Российский физиологический журнал им. И.М. Сеченова, 2023, T. 109, № 8, стр. 1108-1123

Влияние формирования доминантно-субординантых отношений в модели резидент–интрудер на тестикулярную функцию у лабораторных мышей инбредных линий PT и CBA/Lac

М. А. Клещев 1*, А. В. Осадчук 1, Л. В. Осадчук 1

1 Федеральный исследовательский центр Институт цитологии и генетики СО РАН
Новосибирск, Россия

* E-mail: max82cll@bionet.nsc.ru

Поступила в редакцию 05.05.2023
После доработки 03.07.2023
Принята к публикации 04.07.2023

Аннотация

Известно, что репродуктивный успех самца зависит от способности к социальному доминированию, а также качества, количества сперматозоидов и адекватной продукции репродуктивных гормонов. Взаимосвязь между социальным доминированием и тестикулярной функцией может модулироваться генотипом и средовыми условиями формирования иерархии, в частности территориальным статусом самца (резидент или интрудер), однако характер и механизмы этой взаимосвязи недостаточно исследованы. Целью настоящей работы стало исследование влияния предварительного освоения территории и генотипа на тестикулярную функцию при установлении доминантно-субординантных отношений в экспериментальной модели социального доминирования у лабораторных мышей, используя парадигму “резидент–интрудер”. Для этого взрослому самцу-резиденту определенного генотипа (PT или CBA/Lac), который проживал с самкой линии DD/He двое суток в экспериментальной клетке, подсаживали самца-интрудера другой линии (PT или CBA/Lac) и оценивали социальный статус самцов после установления иерархических отношений. Через 5 дней после формирования группы у самцов оценивали уровень тестостерона в сыворотке и содержание его в семенниках, а также сперматогенные параметры. Установлено, что формирование иерархических отношений не оказывает влияния на уровень тестостерона в крови и семенниках и долю морфологически аномальных головок сперматозоидов у самцов мышей обеих линий, но приводит к уменьшению количества эпидидимальных сперматозоидов у доминантов-интрудеров линии РТ по сравнению с субординантами-интрудерами этой линии, а также снижению подвижности сперматозоидов у подчиненных самцов линии CBA/Lac независимо от территориального статуса. Таким образом, установление доминантно-субординантных отношений в этологической модели социальной иерархии у лабораторных мышей оказывает влияние на сперматогенную функцию самцов уже через 5 дней после формирования группы, при этом характер этого влияния зависит от генотипа животного, его социального и территориального статуса (резидент или интрудер).

Ключевые слова: социальное доминирование, лабораторные мыши, тестостерон, сперматогенез

Список литературы

  1. Moreno J (2019) Reproductive Success. Encyclopedia of Animal Behavior, 2nd edition 2: 94–100.

  2. Громов ВС (2008) Пространственно-этологическая структура популяций грызунов. М.: Товарищество научн издан КМК. [Gromov VS (2008). Spatial and ethological structure of rodent populations. M. Tovarishchestvo nauchnyh izdanij KMK. (In Russ)].

  3. Drews K (1993) The concept and definition of dominance in animal behavior. Behavior 125: 283–313.

  4. Ellis L (1995) Dominance and reproductive success among nonhuman animals: a cross-species comparison. Ethol Sociobiol 164: 257–333.

  5. Bayram HL, Franco C, Brownridge P, Claydon AJ, Koch N, Hurst, JL, Beynon RJ, Stockley P (2020) Social status and ejaculate composition in the house mouse. Philosophical Transact Royal Societ London Series B Biol Sci 375: 20200083. https://doi.org/10.1098/rstb.2020.0083

  6. Cooper TG, Noonan E, von Eckardstein S, Auger J, Baker H, Behre HM, Haugen TB, Kruger T, Wang C, Mbizvo MT, Vogelsong KM (2010) World Health Organization reference values for human semen characteristics. Hum Reproduct Update 16: 231–245. https://doi.org/10.1093/humupd/dmp048

  7. Stockley P (2004) Sperm competition in mammals. Hum Fertility (Cambridge, England) 7: 91–97. https://doi.org/10.1080/14647270410001699054

  8. Firman RC (2020) Of mice and women: advances in mammalian sperm competition with a focus on the female perspective. Philosophical Transact Royal Societ London Series B Biol 375: 20200082. https://doi.org/10.1098/rstb.2020.0082

  9. Dean MD, Ardlie KG, Nachman MW (2006) The frequency of multiple paternity suggests that sperm competition is common in house mice (Mus domesticus). Mol Ecol 15: 4141–4151. https://doi.org/10.1111/j.1365-294X.2006.03068.x

  10. Rolland C, Macdonald DW, Fraipont M, Berdoy M (2003) Free female choice in house mice: leaving best for last. Behaviour 140: 1371–1388.

  11. Ramm SA, Schärer L, Ehmcke J, Wistuba J (2014) Sperm competition and the evolution of spermatogenesis. Mol Hum Reproduct 20: 1169–1179. https://doi.org/10.1093/molehr/gau070

  12. Parker GA (2020) Conceptual developments in sperm competition: a very brief synopsis. Philosophical Transact Royal Societ London Series B Biol 375: 20200061. https://doi.org/10.1098/rstb.2020.0061

  13. Schradin C, Eder S, Müller K (2012). Differential investment into testes and sperm production in alternative male reproductive tactics of the African striped mouse (Rhabdomys pumilio). Horm Behav 61: 686–695. https://doi.org/10.1016/j.yhbeh.2012.03.002

  14. Cornwallis CK, Birkhead TR (2008) Plasticity in reproductive phenotypes reveals status-specific correlations between behavioral, morphological, and physiological sexual traits. Evol Int J Organic Evol 62: 1149–1161. https://doi.org/10.1111/j.1558-5646.2008.00346.x

  15. Rudolfsen G, Figenschou L, Folstad I, Tveiten H, Figenschou M (2006) Rapid adjustments of sperm characteristics in relation to social status. Proceed Biol Sci 273: 325–332. https://doi.org/10.1098/rspb.2005.3305

  16. Mora A, Meniri M, Gning O, Glauser G, Vallat A, Helfenstein F (2017) Antioxidant allocation modulates sperm quality across changing social environments. PloS One 12: e0176385. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0176385

  17. Koyama S, Kamimura S (2000) Influence of social dominance and female odor on the sperm activity of male mice. Physiol & Behav 71: 415–422. https://doi.org/10.1016/s0031-9384(00)00361-9

  18. Koyama S, Kamimura S (1999). Lowered sperm motility in subordinate social status of mice. Physiol & Behav 65: 665–669. https://doi.org/10.1016/s0031-9384(98)00205-4

  19. Kleshchev MA, Osadchuk LV (2014) Social domination and reproductive success in male laboratory mice (Mus musculus). J Evol Biochem Physiol, 50: 201–206.

  20. Koyama S (2004) Primer effects by conspecific odors in house mice: a new perspective in the study of primer effects on reproductive activities. Horm Behav 46: 303–310. https://doi.org/10.1016/j.yhbeh.2004.03.002

  21. Neff BD, Svensson EI (2013) Polyandry and alternative mating tactics. Philosophical Transact Royal Societ London Series B Biol 368(1613): 20120045. https://doi.org/10.1098/rstb.2012.0045

  22. Kustra MC, Alonzo SH (2020) Sperm and alternative reproductive tactics: a review of existing theory and empirical data. Philosophical Transact Royal Societ London Series B Biol 375: 20200075. https://doi.org/10.1098/rstb.2020.0075

  23. Koolhaas JM, Coppens CM, de Boer SF, Buwalda B, Meerlo P, Timmermans PJ (2013) The resident-intruder paradigm: a standardized test for aggression, violence and social stress. J Visualiz Exp 77: e4367. https://doi.org/10.3791/4367

  24. Hayashi S, Tomihara K (2000) The influence of female on male territorial dominance and female preference in dwelling place in laboratory mice. J Ethology 18: 47–51.

  25. Martinez M, Calvo-Torrent A, Pico-Alfonso M (1998) Social defeat and subordination as models of social stress in laboratory rodents: a review. Aggressiv Behav 24: 241–256. https://doi.org/10.1002/(sici)1098-2337(1998)24:4<241::aid-ab1>3.0.co;2-m

  26. Bragin AV, Osadchuk LV, Osadchuk AV (2006) The experimental model of establishment and maintenance of social hierarchy in laboratory mice. Zhurn Vyssh Nervn Deiat im IP Pavlova 56: 412–419.

  27. Osadchuk LV, Salomacheva IN, Osadchuk AV (2010) Genotype-related changes in the reproductive function under social hierarchy in laboratory male mice. Zhurn Vyssh Nervn Deiat im IP Pavlova 60: 339–351

  28. Zarubina EA, Osadchuk LV (2011) Phenogenetic analysis of testicular responsiveness to chorionic gonadotropin in inbred mouse strains. Russ J Genet 47: 221–225.

  29. Kleshchev MA, Osadchuk AV, Osadchuk LV (2022) Peculiarities of agonistic and marking behavior in male laboratory mice (Mus musculus) of different inbred strains during the formation of social hierarchy. Biol Bull 49: 1626–1637.

  30. Kruczek M, Styrna J (2009) Semen quantity and quality correlate with bank vole males’ social status. Behav Proc 82: 279–285. https://doi.org/10.1016/j.beproc.2009.07.009

  31. Tayama K, Fujita H, Takahashi H, Nagasawa A, Yano N, Yuzawa K, Ogata A (2006) Measuring mouse sperm parameters using a particle counter and sperm quality analyzer: a simple and inexpensive method. Reproduct Toxicol 22: 92–101. https://doi.org/10.1016/j.reprotox.2005.11.009

  32. Daev EV, Dukel’skaia AV (2003) The female pheromone 2,5-dimethylpyrazine induces sperm head abnormalities in male CBA mice. Russ J Genet 39: 969–974.

  33. Williamson CM, Lee W, Romeo RD, Curley JP (2017) Social context-dependent relationships between mouse dominance rank and plasma hormone levels. Physiol & Behav 171: 110–119. https://doi.org/10.1016/j.physbeh.2016.12.038

  34. Osadchuk LV, Gutorova NV, Kleshchev MA (2014) Testicular testosterone production in male mice of inbred strains PT and CBA/Lac after a long-term period of stable social hierarchy. Ross Fiziol Zhurn im IM Sechenova 100: 465–472.

  35. Wingfield JC, Hegner RE, Dufty AM, Ball GF (1990) The “Challenge Hypothesis”: theoretical implications for patterns of testosterone secretion, mating systems, and breeding strategies. Am Nat 136: 829–846.

  36. Preston BT, Stevenson IR, Pemberton JM, Wilson K (2001) Dominant rams lose out by sperm depletion. Nature 409: 681–682. https://doi.org/10.1038/35055617

  37. Lemaître JF, Ramm SA, Hurst JL, Stockley P (2012) Sperm competition roles and ejaculate investment in a promiscuous mammal. J Evol Biol 25: 1216–1225. https://doi.org/10.1111/j.1420-9101.2012.02511.x

  38. Gutorova NV, Kleshev MA, Osadchuk LV (2012) A role of long-term social interactions in the control of spermatogenesis in male mice of inbred strains pt and CBA/Lac. Russ J Physiol 98: 854–861.

  39. Kleshev MA, Osadchuk LV (2012) Modification of the testicular function in laboratory male mice during social interactions: effect of female presence. Bull Exper Biol Med 153: 240–243. https://doi.org/10.1007/s10517-012-1686-8

  40. Physiology of Reproduction (2014) / Editors: Tony Plant Anthony. Zeleznik Acad Press, 2684 p.

  41. Delbarco-Trillo J, Ferkin MH (2004) Male mammals respond to a risk of sperm competition conveyed by odours of conspecific males. Nature 431: 446–449. https://doi.org/10.1038/nature02845

  42. Parker GA, Pizzari T (2010) Sperm competition and ejaculate economics. Biol reviews Cambridge Philosophical Societ 85: 897–934. https://doi.org/10.1111/j.1469-185X.2010.00140.x

  43. Fernandez CD, Porto EM, Arena AC, Kempinas W (2008) Effects of altered epididymal sperm transit time on sperm quality. Int J Androl 31: 427–437. https://doi.org/10.1111/j.1365-2605.2007.00788.x

  44. James ER, Carrell DT, Aston KI, Jenkins TG, Yeste M, Salas-Huetos A (2020) The role of the epididymis and the contribution of epididymosomes to mammalian reproduction. Int J Mol Sci 21: 5377. https://doi.org/10.3390/ijms21155377

  45. Marchiani S, Tamburrino L, Muratori M, Baldi E (2017) Epididymal sperm transport and fertilization. In: Endocrinology of the testis and male reproduction. M. Simoni, I.T. Huhtaniemi (eds). Springer 457–478.

  46. Teves ME, Roldan ERS (2022) Sperm bauplan and function and underlying processes of sperm formation and selection. Physiol Rev 102: 7–60. https://doi.org/10.1152/physrev.00009.2020

  47. Daris B, Goropevsek A, Hojnik N, Vlaisavljević V (2010) Sperm morphological abnormalities as indicators of DNA fragmentation and fertilization in ICSI. Archiv Gynecol Obstetrics 281: 363–367. https://doi.org/10.1007/s00404-009-1140-y

  48. Oumaima A, Tesnim A, Zohra H, Amira S, Ines Z, Sana C, Intissar G, Lobna E, Ali J, Meriem M (2018) Investigation on the origin of sperm morphological defects: oxidative attacks, chromatin immaturity, and DNA fragmentation. Environment Sci Pollut RES Internat 25: 13775–13786. https://doi.org/10.1007/s11356-018-1417

Дополнительные материалы отсутствуют.