтеза ниваленола и дезоксиниваленола [24].

Выделение РНК, получение комплементарной ДНК (кДНК) и количественная оценка экспрессии генов. Корни ячменя, предназначенные для выделения РНК, замораживали в жидком азоте и хранили при –80°C. Выделение РНК проводили с помощью реактива PureZol по протоколу, предложенному производителем. На основе выделенной из корней РНК с помощью обратной транскриптазы M-MuLV (“СибЭнзим”, Россия) получали кДНК. В этой кДНК методом ПЦР-РВ определяли относительное количество копий генов PR1, PR4, PAL, LOX, TRI13. В качестве референсного гена для защитных генов ячменя использовали GAPDH, для гена TRI13 – ген β-тубулина грибов. Последовательности используемых праймеров приведены в табл. 1. Для приготовления ПЦР-смеси применяли готовую смесь реагентов qPCRmix-HS SYBR (“Евроген”, Россия). ПЦР-РВ проводили на приборе BIO-RAD CFX96™ Real-Time System C1000™ Thermal Cycler (“BioRad, Laboratories”, США). Режим работы амплификатора: 25 с при 94°C, 25 с при 62°C, 25 с при 72°C, 45 циклов.

Статистический анализ полученных результатов. Результаты представляли как среднее значение ± стандартная ошибка. Стандартные ошибки средних представлены на диаграммах вертикальной линией. Парные t-тесты использовались для сравнения каждого из показателей для каждого момента времени. Разные буквы указывают на существенные различия (p ≤ 0.05). Все статистические анализы были выполнены с использованием программы Statistica v. 10.0 (StatSoft Inc. 1984–2011).

РЕЗУЛЬТАТЫ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ

Взаимоотношения F. culmorum 30 и P. fluorescens 2137 в корнях ячменя. Как гриб, так и бактерия, внесенные в вермикулит при постановке опыта, были обнаружены уже в суточных корнях ячменя (рис. 1, 2). Количество гриба и бактерии в корнях при их раздельном внесении достигало максимальных значений к третьим суткам, затем количество ДНК гриба сохранялось примерно на том же уровне, тогда как количество КОЕ бактерий снижалось.

Рис. 1.

Количество КОЕ P. fluorescens 2137 в корнях ячменя в динамике: 1 – в ячмене, колонизированном только P. fluorescens 2137, 2 – колонизированном F. culmorum 30 и P. fluorescens 2137. Достоверные различия обозначены звездочкой.

Рис. 2.

Количество ДНК F. culmorum 30 (нг/мг) в корнях ячменя (1, 2) и относительный уровень экспрессии гена TRI13 (3, 4) в динамике: 1, 3 – в ячмене, колонизированном только F. culmorum 30; 2, 4 – в ячмене, колонизированном F. culmorum 30 и P. fluorescens 2137. Над 11 сут указан процент растений ячменя с симптомами корневой гнили. Достоверные различия обозначены звездочкой.

F. culmorum 30 и P. fluorescens 2137, совместно колонизирующие корни ячменя, оказывали влияние друг на друга (рис. 1, 2). В суточных корнях было отмечено увеличение количества ДНК гриба в присутствии бактерии и КОЕ бактерии в присутствии гриба. Увеличение количества F. culmorum 30 в корнях в присутствии P. fluorescens 2137 в начальные сроки колонизации наблюдалось и в ранее выполненных экспериментах [9–13]. Проведенная проверка показала, что корневые экссудаты ячменя, колонизированного P. fluorescens 2137, стимулировали рост F. culmorum 30 по сравнению с экссудатами контрольных растений [13]. Вероятно, и в этом эксперименте увеличение количества ДНК гриба в суточных корнях, колонизированных бактерией, наблюдалось из-за стимулирующего действия корневых экссудатов. Увеличение количества P. fluorescens 2137 в корнях в присутствии F. сulmorum 30 в начальный период заселения микробами корней наблюдалось впервые. Возможно, этот эффект также мог быть связан с влиянием корневых экссудатов ячменя, колонизированного грибом.

Позднее, на 2 и 3 сут, было отмечено снижение количества ДНК гриба в присутствии бактерии, а на 3 и 11 сут, КОЕ бактерии в присутствии гриба (рис. 1, 2), что могло свидетельствовать о конкурентном характере взаимоотношений между грибом и бактерией. Конкурентные взаимоотношения между F. culmorum 30 и P. fluorescens 2137 на корнях ячменя были выявлены ранее неоднократно [9–12]. Было установлено также, что F. culmorum 30 и P. fluorescens 2137 имели сходные потребности, что указывало на возможность конкуренции между ними за питание [28].

К концу эксперимента колонизация корней только F. culmorum 30 приводила к появлению симптомов корневой гнили у 85% растений ячменя. В присутствии P. fluorescens 2137 количество больных растений снижалось до 15% (рис. 2).

Ответные реакции ячменя на колонизацию его корней F. culmorum 30 и P. fluorescens 2137. Ответные реакции ячменя на колонизацию его корней фитопатогенным грибом и антагонистической бактерией различались. В ячмене, колонизированном P. fluorescens 2137, на более высоком уровне по сравнению с контролем экспрессировался только ген LOX на 4 сут (рис. 3а). В остальные дни присутствие P. fluorescens 2137 в корнях не приводило к увеличению экспрессии анализируемых защитных генов, в некоторых случаях уровень их экспрессии был даже ниже контрольных значений. Способность некоторых бактерий рода Pseudomonas, относящихся к PGPR, подавлять локальные иммунные реакции в корнях была установлена на модельном растении Arabidopsis thaliana в работах [29, 30]. Позднее было установлено, что полезные псевдомонады могут подавлять защитные реакции растений за счет снижения рН окружающей среды, что облегчало им колонизацию корней [31]. Возможно, в настоящем эксперименте мы наблюдали подобный феномен.

Рис. 3.

Относительный уровень экспрессии генов LOX (а), PAL (б), PR4 (в), PR1 (г) в динамике: 1 – контрольный ячмень, 2 – колонизированный P. fluorescens 2137, 3 – колонизированный F. culmorum 30, 4 – F. culmorum 30 и P. fluorescens 2137 совместно. Достоверные, по сравнению с контролем, различия обозначены разными буквами.

В ответ на колонизацию F. culmorum 30 в ячмене индуцировались на более высоком уровне только гены LOX и PAL (рис. 3а, 3б). Экспрессия гена PAL увеличивалась, по сравнению с контролем, на 1, 4 и 11 сут. Экспрессия гена LOX в корнях, колонизированных патогеном, на 1 сут была подавлена и на более высоком уровне индуцировалась только на 3 и 4 сут.

Наблюдаемое увеличение экспрессии гена PAL, как гена первичной защиты [32], на 1 сут неудивительно, так как в этот период гриб уже присутствовал в корнях и постепенно увеличивал свою биомассу (рис. 2). При этом на 1 сут уровень экспрессии гена TRI13 был низким (рис. 2). Видимо, в этот период F. culmorum 30 проявлял себя как биотрофный патоген. Здесь полученные результаты не совпадали с результатами других исследователей, которые показали, что при инфицировании F. culmorum колоса пшеницы уже через 6 ч после инокуляции происходило переключение между салицилатным и жасмонатным путями развития иммунитета, что соответствовало началу некротрофной стадии инфекции [33, 34]. В настоящем эксперименте ген LOX индуцировался на более высоком уровне только на 3 сут. Тот факт, что к 4 сут на более высоком уровне индуцировались гены LOX и PAL свидетельствовало о том, что оба пути вовлечены в защитные реакции ячменя против F. culmorum 30.

Совместное присутствие F. culmorum 30 и P. fluorescens 2137 в корнях приводило к увеличению экспрессии всех исследуемых защитных генов уже на 1 сут, по сравнению с контрольными растениями (рис. 3а–3г). Одновременное увеличение экспрессии генов PAL и LOX подтверждало участие как салицилатного, так и жасмонатного путей в индукции устойчивости ячменя к фузариозной корневой гнили, вызываемой гемибиотрофным патогеном F. culmorum. Полученные результаты совпадали с данными других исследователей, которые считают, что как салицилатный, так и жасмонатный пути необходимы для полной устойчивости растений против некротрофных и гемибиотрофных патогенов [17, 18, 35]. Уровни экспрессии защитных генов в присутствии обоих микробов снижались на 2 и 3 сут. На 4 и 11 сут в корнях, колонизированных грибом и бактерией, экспрессия защитных генов LOX, PAL, а также PR1 вновь возросла по сравнению с контролем (рис. 3а, 3б, 3г). Таким образом, усиление экспрессии защитных генов в корнях ячменя в присутствии F. culmorum 30 и P. fluorescens 2137 носило волнообразный характер.

Продукция трихотеценовых токсинов F. culmorum 30 и влияние P. fluorescens 2137 на этот процесс. В течение всего эксперимента гриб продуцировал трихотеценовые токсины, о чем свидетельствовала экспрессия гена TRI13 (рис. 2). В корнях, колонизированных только грибом, увеличение количества его ДНК на 3 сут сопровождалось и постепенным увеличением интенсивности экспрессии гена TRI13. Присутствие бактерии оказывало значительное влияние не только на количество ДНК гриба в корнях, но и на уровень продуцируемых им трихотеценов. В присутствии бактерии зависимость между количеством ДНК гриба в корнях и уровнем продуцируемых им токсинов была скорее обратная, чем прямая (рис. 2). Подобная тенденция обратной зависимости отмечена между КОЕ бактерии в корнях в присутствии гриба (рис. 1) и уровнем экспрессии гена TRI13 (рис. 2).

Рабочая гипотеза о способности P. fluorescens 2137 оказывать влияние на снижение продукции грибом трихотеценов не нашла подтверждения в этом эксперименте. Экспрессия гена TRI13 в присутствии бактерии на 4 и 11 сут была выше, чем в контроле. Однако при этом количество больных растений снижалось. Этот факт позволил предположить, что P. fluorescens 2137 способен к детоксикации трихотеценовых токсинов, известных факторов агрессивности F. culmorum. Было установлено, что обработка колосьев пшеницы и ячменя суспензией клеток двух штаммов P. fluorescens перед инфицированием F. culmorum приводила не только к снижению интенсивности фузариоза колоса, но и к снижению количества дезоксиниваленола в зерне [36]. Эти же исследователи позднее при оценке транскриптов, инициированных P. fluorescens MKB158 в ответ на атаку ячменя F. culmorum во время развития фузариоза колоса, установили, что инициированные бактерией транскрипты связаны с различными функциями, включая детоксикацию и усиление защитных реакций хозяйского растения [37].

Отмеченный в эксперименте факт увеличения уровня продуцируемых F. culmorum 30 трихотеценовых токсинов в присутствии P. fluorescens 2137, может свидетельствовать: (1) об ответной реакции фитопатогенного гриба, направленной на подавление защитных реакций ячменя, которые были интенсивнее именно в присутствии бактерии; (2) не исключено также, что продуцируемые грибом трихотецены направлены на подавление самой бактерии либо на снижение ее антагонистического потенциала.

Очевидно, что для полного прояснения роли P. fluorescens 2137 в накоплении продуцируемых F. culmorum 30 трихотеценовых токсинов необходимы дальнейшие исследования с учетом количества этих вторичных метаболитов, продуцируемых грибом.

Таким образом, установлено, что биоконтрольный эффект P. fluorescens 2137 обусловлен способностью этого штамма активировать защитные реакции уже в суточных корнях ячменя, но только в присутствии F. culmorum 30.

В присутствии бактерии уровень экспрессии гена TRI13 не снижался, однако уменьшение количества больных растений позволило предположить, что P. fluorescens 2137 способен к детоксикации трихотеценовых токсинов, продуцируемых грибом, или к индукции этой способности у растения.

Способность штамма P. fluorescens 2137 существенно снижать количество больных растений ячменя даже при увеличении агрессивности F. culmorum 30, о чем свидетельствовало увеличение количества продуцируемых грибом трихотеценовых токсинов, позволяет рассматривать данный штамм в качестве перспективного агента биоконтроля фузариозов зерновых культур.

Исследования проводились с использованием оборудования ЦКП “Геномные технологии, протеомика и клеточная биология” ФГБНУ ВНИИСХМ.

Работа по оценке экспрессии защитных генов ячменя в ответ на инфицирование F. culmorum 30 выполнена при финансовой поддержке Российского научного фонда в рамках проекта № 22-26-00341.

Список литературы

  1. Wagacha J.M. and Muthomi J.W. // Crop Prot. 2007. V. 26. P. 877–885.

  2. Covarelli L., Beccari G., Steed A., Nicholson P. // Plant Pathol. 2012. V. 61. № 6. P. 121–1129. https://doi.org/10.1111/j.1365-3059.2012.02600.x

  3. Scherm B., Balmas V., Spanu F., Pani G., Delogu G., Pasquali M., Migheli Q. // Mol. Plant Pathol. 2013. V. 14. № 3. P. 323–341. https://doi.org/10.1111/mpp.12011

  4. Kammoun L.G., Gargouri S., Barreau C., Richard-Forget F., Hajlaoui M.R. // Int. J. Food Microbiol. 2010. V. 140. № 1. P. 84–89.

  5. Raaijmakers J.M., de Bruijn I., de Kock M.J.D. // Mol. Plant Microb. Interact. 2006. V. 19. № 7. P. 699–710.

  6. Weller D.M., Landa B.B., Mavrodi O.V., Schroeder L.K., De la Fuente L., Blouin Bankhead S. et al. // Plant Biol. 2007. V. 9. № 1. P. 4–20.

  7. Lahlali R., Ezrari S., Radouane N., Kenfaoui J., Esmaeel Q., El Hamss H., Belabess Z., Barka E.A. // Microorganisms. 2022. 10. № 3. 596–628. https://doi.org/10.3390/microorganisms10030596

  8. Струнникова О.К., Шахназарова В.Ю., Вишневская Н.А., Чеботарь В.К., Тихонович И.А. // Микробиология. 2007. Т. 76. № 5. С. 675–681.

  9. Струнникова O.K., Шахназарова В.Ю., Вишневская Н.А., Чеботарь В.К., Тихонович И.А. // Микология и фитопатология. 2008. Т. 42. № 1. С. 68–75.

  10. Strunnikova O.K., Vishnevskaya N.A., Ruchiy A.S., Shakhnazarova V.Y., Vorobyov N.I., Chebotar V.K. // Plant Soil. 2015. V. 389. № 2. P. 131–144.https://doi.org/10.1007/s11104-014-2351-y

  11. Strunnikova O.K., Vishnevskaya N.A., Tikhonovich I.A. // Microbiology. 2010. V. 79. № 8. P. 865–870.

  12. Струнникова О.К., Феоктистова А.С., Вишневская Н.А., Чеботарь В.К. // Микология и фитопатология. 2011. Т. 45. № 4. С. 362–369.

  13. Vishnevskaya N., Shakhnazarova V., Shaposhnikov A., Strunnikova O. // Plants. 2020. V. 9. № 3. P. 366–381. https://doi.org/10.3390/plants9030366

  14. G. Beccari, L. Covarelli, P. Nicholson. // Plant Pathol. 2011. V. 60. № 6. P. 671–684. https://doi.org/10.1111/j.1365-3059.2011.02425.x

  15. Dixon R.A., Achnine L., Kota P., Liu C.-J., Reddy M.S.S., Wang L. // Mol. Plant Pathol. 2002. V. 3. № 5. P. 371–390. https://doi.org/10.1046/j.1364-3703.2002.00131.x

  16. Bari R., Jones J.D.G. // Plant Mol. Biol. 2009. V. 69. № 4. P. 473–488.

  17. Ding L., Xu H., Yi H., Yang L., Kong Z., Zhang L., Xue S., Jia H., Ma Z. // PLoS ONE. 2011. V. 6. № 4. e19008. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0019008

  18. Glazebrook J. // Annu. Rev. Phytopathol. 2005. V. 43. № 2. P. 205–227.

  19. Li N., Han X., Feng D., Yuan D., Huang L.-J. // Int. J. Mol. Sci. 2019. V. 20. № 3. P. 671–685.

  20. Hestbjerg H., Felding G., Elmholt S. // Phytopathology. 2002. V. 150. № 6. P. 308–312.

  21. Scherm B., Orrù M., Balmas V., Spanu F., Azara E., Delogu G. et al. // Mol. Plant Pathol. 2011. V. 12. № 7. P. 759–771.

  22. Maier F.J., Miedaner T., Hadeler B., Felk A., Salomon S., Lemmens M. et al. // Mol. Plant Pathol. 2006. V. 7. № 6. P. 449–461.

  23. Шахназарова В.Ю., Феоктистова А.С., Чижевская Е.П., Вишневская Н.А., Струнникова О.К. // Микология и фитопатология. 2012. Т.46. № 3. С. 287–292.

  24. Villafana R.T., Ramdass A.C., Rampersad S.N. // Toxins. 2019. V. 11. № 1. P. 36–60. https://doi.org/10.3390/toxins11010036

  25. Schilling A.G., Moller E.M., Geiger H.H. // Phytopathology.1996. V. 86. № 5. P. 515–522.

  26. Brandfass C., Karlovsky P. // Int. J. Mol. Sci. 2008. V. 9. № 11. P. 2306–2321.https://doi.org/10.3390/ijms9112306

  27. Леппянен И.В., Шахназарова В.Ю., Вишневская Н.А., Долгих Е.А., Струнникова О.К. // Микология и фитопатология. 2017. Т. 51. № 4. С. 241–248.

  28. Шапошников А.И., Вишневская Н.А., Шахназарова В.Ю., Белимов А.А., Струнникова О.К. // Микология и фитопатология. 2019. Т. 53. № 5. С. 301–308.

  29. Meziane H., Van der Sluis I., Van Loon L.C., Hofte M., Bakker P.A.H.M. // Mol. Plant Pathol. 2005. V. 6. № 2. P. 177–185. https://doi.org/10.1111/j.1364-3703.2005.00276.x

  30. Berendsen R.L., Van Verk M.C., Stringlis I.A., Zamioudis C., Tommassen J., Pieterse C.M.J., Bakker P.A.H.M. // BMC Genomics. 2015. V. 16. P. 539–561.

  31. Yu K., Liu Y., Tichelaar R., Savant N., Lagendijk E., Van Kuijk S.J.L. et al. // Curr. Biol. 2019. V. 29. № 22. P. 3913–3920. https://doi.org/10.1016/j.cub.2019.09.015

  32. Yadav V., Wang Z., Wei C., Amo A., Ahmed B., Yang X., Zhang X. // Pathogens. 2020. V. 9. № 4. P. 312–336. https://doi.org/10.3390/pathogens9040312

  33. Petti C., Reiber K., Ali S.S., Berney M., Doohan F.M. // BMC Plant Biol. 2012. V. 12. P. 224–232. https://doi.org/10.1186/1471-2229-12-224

  34. Motallebi P., Tonti S., Niknam V., Ebrahimzadeh H., Pisi A., Nipoti P., Hashemi M., Prodi A. // Cereal Res. Commun. 2017. V. 45. № 2. P. 248–259. https://doi.org/10.1556/0806.45.2017.008

  35. Desmond O.J., Edgar C.I., Manners J.M., Maclean D.J., Schenk P.M., Kazan K. Physiol. and Mol. Plant Pathol. 2006. V. 67. № 3–5. P. 171–179. https://doi.org/10.1016/j.pmpp.2005.12.007

  36. Khan M.R., Doohan F.M. // Biol. Control. 2009. V. 48. № 1. P. 42–47.

  37. Petti C., Khan M., Doohan F. // Funct. Integr. Genomics. 2010. V. 10. № 4. P. 619–627. https://doi.org/10.1007/s10142-010-0177-0

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Прикладная биохимия и микробиология

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал