1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Российский физиологический журнал им. И.М. Сеченова
  4. T. 109, № 8, 2023

Российский физиологический журнал им. И.М. Сеченова, 2023, T. 109, № 8, стр. 1094-1107

H2S-опосредованная дилатация пиальных артерий у крыс разного возраста: вклад КАТФ и BKCa-калиевых каналов

О. П. Горшкова 1, *, И. Б. Соколова 1

1 Институт физиологии имени И.П. Павлова РАН
Санкт-Петербург, Россия

* E-mail: o_gorshkova@inbox.ru

Поступила в редакцию 28.04.2023
После доработки 02.07.2023
Принята к публикации 04.07.2023

Аннотация

Проведено исследование реакций пиальных артерий на воздействие экзогенного сероводорода и оценка вклада КАТФ- и BKСa-каналов в H2S-опосредованную дилатацию у крыс разного возраста. Методом прижизненной микрофотосъемки у крыс Sprague-Dawley в возрасте 4 и 18 мес. исследовались реакции пиальных а-ртерий различных диаметров на воздействие раствора донора экзогенного сероводорода – гидросульфида натрия (NaHS, 30 мкМ), а также их изменение при предварительном применении блокаторов калиевых каналов: КАТФ (глибенкламид, 10 мкМ) и BKCa (тетраэтиламмоний, 2 мМ). Установлено, что у крыс с возрастом происходит угнетение H2S-индуцированной дилатации пиальных артерий и увеличение констрикторных ответов на воздействие экзогенного сероводорода. Возрастные изменения H2S-индуцированной дилататорной реакции пиальных артерий у крыс зависят от размера сосудов. С возрастом уменьшается число дилатаций артерий диаметром больше 20 мкм. При этом старение не влияет на дилатацию более мелких артерий. Эти нарушения могут быть связаны с изменениями процессов, обусловленных активацией калиевых каналов. Обнаружено, что старение сопровождается увеличением вклада КАТФ-каналов в осуществление H2S-опосредованной дилатации пиальных артерий диаметров менее 40 мкм. Вклад BKСa-каналов в дилатацию с возрастом снижается: у 18-месячных крыс эти каналы практически не участвуют в H2S-опосредованной дилатации пиальных артерий диаметром более 20 мкм.

Ключевые слова: H2S-опосредованная вазодилатация, КАТФ-каналы, BKСa-каналы, старение, пиальные артериальные сосуды

Список литературы

  1. Predmore BL, Alendy MJ, Ahmed KI, Leeuwenburgh C, Julian D (2010) The hydrogen sulfide signaling system: changes during aging and the benefits of caloric restriction. Age (Dordr) 32(4): 467–481. https://doi.org/10.1007/s11357-010-9150-z

  2. Kolluru GK, Shackelford RE, Shen X, Dominic P, Kevil CG (2023) Sulfide regulation of cardiovascular function in health and disease. Nat Rev Cardiol 20(2): 109–125. https://doi.org/10.1038/s41569-022-00741-6

  3. Wilkie SE, Borland G, Carter RN, Morton NM, Selman C (2021) Hydrogen sulfide in ageing, longevity and disease. Biochem J 478(19): 3485–3504. https://doi.org/10.1042/BCJ20210517

  4. Гусакова СВ, Смаглий ЛВ, Бирулина ЮГ, Ковалев ИВ, Носарев АВ, Петрова ИВ, Реутов ВП (2017) Молекулярные механизмы действия газотрансмиттеров NO, CO и H2S в гладкомышечных клетках и влияние NO-генерирующих соединений (нитратов и нитритов) на среднюю продолжительность жизни. Успехи физиол наук 48(1): 24–52. [Gusakova SV, Smagliy LV, Birulina YG, Kovalev IV, Nosarev AV, Petrov IV, Reutov VP (2017) Molecular mechanisms of action of gas transmitters NO, CO and H2S in smooth muscle cells and effect of NO‑generating compounds (nitrates and nitrites) on average life expectancy. Uspekhi Fisiol Nauk 48(1): 24–52. (In Russ)].

  5. Коцюба АЕ (2011) Распределение НАДФН-диафоразы и ферментов синтеза сероводорода в стенке артерий головного мозга. Вестн новых мед технол 18(2): 255–256. [Kotsyuba AE (2011) Distribution of NADPH-diaphorase and enzyme synthesis of hydrogen sulfide in the walls of brain arterias. Vestn novykh med tekhnol 18(2): 255–256. (In Russ)].

  6. Dongó E, Kiss L (2020) The potential role of hydrogen sulfide in the regulation of cerebrovascular tone. Biomolecules 10(12): 1685. https://doi.org/10.3390/biom10121685

  7. Gheibi S, Jeddi S, Kashfi K, Ghasemi A (2018) Regulation of vascular tone homeostasis by NO and H2S: Implications in hypertension. Biochem Pharmacol 149: 42–59. https://doi.org/10.1016/j.bcp.2018.01.017

  8. Perridon BW, Leuvenink HG, Hillebrands JL, van Goor H, Bos EM (2016) The role of hydrogen sulfide in aging and age-related pathologies. Aging (Albany NY) 8(10): 2264–2289. https://doi.org/10.18632/aging.101026

  9. Calabrese V, Scuto M, Salinaro AT, Dionisio G, Modafferi S, Ontario ML, Greco V, Sciuto S, Schmitt CP, Calabrese EJ, Peters V (2020) Hydrogen sulfide and carnosine: modulation of oxidative stress and inflammation in kidney and brain axis. Antioxidants (Basel) 9(12): 1303. https://doi.org/10.3390/antiox9121303

  10. Hine C, Zhu Y, Hollenberg AN, Mitchell JR (2018) Dietary and endocrine regulation of endogenous hydrogen sulfide production: implications for longevity. Antioxid Redox Signal 28(16): 1483–1502. https://doi.org/10.1089/ars.2017.7434

  11. Liu Y-H, Lu M, Hu L-F, Wong PT-H, Webb G, Bian J-S (2012) Hydrogen sulfide in the mammalian cardiovascular system. Antioxid Redox Signal 17(1): 141–185. https://doi.org/10.1089/ars.2011.4005

  12. Yuan S, Shen X, Kevil CG (2017) Beyond a gasotransmitter: hydrogen sulfide and polysulfide in cardiovascular health and immune response. Antioxid Redox Signal (27): 634–653. https://doi.org/10.1089/ars.2017.7096

  13. Sindler AL, Delp MD, Reyes R, Wu G, Muller-Delp JM (2009) Effects of ageing and exercise training on eNOS uncoupling in skeletal muscle resistance arterioles. J Physiol 587(15): 3885–3897. https://doi.org/10.1113/jphysiol.2009.172221

  14. Parfenova H, Liu J, Hoover DT, Fedinec AL (2020) Vasodilator effects of sulforaphane in cerebral circulation: A critical role of endogenously produced hydrogen sulfide and arteriolar smooth muscle KATP and BK-channels in the brain. J Cereb Blood Flow Metab 40(10): 1987–1996. https://doi.org/10.1177/0271678X19878284

  15. Sun HJ, Wu ZY, Nie XW, Bian JS (2020) Role of endothelial dysfunction in cardiovascular diseases: the link between inflammation and hydrogen sulfide. Front Pharmacol 10: 1568. https://doi.org/10.3389/fphar.2019.01568

  16. Liu XY, Qian LL, Wang RX (2022) Hydrogen sulfide-induced vasodilation: the involvement of vascular potassium channels. Front Pharmacol 13: 911704. https://doi.org/10.3389/fphar.2022.911704

  17. Wang YZ, Ngowi EE, Wang D, Qi HW, Jing MR, Zhang YX, Cai CB, He QL, Khattak S, Khan NH, Jiang QY, Ji XY, Wu DD (2021) The potential of hydrogen sulfide donors in treating cardiovascular diseases. Int J Mol Sci 22(4): 2194. https://doi.org/10.3390/ijms22042194

  18. Behringer EJ, Hakim MA (2019) Functional interaction among KCa and TRP-channels for cardiovascular physiology: Modern perspectives on aging and chronic disease. Int J Mol Sci 20(6): 1380. https://doi.org/10.3390/ijms20061380

  19. Hakim MA, Chum PP, Buchholz JN, Behringer EJ (2020) Aging alters cerebrovascular endothelial GPCR and K+ channel function: divergent role of biological sex. J Gerontol A Biol Sci Med Sci 75(11): 2064–2073. https://doi.org/10.1093/gerona/glz275

  20. Tykocki NR, Boerman EM, Jackson WF (2017) Smooth muscle ion channels and regulation of vascular tone in resistance arteries and arterioles. Compr Physiol 7(2): 485–581. https://doi.org/10.1002/cphy.c160011

  21. Gorshkova OP (2022) Age-related changes in the functional activity of ATP-sensitive potassium channels in rat pial arteries. J Evol Biochem Phys 58(2): 345–352. https://doi.org/10.1134/S0022093022020041

  22. Pourcyrous M, Chilakala S, Elabiad MT, Parfenova H, Leffler CW (2018) Does prolonged severe hypercapnia interfere with normal cerebrovascular function in piglets? Pediatr Res 84(2): 290–295. https://doi.org/10.1038/s41390-018-0061-5

  23. Gheibi S, Jeddi S, Kashfi K, Ghasemi A (2018) Regulation of vascular tone homeostasis by NO and H2S: Implications in hypertension. Biochem Pharmacol 149: 42–59. https://doi.org/10.1016/j.bcp.2018.01.01

  24. Koenitzer JR, Isbell TS, Patel HD, Benavides GA, Dickinson DA, Patel RP, Darley-Usmar VM, Lancaster JR Jr, Doeller JE, Kraus DW (2007) Hydrogen sulfide mediates vasoactivity in an O2-dependent manner. Am J Physiol Heart Circ Physiol 292(4): H1953–H1960. https://doi.org/10.1152/ajpheart.01193.2006

  25. Wilson DF, Matschinsky FM (2020) Cerebrovascular Blood Flow Design and Regulation; Vulnerability in Aging Brain. Front Physiol 11: 584891. https://doi.org/10.3389/fphys.2020.584891

  26. Szijártó IA, Markó L, Filipovic MR, Miljkovic JL, Tabeling C, Tsvetkov D, Wang N, Rabelo LA, Witzenrath M, Diedrich A, Tank J, Akahoshi N, Kamata S, Ishii I, Gollasch M (2018) Cystathionine γ-lyase-produced hydrogen sulfide controls endothelial NO bioavailability and blood pressure. Hypertension 71: 1210–1217. https://doi.org/10.1161/HYPERTENSIONAHA.117.10562

  27. Горшкова ОП (2022) Особенности механизмов NO-опосредованной дилатации пиальных артерий на воздействие ацетилхолина у стареющих крыс. Интеграт физиол 3(3): 373–383. [Gorshkova OP (2022) Features of mechanisms of NO-mediated dilation of pial arteries to acetylcholine in aging rats. Integrat Fiziol 3(3): 373–383. (In Russ)]. https://doi.org/10.33910/2687-1270-2022-3-3-367-377

  28. Gorshkova OP (2021) Age-related changes in the role of potassium channels in acetylcholine-induced dilation of pial arteries in normotensive and spontaneously hypertensive rats. J Evol Biochem Phys 57(1): 55–65. https://doi.org/10.1134/S0022093021010051

  29. Beleznai TZ, Yarova PL, Yuill KH, Dora KA (2011) Smooth muscle Ca2+-activated and voltage-gated K+ channels modulate conducted dilation in rat isolated small mesenteric arteries. Microcirculation 18: 487–500. https://doi.org/10.1111/j.1549-8719.2011.00109.x

  30. Driggers CM, Shyng SL (2023) Mechanistic insights on KATP-channel regulation from cryo-EM structures. J Gen Physiol 155(1): e202113046. https://doi.org/10.1085/jgp.202113046

  31. Strickland M, Yacoubi-Loueslati B, Bouhaouala-Zahar B, Pender SLF, Larbi A (2019) Relationships between ion channels, mitochondrial functions and inflammation in human aging. Front Physiol 10: 158. https://doi.org/10.3389/fphys.2019.00158

  32. Tracy EP, Hughes W, Beare JE, Rowe G, Beyer A, LeBlanc AJ (2021) Aging-induced impairment of vascular function: mitochondrial redox contributions and physiological/clinical implications. Antioxid Redox Signal 35(12): 974–1015. https://doi.org/10.1089/ars.2021.0031

  33. Pourbagher-Shahri AM, Farkhondeh T, Talebi M, Kopustinskiene DM, Samarghandian S, Bernatoniene J (2021) An overview of NO signaling pathways in aging. Molecules 26(15): 4533. https://doi.org/10.3390/molecules26154533

  34. Li Y, Aziz Q, Tinker A (2021) The pharmacology of ATP-sensitive K+-channels (KATP). Handb Exp Pharmacol 267: 357–378. https://doi.org/10.1007/164_2021_466

  35. Mustafa AK, Sikka G, Gazi SK, Steppan J, Jung SM, Bhunia AK, Barodka VM, Gazi FK, Barrow RK, Wang R, Amzel LM, Berkowitz DE, Snyder SH (2011). Hydrogen sulfide as endothelium-derived hyperpolarizing factor sulfhydrates potassium channels. Circ Res 109: 1259–1268. https://doi.org/10.1161/CIRCRESAHA.111.240242

  36. Sitdikova GF, Fuchs R, Kainz V, Weiger TM, Hermann A (2014) Phosphorylation of BK channels modulates the sensitivity to hydrogen sulfide (H2S). Front Physiol 431. https://doi.org/10.3389/fphys.2014.00431

  37. Kirkham DL, Robinson AT, Rossman MJ, Seals DR, Edwards DG (2021) Mitochondrial contributions to vascular endothelial dysfunction, arterial stiffness, and cardiovascular diseases. Am J Physiol Heart Circ Physiol 320(5): H2080–H2100. https://doi.org/10.1152/ajpheart.00917.2020

  38. Venkatachalam K (2022) Regulation of aging and longevity by ion channels and transporters. Cells 11(7): 1180. https://doi.org/10.3390/cells11071180

  39. Wilson C, Lee MD, Buckley C, Zhang X, McCarron JG (2022) Mitochondrial ATP production is required for endothelial cell control of vascular tone. Function (Oxf). https://doi.org/10.1093/function/zqac063

  40. Busija DW, Katakam PV (2014) Mitochondrial mechanisms in cerebral vascular control: shared signaling pathways with preconditioning. J Vasc Res 51(3): 175–189. https://doi.org/10.1159/000360765

  41. Sancho M, Kyle BD (2021) The large-conductance, calcium-activated potassium channel: A big key regulator of cell physiology. Front Physiol 12: 750615. https://doi.org/10.3389/fphys.2021.750615

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Российский физиологический журнал им. И.М. Сеченова

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал