1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Российский физиологический журнал им. И.М. Сеченова
  4. T. 109, № 7, 2023

Российский физиологический журнал им. И.М. Сеченова, 2023, T. 109, № 7, стр. 954-974

ЭЭГ-анализ функционального состояния головного мозга у детей 5–7 лет

Ю. Н. Комкова 1, *, Г. А. Сугробова 2, М. М. Безруких 1

1 Институт возрастной физиологии Российской академии образования
Москва, Россия

2 Пензенский государственный университет
Пенза, Россия

* E-mail: julie.komkova@gmail.com

Поступила в редакцию 28.12.2022
После доработки 23.05.2023
Принята к публикации 06.06.2023

Аннотация

Исследование направлено на оценку индивидуальных и возрастных особенностей функционального состояния различных отделов головного мозга и закономерностей их онтогенетических изменений на основе структурного анализа паттернов электроэнцефалограммы (ЭЭГ) в состоянии спокойного бодрствования у детей 5–7 лет. Обследовано 266 детей, которые были разделены на три возрастные группы: 1–5 лет (средний возраст 4.98 ± 0.33), 2–6 лет (средний возраст 6.03 ± 0.35) и 3–7 лет (средний возраст 6.85 ± 0.22). Одним из показателей функционального созревания головного мозга являются характеристики альфа-ритма, регистрируемого преимущественно в затылочных областях. Выявлены существенные возрастные преобразования его параметров: представленность регулярного альфа-ритма с частотой 8–10 Гц нарастает от 5 к 7 годам. Встречаемость альфа-ритма сниженной частоты значимо уменьшается к 7 годам, а полиритмичного – к 6 годам. Эти изменения обусловлены происходящими на всем протяжении исследуемого возрастного периода усложнениями структурно-функциональной организации коры больших полушарий на клеточном уровне и совершенствованием ее взаимосвязей с подкорковыми структурами. Снижение случаев представленности высокоамплитудной электрической активности (ЭА) альфа-диапазона с признаками гиперсинхронии в каудальных отделах может свидетельствовать о созревании системы неспецифической активации ретикулярной формации ствола мозга от 5 к 7 годам. Возрастная динамика проявляется и в значимом снижении случаев представленности на ЭЭГ ЭА тета-диапазона, и в ее зональном распределении у детей от 5 к 7 годам. Такие изменения отражают процесс прогрессивного формирования функциональных связей между отдельными областями коры, а также корой и подкорковыми структурами, в частности таламо-кортикальными. Встречаемость ЭА альфа- (менее 5.0%) и бета-диапазона (около 13.0%), топографически представленные в передних отделах коры, значимо не различались с возрастом. В то же время генерализованная активность в виде волн разного частотного диапазона, характеризующая функциональное состояние преимущественно гипоталамических структур, встречается на ЭЭГ детей 7 лет достоверно чаще, чем в 5 лет. Возможно, такая динамика связана с повышенной реактивностью гипоталамо-гипофизарной системы в ответ на адаптационные стрессы, обусловленные переходом к систематическому обучению, и может рассматриваться как особенность данного возрастного периода. На фоне существенных перестроек функционирования мозга все его структуры становятся особенно чувствительными к высоким интеллектуальным и эмоциональным нагрузкам, характерным для современных детей предшкольного возраста. Новизна данного исследования состоит в выявлении закономерностей, структуры и характера изменений ЭА головного мозга у нормотипичных детей 5–7 лет, что позволяет оценить функциональное состояние коры и регуляторных систем мозга. Результаты получены на большой выборке детей, растущих в современных социокультурных условиях, и могут стать ориентиром для формирования возрастных нормативов.

Ключевые слова: ЭЭГ, дети, ритмы, электрическая активность, кора головного мозга, подкорковые структуры, функциональные связи

Список литературы

  1. Long X, Benischek A, Dewey D, Lebel C (2017) Age-related functional brain changes in young children. NeuroImage 155: 322–330. https://doi.org/10.1016/j.neuroimage.2017.04.059

  2. Steiner L, Federspiel A, Slavova N, Wiest R, Grunt S, Steinlin M, Everts R (2020) Functional topography of the thalamo-cortical system during development and its relation to cognition. Neuroimage 223: 117361. https://doi.org/10.1016/j.neuroimage.2020.117361

  3. Whedon M, Perry NB, Bell MA (2020) Relations between frontal EEG maturation and inhibitory control in preschool in the prediction of children’s early academic skills. Brain and Cognition 146: 105636. https://doi.org/10.1016/j.bandc.2020.105636

  4. Perone S, Palanisamy J, Carlson SM (2018) Age-related change in brain rhythms from early to middle childhood: Links to executive function. Dev Sci 21(6): e12691. https://doi.org/10.1111/desc.12691

  5. Machinskaya RI, Lukashevich IP, Fishman MN (1997) Dynamics of brain electrical activity in 5- to 8-year-old normal children and children with learning difficulties. Human Physiol 23(5): 517–522.

  6. Paulino C, Flores A, Gomez C (2011) Developmental Changes in the EEG Rhythms of Children and Young Adults Analyzed by Means of Correlational, Brain Topography and Principal Component Analysis. J Psychophysiol 25: 143–158. https://doi.org/10.1027/0269-8803/a000052

  7. Miskovic V, Ma X, Chou CA, Fan M, Owens M, Sayama H, Gibb BE (2015) Developmental changes in spontaneous electrocortical activity and network organization from early to late childhood. Neuroimage 118: 237–247. https://doi.org/10.1016/j.neuroimage.2015.06.013

  8. Cuevas K, Bell MA (2022) EEG frequency development across infancy and childhood. Gable PA, Miller MW, Bernat EM (eds). The Oxford handbook of human EEG frequency. Oxford. https://doi.org/10.1093/oxfordhb/9780192898340.013.13

  9. Feige B, Scheffler K, Esposito F, Di Salle F, Hennig J, Seifritz E (2005) Cortical and subcortical correlates of electroencephalographic alpha rhythm modulation. J Neurophysiol 93(5): 2864–2872. https://doi.org/10.1152/jn.00721.2004

  10. Eeg-Olofsson O (1970) The development of the electroencephalogram in normal children and adolescents from the age of 1 through 21 years. Acta Paediatr Scand Suppl 2 08:Suppl208: 1+.

  11. Cellier D, Riddle J, Petersen I, Hwang K (2021) The development of theta and alpha neural oscillations from ages 3 to 24 years. Dev Cogn Neurosci. 50: 100969. https://doi.org/10.1016/j.dcn.2021.100969

  12. Clarke AR, Barry RJ, McCarthy R, Selikowitz M (2001) Age and sex effects in the EEG: development of the normal child. Clin Neurophysiol 112(5): 806–814. https://doi.org/10.1016/s1388-2457(01)00488

  13. Marshall PJ, Bar-Haim Y, Fox NA (2002) Development of the EEG from 5 months to 4 years of age. Clin Neurophysiol 113(8): 1199–1208. https://doi.org/10.1016/s1388-2457(02)00163-3

  14. Kozhushko NY, Ponomarev VA, Matveev YK, Evdokimov SA (2011) Developmental features of the formation of the brain’s bioelectrical activity in children with remote consequences of a perinatal lesion of the CNS: II. EEG typology in health and mental disorders. Human Physiol 37(3): 271–277. https://doi.org/10.1134/S0362119711020095

  15. Ucles P, Lorente S, Rosa F (1996) Neurophysiological methods testing the psychoneural basis of attention deficit hyperactivity disorder. Childs Nerv Syst 12(4): 215–217. https://doi.org/10.1007/BF00301253

  16. Hofstee M, Huijding J, Cuevas K, Deković M (2022) Self-regulation and frontal EEG alpha activity during infancy and early childhood: A multilevel meta-analysis. Dev Sci 25(6): e13298. https://doi.org/10.1111/desc.13298

  17. Clarke AR, Barry RJ, Dupuy FE, McCarthy R, Selikowitz M, Johnstone SJ (2013) Excess beta activity in the EEG of children with attention-deficit/hyperactivity disorder: a disorder of arousal? Int J Psychophysiol 89(3): 314–319. https://doi.org/10.1016/j.ijpsycho.2013.04.009

  18. Lukashevich IP, Machinskaya RI, Fishman MN (1999) The EEG-expert automatic diagnostic system. Biomed Eng 33(6): 302–307.https://doi.org/10.1007/BF02385390

  19. Semenova OA, Machinskaya RI (2016) Assessing Regulatory Components of the Cognitive Performance in Children Aged 5-10 with EEG Patterns of the Limbic System Non-Optimal Functioning. Zh Vyssh Nerv Deiat Im I P Pavlova 66(4): 458–469. https://doi.org/10.7868/S0044467716040109

  20. Лукашевич ИП, Мачинская РИ, Шкловский ВМ (2004) Особенности вегетативной регуляции и характер судорог у детей с заиканием. Физиол человека 30(4): 50–53. [Lukashevich IP, Machinskaja RI., Shklovskij VM (2004) Features of autonomic regulation and the nature of seizures in children with stuttering. Human Physiol 30(4): 50–53. (In Russ)].

  21. Semenova OA, Machinskaya RI (2015) The influence of the functional state of brain regulatory systems on the efficiency of voluntary regulation of cognitive activity in children: ii. neuropsychological and eeg analysis of brain regulatory functions in 10–12-year-old children with learning difficulties. Human Physiol 41(5): 478–486. https://doi.org/10.1134/S0362119715050126

  22. Жирмунская ЕА (1991) Клиническая электроэнцефалография. Обзор литературы и перспективы использования метода. М. “МЭЙБИ”.[Zhirmunskaya EA (1991) Clinical Electroencephalography. Literature Review and Prospects for Using the Method M. “MEJBI”. (In Russ)].

  23. Goldman-Rakic PS, Porrino LJ (1985) The primate mediodorsal (MD) nucleus and its projection to the frontal lobe. J Comp Neurol 242(4): 535–560. https://doi.org/10.1002/cne.902420406

  24. Seeber M, Cantonas LM, Hoevels M, Sesia T, Visser-Vandewalle V, Michel CM (2019) Subcortical electrophysiological activity is detectable with high-density EEG source imaging. Nat Commun 10(1): 753.https://doi.org/10.1038/s41467-019-08725-w

  25. Gatev P, Wichmann T (2009) Interactions between cortical rhythms and spiking activity of single basal ganglia neurons in the normal and parkinsonian state. Cereb Cortex 19(6): 1330–1344. https://doi.org/10.1093/cercor/bhn171

  26. Benjamini Y, Hochberg Y (1995) Controlling the false discovery rate: a practical and powerful approach to multiple testing. J R Stat Soc Ser B Methodol 57 (1): 289–300. https://doi.org/10.2307/2346101

  27. Bezrukikh MM, Loginova ES, Partsalis EM (2015) Children with impaired cognitive development: complex assessment and Intervention. Human Physiol 41(4): 356–366. https://doi.org/10.1134/S0362119715040040

  28. Hughes JR (1994) EEG in Clinical Practice. Second edition. Boston. Butterworth-Heinemann.

  29. Connemann BJ, Mann K, Lange-Asschenfeldt C, Ruchsow M, Schreckenberger M, Bartenstein P, Gründer G (2005) Anterior limbic alpha-like activity: a low-resolution electromagnetic tomography study with lorazepam challenge. Clin Neurophysiol 116(4): 886–894. https://doi.org/10.1016/j.clinph.2004.11.015

  30. Boldyreva GN (2018) Atypical forms of cerebral α-activity in the case of lesions in regulatory structures of the human brain. Human Physiol 44(3): 246–256. https://doi.org/10.1134/S0362119718020032

  31. Lozano-Soldevilla D (2018) On the physiological modulation and potential mechanisms underlying parieto-occipital alpha oscillations. Front Comput Neurosci 12: 23. https://doi.org/10.3389/fncom.2018.00023

  32. Remer J, Croteau-Chonka E, Dean DC, D’Arpino S, Dirks H, Whiley D, Deoni SCL (2017) Quantifying cortical development in typically developing toddlers and young children, 1–6 years of age. Neuroimage 153: 246–261. https://doi.org/10.1016/j.neuroimage.2017.04.010

  33.  Цехмистренко ТА, Василева ВА, Шумейко НС, Черных НА (2009) Структурные преобразования коры больших большого мозга и мозжечка человека в постнатальном онтогенезе. В кн: Развитие мозга и формирование познавательной деятельности ребенка. Фарбер ДА, Безруких ММ (ред). М. Изд-во Московск психолого-социальн института. Воронеж “Модэк”. 9–63 [Cekhmistrenko TA, Vasileva VA, Humejko NS, Hernyh NA (2009) Structural changes of the human cerebral cortex and cerebellum in postnatal ontogenesis. In: Brain development and formation of cognitive activity. Farber DA, Bezrukih MM (red). M. Publ House of the Moscow Psychol and Social Institute. Voronezh “Modek”. 9–63. (In Russ)].

  34. Tsekhmistrenko TA, Chernykh NA (2013) Developmental Characteristics of The Microstructure of Layer V of the Frontal Cortex in Humans. Neurosci Behav Physiol 43: 582–586. https://doi.org/10.1007/s11055-013-9775-3

  35. Алферова ВВ (1990) Отражение возрастных особенностей функциональной организации мозга в электроэнцефалограмме покоя. В кн: Структурно-функциональная организация развивающегося мозга. Фарбер ДА, Семенова ЛК, Алферова ВВ (ред). Л. Наука. 45–65. [Alferova VV (1990) Reflection of age-related features of the functional organization of the brain in the resting electroencephalogram. In: Structural and functional organization of the developing brain. Farber DA, Semenova LK, Alferova VV (red). L. Nauka. 45–65. (In Russ)].

  36. Бетелева ТГ, Дубровинская НВ, Фарбер ДА (1977) Сенсорные механизмы развивающегося мозга. М. Наука. [Beteleva TG, Dubrovinskaya NV, Farber DA (1977) Sensory Mechanisms of the Developing Brain. M. Nauka (In Russ)].

  37. Латаш П (1968) Гипоталамус, приспособительная активность и электроэнцефалограмма. М. Наука [Latash P (1968) Hypothalamus, Adaptive Activity and Electroencephalogram. M. Nauka. (In Russ)].

  38. Фарбер ДА, Алферова ВВ (1972) Энцефалограмма детей и подростков. М. Педагогика [Farber DA, Alferova VV (1972) Electroencephalogram in Children and Adolescents. M. Pedagogika. (In Russ)].

  39. Ahmadi M, Kazemi K, Kuc K, Cybulska-Klosowicz A, Zakrzewska M, Racicka-Pawlukiewicz E, Helfroush MS, Aarabi A (2020) Cortical source analysis of resting state EEG data in children with attention deficit hyperactivity disorder. Clin Neurophysiol 131(9): 2115–2130. https://doi.org/doi:10.1016/j.clinph.2020.05.028

  40. Бражник ЕС, Виноградова ОС, Каранов АМ (1984) Регуляция тета-активности септальных нейронов корковыми и стволовыми структурами. Журн высш нерв деятельн им ИП Павлова 34(1): 71–80. [Brazhnik ES, Vinogradova OS, Karanov AM (1984) Regulation of the theta activity of septal neurons by cortical and brain stem structures. Zh Vyssh Nerv Deiat Im IP Pavlova 34(1): 71–80. (In Russ)].

  41. Orekhova EV, Stroganova TA, Posikera IN, Elam M (2006) EEG theta rhythm in infants and preschool children. Clin Neurophysiol 117(5): 1047–1062. https://doi.org/ doi:10.1016/j.clinph.2005.12.027

  42. Переслени ЛИ, Рожкова ЛА (1996) Нейрофизиологические механизмы нарушений прогностической деятельности у детей с трудностями обучения. Дефектология 5: 15–22. [Peresleni LI, Rozhkova LA (1996) Neurophysiological Mechanisms of Prognostic Disturbances in Children with Learning Difficulties. Defektologiya 5: 15–22. (In Russ)].

  43. Kim J, Woo J, Park YG, Chae S, Jo S, Choi JW, Jun HY, Yeom YI, Park SH, Kim KH, Shin HS, Kim D (2011) Thalamic T-type Ca(2)+ channels mediate frontal lobe dysfunctions caused by a hypoxia-like damage in the prefrontal cortex. J Neurosci 31(11): 4063–4073. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.4493-10.2011

  44. Sarnthein J, Jeanmonod D (2007) High thalamocortical theta coherence in patients with Parkinson’s disease. J Neurosci 27(1): 124–131. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.4493-10.2011

  45. Мельников МЕ (2021) Один феномен с множеством интерпретаций: асимметрия лобного альфа-ритма ЭЭГ у здоровых людей. Часть I. Успехи физиол наук 52(3): 56–80. [Melnikov ME (2021) A single phenomenon with a multitude of interpretations: eeg frontal alpha asymmetry in healthy people. Part I. Uspekhi fiziol nauk 52(3): 56–80. (In Russ)]. https://doi.org/10.31857/S0301179821030036

  46. Threadgill AH, Gable PA (2018) Resting beta activation and trait motivation: Neurophysiological markers of motivated motor-action preparation. Int J Psychophysiol 127: 46–51. https://doi.org/10.1016/j.ijpsycho.2018.03.002

  47. Kropotov JD (2016) Functional Neuromarkers for Psychiatry. Acad Press. https://doi.org/10.1016/C2012-0-07144-X

  48. Chiang CT, Ouyang CS, Yang RC, Wu RC, Lin LC (2020) Increased Temporal Lobe Beta Activity in Boys With Attention-Deficit Hyperactivity Disorder by LORETA Analysis. Front Behav Neurosci 14: 85. https://doi.org/10.3389/fnbeh.2020.00085

  49. Rozhkova LA (2008) EEG spectral power of young schoolchildren with perinatal pathology of the cns. Human Physiol 34(1): 22–32. https://doi.org/10.1007/s10747-008-1003-0

  50. Loo SK, Hale TS, Macion J, Hanada G, McGough JJ, McCracken JT, Smalley SL (2009) Cortical activity patterns in ADHD during arousal, activation and sustained attention. Neuropsychologia 47(10): 2114–2119. https://doi.org/10.1016/j.neuropsychologia

  51. Ogawa T, Sonoda H, Ishiwa S, Goto K, Kojou M, Sawaguchi H, Wakayama K, Suzuki M (1989) Developmental characteristics of the beta waves of EEG in normal healthy children. No To Hattatsu 21(5): 424–429.

  52. Biau E, Kotz SA (2018) Lower Beta: A Central Coordinator of Temporal Prediction in Multimodal Speech. Front Hum Neurosci 12: 434. https://doi.org/10.3389/fnhum.2018.00434

  53. Weiss S, Mueller HM (2012) “Too Many betas do not Spoil the Broth”: The Role of Beta Brain Oscillations in Language Processing. Front Psychol 3: 201. https://doi.org/10.3389/fpsyg.2012.00201

  54. Williams D, Tijssen M, Van Bruggen G, Bosch A, Insola A, Di Lazzaro V, Mazzone P, Oliviero A, Quartarone A, Speelman H, Brown P (2002) Dopamine-dependent changes in the functional connectivity between basal ganglia and cerebral cortex in humans. Brain 125(Pt 7): 1558–1569. https://doi.org/10.1093/brain/awf156

  55. Lofredi R, Okudzhava L, Irmen F, Brücke C, Huebl J, Krauss JK, Schneider GH, Faust K, Neumann WJ, Kühn AA (2023) Subthalamic beta bursts correlate with dopamine-dependent motor symptoms in 106 Parkinson’s patients. NPJ Parkinsons Dis 9(1): 2. https://doi.org/10.1038/s41531-022-00443-3

  56. Iskhakova L, Rappel P, Deffains M, Fonar G, Marmor O, Paz R, Israel Z, Eitan R, Bergman H (2021) Modulation of dopamine tone induces frequency shifts in cortico-basal ganglia beta oscillations. Nat Commun 12(1): 7026. https://doi.org/10.1038/s41467-021-27375-5

  57. Sharott A, Magill PJ, Harnack D, Kupsch A, Meissner W, Brown P (2005) Dopamine depletion increases the power and coherence of beta-oscillations in the cerebral cortex and subthalamic nucleus of the awake rat. Eur J Neurosci 21(5): 1413–1422.https://doi.org/10.1111/j.1460-9568.2005.03973.x

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Российский физиологический журнал им. И.М. Сеченова

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал